MÉTODOS

Área de estudio

Durante las temporadas estivales de 2017 (entre febrero y abril), 2018 (entre febrero y marzo), 2019 (entre febrero y marzo) y 2021 (entre febrero y abril), se recorrieron caminando un total de 14 km de costa (durante cada temporada) en búsqueda de pingüinos varados a lo largo de la berma de tormenta de las playas, sobre un área de 40 km de longitud en la costa del sudeste bonaerense (38°02’54.77”S, 57°31’51.52”O; 38°16’10.13”S, 57°49’36.05”O), Argentina (Fig. 1). El área está conformada por playas de bolsillo con dunas de arena, las cuales alternan con extensos intermareales de roca limo-lessoides; algunos de estos últimos se localizan entre acantilados (Isla 2006). La zona costera bajo estudio se encuentra bajo la influencia indirecta de la confluencia de las corrientes cálida de Brasil y templada de Malvinas. La mezcla de dichas corrientes en la región del Río de la Plata (~ 35°S) resulta en una zona altamente productiva que tiene importantes consecuencias biológicas, físicas y meteorológicas en su área de influencia (^{Acha et al. 2004}). La deriva de la corriente litoral en el área de estudio es netamente de sur a norte, contribuyendo al continuo aporte de arena en las playas locales (Isla y Lasta 2006). El régimen de mareas es semidiurna con una amplitud de marea que varía desde aproximadamente 0.8 m hasta 1.6 m durante mareas excepcionales. La temperatura de la superficie del mar muestra una gran variación estacional (9°C en invierno y 20°C en verano) (Guerrero y Piola 1997). Los vientos dominantes son del sector este entre octubre y febrero y del sector norte entre abril y agosto y tienen una intensidad media anual del orden de los 12 km h-1.

Figura 1: Localización geográfica del area de estudio (demarcada entre círculos negros) en el sudeste de la provincia de Buenos Aires, Argentina.

Colecta de datos

Los relevamientos fueron realizados de manera asistemática en todas las temporadas analizadas. Estos fueron complementados con el aporte de avisos por parte de la ciudadanía residente y visitante del área de muestreo, además del grupo de guarda-vidas que trabaja en dicha zona. Se registró información de pingüinos varados para un total de 79 días de las temporadas estivales analizadas; la misma fue variable a lo largo del periodo de estudio (2017: n = 39 días; 2018: n = 19; 2019: n = 8, 2021: n = 13). Los relevamientos fueron realizados por ambos autores siguiendo la línea dejada por la marea alta sobre la playa. Cada pingüino hallado fue registrado fotográficamente, cuantificado y, dependiendo si fue encontrado vivo o muerto, rescatado o removido de la playa para su posterior análisis en el laboratorio. En el caso de pingüinos hallados vivos, luego de su asistencia primaria (e.g., inspección visual y palpación de anormalidades) se realizaron las gestiones que permitieran derivar el animal al centro de rehabilitación más cercano dentro del marco de cooperación de la Red de Rescate de Fauna Marina del Organismo Provincial para el Desarrollo Soste-nible. Los pingüinos varados fueron clasificados en: (1) carcasas, i.e. hallados muertos y (2) hallados vivos. A su vez, la categoría “carcasa” fue sub-dividi-da de acuerdo a su condición general en: (i) muerte reciente, i.e. animal fresco, (ii) descomposición leve, i.e. órganos internos intactos, olor a putrefacción; (iii) descomposición avanzada, i.e. desprendimiento de plumas/escamas, órganos internos indistinguibles, olor a putrefacción; (iv) descomposición muy avanzada, i.e. cuerpo del animal seco, se visualizan partes del esqueleto, lesiones post-mortem por au-tolisis, olor a putrefacción; y (v) huesos, i.e. restos óseos con y sin tegumento seco (adaptado de Geraci y Lounsbury 1993).

