Introducción

La tribu Hippeastreae (Amaryllidaceae) es un grupo monofilético integrado por 10-13 géneros y aproximadamente 180 especies (Meerow et al., 1999, 2000; Meerow, 2010; García et al, 2014). La sinapomorfía que caracteriza a la tribu es la presencia de escapos florales huecos. El reconocimiento genérico y las relaciones filogenéticas de Hippeastreae están sujetas a discusión. Con base en secuencias de ADN de cloroplasto y nrITS, los resultados de García et al. (2014, 2017) constituyen la evidencia más robusta sobre la historia evolutiva de Hippeastreae. La tribu se divide en las subtribus Traubiinae e Hippeastrinae. En Traubiinae, el número básico de cromosomas es x = 8, e incluye a los géneros Traubia Moldenke, Paposoa Nic. García, Rhodolirium Phil. y Phycella Lindl. (García et al, 2019a), mientras que Hippeastrinae tiene valores de x = 6, 7, 9, 10 y 11. De acuerdo con los autores, en Hippeastrinae, la evolución reticulada por hibridación dominó el inicio de su radiación (García et al, 2014; García et al, 2017). García et al. (2019a) basados en inferencias filogenéticas, datos morfológicos y citogenéticos, proponen que la subtribu Hippeastrinae incluye a los géneros Hippeastrum Herb. y Zephyranthes Herb. A su vez, dividen a Zephyranthes en cinco subgéneros para incluir a Haylockia Herb., Habranthus Herb., Sprekelia Heist., Eithea Ravenna y Myostemma Salisb. (Rhodophiala C. Presl). El subgénero Zephyranthes incluye a todas las especies mexicanas de Zephyranthes y a Sprekelia formossisima (L.) Herb. (García et al, 2019a, b).

Hippeastreae tiene su principal centro de riqueza en América del Sur, pero en México se concentra la mayor riqueza de Zephyranthes, destacando también la proporción de endemismos (64,7%; García-Mendoza et al., 1994; Espejo-Serna, 2012). Espejo-Serna & López-Ferrari (1993) enlistaron nueve géneros y 98 especies nativas de Amaryllidaceae para México. Por otra parte, Villaseñor (2016) registró 10 géneros y 113 especies, de las cuales 46 están dentro de Hippeastrinae. Zephyranthes crece desde el sureste de Estados Unidos hasta Argentina, incluyendo las Antillas (Meerow & Snijman, 1998; García et al., 2014). Meerow et al. (2000) sugieren que el clado conformado por los Zephyranthes mexicanos y del suroeste de Estados Unidos habría migrado desde Sudamérica a través del istmo de Panamá, su distribución es un claro ejemplo de la dispersión en sentido sur a norte de América. Por el contrario, los taxones miembros del clado de los Zephyranthes del sureste de Estados Unidos habría llegado a esa zona a través de las Antillas. Los estudios biogeográficos de las Hippeastreae mexicanas son escasos. Cuéllar-Martínez & Sosa (2016) y Sosa & Loera (2017) estudiaron la riqueza de especies y endemismo de las monocotiledóneas geófitas en México. Por su parte, Rodríguez et al. (2018) abordaron la riqueza, distribución y endemismo de diversos grupos de angiospermas mexicanas, entre los que se incluye Sprekelia y Zephyranthes.

México se localiza en el límite de las regiones Neártica y Neotropical (Wallace, 1876). Según Wallace, la Subregión Mexicana representa una zona de transición, la cual resulta del contacto e intercambio de elementos bióticos entre dos regiones. Con base en la distribución de insectos, Halffter (1976) acuñó el término Zona de Transición Mexicana y Morrone (2010) propuso su integración con cinco provincias biogeográficas: Sierra Madre Occidental, Sierra Madre Oriental, Faja Volcánica Transmexicana, Sierra Madre del Sur y Tierras Altas de Chiapas. A su vez, la región Neártica está formada por las provincias Californiana, Baja California, Sonora, Desierto Chihuahuense y Tamaulipas. Por último, las Tierras Bajas del Pacífico, la Cuenca del Balsas, Veracruzana y la Península de Yucatán forman la región Neotropical (Morrone et al., 2017). México representa un centro de diversificación de Zephyranthes subg. Zephyranthes, sin embargo, el reconocimiento de especies es difícil y el conocimiento de su distribución es escaso. Los trabajos que incluyen a sus representantes son regionales (McVaugh, 1989; Galván, 2001; López-Ferrari & Espejo-Serna, 2002; Quistián-Rangel, 2004; Carnevali et al., 2010), no incluyen a todas las especies o no se ha analizado su distribución (Spencer, 1973; Espejo-Serna & López-Ferrari, 1993; Villaseñor, 2016). El número de especies de Hippeastrinae reconocidas para México es variable y la información sobre su distribución geográfica es ambigua.

De acuerdo con Vargas-Amado et al. (2013), el conocimiento de la distribución de las especies y las áreas con mayor riqueza es esencial para plantear estrategias de manejo y conservación de la fitodiversidad. El número de especies de plantas vasculares registradas en México varía de 22.969 (Ulloa et al, 2017) a 23.314 (Villaseñor, 2016). Su distribución es heterogénea pero concentrada a lo largo de la Zona de Transición Mexicana (Sosa & Loera, 2017; Rodríguez et al, 2018; Sosa et al., 2018). Las colecciones biológicas son una fuente de información para estudiar la distribución de la riqueza vegetal y reconocer sus patrones (Ponder et al., 2001; Wolf & Flamenco-S., 2003). Adicionalmente, permiten evaluar el impacto de la introducción de plantas exóticas, reconocer sitios prioritarios para la preservación y evaluar el estado de conservación de las especies. Además, son importantes como punto de partida para estudios bioquímicos, ecológicos y evolutivos (Lavoie, 2013). Con estos antecedentes, predecimos la concentración de especies de Hippeastrinae en la región Neotropical y la Zona de Transición Mexicana. Los objetivos de este trabajo fueron estimar la riqueza de especies, analizar la distribución geográfica e identificar las áreas de riqueza de Hippeastrinae en México mediante la información de las colecciones biológicas y el uso de sistemas de información geográfica (SIG).

