Métodos

Área de estudioEl área de estudio se ubica en la región biogeo-gráfica de la Pampa Deprimida, una sub-región del la Pampa caracterizada por la presencia de pastizales sobre relieve bajo y de pobres características de drenaje (Matteucci 2012). El estudio se llevó a cabo dentro de la estancia privada "Luis Chico”, la cual posee una superficie de 2000 ha y se encuentra entre las localidades de Punta Indio y Verónica (35°20’S, 57°11’O; Fig. 1), provincia de Buenos Aires. La superficie de la estancia comprende en su mayoría pastizales naturales utilizados para pastoreo extensivo de ganado vacuno, compuestos principalmente de “pastos” nativos como flechillas (Nassella spp.), canutillos (Paspalidium spp., Leersia hexandra) con algunos sectores que poseen grandes cantidades de chilcas y carquejas (Baccharis spp.) (Hummel et al. 2009; Roitman y Preliasco 2012). En zonas inundables se pueden encontrar agrupaciones de duraznillos (Solanum glaucophyllum). Inmersos en los pastizales se encuentran parches remanentes de bosques nativos, conocidos como “Talares”, que están conformados principalmente por talas (Celtis tala) y coronillos (Scutia buxifolia) (Segura et al. 2020). Además, aledaños al pastizal hacia el este se encuentran porciones de bosque de mayor extensión, formando “cordones” sobre depósitos de conchilla, de entre 15 y 50 metros de ancho y hasta 5 kilómetros de longitud en dirección paralela a la costa del Río de La Plata (Segura et al. 2014). Las especies leñosas introducidas están representadas principalmente por Eucaliptos (Eucalyptus camal-dulensis), Moras (Morus alba), Álamos (Populus spp.) y Acacias Negras (Gleditsia triacanthos), entre otras (Arturi y Goya 2004).

Figura 1: Sitio de estudio en Punta Indio, provincia de Buenos Aires, Argentina, y localización de los nidos de Becasina de Bañado en las tres temporadas (2017- 2020). 

Búsqueda y monitoreo de nidos Buscamos nidos durante los meses de octubre a febrero de 2017-2018, 2018-2019 y 2019-2020. Utilizamos principalmente las técnicas de arrastre de soga (i.e., una soga de 20 m de longitud sostenida entre dos personas por los extremos) y caminata sistemática con varillas, con el fin de encontrar hembras incubando y luego localizar sus nidos (^{Winter et al. 2003}). Una vez localizados los nidos, rápidamente registramos su ubicación en un punto GPS (error de 4-5 m) y colocamos una bandera a unos 4 metros del mismo en dirección norte para facilitar su localización en visitas siguientes. Las banderas utilizadas consistieron en un mástil de alambre de no más de 50 cm de largo, con una cinta adhesiva roja de aproximadamente 4 cm en la punta, intentando no modificar el ambiente y a su vez no proveer pistas para posibles depredadores visuales.

Monitoreamos los nidos visitándolos cada 3 días hasta el fin de la nidificación clasificando cada uno como “Exitoso” o “No exitoso”. Consideramos un nido como exitoso cuando encontramos al menos una cáscara de huevo con evidencia de eclosión (un corte continuo, transversal al eje mayor), lo que indica que al menos un pichón abandonó el nido exitosamente luego de nacer. Consideramos un nido como no exitoso cuando fue depredado o abandonado antes de la eclosión. Clasificamos un nido como depredado si es factible que la mayor protección visual superior provenga del plumaje críptico del adulto incubando, como sucede en otras especies de aves precociales (Martin y Badyaev 1996, Kreisinger y Albrecht 2008,^{Brennan 2009}), a la vez que se valen de la vegetación para ocultarse en el sentido horizontal.

A) se encontraba vacío entre dos visitas consecutivas

B) contenía huevos con evidencia de depredación (cáscaras rotas de una forma irregular). Consideramos un nido como abandonado si los huevos de una nidada se encontraban fríos en una visita luego de haber iniciado la incubación y no volvieron a estar cálidos en visitas siguientes.