Se colectaron las siguientes medidas morfomé-tricas de las carcasas: largo del ala (LA) (e.g., ala totalmente extendida) - medido con la ayuda de una regla graduada al centímetro más cercano; largo del pico (LP) (largo del culmen expuesto); alto del pico (AP) (medido verticalmente a la altura de las nari-nas); largo de la cabeza (LC) [longitud de la cabeza desde la parte posterior del cráneo en vista dorsal hasta la base del culmen expuesto (en la unión con el cráneo)] y largo dedo medio (DM) (incluyendo la uña) (e.g., pie totalmente extendido). Todas las medidas morfométricas (con excepción de LA) fueron medidas con la ayuda de calibres con precisión 1 mm. Se computó la masa corporal de las aves varadas con la ayuda de una balanza digital, precisión 1 g. Las medidas morfométricas fueron colectadas únicamente en animales hallados frescos y en descomposición leve (categorías i e ii respectivamente).

De manera de reducir las diferencias en la recolección de datos morfométricos entre los investigadores (^{Barrett et al. 1989}, Hedd et al. 1998), la totalidad de las medidas fueron obtenidas por la misma persona (JPSP). Las clases etarias de los pingüinos, clasificadas en juvenil (< 1 año de edad) y adulto (> 1 año de edad), fueron estimadas sobre la base del plumaje (ver Williams y Boersma 1995). Se registró además si las aves se encontraban empetroladas (e.g., >10% del cuerpo cubierto por petróleo; ver Gandini et al. 1994) y si presentaban signos de depredación (e.g., mordeduras) y/o interacción con actividades antrópicas (e.g., enredos en artes de pesca, laceraciones, heridas de bala). Tanto los parámetros morfométricos como el nivel de empetrolamiento y el grado de depredación e interacción antrópica no pudieron ser evaluados en la totalidad de los pingüinos varados debido al grado variable de putrefacción o acumulación de arena en los individuos hallados.

El sexo de las aves fue determinado mediante la inspección visual de las gónadas durante las necropsias practicadas en el laboratorio. El número de aves para este fin fue variable a lo largo de las temporadas (2017: n = 93 individuos; 2018: n = 37; 2019: n = 9, 2021: n = 48). La selección de individuos fue de manera azarosa durante los monitoreos.

Análisis estadístico

La importancia de cada sexo en términos de número de individuos fue analizada para estimar la proporción, basada en la frecuencia de ocurrencia (FO%), mediante la relación entre el número de ejemplares perteneciente a cada sexo sobre el total de individuos examinados en cada temporada. Para analizar la proporción de sexos en los individuos analizados, dentro y entre temporadas, se utilizó una prueba de Chi cuadrado, asumiendo una proporción de sexos 1:1. Para analizar la variación en la biometría entre sexos de los individuos analizados, dentro y entre temporadas, se utilizó una prueba t de Student o su equivalente no paramétrico Mann-Whitney U test (^{Zar 1999}). El nivel de significancia de los estadísticos utilizados en todos los análisis fue fijado en a = 0.05. Los análisis se realizaron con el programa estadístico R, versión 4.0.5 (R Develo-pment Core Team 2021).

RESULTADOS

Se registró un total de 402 Pingüinos de Magallanes varados a lo largo del periodo de estudio (todos los años combinados). La gran mayoría de estas aves (97.01%) fueron registradas sin vida. De acuerdo a su plumaje, y con excepción de una única ave adulta (marzo de 2017), la totalidad de los pingüinos examinados correspondió a la clase de edad juvenil (n = 401). El número total de aves registradas fue variable a lo largo del periodo de estudio (2017: n = 279 aves; 2018: n = 59; 2019: n = 10 y 2021: n = 54).

Se registró la condición general del 100% de las carcasas encontradas. Unos pocos estados previamente considerados estuvieron representados, siendo encontrados la mayor cantidad de individuos (todos los años combinados) recientemente muertos (85.57%, n = 344), seguido en menor medida por animales en descomposición leve (8.45%, n = 34), y animales en descomposición avanzada y aquellos en descomposición muy avanzada (ambas categorías 2.98%, n = 12).

