Las urbanizaciones son consideradas uno de los procesos más importantes y permanentes de cambio de uso de la tierra (Patterson et al. 2003, Dadashpoor et al. 2019), dado que alteran la estructura física del ambiente natural y sus procesos ecológicos (^{Bradley y Altizer 2007}, Jokimáki et al. 2016, Leveau 2018). En particular, la fauna puede responder de diferentes maneras a estos cambios, ya que los ambientes urbanos pueden ser óptimos para ciertas especies de animales, pero también pueden causar una reducción del hábitat, refugios o alimento esenciales para otras especies más especialistas de ambientes nativos (Patterson et al. 2003, Juri y Chani 2009, Castillo Palacios et al. 2014, ^{Alberti et al. 2020}). Esto puede traer como consecuencia la homogeneización de la fauna presente en las ciudades (aumento de especies generalistas y adaptadas a los disturbios), cambios en el comportamiento de las especies, e introducción de especies in-vasoras hacia los ambientes nativos periurbanos (Mc-Kinney 2006, Pauchard et al. 2006).

Las aves responden de diferentes maneras a las urbanizaciones, siendo algunas más sensibles a la estructura de las ciudades, como el caso de las migratorias o las aves que toleran bajos niveles de urbanización (^{Leveau y Leveau 2004}, Juri y Chani 2005, 2009). Por otro lado, existen especies de aves que se pueden beneficiar de la urbanización, debido a un aumento en la disponibilidad de alimento (como es el caso de las granívoras y omnívoras), o de lugares para nidificar en diferentes edificaciones urbanas (Chace y Walsh 2006, Juri y Chani 2009, Almazán-Nuñez y Hinterholzer-Ro-dríguez 2010).

En las ciudades, se pueden registrar también cambios estacionales en la comunidad de aves presentes, que pueden deberse tanto a desplazamientos migratorios de las especies, como al aprovechamiento ocasional de los diferentes recursos disponibles en ciertas épocas del año (e.g. alimentación, espacios verdes, cuerpos de agua; Marzluff 2001, Chace y Walsh 2006, Brandán Fernández y Antelo 2009, Juri y Chani 2009). Por esta razón, resulta interesante conocer que especies se encuentran presentes en las ciudades y cuáles son los cambios estacionales en sus abundancias (Par-tecke y Gwinner 2007, McDonnell y Niemelá 2011).

En Argentina, se han llevado a cabo estudios sobre comunidades aves urbanas en diferentes ciudades, principalmente en ecosistemas pampeanos de la provincia de Buenos Aires (e.g. Montalti y Kopij 2001,^{Leveau y Leveau 2004}, Maragliano et al. 2009, Leveau et al. 2020), y en menor medida en ciudades subtropicales del norte del país como, por ejemplo, Tucumán (Lucero et al. 2005, Brandán Fernández y Antelo 2009, Juri y Chani 2009, Navarro y Antelo 2014). En estos estudios, se evaluaron cambios en la composición y abundancia de aves, demostrando que estos parámetros están relacionados con la estructura natural (e.g. espacios verdes) y artificial (e.g. cantidad de edificaciones, pavimentación) de las ciudades.

La ciudad de San Salvador de Jujuy, ubicada en el noroeste de Argentina, se encuentra inserta en las Yungas Australes, una de las ecorregiones de mayor biodiversidad del país (Brown y Kapelle 2001). Esta ciudad, presenta una gran oportunidad para estudiar la comunidad de aves que alberga, debido a que se encuentra en pleno desarrollo urbanístico, en un área de fuerte influencia andina y está atravesada por dos ríos de altura. El objetivo de este trabajo, por lo tanto, fue conocer la composición de aves en la ciudad de San Salvador de Jujuy, analizando cambios en la riqueza, diversidad, abundancia estacional y dominancia.

métodos

Área de estudio

El trabajo se llevó a cabo en San Salvador de Jujuy, ciudad capital de la provincia de Jujuy, que tiene una superficie total de 19 km2 y 300 000 habitantes (24° 11'S, 65° 17 ‘O, Fig. 1). Esta ciudad está ubicada en la ecorregión de las Yungas Australes, entre 1200 y 1400 m.s.n.m. Presenta un clima caracterizado por primaveras templadas que dan paso a veranos cálidos y lluviosos (septiembre - marzo), mientras que durante el otoño e invierno las temperaturas disminuyen, siendo estos meses más fríos y secos (marzo - agosto) (^{Brown y Pacheco 2006}).