Materiales y Métodos

Identificación de las especies

La revisión bibliográfica permitió el conocimiento de las especies de Hippeastrinae registradas para México. En primer lugar, se consultó la lista de monocotiledóneas mexicanas (Espejo-Serna & López-Ferrari, 1993) y el catálogo de plantas vasculares mexicanas (Villaseñor, 2016). Se examinaron floras, monografías y publicaciones con descripciones nuevas (Herbert, 1825a, b; Baker, 1881, 1882; Brandegee, 1889; Watson, 1890; Smith, 1895; Standley, 1929; Traub, 1941, 1963; Traub & Howard, 1970; Spencer, 1973; Greenman, 1988a, b; McVaugh, 1989; Howard, 1990, 1993, 1996a, b; Howard & Ogden, 1990; Galván, 2001; Flagg et al., 2002; López-Ferrari & Espejo-Serna, 2002; Alvarado-Cárdenas & García-Mendoza, 2008; Flagg & Smith, 2009, 2010; Carnevali et al., 2010; Flagg et al., 2010; Spurrier et al, 2015; Flagg et al, 2018; Flagg et al, 2019; García-Mendoza, 2021). Posteriormente, se revisó la validez de los taxones con base en Tropicos (2022) y The Plant List (2013). Se siguió la clasificación propuesta por García et al. (2019a), donde las especies mexicanas de Hippeastrinae pertenecen a Zephyranthes subg. Zephyranthes. En este sentido, y de acuerdo con los resultados de dichos autores, Sprekelia formosissima se encuentra dentro de Z. subg. Zephyranthes. Sin embargo, la combinación a dicho género aún no se ha realizado (García et al., 2019b). Por otro lado, a diferencia de las especies citadas por Villaseñor (2016), en este trabajo se excluye a Z. chrysantha Greenm. & C.H. Thomps., Z. immaculata (Traub & Clint) Nic. García & Meerow, Z. lilacina Liebm. y Z. minuta (Kunth) D. Dietr. De acuerdo con Spencer (1973), Z. chrysantha es sinónimo de Z. pulchella J.G. Sm. Por otro lado, Z. lilacina es un sinónimo de Z. carinata Herb. (Hansen et al, 1997). Asimismo, Z. verecunda Herb. es el nombre válido de Z. minuta (Spencer, 1973; Espejo-Serna & López-Ferrari, 1993). Finalmente, Flagg et al. (2018) consideran a Z. immaculata como sinónimo de Z. concolor (Lindl.) G. Nicolson.

Base de datos

Se elaboró una base de datos a partir de la información disponible en las etiquetas que acompañan a los ejemplares de herbario. Además, se consultaron herbarios virtuales, bases de datos electrónicas y literatura. Los datos fueron agrupados en cuatro categorías: 1) datos taxonómicos: familia, género, epíteto específico, autor; 2) datos geográficos: país, estado, municipio, localidad, elevación, latitud y longitud; 3) datos ecológicos: hábitat, observaciones, fenología y fecha de colecta; 4) datos curatoriales: nombre del colector, número de colecta, determinador, acrónimo de la o las colecciones dónde se resguarda el ejemplar y los duplicados. En el caso de los registros obtenidos de revisión de literatura se incluyó la cita. La base de datos se construyó en el programa de cómputo Excel y está disponible a través del autor para correspondencia.

Se revisaron los ejemplares de 19 herbarios. Estos incluyeron a CFNL, CH, CHAPA, CICY, CIIDIR, ENCB, GBH, GH, GUADA, IBUG, IEB, MEXU, QMEX, SLPM, TEX, UAMIZ, UAT, XAL y ZEA. También se obtuvieron registros del portal de los herbarios virtuales ARIZ, K, NY y US. Las bases de datos electrónicas consultadas fueron: JSTOR Global Plants (https://plants.jstor.org/) y Tropicos.org (2022). Del mismo modo, a través de la base de datos de Southwest Environmental Information Network (SEINet 2022; swbiodiversty. org/seinet/) se consultaron los ejemplares de ASU, BRY, CM, COLO, DES, EIU, F, FLAS, GSW, HCIB, HNT, IND, NMC, RSA, SBBG, UCR, USF, USON, UTC y VT. Los acrónimos siguen a Thiers (continuamente actualizado).

Por último, se adicionaron registros provenientes de literatura. Se consultaron monografías (Spencer, 1973), tesis (Quistián-Rangel, 2004), floras (McVaugh, 1989; López-Ferrari & Espejo-Serna, 2002; García-Mendoza, 2021), artículos (Traub & Howard, 1970; Howard, 1990, 1993, 1996a, b; Howard & Ogden, 1990; Flagg & Smith, 2009, 2010; Carnevali et al, 2010; Flagg et al, 2018) y libros (Howard, 2001).

En el caso de los registros carentes de latitud, longitud y elevación, los valores fueron inferidos con la ayuda de Google Earth Pro 7.3.6 (Google, 2022). Para esta actividad se utilizó la descripción de la localidad, elevación y características del hábitat contenidos en la etiqueta. Del mismo modo, se corroboró que las coordenadas de cada registro fueran correctas con la ayuda del mapa de áreas geoestadísticas municipales (INEGI, 2012). En caso de diferir con la localidad descrita, las coordenadas se estimaron nuevamente. La base de datos fue depurada eliminando los registros incompletos, ambiguos, repetidos, no identificados o elaborados a partir de plantas cultivadas. Finalmente, la cartografía empleada y el mapa de localidades de Hippeastrinae se transformaron a una proyección Azimutal Equivalente de Lambert (latitud de origen: 21,5° N; longitud de origen: 99,5° O; datum: WGS84). Esta proyección mantiene la exactitud en las medidas de las áreas y muestra las direcciones correctas desde el punto central del mapa (Snyder, 1987; Vargas-Amado et al., 2013).