En relación al nivel de empetrolamiento o signos de depredación e interacción con actividades antró-pica, ninguno de los individuos fue hallado con signos visibles de empetrolamiento, mientras que tan solo un ave juvenil fue registrada con un corte lineal de 2 cm de largo en la pata izquierda, a la cual le faltaba el tercer dedo (19 de marzo de 2018). Este caso fue atribuido a interacciones de origen antropogénico debido a las características de las laceraciones registradas en el ave. Se encontró evidencia de depredación en un número bajo de ejemplares (0.75%, n = 3 individuos) a lo largo del periodo de estudio.

Los valores informados en las tablas y utilizados en los análisis de los parámetros morfométricos estuvieron basados en información obtenida de una sub-muestra de 187 individuos (46.52% sobre el total de aves) a los cuales se les pudo determinar el sexo mediante observación directa. La variación en los datos morfométricos colectados de las aves juveniles varadas a lo largo del periodo de estudio se detalla en laTabla 1.

A lo largo de periodo analizado, trabajando con todos los datos combinados, se estimó una relación promedio de 1.83 hembras varadas para cada macho (64.4% de hembras y 35.6% de machos), indicando una relación sexual desviada hacia las hembras (verTabla 2). El análisis de la información reveló que, dependiendo de la temporada analizada, entre el 48.6 y 100 % de las aves juveniles varadas fueron identificadas como hembras (Tabla 2); se observó un sesgo en el varamiento de juveniles hembras para las temporadas 2019 y 2021 (ver Tabla 2).

La variación en los datos morfométricos de las aves juveniles de ambos sexos a lo largo de las diferentes temporadas de estudio se muestra en la Tabla 3. En términos generales, las diferentes variables mor-fométricas tomadas en individuos juveniles no variaron entre machos y hembras; sólo se encontró diferencias significativas entre machos y hembras juveniles para la medida del largo de cabeza y largo de ala (verTabla 4).

DISCUSIÓN

Aunque existen registros previos acerca del varamiento de aves marinas en las costas de la provincia de Buenos Aires, nuestros resultados refuerzan el hecho que las aguas del litoral marítimo del sudeste bonaerense representan una importante área de tránsito y/o alimentación para el Pingüino de Magallanes en Argentina. Uno de los primeros indicios acerca de la presencia de la especie en el área lo aportó Marelli (1933), mediante la colección y observación de aves en la costa Atlántica del litoral bonaerense a principios de la década del 30'. Sin embargo, la especie aparece en el registro fósil al sur de la provincia de Buenos Aires desde mediados del Holoceno (Massi-goge et al. 2015). Estudios más recientes indican que la especie es frecuentemente registrada varada en el sudeste bonaerense, particularmente durante la temporada estival (Narosky y Fiameni 1986). Asimismo, durante la temporada estival la especie se encuentra representada en el ensamble de aves marinas y costeras de Bahía de los Vientos, provincia de Buenos Aires (García y Goméz Laich 2007). Otros sectores donde la especie ha sido registrada en el sudeste bonaerense incluyen Playa Punta Mogotes, Puerto Comercial de Mar del Plata (Savigny y Favero 2005) y la Reserva de Mar Chiquita (Iribarne 2001). Cabe resaltar que durante el invierno el Pingüino de Magallanes es el ave marina más frecuentemente rescatada viva y llevada a centros de rehabilitación en la costa bonaerense (Rodríguez Heredia et al. 2008, García Borboroglu et al. 2010) y otras áreas en la región como la costa sur de Brasil (García Borboroglu et al. 2010, Ruoppolo et al. 2012). El Pingüino de Magallanes representa además la especie de ave marina que más comúnmente es registrada varada muerta en otras áreas costeras del Atlántico Sudoccidental, incluyendo sectores de la costa de Uruguay (Gerzenstein 1965) y del sur de Brasil (Petry y Fonseca 2002, García Borboroglu et al. 2006, Mader et al. 2010, Reis et al. 2011, Scherer et al. 2011, Ramos da Silva et al. 2012). El Pingüino de Magallanes, representa también la especie que más comúnmente es registrada varada muerta en áreas costeras del sudeste bonaerense, especialmente fuera de la temporada estival (Jorge 2016).