La ciudad se encuentra atravesada por dos ríos que condicionan su estructura: el Río Grande de Huma-huaca y el Río Chico o Xibi-Xibi. La vegetación urbana presenta predominio del estrato arbóreo y herbáceo, con el estrato arbustivo más limitado a los jardines residenciales, parques y plazas. Si bien la vegetación no se distribuye de forma homogénea, el arbolado de calles, plazas y jardines es el componente vegetal más abundante (^{Albornoz 2019}).

Diseño de muestreo y recolección de datos

Los conteos de aves se realizaron a lo largo de las cuatro estaciones climáticas: invierno (julio 2021), primavera (octubre 2021), verano (enero del 2022) y otoño (abril 2022). Para el diseño del muestreo se trazaron dos ejes sobre la ciudad de San Salvador de Jujuy: un eje Sur-Sureste y un eje Noroeste, en los cuales se establecieron transectas separadas por 2 km. En ellas se ubicaron los sitios de muestreos con una distancia de 1 km entre ellos. En total se delimitaron 44 sitios de muestreo que abarcaron gran parte de la heterogeneidad del paisaje urbano. Tomando como centro cada sitio de muestreo, se realizaron dos puntos de conteo separados por un mínimo de 200 m (Fig. 1). Para cada punto de conteo se definió un radio fijo de 50 m, y se contabilizaron todas las aves vistas y escuchadas, por un tiempo de 10 min (Ralph et al., 1995), desde el amanecer hasta las 10:00 h de la mañana. No se realizaron muestreos en condiciones climáticas de lluvias y vientos fuertes.

Análisis estadísticos

Se determinaron las especies de aves más abundantes (% del total), registradas durante el total del muestreo (anual) y para cada una de las estaciones del año. Para cada estación climática se estimó la media (± D.E.) de la riqueza (especies por sitio), la abundancia (individuos por sitio) y la diversidad (índice de Shan-non, H’), agrupando los datos de los dos puntos de con-teos realizados en cada estación de muestreo (44 sitios - 88 puntos de conteo en total). La riqueza y abundancia se compararon entre estaciones utilizando la prueba no paramétrica de Friedman (F). Para determinar el grado de similitud de la abundancia de las especies de aves entre las estaciones del año se realizó un análisis de conglomerado usando el índice de Bray-Curtis.

Finalmente, se evaluó la dominancia de cada especie de ave durante el muestreo y para cada estación climática, a partir del análisis propuesto por ^{Pinzón y Spence (2010}). Este análisis propone el uso de la presencia y abundancia proporcional de cada especie por sitio; en donde la presencia proporcional (w) es la proporción de sitios donde una especie está presente, y la abundancia proporcional (Ap) es la proporción de individuos registrados de cada especie por sitio. A partir de este análisis se generan gráficos categóricos de especies: dominantes, subdominantes, comunes y poco frecuentes o raras. Este tipo de análisis se realiza para poder representar la dominancia de cada especie considerando los datos de presencia y abundancia en cada sitio de muestreo y de esta manera poder obtener un análisis de datos de cada especie no solo por su abundancia total (Pinzón y Spence 2010).

RESULTADOS

Se registraron 8 675 individuos pertenecientes a 36 Familias y 124 especies de aves, de las cuales 45 estuvieron presentes en las cuatro estaciones, 12 fueron migratorias y 16 acuáticas (Tabla S1, material suplementario). Las especies más abundantes a lo largo de las cuatro estaciones climáticas fueron: Paloma Doméstica (Columba livia, 11 %), Gorrión (Passer dome-sticus, 10 %), Jilguero Dorado (Sicalisflaveola, 6 %), Ben-teveo (Pitangus sulphuratus, 6 %), Hornero (Furnarius rufus, 5 %) y Tordo Renegrido (Molothrus bonariensis, 5 %). En la figura 2a se detalla el total de familias y especies registradas en cada estación climática.

Figura 1. Mapa de la ciudad de San Salvador de Jujuy (24° 11'S, 65° 17 ‘O), noroeste de Argentina. Se detalla con puntos amarillos cada una de los sitios de muestreo de avifauna y los dos puntos de conteo (P2 y P2) realizados en cada sitio, separados por un mínimo de 200 m.

Durante la primavera se registró el mayor número de individuos y de especies, pero no se encontró diferencia significativa en la riqueza (F = 1.10; p = 0.35) y abundancia de aves (F = 0.48; p = 0.69) entre las cuatro estaciones; mientras que la diversidad (H’) fue mayor en el mes de invierno (Fig. 2 a). El análisis de conglomerado mostró una similitud más estrecha en la presencia y abundancia de aves entre los meses de verano y otoño (Fig. 2b).