Análisis de distribución geográfica

Se analizó la distribución geográfica de Hippeastrinae por estados (INEGI, 2016), regiones y provincias biogeográficas (Morrone et al, 2017) y tipos de vegetación. Para el análisis por tipo de vegetación se utilizó la cartografía de usos del suelo y tipos de vegetación de INEGI (2021), modificando la clasificación con base en la propuesta de Rzedowski (1978). Asimismo, se evaluó la distribución de las especies por latitud, longitud y elevación. Los valores de latitud y longitud fueron extraídos de los registros de la base de datos. Para la elevación se empleó un modelo digital de elevación (http:// www.worldclim.org). Los mapas de distribución de las especies con base en estados y provincias biogeográficas fueron realizados en QGIS versión 3.22.12 (QGIS Development Team, 2022).

Los intervalos geográficos y áreas de distribución de las especies se calcularon utilizando la extensión de la presencia (EOO), el área de ocupación (AOO) y la distancia máxima entre dos puntos (MaxD). La EOO es el área contenida dentro de un polígono de menor superficie que contenga todos los sitios de presencia del taxón. Se calcula mediante el método de polígono convexo mínimo. Por el contrario, el AOO es el área dentro de la extensión de la presencia que constituye el hábitat adecuado para la especie. Se estima empleando una cuadrícula de 2 x 2 km. La MaxD reconoce la extensión del área geográfica (Willis et al., 2003; Vargas-Amado et al, 2013; UICN, 2017). Los valores de EOO y AOO fueron estimados con ayuda de la plataforma GeoCAT (^{Bachman et al., 2011}), mientras que la MaxD se calculó con DIVA-GIS versión 7.5 (Hijmans et al., 2004).

Análisis de riqueza

El número de especies de Hippeastrinae se cuantificó por estado, región y provincia biogeográfica, usos del suelo y tipos de vegetación, cuadrícula, latitud, longitud y elevación. La división política estatal se apegó a INEGI (2016). La riqueza por región y provincia biogeográfica se estimó con base en la propuesta de Morrone et al. (2017). Para estimar la riqueza por usos del suelo y tipos de vegetación se utilizó la cartografía de INEGI (2021) modificada con base en la clasificación de Rzedowski (1978). El tamaño de la cuadrícula se estimó conforme a lo sugerido por Willis et al. (2003). Este método calcula el 10% de la distancia entre los dos puntos extremos conocidos para cada taxón (MaxD). La estimación de la media aritmética del conjunto de valores indicó el tamaño de celda. El método proporciona un tamaño de cuadrícula que refleja la escala geográfica de la distribución de las especies (^{Bachman et al, 2011}). El origen de la cuadrícula es arbitrario y puede modificar los resultados. Por ello, los registros fueron asignados a las celdas utilizando el método de vecindad circular, con un radio igual al tamaño de la celda. El tamaño de la celda fue de 50 x 50 km, es decir, un área de 2500 km2. El área circular empleada para la asignación de especies a cada celda fue de 7854 km2. El empleo de vecindad circular sobreestima el área en la que una especie puede ocurrir. Sin embargo, muestra patrones constantes de riqueza de especies sin importar el origen de la cuadrícula (Vargas-Amado et al., 2013). El análisis fue ejecutado en el programa DIVA-GIS versión 7.5 (Hijmans et al., 2004), mientras que la visualización y edición se realizó en QGIS versión 3.22.12 (QGIS Development Team, 2022). Adicionalmente, se contabilizó y graficó el número de especies por intervalo de latitud, longitud y elevación.

Resultados

Identificación de las especies y base de datos

La base de datos integró 1521 registros y se reconocieron 45 especies de Zephyranthes subg. Zephyranthes para México (Fig.1, Tabla 1). Se eliminaron 162 registros donde la localidad era ambigua, el material era cultivado o no se logró identificar. En consecuencia, 1359 registros fueron analizados. El número de registros varió de uno en Z. crociflora T.M. Howard & Ogden, Z. dichromantha T.M. Howard, Z. erubescens S. Watson, Z. leucantha T.M. Howard, Z. medinae (L.O. Alvarado & García-Mend.) Nic. García & Meerow, Z. moctezumae T.M. Howard, Z. reginae T.M. Howard & Ogden y Z. vittata (T.M. Howard) Nic. García & Meerow, hasta 409 en Sprekelia formosissima y 221 en Z. fosteri Traub. El resto de las especies tuvieron entre dos y 79 registros. De los 1359 registros analizados, 986 (72,6%) fueron georreferenciados y 373 (27,4%) ya tenían una coordenada. Asimismo, 37% de los registros se concentraron en Jalisco, Querétaro, Estado de México y Oaxaca, con 160, 140, 105 y 100, respectivamente.

Análisis de distribución geográfica

En México, Hippeastrinae tuvo una distribución amplia (Tabla 1). Su presencia se registró en 31 estados, a excepción de Quintana Roo. Treinta y seis especies (80%) fueron endémicas. Zephyranthes mostró la distribución más amplia, con presencia en 30 estados (Fig. 2). Treinta y seis de las 45 especies (80%) tuvieron una distribución restringida a México (Fig. 2).

Seis especies tuvieron amplia distribución y 17 especies mostraron una distribución restringida (Tabla 1). Sprekelia formosissima, Z. fosteri, Z. lindleyana Herb., Z. longifolia Hemls. y Z. chlorosolen (Herb.) D. Dietr. ocurrieron en 22, 17, 15, 12 y 11 entidades, respectivamente. Por el contrario, Z. alba Flagg, G. Lom. Sm. & García-Mend., Z. conzattii Greenm., Z. crociflora, Z. dichromantha, Z. erubescens, Z. ita-andivi García-Mend., Flagg & G. Lom. Sm., Z. leucantha, Z. medinae, Z. miradorensis (Kraenzl.) Espejo & López-Ferr., Z. moctezumae, Z. morrisclintii Traub & T.M. Howard, Z. nymphaea T.M. Howard & Ogden, Z. orellanae Carnevalli, R. Duno & Tapia-Muñoz, Z. pulchella J.G. Sm., Z. reginae, Z. tepicensis (Greenm. ex Flagg & G.Lom. Sm.) Flagg & G.Lom. Sm. y Z. vittata fueron registradas en un solo estado. El resto de las especies se registraron entre dos y 10 estados (Tabla 1, Fig. 2).