Medidas morfométricas de nidos y huevosLuego de la finalización de cada intento de nidificación se registraron los materiales utilizados para construir el nido y tomaron medidas del nido, incluyendo: a) diámetro máximo; b) profundidad; y c) altura desde el suelo hasta el borde superior. Todas las medidas fueron tomadas sin mover el nido de su ubicación original, debido a que el mismo puede perder su forma al hacerlo. Las medidas morfométricas de los huevos se realizaron luego de que las puestas estuvieran completas, evitando manipularlos durante la puesta, que es el período de mayor sensibilidad al abandono (Carney y Sydeman 1999). Los huevos fueron pesados con una precisión de 0,2 g con una balanza de resorte de 20 g de capacidad (Pesola Swiss Light line) y se midió el largo y el ancho con un calibre con precisión de 0,1 mm. Para obtener el volumen (V) de los huevos se aplicó la siguiente fórmula: V = 0,51 x (largo) x (ancho)2 (Hoyt 1979).

Medidas de hábitatPara cada nido tomamos medidas de vegetación, incluyendo: a) altura (en cm) de la mata soporte (mata de vegetación utilizada como cobertura visual del nido); b) distancia a la percha más cercana (poste o árbol > 1 m de altura, que podría ser utilizado por posibles depredadores aéreos); c) Índice de Obstrucción Visual (IOV), tanto horizontal como superior. Para la medida horizontal utilizamos una versión modificada de la varilla de ^{Robel (Robel et al. 1970}) graduada en segmentos numerados de 10 cm de largo. Colocamos la misma en el centro del nido en posición vertical, siendo el segmento “1” el más cercano al suelo. Efectuamos lecturas a 4 m de distancia en los 4 puntos cardinales principales (NSEO) desde una altura de 1 m en las que registramos el segmento visible más bajo, de manera que 1 = menor cobertura visual que 2, y así sucesivamente. El valor total de cada nido fue el promedio de las 4 lecturas. Este método es por un lado una medida de ocultamiento visual, pero también una medida indirecta de densidad, biomasa y altura de la vegetación (Robel et al. 1970, ^{Fisher y Davis 2010}). Medimos la obstrucción visual superior utilizando el método propuesto por Davis (2005), que consiste en colocar dentro del nido un disco dividido en 8 secciones y registrar, desde 1 metro de altura directamente sobre él, la cantidad de secciones visibles (N), siendo el puntaje de obstrucción final 8 - N de secciones visibles (0 = menor ocultamiento, 8 = máximo ocultamiento).

Repetimos las medidas de vegetación en un punto aleatorio alrededor de cada nido, dentro un radio de entre 5 m y 50 m, en el cual se midieron las mismas variables de vegetación para comparar las características de los sitios utilizados con otros disponibles en el ambiente. Establecimos un mínimo de 5 m de radio para evitar que las medidas de vegetación estuvieran sesgadas por la cercanía al punto original, y un máximo de 50 m para mantenerse en lo posible dentro de una escala de territorio de cría. Los puntos aleatorios se eligieron inmediatamente después de tomar las medidas en el nido, eligiendo un número al azar entre cinco y 50 para obtener una distancia en metros y otro entre cero y 360 para obtener una dirección desde el centro del nido real.

Para describir la ubicación de los nidos dentro de la matriz de pastizal, medimos las distancias de los mismos a bordes de bosques, caminos y cuerpos de agua (incluyendo áreas anegadas si se encontraban en ese estado mientras el nido se encontraba activo), utilizando el Software de Información Geográfica QGIS (QGIS Development Team 2020), con una imagen SPOT 6 (1,5 m de resolución espacial) provista por la Comisión Nacional de Actividades Espaciales (CONAE).

Análisis estadísticoPara describir el hábitat de nidificación, reportamos los valores de las variables medidas alrededor del nido como Media ± DE (desvío estándar). Para determinar cuáles características de paisaje son preferidas por la becasina para ubicar los nidos, comparamos las características de vegetación de los nidos con las de los puntos aleatorios, utilizando modelos lineales generalizados mixtos (GLMM), con pares nido-punto aleatorio, dada la falta de independencia entre los puntos (^{Palacio 2018}). Evaluamos los modelos según su valor de AICc (criterio de información de Akaike corregido para muestra reducidas), considerando que el de menor valor es el modelo con más soporte según los datos (^{Burnham y Anderson 2002}). Tuvimos en cuenta los estimadores obtenidos para cada variable (B) y su nivel de significancia a un P = 0,05.