La información obtenida en este estudio a partir del relevamiento de aves varadas pone de manifiesto la prevalencia de aves juveniles entre los individuos analizados. Esta dominancia de aves juveniles en los relevamientos está en línea con estudios previos (Vanstreels et al. 2013, Jorge 2016) y podría estar, en parte, relacionado con la poca experiencia que presenta esta clase etaria en actividades como la búsqueda y captura de alimento. De hecho, son sabidas las diferencias ontogenéticas en los hábitos alimenticios de la especie (Forero et al. 2002, Pinto et al. 2007, Di Beneditto et al. 2015). Un estudio previo analizando el estado sanitario en individuos juveniles varados vivos en las playas del sudeste bonaerense evidencia el estado de inanición con el que los individuos son haliados en la costa (García et al. 2020). Los individuos juveniles abandonan el nido entre febrero y marzo, y se sugiere que pasan por las costas bonaerenses junto con los adultos siguiendo los movimientos hacia el norte de su principal presa, la Anchoíta (Engraulis anchoita) (Stokes et al. 1998, Boersma et al. 2009). Debido a la amplia distribución en el Atlántico Sudoccidental y biomasa estimada (30 000 000 de toneladas), la Anchoíta representa uno de los recursos pesqueros pelágicos más importantes de la Plataforma Continental Argentina (Hansen et al. 2009), siendo además una presa clave para diversas especies de peces, mamíferos y aves marinas (Castello y Castello 2003, Silva Rodríguez et al. 2005, Mariano-Jelicich et al. 2011). Si bien existen pesquerías costeras y de altura tanto de Argentina como de Uruguay operando sobre el recurso anchoíta en ciertas épocas del año, la Anchoíta es considerada actualmente un recurso sub-explotado, con capturas que en Argentina promedian 20 730 toneladas año-1 (periodo 2006-2016, SSPyA 2017). No obstante, un incremento en los volúmenes de captura de Anchoíta podría perjudicar al Pingüino de Magallanes (Skewgar et al. 2007). Información colectada por observadores a bordo del Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero durante las operaciones de pesca de buques arrastreros pelágicos dirigidas al stock bonaerense de Anchoíta entre 2011 y 2013 revela un total de 12 pingüinos de Magallanes capturados accidentalmente (aproximadamente 10% del total de aves capturadas incidentalmente) (Paz et al. 2018), evidenciando esto último otro posible impacto que puede estar teniendo la industria pesquera sobre la especie bajo estudio.

Tabla 1: Valores promedio (± 2 Errores Estándar) de medidas morfométricas colectadas en Pingüinos de Magallanes varados a lo largo del periodo analizado. LP = largo del pico, AP = alto del pico, LC = largo de la cabeza, LA = largo del ala, DM = largo del dedo medio, M = masa corporal. Los valores están expresados en centímetros, con excepción de la masa, la cual está expresada en gramos. Entre paréntesis se muestra el número total de individuos analizados. na = no analizado.