Hippeastrinae fue registrada en todas las regiones y provincias biogeográficas (Tabla 1). Catorce provincias mostraron la distribución de Zephyranthes (Fig. 2). Su presencia resaltó en el oeste del país, extendiéndose hacia el este y noreste a través del Desierto Chihuahuense y la Faja Volcánica Transmexicana. Por un lado, Z. chlorosolen fue el taxón presente en un número mayor de provincias (Fig. 2H), pues se registró en Cuenca del Balsas, Desierto Chihuahuense, Península de Yucatán, Sierra Madre Oriental, Sierra Madre del Sur, Tamaulipas, Tierras Altas de Chiapas, Tierras Bajas del Pacífico y Veracruzana. Por el contrario, Z. alba, Z. arenicola Brandegee, Z. bella T.M. Howard & Ogden, Z. crociflora, Z. dichromantha, Z. erubescens, Z. ita-andivi, Z. leucantha, Z. medinae, Z. moctezumae, Z. nymphaea, Z. orellanae, Z. primulina T.M. Howard & Ogden, Z. pulchella, Z. reginae, Z. subflava L.B. Spencer, Z. tepicensis y Z. vittata fueron registradas en una provincia (Fig. 2).

Hippeastrinae tuvo presencia en todos los usos del suelo y tipos de vegetación (Tablas 1; 5). Se registró en bosque de coníferas y encino, bosque espinoso, bosque mesófilo de montaña, bosque tropical caducifolio, bosque tropical perennifolio, bosque tropical subcaducifolio, matorral xerófilo, pastizal, vegetación acuática y subacuática y otros tipos de vegetación, al igual que en áreas perturbadas como agrícola-acuícola, bosque inducido y ambientes antropizados.

Fig. 1: Diversidad de Hippeastrinae. A: porte de la planta de Zephyranthes fosteri. B: Z. arenicola; C: Z. longifolia. D: Sprekelia formosissima. E: Z. carinata. F: Z. chlorosolen. G: Z. citrina. H: Z. clintiae. I: Z. concolor. J: Z. drummondii. K: Z. fosteri. L: Z. katheriniae. M: Z. latissimifolia. N: Z. lindleyana. Ñ: Z. longituba. O: Z. macrosiphon. P: Z. miradorensis. Q: Z. nymphaea. R: Z. orellanae. S: Z. pseudoconcolor. T: Z. pulchella. U: Z. sessilis. V: Z. stellatorosea. Fotografías de: A. Rodríguez (A, D, M, Q), J.L. León de la Luz (B), A. Castro-Castro (C), R. Domínguez-Yescas (E), A.K. Gudiño-Cano (F), G. Carnevali (G, R), C. Valdes (H-K, N, O, V), L. Hernández-Sandoval (L, Ñ, S), P Carrillo-Reyes (P), A. Mora-Olivo (T) y F. Aguilar-Galván (U).

Tabla 1. Distribución geográfica de Hippeastrinae por estados de México, región y provincia biogeográfica y tipo de vegetación. Las especies endémicas de México se indican con asterisco (*).

Fig. 2: Mapas de distribución geográfica de Hippeastrinae. A: Sprekelia formosissima. B: Zephyranthes alba. C: Z. arenicola. D: Z. bella. E: Z. brevipes. F: Z. carinata. G: Z. chichimeca. H: Z. chlorosolen. I: Z.

Sprekelia formosissima presentó la mayor amplitud ecológica, al desarrollarse en 11 tipos de vegetación (Tabla 1). En seguida se encontró a Z. fosteri y Z. chlorosolen que estuvieron presentes en nueve tipos. Siguieron Z. clintiae Traub., Z. lindleyana y Z. macrosiphon Baker que se registraron cada uno en ocho tipos de vegetación. Veintiocho especies se registraron entre dos a siete comunidades y 11 especies en un solo tipo de vegetación.

Hippeastrinae se registro de los 15,9° a los 31,8° de latitud Norte y de los 88,2° a los 118,3° de longitud Oeste (Tabla 2). Zephyranthes arenicola, Z. chlorosolen y Z. longifolia fueron las especies con la distribución más septentrional. En contraste, S. formosissima, Z. brevipes Standl., Z. carinata, Z. chlorosolen, Z. conzattii, Z. fosteri, Z. lindleyana, Z. nelsonii Greenm. y Z. verecunda Herb. alcanzaron la distribución más meridional. Longitudinalmente, Z. arenicola y Z. longifolia crecieron más al oeste del país, en la península de Baja California. En contraparte, Z. chlorosolen, Z. citrina Baker y Z. orellanae prosperaron en la península de Yucatán (Tabla 2, Fig. 2).

Hippeastrinae se documentó en un intervalo de elevación desde el nivel del mar hasta los 3508 m. (Fig. 3). El intervalo de elevación en Zephyranthes se registró desde el nivel del mar hasta los 3508 m. Zephyranthes citrina, Z. dichromantha, Z. moctezumae, Z. nymphaea, Z. orellanae, Z. primulina, Z. reginae, Z. subflava L.B. Spencer y Z. tepicensis se registraron en elevaciones de 0 a 290 m s.n.m. Por su parte, Z. arenicola, Z. nelsonii y Z. pulchella tuvieron intervalos de elevación por debajo de los 1000 m s.n.m. En el otro extremo, Z. fosteri, Z. latissimifolia L.B. Spencer, Z. sessilis Herb., Z. verecunda y S. formosissima alcanzaron elevaciones superiores a los 3000 m s.n.m. (Fig. 3).

Los registros permitieron calcular la extensión de la presencia (EOO) en 31 especies. Otras 14 tuvieron menos de tres registros y en consecuencia el EOO no fue estimado. Zephyranthes chlorosolen y Z. longifolia presentaron un intervalo de distribución amplio, con 1.203.737 km2 y 1.243.942 km2, respectivamente (Tabla 2). Los valores fueron mayores a 20.000 km2 en 21 especies. Siete taxones tuvieron valores entre 200 y 20.000 km2. En cambio, Z. alba, Z. ita-andivi y Z. orellanae presentaron una EOO menor a 200 km2.