Calculamos el éxito aparente de la especie como N de nidos exitosos/ N total de nidos. Calculamos también la tasa de supervivencia diaria de nidos (TSD), que se entiende como la probabilidad que un nido tiene de sobrevivir de un día al siguiente, y es un estimador considerado menos sesgado positivamente que el éxito aparente (^{Mayfield 1975}). Para estimar la TSD utilizamos el complemento Rmark (^{Laake 2013}) en el software R (versión 3.6.3, R Core Team 2020), y calculamos la probabilidad de supervivencia acumulada (i.e., probabilidad de sobrevivir a un ciclo de nidificación completo) como el valor de TSD elevado a la duración en días de un período de incubación completo para una becasina. Como ninguno de los nidos encontrado durante el periodo de puesta sobrevivió hasta la eclosión, imposibilitando delimitar la duración completa de la incubación, utilizamos como aproximación el período de 19 días descrito para Gallinago gallinago (Tuck 1972), debido a que no hay datos previos para G. paraguaiae.

Resultados

Encontramos un total de 15 nidos de Becasina de Bañado entre las tres temporadas reproductivas (Tabla 1; Fig.1). Combinando las tres temporadas, el nido más temprano fue encontrado activo el 13 de octubre, y el más tardío fue depredado el 28 de enero (Tabla 1). Los nidos estuvieron construidos exclusivamente con pastos, ubicados ocultos en la vegetación (Fig. 2). Su diámetro interno fue de 8,08 ± 2,24 cm y el diámetro externo de 11,34 ± 1,96 cm, mientras que la altura de sus paredes con respecto al suelo fue de 3.5 ± 3.4 cm. Los huevos fueron ovoidales con base pardo-verdosa y manchas marrones concentradas alrededor del polo mayor (Fig. 2). Sus medidas fueron: largo = 39,5 ± 1,5 mm; ancho = 29,4 ± 1,2 mm; peso = 17,5 ± 1,9 g y volumen = 17,4 ± 2,0 cm3 (basado en 16 huevos de 6 nidos). El tamaño promedio de puesta fue de 2,8 ± 0,4 huevos (rango = 2 - 3 huevos, N = 14 nidos, Tabla 1).

Los nidos de Becasina de Bañado tuvieron más cobertura visual horizontal que superior, y estuvieron relativamente cerca de los cuerpos de agua comparados con los bordes de ruta o de bosques (Tabla 2). El IOV horizontal fue la variable de vegetación con mejor soporte en el modelo (Tabla 3), indicando que los nidos tuvieron mayor IOV horizontal que los puntos aleatorios (B IOV = 3,273, P = 0.04) (Fig. 3).

Combinando las tres temporadas reproductivas, sólo tres nidos fueron exitosos (20 %) y entre los nidos no exitosos, 10 fueron depredados (66,7 %) y dos fueron abandonados (13,3 %) (ver detalles por temporada en Tabla 1). Uno de los nidos fue abandonado luego de ser descubierto con un huevo, al inicio de la puesta, y el otro resultó inundado luego de fuertes lluvias. La TSD estimada fue de 0,879 ± 0,0383, por lo que la probabilidad de supervivencia acumulada fue de 8,6 % para un ciclo de 19 días.

Tabla 1: Detalle de los nidos de Becasina de Bañado monitoreados durante las tres temporadas reproductivas (2017-2020) en Punta Indio, provincia de Buenos Aires, Argentina. 

Discusión

Este trabajo representa el primer estudio de la biología reproductiva de la Becasina de Bañado con un muestreo sistemático de nidos, y los primeros datos de éxito reproductivo, tasas de supervivencia diaria de nidos y selección de características de sus sitios de nidificación. Los tamaños de nidos, huevos y puestas fueron similares a los encontrados en registros previos (de La Peña 2013). El tamaño de puesta es considerablemente menor al de G. gallinago en Europa, quien tiene puestas de hasta seis huevos (Green 1988). Por otra parte, encontramos que la temporada reproductiva continúa hasta el mes de enero, lo que difiere de los registros previos, que reportan nidos mayormente entre otoño e invierno (Pereyra 1934,

Barlow 1967), y solo hay un registro en verano (de La Peña 2013). Sobre la extensión de la temporada reproductiva que estamos presentando (octubre a enero), es importante resaltar que nosotros no buscamos ni monitoreamos nidos durante el otoño-invierno, por lo que es muy probable que haya nidos activos antes del mes de septiembre. En este sentido, nuestros resultados solo nos permiten concluir que esta población reproductora continúa nidificando hasta finales de la primavera e incluso, de forma ocasional, hasta la mitad del verano.