Sobre la base de nuestras observaciones, existe además una predominancia de las hembras en comparación con los machos entre los individuos analizados, al menos en algunas de las temporadas estudiadas. Esto está en línea con diversos estudios desarrollados en las costas del sur de Brasil, donde son las hembras las que dominan el ensamble de pingüinos varados (Reis et al. 2011, Vanstreels et al. 2013, Tavares Nunes et al. 2015). En diversas localidades del Brasil tales como Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro y Sergipe la proporción de hembras oscila entre 65 y 70%, y diversos estudios sugieren que este puede ser el patrón recurrente a lo largo de la costa de ese país (Reis et al. 2011, Vanstreels et al. 2013, Tavares Nunes et al. 2015). La mortalidad sesgada hacia individuos hembras ha contribuido a reducir la tasa de crecimiento de la población de la especie y a una proporción de sexos de adultos sesgada hacia los individuos machos al menos en la colonia de Punta Tombo (Boersma et al. 2015, Gownaris et al. 2020). Además, esta segregación también se encuentra documentada en el ingreso de individuos a los distintos centros de rescate y/o rehabilitación en el extremo norte del rango de distribución de la especie en el Atlántico, particularmente en diversas localidades de Rio Grande do Sul (Vanstreels et al. 2011, 2013, Tavares Nunes et al. 2015), Rio de Janeiro y Sergipe (Reis et al. 2011), San Pablo y Espíritu Santo (Ramos da Silva et al. 2012). Este sesgo en el ingreso de individuos varados a las instalaciones mencionadas podría, en parte, estar relacionado con el hecho que los individuos hembras tienen hábitos más costeros que los individuos machos (Barrionuevo et al. 2020) y alcanzan latitudes menores (Yamamoto et al. 2019). Más allá de las diferencias encontradas por Yamamo-to et al. (2019) en relación al uso del dominio subacuático entre machos y hembras que permitirían explicar el sesgo sexual en los varamientos a lo largo de las costas brasileras, la información disponible para la costa bonaerense no nos permite explicar el patrón de varamientos reportado. Diferentes estudios, instrumentando individuos adultos, reportan el uso de la costa bonaerense tanto por machos como hembras de la especie (Pütz et al. 2000, Yamamoto et al. 2019, Barrionuevo et al. 2020). Futuras investigaciones deberían priorizar la instrumentación con dispositivos activos (e.g., equipos de telemetría) de individuos juveniles en las colonias del norte de la Patagonia. Finalmente, y a pesar que diversos estudios basados en el análisis de isótopos estables de C y N sugieren la existencia de un uso diferencial de recursos durante la temporada invernal por parte de individuos adultos de ambos sexos, siendo los individuos machos quienes exhiben una gran diversidad de estrategias de alimentación y/o migratorias (e.g., Forero et al. 2002, Silva et al. 2014, Yorio et al. 2017), la información existente para individuos juveniles es realmente escasa y sesgada a aguas brasileras (ver Di Beneditto et al. 2015, Marques et al. 2018).

En cuanto a las evidencias de interacción con actividades humanas, hay que mencionar primero que no siempre es posible determinar la causa de la muerte de los animales; éstas pueden ser naturales o generadas por actividades antrópicas (Buehler et al. 2010). Es evidente que el Pingüino de Magallanes (entre otros grandes vertebrados marinos) se encuentra cada vez más amenazado por actividades de índole antropogénica, principalmente en las zonas costeras donde se alimentan (^{Boersma 1987}, Jehl 1975, Knaus 1990, Tamini et al. 2002, Rodríguez Heredia et al. 2008, García Borboroglu et al. 2010, Brandao et al. 2011, Cardoso et al. 2011, Seco Pon et al. 2013). Cabe resaltar también que las principales amenazas para un gran número de estas especies son la pesca y la contaminación con residuos antropogénicos del tipo plástico, metales traza e hidrocarburos derivados de la explotación de petróleo (Gandini et al. 1994, Basti da et al. 2005, Thratan et al. 2015). Durante el presente estudio una muy baja frecuencia de aves juveniles presentó evidencia de signos de depredación y/o interacción con actividades como la pesca. El alto grado de descomposición de los animales hallados puede estar relacionado con la exposición de las carcasas o ejemplares moribundos a las aves carroñeras [como por ejemplo el Chimango (Milvago chimango), la Gaviota Cocinera (Larus dominicanus) o el Petrel Gigante del Sur (Macronectes giganteus); autores, obs. pers.], como a otros animales, que pueden acelerar el proceso de descomposición, o al tiempo que llevan muertos los animales antes de varar, entre otros factores.