El área de ocupación (AOO) mostró valores contrastantes (Tabla 2). Por un lado, S. formosissima resultó con el valor más alto, con 1452 km2. Le siguió Z. fosteri con un área de 736 km2. Por el contrario, áreas menores a 10 km2 se encontraron en Z. bella, Z. crociflora, Z. dicromantha, Z. erubescens, Z. leucantha, Z. medinae, Z. moctezumae, Z. nymphaea, Z. primulina, Z. pulchella, Z. reginae, Z. subflava, Z. tepicensis y Z. vittata. El resto de las especies tuvieron valores de AOO entre 10 y 300 km2.

Los valores de máxima distancia entre dos puntos (MaxD) fueron variables (Tabla 2). En un extremo, Z. longifolia, Z. chlorosolen y S. formosissima presentaron valores mayores a los 2000 km. Por el contrario, en Z. alba, Z. bella, Z. ita-andivi, Z. katheriniae L.B. Spencer, Z. orellanae, Z. subflava y Z. tepicensis la MaxD fue menor a 100 km. Zephyranthes arenicola, Z. fosteri y Z. lindleyana mostraron valores superiores a los 1000 km. En el mismo sentido, 13 especies tuvieron valores de MaxD entre 100-500 km y 10 mostraron valores entre 500-1000 km de distancia máxima (Tabla 2). En nueve especies con un solo registro, el valor no fue estimado.

Análisis de riqueza

Con base en la división política estatal, la riqueza de Hippeastrinae fue heterogénea (Tabla 3). San Luis Potosí tuvo la mayor riqueza con 21 (46,67%) especies. Le siguió Hidalgo con 14 (31,11%), Oaxaca con 13 (28,89%), Querétaro con 12 (26,67%) y Puebla con 11 (24,44%). En contraste, Campeche, Sinaloa, Sonora y Tabasco tuvieron un taxón por entidad. En el resto de los estados se registraron entre dos y 10 especies (Tabla 3).

La región Neotropical albergó 29 especies y la Zona de Transición Mexicana tuvo 27. Por su parte, la región Neártica registró 22 taxones. Del mismo modo, 12 especies se restringieron a la región Neotropical, cinco a la Neártica y tres a la Zona de Transición Mexicana (Tabla 4).

Hippeastrinae se registró en las 14 provincias biogeográficas de México (Tabla 4). La Sierra Madre Oriental fue la provincia más rica con 20 (44,4%) especies. Le siguió el Desierto Chihuahuense con 19 (42,2%) y Veracruzana con 18 (40%). En el otro extremo, las provincias Californiana y Sonora solo registraron a Z. longifolia (Tabla 4).

Tabla 2: Rangos geográficos e intervalos de distribución de Hippeastrinae por latitud, longitud y elevación. Las especies endémicas de México se indican con asterisco (*). MaxD (km), máxima distancia entre los dos registros más distantes; EOO (km2), área de la extensión de la presencia; AOO (km2), área de ocupación.

Fig. 3: Intervalos de elevación de las especies de Hippeastrinae en México.

La riqueza por tipos de vegetación mostró las preferencias ecológicas de Hippeastrinae. En el uso de suelo agrícola-acuícola, el matorral xerófilo y bosque de coniferas y encino se encontraron 26 especies por categoría y en el pastizal, 24 especies. El bosque tropical caducifolio alberga a 21 taxones, mientras que 15 especies estuvieron asociadas a ambientes antropizados. En seguida, se encontró al bosque mesófilo de montaña, bosque tropical perennifolio y la vegetación acuática y subacuática con 10, ocho y siete especies, respectivamente. Por otro lado, el bosque tropical subcaducifolio y otros tipos de vegetación registraron cuatro especies cada uno. Por último, el bosque inducido registró tres especies y dos el bosque espinoso (Tabla 5, Fig. S1).

En el análisis de riqueza de especies por cuadricula, 929 celdas de 50 x 50 km cubrieron la extensión de México (Fig. 4A). De estas, 452 mostraron al menos un registro de Hippeastrinae, lo que representó 48,65% de la superficie analizada. El número de especies por celda varió de una a 11. Por un lado, 200 celdas registraron una sola especie, 90 a dos y 60 a tres. En contraste, dos celdas incluyeron a 10 especies y cuatro a 11 (Fig. 4B, Tabla 6).

El área de mayor riqueza de Hippeastrinae se concentró en el centro-oriente de México (Fig. 4B). Las celdas más ricas se localizaron en los estados de Hidalgo, Querétaro, San Luis Potosí y una porción de Guanajuato y Veracruz. En la zona convergieron las provincias Desierto Chihuahuense, Sierra Madre Oriental y Veracruzana. Las cuatro celdas con mayor riqueza albergaron a S. formosissima, Z. chlorosolen, Z. clintiae, Z. concolor, Z. fosteri, Z. howardii Traub., Z. katheriniae, Z. leucantha, Z. lindleyana, Z. longifolia, Z. longituba Flory ex Flagg et Long. Sm., Z. macrosiphon, Z. mexicana (T.M. Howard) Nic. García & Meerow, Z. moctezumae, Z. reginae y Z. verecunda. Contiguas a estas, se localizaron dos celdas con 10 especies, estas adicionaron a Z. primulina y Z. pseudoconcolor Flagg, G. Lom. Sm. & García-Mend. En total, seis celdas incluyeron a 18 (40%) especies (Fig. 4B, Tabla 6).

En México, las especies de Hippeastrinae se concentraron entre los 17° y 25° de latitud, pero la mayor riqueza se localizó en los 21° de latitud, donde se registraron 20 especies (Fig. 5A). Por otro lado, entre los 96° y 101° de longitud se reunieron entre 15 y 24 especies. La mayor riqueza se encontró en los 99° de longitud, donde prosperaron 24 especies (Fig. 5B). La riqueza del grupo en el gradiente de elevación se registró entre los 1501 y los 2000 m s.n.m., donde prosperaron 28 especies (Fig. 5C). Los intervalos de elevación de 0-500 y de 2001-2500 m s.n.m. registraron 24 especies cada uno. El número de especies disminuyó entre 501 a 1500 m s.n.m. y 2501 a 4000 m s.n.m.

Tabla 3: Riqueza de Hippeastrinae por estado. Abreviaturas= NR: número de registros; NG: número de géneros; NE: número de especies. El asterisco (*) indica que la especie es endémica del estado.