Las especies más abundantes en cada una de las estaciones fueron: en invierno: Paloma Doméstica (12%), Gorrión (11 %), Benteveo (7 %), Jilguero Dorado (5 %) y Celestino (Thraupis sayaca, 5 %); en primavera: Calancate Cara Roja (Psittacara mitratus, 14 %), Paloma Doméstica (11 %), Gorrión (8 %), Tordo Renegrido (5 %) y Jilguero Dorado (5 %); en verano: Gorrión (12 %), Paloma Doméstica (11 %), Jilguero Dorado (9 %), Tordo Renegrido (7 %) y Hornero (6 %); en otoño: Paloma Doméstica (12 %), Gorrión (10 %), Jilguero Dorado (7 %), Hornero (6 %) y Benteveo (5 %) (ver detalles en Tabla S1).

Por último, el análisis de dominancia detalla que, de las 124 especies registradas en total, 5 resultaron ser dominantes, 16 fueron comunes, ninguna subdominante y el resto fueron raras o poco frecuentes, a lo largo de las estaciones. Cuando se analizaron las estaciones climáticas por separado, encontramos que la Paloma Doméstica y el Gorrión siguieron siendo dominantes en las cuatro estaciones; mientras que otras fueron dominantes en ciertas estaciones y comunes, subdominantes o raras en otras estaciones (Figs. 3 y Fig. S1).

discusión

Actualmente en las diferentes ecorregiones de la provincia de Jujuy se conocen más de 500 especies de aves (^{Burgos et al. 2009}, eBird 2022). En el presente trabajo, encontramos una gran variedad de aves diurnas urbanas (124 especies) en la ciudad de San Salvador de Jujuy, incluyento tanto aves terrestres como acuáticas. El mayor número de especies fue registrado durante la primavera, mientras que el menor fue durante el verano. Esto podría deberse a la llegada de especies migratorias durante la primavera, tales como el Milano Tijereta (Elanoides forficatus), Benteveo Rayado (Myiodynastes maculatus) y Tijereta (Tyrannus savanna), que luego disminuyen durante el verano debido a una menor detectabilidad por comportamientos reproductivos o por desplazamientos hacia zonas periurbanas de bosque para nidificar y alimentarse. Luego, durante el invierno, el número de especies se incrementó nuevamente, posiblemente por la llegada de las especies que están en zonas más altas, donde la temperatura es menor y el alimento es escaso; además la ciudad les ofrece refugio, menor estrés térmico y alimentos en esa época (Echevarria et al. 2011).

Figura 2. (a) Riqueza y abundancia promedio (+ DE) de las especies de aves presentes en cada una de las estaciones en la ciudad de San Salvador de Jujuy, noroeste de Argentina. Se detallan los datos de las cantidades totales de Familias, especies, total de individuos y el índice de Shannon (H’) para cada estación. (b) Análisis de similitud de Bray-Curtis entre estaciones.

No obstante, la diversidad y abundancia no mostraron diferencias significativas entre estaciones, por lo que la configuración heterogénea del paisaje en la ciudad (e.g., áreas verdes, ríos, bosques periurbanos) estaría representando una posibilidad de mantener diferentes poblaciones de aves y con diferentes hábitos ecológicos (Londoño-Betancourth 2013).

Las especies más abundantes y dominantes a lo largo de las estaciones fueron las de hábitos alimenticios generalistas y con una capacidad de adaptación para la nidificación en estructuras urbanas, tales como Paloma Doméstica (C. livia), Gorrión (P domesticus), Jilguero dorado (S. flaveola), Benteveo (P sulfuratus) y Hornero (F. rufus); coincidiendo con lo encontrado en otras ciudades de Argentina como San Miguel de Tucumán y Mar de Plata (^{Leveau y Le-veau 2004}; Brandán Fernández y Antelo 2009; Juri y Chani 2009) .De estas especies, dos son exóticas y fueron dominantes en las cuatro estaciones del año ( Paloma doméstica y Gorrión). Estas especies muestran una fuerte relación y adaptación a los ambientes urbanizados, tanto en Argentina como en otras regiones del mundo (e.g. Blair 1996, Fernández-Juricic y Jokimaki 2001, Leveau y Leveau 2004, Juri y Chani 2005, Brandán Fernández y Antelo 2009); y son especies de aves consideradas explotadoras de ambientes urbanos, siendo capaces de aprovechar exitosamente los recursos disponibles y aumentar sus densidades poblacionales en áreas urbanas (Meillere et al. 2015, Tryjanowski et al. 2020).