Figura 2: Nido de Becasina de Bañado con puesta de tres huevos. 

Tabla 2: Características de vegetación y distancias a los bordes de los nidos de Becasina de Bañado en Punta Indio, provincia de Buenos Aires. IOV = obstrucción visual horizontal, IOV sup = obstrucción visual superior. Se incluyen valores de media ± desvío estándar (DE) y mínimo y máximo, basado en N = 15 nidos. 

Figura 3: Gráfico de cajas para las medidas de obstrucción visual horizontal (IOV) para nidos y puntos aleatorios. 

El éxito aparente y la TSD de la becasina fueron bajos, incluso entre las aves que nidifican sobre el suelo, que suelen tener las tasas de éxito más bajas (Martin 1993). Si bien no hay datos de éxito reproductivo previos, en esta especie o en parientes cercanos neotropicales, estudios en G. gallinago reportaron valores de éxito aparente mayores al 50 % (Mason y Macdonald 1976, Green 1988). En el sitio de estudio, también se han encontrado tasas de éxito bajas para la etapa de huevos en otras aves de pastizal, como por ejemplo 20% en el Inambú Campestre Nothura maculosa (^{Colombo y Segura 2021}), o 21% para el ciclo reproductivo completo del Ca-chilo Ceja Amarilla Ammodramus humeralis (Colombo et al. 2021). Por otro lado, para ciclos reproductivos completos en aves de bosques también se han reportado para esta región éxitos reproductivos bajos, como 9% (Segura y Berkunsky 2012) y 26% (Segura y Reboreda 2012) en el Cardenal de Copete Rojo Paroaria coronata, (hábitats alterados y naturales, respectivamente), o 19% (Gonzalez 2020) en el Naranjero Pipraeidea bonariensis. Estos bajos éxitos reproductivos coinciden con un patrón general para las aves de estas latitudes, que dice que las tasas de depredación de nidos en aves neotropicales son significativamente más altas que sus contrapartes neárticas (Skutch 1985, Mezquida y Marone 2001). Este fenómeno posiblemente esté ligado a la presencia de una comunidad más diversa de depredadores en la región neotropical (Skutch 1985). Estos resultados remarcan la necesidad de conocer la identidad de los depredadores de nidos en el pastizal pampeano. En este sentido, solo Cozzani y Zalba (2012) han reportado una lista de depredadores de huevos en ambientes de pastizal (entre los que se destacan mi-cromamíferos, macromamíferos, aves y serpientes), aunque este estudio se basó en nidos y huevos artificiales.

Tabla 3: Modelos de selección de características del sitio de nidificación de la Becasina de Bañado, ordenados de mayor a menor soporte. K = parámetros en el modelo, logLik = logaritmo de verosimilitud, AICc = criterio de información de Akaike corregido para muestras reducidas, AAICc = diferencia en valor de Akaike con el mejor modelo, w = peso de Akaike. 

Es importante destacar que el sitio de estudio, si bien es un pastizal natural con baja carga ganadera, representa una zona con una larga y continua historia de modificación debido al uso antrópico, y es parte de uno de los ecosistemas más modificados del mundo (Gibson 2009). Considerando que las aves del pastizal pampeano responden de manera muy variada a la modificación ambiental (Filloy y Bellocq 2007), se destaca la necesidad de generar conocimiento actualizado acerca de la ecología y biología reproductiva de cada especie y en particular de la becasina, para poder generar planes de manejo que contemplen las diferencias ambientales y geográficas. Dado el pequeño porcentaje de pastizales protegidos en la región Pampeana, el monitoreo de la avifauna es fundamental para valorar estos campos que albergan una gran diversidad (Hummel et al. 2009, Codesido y Bilenca 2011) y proveen entre otras cosas, buenos sitios de nidificación.

Agradecimientos

Agradecemos a M.L. Shaw por permitirnos llevar a cabo el estudio en la estancia Luis Chico. Agradecemos a L. Haag, A. Miller, A. Banges, A. Hodges y M. Gilles por la ayuda en la recolección de datos y a la CONAE por proveer la imagen satelital utilizada para los análisis. El trabajo de campo se llevó a cabo bajo aprobación del Organismo Provincial para el Desarrollo Sostenible (OPDS) - Disposición 003/16 y fue financiado parcialmente por la Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica [PICT-2014-3347]. LNS es investigador de CONICET.