Tabla 4: Riqueza de Hippeastrinae por región y provincia biogeográfica. Abreviaturas= NR: número de registros; NG: número de géneros; NE: número de especies.

Tabla 5: Riqueza de especies por usos del suelo y tipos de vegetación. Abreviaturas= NR: número de registros; NG: número de géneros; NE: número de especies.

Fig. 4: Riqueza de Hippeastrinae en México. A: riqueza por celdas de 50 x 50 km. B: área de mayor riqueza.

Tabla 6: Riqueza de especies de las celdas con mayor diversidad. Las celdas corresponden a las de la

Discusión

En México se registraron 45 especies de Zephyranthes (Tabla 1). Si consideramos que Hippeastrinae agrupa a 277 especies (García et al., 2019a), las especies mexicanas representan 16,2% del grupo. Al comparar el endemismo (36 especies), el porcentaje alcanza 13%. Villaseñor (2016) registró 113 especies de Amaryllidaceae en México, Hippeastrinae contribuye con 37%, de las cuales 29% son endémicas. Aunque existen estudios monográficos y florísticos de Amaryllidaceae e Hippeastrinae para México, este trabajo es el primero en analizar su riqueza y distribución mediante el uso de SIG. Análisis biogeográficos realizados en otros grupos permiten comparar el número de registros. Rodríguez et al. (2018) analizaron 25.579 registros de angiospermas. Del mismo modo, Cuéllar-Martínez & Sosa (2016) y Sosa & Loera (2017) emplearon 2593 y 2650 registros de monocotiledóneas geófitas, respectivamente. En estos tres estudios se incluye a Hippeastrinae. El primero analizó 651 registros, mientras que los dos restantes incluyeron a 87. A pesar de su breve periodo de floración, Hippeastrinae está bien representada en colecciones biológicas y en la base de datos. Sin embargo, en ocho especies se tiene registro de una localidad, lo que evidencia la rareza de algunas especies. Las colecciones biológicas fueron una fuente de información para reconocer la distribución y áreas de riqueza de Hippeastrinae en México.

Fig. 5: Riqueza de Hippeastrinae por latitud, longitud y elevación. A: latitud. B: longitud. C: elevación.

Distribución geográfica de Hippeastrinae

La Zona de Transición Mexicana es un área de traslape entre la biota Neártica y Neotropical. En México, Halffter et al. (2009) propusieron cinco patrones generales de distribución de la biota: paleoamericano, neártico, neotropical antiguo, neotropical moderno y mesoamericano de montaña. Hippeastrinae mostró el patrón neotropical moderno. Es decir, el surgimiento del Istmo de Panamá representó el puente para la migración de los taxones desde América del Sur hacia América del Norte (Meerow et al, 2000). Al llegar a México, el grupo diversificó en ambientes tropicales y montañosos dentro de la Zona de Transición Mexicana. Aunque también radió en la región Neotropical. Análisis de biogeografía histórica ayudarían a comprender la distribución y especiación de Hippeastrinae en México.

Zephyranthes es un género diverso en el oriente y centro de México. Por el contrario, está ausente en los estados de Sinaloa y Quintana Roo (Fig. 2). Sprekelia formosissima tiene la distribución geográfica más amplia y crece a lo largo de la Zona de Transición Mexicana y regiones adyacentes del Desierto Chihuahuense, Cuenca del Balsas y Tierras Bajas del Pacífico (Fig. 2A). Su variación morfológica ha llevado a algunos autores a proponer a S. howardii Lehmiller y S. clintiae Traub como taxones diferentes, reconociendo tres especies para México (Traub, 1965; Lehmiller, 2000; Villaseñor, 2016). Sin embargo, un análisis de variación genética no pudo separar a los tres taxones (Velasco-Ramírez,

2017). En consecuencia, S. formosissima tiene una distribución extensa, está adaptada a diferentes hábitats y exhibe una amplia plasticidad fenotípica. Sprekelia formosissima fue citada para Guatemala (López-Ferrari & Espejo-Serna, 2002), no obstante, los resultados de la presente contribución la rescataron como endémica de México. Durante la revisión de ejemplares de herbario se encontraron registros cercanos a la frontera con Guatemala mal identificados. Por otro lado, no se tiene la certeza de que el registro en Chiapas sea silvestre. En caso de que el ejemplar provenga de material cultivado, Oaxaca representaría el límite sur en la distribución de S. formosissima y el istmo de Tehuantepec sería una barrera biogeográfica para esta especie. Zephyranthes chlorosolen, Z. drummondii D. Don, Z. longituba y Z. morrisclintii siguen un patrón de distribución por la vertiente del Golfo de México y extienden su distribución al noreste del país. Zephyranthes bella, Z. fosteri, Z. latissimifolia, Z. sessilis y Z. verecunda producen flores sésiles. Todas crecen en el centro del país, su distribución alcanza elevaciones entre los 24 y 3508 m. Zephyranthes dichromanta, Z. nymphaea, Z. primulina, Z. reginae y Z. subflava tienen perianto amarillo y son exclusivas de la provincia Veracruzana en el estado de San Luis Potosí y una porción de Tamaulipas e Hidalgo. Asímismo, Z. moctezumae, con perianto blanco, es endémico de San Luis Potosí y de la provincia Veracruzana. Zephyranthes alba, Z. concolor, Z. mexicana y Z. pseudoconcolor son similares morfológicamente.

La primera es endémica de la Ciudad de México y la Faja Volcánica Transmexicana. Por otro lado, Z. concolor tiene una distribución más amplia en el Desierto Chihuahuense, la Faja Volcánica Transmexicana, la Sierra Madre Occidental, la Sierra Madre Oriental y las Tierras Bajas del Pacífico. La distribución de Z. pseudoconcolor es más septentrional, crece en el Desierto Chihuahuense y la Sierra Madre Oriental. Ambas traslapan su distribución en los estados de San Luis Potosí y Guanajuato. Finalmente, Z. mexicana crece en ambientes templados, en Desierto Chihuahuense, Faja Volcánica Transmexicana y Sierra Madre Oriental.