En el análisis de dominancia encontramos que la mayor proporción de especies de aves son poco frecuentes o raras, siendo estas las especies menos registradas y las de menor abundancia por punto de conteo. Mientras que las dominantes son las más registradas y abundantes; las subdominates son registradas con frecuencia; y las comunes son las poco frecuentes pero con alta abundancia (^{Pinzón y Spence 2010}). Por lo tanto, este tipo de análisis por estación resulta interesante, ya que refleja diferentes resultados cuando se analizan todas las estaciones climáticas juntas. Por ejemplo, pueden observarse especies que son comunes a lo largo del año, pero son raras o sub-dominantes en las diferentes estaciones (Fig. 3). Esto puede deberse a los diferentes hábitos de cada especie, solapamientos de nicho o a que algunos sectores de la ciudad les está proporcionando mejores condiciones ambientales y ecológicas en ciertas estaciones del año (^{Leveau y Leveau 2004}; Juri y Chani 2005; Brandán Fernández y Antelo 2009).

Comparando nuestros resultados con una ciudad aledaña como Tucumán, ubicada en norte de Argentina y en la ecorregión de Yungas (Juri y Chani 2005, Columba livia Passer domesticus Sicalis flaveola Pitangus sulphuratus Fumanus rufus Zenaida auhculata Columbina picui Caracara planeos Psittacara mitratus Vanellus chilensis Turdus rvfiventns Rauenia bonariensis Sattator aurantiirosths Thraupis soyaca Zonotnchia capensis Agelaioides badius Molothrus bonariensis Myioborvs brunniceps PygocheUdon cyanoleuca Troglodytes aedon Chlorostilbon lucidos Resto de las especies 2009), encontramos que estos autores reportaron un menor número de especies de aves (79 especies). Esto puede estar dado por el tipo de urbanización y configuración del paisaje, ya que la ciudad estudiada aquí es más pequeña, con menor infraestructura edilicia y una gran extensión de bosques nativos aledaños. Además, esta ciudad se encuentra atravesada por ríos, lo que nos estaría dando una mayor proporción de especies acuáticas; como así también por el hecho de la distribución de muchas de las especies reportadas disminuye latitudinalmente.

Figura 3. Análisis de dominancia realizado para las diferentes especies de aves registradas en todos los muestreos (anual) y para cada estación del año. D: especies dominantes; C: especies comunes; S-D: subdominantes; R: raras o poco frecuentes. Las especies de aves raras o poco frecuentes se agruparon en “Resto de las especies” (detalles la Figura S1, material complementario).

Destacamos registros de especies protegidas o con algún grado de amenaza, como el Tucán Grande (Ramphastos toco), Loro Alisero (Amazona tucumana) y Loro Hablador (Amazona aestiva). Se ha reportado que especies de aves amenazadas pueden utilizar los ambientes urbanos para establecerse permanentemente o de manera temporal (Londoño-Betancourth 2013). Esto es interesante para la realización de planes de manejo urbano, sobre todo teniendo en cuenta que la ciudad de San Salvador de Jujuy se encuentra en continua expansión, donde se incluyan a estas especies de aves y sus requerimientos de hábitat específicos. Por esta razón, a partir de estos resultados de base, se continuarán los monitoreos en esta ciudad, realizando análisis más detallados sobre la dinámica de la avifauna en conjunto con el grado de urbanización, hábitos alimenticios, funcionales y categorización de amenazas de las especies. Ya que el grado de urbanización (e.g., tipos de edificación, cercanía al bosque nativo, veredas arboladas, presencia de plazas y jardines) podría estar influyendo en la distribución, dinámica poblacional y usos de diferentes sectores de la ciudad (^{Leveau y Leveau 2004}, Juri y Chani 2005, 2009, Dadashpoor et al. 2019).

agradecimientos

Agradecemos al editor Lucas Leveau y a las/los revisoras/es por sus valiosos aportes al manuscrito. A.M.Y, S.A.C y N.C son estudiantes de grado de la licenciatura en Ciencias Biológicas de la Facultad de Ciencias Agrarias (UNJu). N.V.G.B.T es estudiante doctoral, R.A.R y A.A.S son investigadores del INECOA-CONI-CET UNJu.

Recibido: 22 de julio de 2022

Aceptado: 26 de diciembre de 2022