Diez taxones extienden su distribución fuera de México. Zephyranthes chlorosolen, Z. drummondii, Z. erubescens, Z. longifolia y Z. pulchella se comparten con Estados Unidos de América. Mientras que, Z. brevipes también se registra en Guatemala (Standley, 1929; Standley & Steyemark, 1952). Asimismo, Z. carinata se ha registrado en las Antillas, Costa Rica y Guatemala. Por otro lado, Z. citrina también prospera en las Antillas, Guyana, Honduras y Panamá (Tropicos, 2022). Zephyranthes carinata y Z. citrina son cultivadas, por lo que es difícil establecer si los registros de su distribución son de poblaciones silvestres o naturalizadas (Hume, 1939). Carnevali et al. (2010) sugieren que las poblaciones mexicanas de Z. citrina podrían ser las únicas silvestres. Mientras que, las poblaciones silvestres de Z. carinata estarían en México y Centro América (Hume, 1939). Zephyranthes lindleyana extiende su distribución a Belice, Costa Rica, El Salvador, Guatemala y Honduras (Tropicos, 2022). Finalmente, Espejo-Serna & López Ferrari (1993) y Villaseñor (2016) registraron a Z. verecunda en Guatemala. Sin embargo, no existe material de herbario que respalde su presencia en dicho país. Los resultados de este trabajo indican que el límite sur de su distribución es Oaxaca, por lo que probablemente se trata de una especie endémica.

Los valores de extensión de la presencia (EOO), área de ocupación (AOO) y máxima distancia (MaxD) evalúan las áreas de distribución y la extensión de los rangos geográficos (Vargas-Amado et al., 2013). EOO y MaxD muestran que Z. longifolia, Z. chlorosolen, S. formosissima y Z. lindleyana tienen una amplia extensión del área geográfica, al igual que la distribución geográfica general de las localidades en las que estas especies ocurren (Gaston & Fuller, 2009; Tabla 2). Por otro lado, AOO infiere que el tamaño relativo de las poblaciones es amplio para S. formosissima, Z. fosteri, Z. lindleyana y Z. chlorosolen. El número de registros y la distribución de los mismos influye en los resultados de EOO. Zephyranthes alba, Z. ita-andivi y Z. orellanae tienen EOO menores a 200 km2, en Z. alba se debe a que los registros son continuos, únicamente se registra en Ciudad de México, de igual manera, Z. ita-andivi y Z. orellanae cuentan con cinco y seis registros, respectivamente, y estos son continuos. Por otro lado, Z. stellatorosea G. Lom. Sm., Spurrier, Flagg & Espejo también tiene cinco registros, pero estos se encuentran discontinuos, lo que resulta en una EOO de 10.219,903 km2.

Riqueza de Hippeastrinae

México representa un centro de radiación evolutiva y endemismo de Zephyranthes subg. Zephyranthes (García et al., 2014; Rodríguez et al., 2018), pero su distribución es heterogénea. El estado de San Luis Potosí registró la mayor riqueza, albergó 21 especies, lo que equivale a 46,67% de ellas. Cinco especies de Zephyranthes restringieron su distribución dentro de sus límites políticos y representa el valor más alto de endemismo (Tabla 3). Villaseñor (2016) registra 42 especies endémicas para el estado, por lo que Hippeastrinae contribuye con 12%. Para San Luis Potosí y regiones adyacentes, De-Nova et al. (2018) registraron 11 especies endémicas de Hippeastrinae. En el estado, la topografía varía desde las planicies de la provincia Veracruzana, las montañas de la Sierra Madre Oriental, hasta el altiplano del Desierto Chihuahuense. La variedad fisiográfica, topográfica, climática y edafológica contribuye a la riqueza de especies y endemismos (De-Nova et al., 2018). Rzedowski (1993) sugiere que el endemismo en México se concentra en las zonas áridas. Por ejemplo, Cactaceae ha diversificado en zonas áridas y semiáridas y es rica en especies y endemismos en San Luis Potosí. Adicionalmente, los suelos yesosos han favorecido el endemismo dentro del estado (Sosa & De-Nova, 2012; De-Nova, 2018). En contraste, el endemismo de Hippeastrinae fue localizado en el bosque tropical caducifolio y la vegetación acuática y subacuática en las planicies de la provincia Veracruzana.

Sumando 20 especies, el análisis de riqueza por provincia biogeográfica recuperó a la Sierra Madre Oriental con la mayor diversidad de Hippeastrinae. Con una distribución heterogénea, Villaseñor (2016) estima en 6600 especies la riqueza de plantas vasculares nativas de esta provincia y Cuéllar-Martínez & Sosa (2016) encuentran 23 especies de Amaryllidaceae. La Sierra Madre Oriental es un sistema montañoso paralelo a la costa del Golfo de México entre el centro y noreste del país (Ferrusquía-Villafranca, 1993; Ruiz-Jiménez et al., 2004). Esta cadena montañosa tiene una superficie aproximada de 60978,34 km2, una amplia variedad topográfica y un intervalo de elevación entre 200 y 3600 m s.n.m. (Suárez-Mota et al., 2017). Además, contiene 99% de los climas registrados en México (Hernández-Cerda & Carrasco-Anaya, 2004). Asimismo, la presencia de valles y cañones favorece el desarrollo de elementos tropicales en elevaciones altas (Arreguín-Sánchez & Fernández-Nava, 2004; Morrone, 2005; Rzedowski, 2006). Este conjunto de características ha permitido el establecimiento de diferentes tipos de vegetación y favorecido la diversificación de Hippeastrinae.

A nivel global, la riqueza de especies de angiospermas está relacionada con la diversidad climática (Francis & Currie, 2003). En México, la riqueza y endemismo de monocotiledóneas geófitas fue analizada por Sosa & Loera (2017). Los resultados indican que la riqueza de especies está relacionada con el clima actual, mientras que el endemismo se relaciona con la topografía y la estabilidad en la precipitación. Dentro de la Sierra Madre Oriental, Suárez-Mota et al. (2017) identificaron 277 dominios climáticos. También encontraron una relación geográfica entre la diversidad de dominios climáticos y la riqueza de especies de Asteraceae. Dos áreas con mayor riqueza climática fueron identificadas, una al norte de la Sierra Madre Oriental y la otra en la porción sur. En ambas, el número estimado de dominios climáticos es de 24 a 40. El área de riqueza de Hippeastrinae corresponde con la segunda. Por lo tanto, la riqueza de Hippeastrinae dentro de la Sierra Madre Oriental podría estar relacionada con la diversidad climática.

Hippeastrinae es muy diversa en el bosque de coniferas y encino, matorral xerófilo y el uso de suelo agrícola-acuícola (Tabla 5, Fig. S1).

Rzedowski (1991) encuentra que el bosque de coníferas y encino es el más rico en especies con aproximadamente 24% de la riqueza vegetal de México. En cambio, si se analiza por unidad de superficie, el bosque mesófilo y el bosque tropical perennifolio son los más diversos. La tribu Tigridieae (Iridaceae) presenta las mismas preferencias ecológicas que Hippeastrinae (Munguía-Lino et al., 2015). Ambos grupos siguen el patrón general de las monocotiledóneas geófitas, las cuales se desarrollan en el bosque de coníferas y encino, bosque tropical caducifolio y matorral xerófilo (Cuéllar-Martínez & Sosa, 2016). Los cormos, bulbos y rizomas permanecen enterrados en el estiaje, mientras que la parte aérea se desarrolla cuando las condiciones de humedad son favorables. Esto permite el desarrollo de las geófitas en ambientes con estacionalidad marcada (Cuéllar-Martínez & Sosa, 2016; Howard et al., 2019). Por otro lado, la apertura de áreas con fines agrícolas da lugar al establecimiento de plantas que no podrían desarrollarse en bosques cerrados (Danin, 2013). Esta sería una de las razones por la cual Hippeastrinae resultó diverso en el uso de suelo agrícola-acuícola; otra razón podría ser que, en nuestro estudio, abundan registros colectados a orillas de caminos, de campos de cultivo y en sitios abiertos.

En México, la Faja Volcánica Transmexicana ha sido importante para la diversificación de algunos grupos de angiospermas (Rodríguez et al., 2018). Para las monocotiledóneas geófitas no ha sido la excepción (Cuéllar-Martínez & Sosa, 2016; Sosa & Loera, 2017), en particular la tribu Tigridieae (Iridaceae, Munguía-Lino et al, 2015). Del mismo modo, Solanum L. sección Petota (Hijmans & Spooner, 2001), Lycianthes (Dunal) Hassl. serie Meizonodontae (Anguiano-Constante et al, 2018) y Cosmos Cav. (Vargas-Amado et al., 2013) encuentran la mayor diversidad dentro de esta provincia. Por otro lado, el análisis de riqueza por cuadrícula demostró que el área de mayor riqueza de Hippeastrinae se encuentra principalmente en Hidalgo, Querétaro y San Luis Potosí, en la porción sur de la Sierra Madre Oriental y la confluencia del Desierto Chihuahuense y Veracruzana (Fig. 4). El género Dahlia Cav. tiene dos áreas de mayor diversidad en México: la primera en la Sierra Madre Oriental y Desierto Chihuahuense y la segunda en la Cuenca del Balsas y Sierra Madre del Sur (Carrasco-Ortiz et al., 2019). Hippeastrinae y Dahlia, dos grupos de geófitas, comparten las celdas de mayor riqueza dentro de Sierra Gorda. Cabe resaltar que la celda con el mayor número de observaciones (76-94) se localiza en la Faja Volcánica Transmexicana.

Latitudinalmente, Hippeastrinae es un grupo rico en especies entre los 19° y 22° N (16-20 spp.). Esta observación coincide con el área de mayor riqueza resultante en el análisis por cuadrícula. En el caso de la longitud, la riqueza se concentró en los 99° O (24 spp.). La observación demuestra que el grupo es diverso en el oriente del país, especialmente en la porción sur de la Sierra Madre Oriental. Por elevación, la riqueza de especies se encontró entre los 0-500 m s.n.m. (24 spp.), de 1501-2000 m s.n.m. (28 spp.) y de los 2001-2500 m s.n.m. (24 spp.). Esto representa la amplitud del intervalo de elevación en el que pueden desarrollarse los taxones, así como la afinidad neotropical de algunas especies, que prosperan por debajo de los 500 m s.n.m. Por otro lado, entre los 1500-1700 m s.n.m. se encuentra el límite superior del bosque tropical caducifolio y el inferior del bosque de coniferas y encino (Pennington & Sarukhán, 2005). Hippeastrinae muestra un desarrollo óptimo en ambos tipos de vegetación.

Conclusiones

Este es el primer trabajo que estima la riqueza y distribución de Hippeastrinae en México basados en estado, región y provincia biogeográfica, tipo de vegetación, latitud, longitud, elevación y cuadrícula. También se determinaron los valores de EOO, AOO y máxima distancia y se identificaron los sitios con alta riqueza de especies. En México se registran 45 especies de Hippeastrinae. Nuestros resultados mostraron que las especies mexicanas representan 16,2% del grupo y un endemismo de 13%. San Luis Potosí es el estado con mayor riqueza de la subtribu. Hippeastrinae presenta un patrón de distribución y riqueza de tipo neotropical moderno, con una concentración de especies en la región Neotropical y la Zona de Transición Mexicana. La Sierra Madre Oriental es la provincia con mayor riqueza. La variación climática y topográfica ha facilitado la diversificación del grupo.

Contribución de los Autores

ARC y CVI planificaron el estudio. CVI realizó la captura y revisión de datos. CVI y GML realizaron los análisis biogeográficos. Todos los autores contribuyeron en la redacción y revisión del manuscrito.

AgradecimientosA J.L. León de la Luz, A. Castro-Castro, R. Domínguez-Yescas, A.K. Gudiño-Cano, G. Carnevali, L. Hernández-Sandoval, P. Carrillo-Reyes, A. Mora-Olivo y F. Aguilar-Galván por las fotografías proporcionadas. El Laboratorio Nacional de Identificación y Caracterización Vegetal (LaniVeg) y la Pacific Bulb Society (PBS) apoyaron económicamente este proyecto en 2018.

Recibido: 16 Dic 2022

Aceptado: 5 May 2023

Publicado en línea: 30 Jul 2023

Publicado impreso: 30 Sep 2023