Tabla 3: Valores promedio (± 2 Errores Estándar) de medidas morfométricas colectadas en aves varadas discriminadas por sexo a lo largo del periodo analizado. LP = largo del pico, AP = alto del pico, LC = largo de la cabeza, LA = largo del ala, DM = largo del dedo medio, M = masa corporal. H = individuos hembra, M = individuos macho. Los valores están expresados en centímetros, con excepción de la masa, la cual está expresada en gramos. Entre paréntesis se muestra el número total de individuos analizados. na = no analizado.

De este trabajo surge que los individuos juveniles varados en el sudeste bonaerense presentan diferencias en su biometría entre sexos, al menos en el largo de la cabeza y en el largo del ala. Diversos autores sugieren que los Pingüinos de Magallanes juveniles machos son más grandes que los individuos hembras, al menos en las dimensiones del pico y de la pata, y presentan además mayor masa corporal (Scolaro 1987, Vanstreels et al. 2011, Barrionuevo et al. 2020). De hecho, otros estudios indican que los individuos juveniles machos de diversas especies de pingüinos presentan dimensiones corporales mayores que los individuos hembras (Poisbleau et al. 2010, Polito et al 2012). Nuestras observaciones en cuanto a diferencias en la biometría de individuos juveniles coinciden con lo reportado por otros autores (Scolaro 1987, Vanstreels et al. 2011, Barrionuevo et al. 2020). Sería importante encontrar un patrón en el tamaño corporal de individuos juveniles varados en otras áreas de su distribución no reproductiva en territorio bonaerense de manera de corroborar los resultados aquí presentados.

El hallazgo de aves varadas (entre otros taxones) en las costas es un fenómeno que ocurre regularmente (Heubeck 1987, Bodkin y Jameson 1991, Roletto et al. 2003, Haman et al. 2013). Sin embargo, es notable la escasa información existente en relación al relevamiento sistemático de animales varados en la costa argentina, encontrándose la misma casi exclusivamente circunscripta a sectores costeros cercanos a centros urbanos con gran concentración antrópica, o bien orientada a ciertos grupos faunísticos (e.g., Programa Regional de Investigación y Conservación de Tortugas Marinas de la Argentina - PRICTMA). Además, son escasos los ejemplos de programas de relevamiento sistemático de animales varados a largo plazo en la Argentina (sin embargo, ver Proyecto Aves y Mamíferos Australes -Museo Acatushun). Cabe resaltar que la mayoría de los relevamientos de animales varados son llevados a cabo por grupos de investigación que estudian una o algunas especies de grandes vertebrados marinos. La recolección sistemática de datos sobre aves varadas, en conjunto con los esfuerzos por comprender el estado sanitario de las especies son clave para entender los efectos asociados al sexo y a la condición individual (entre otros factores) en el varamiento y dispersión del Pingüino de Magallanes a lo largo del litoral marítimo bonaerense. De esta manera, la recolección sistemática de datos es una herramienta que da pautas para evaluar el estado de conservación de las especies que se encuentran vulnerables o en peligro de extinción.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Asociación de Naturalistas Gese-linos, al Programa Regional de Investigación y Conservación de Tortugas Marinas de Argentina, el Sindicato de Guardavidas MdP, y la Unión de Guardavidas Agremiados. Los autores agradecen a quienes reportaron el varamiento de pingüinos (turistas, guardavidas, y vecinos de las playas del sur de Mar del Plata). Agradecemos al Lic. Maximiliano Hernandez (Argentina) por el mapa de la Figura 1. Los autores agradecen las sugerencias y comentarios del Editor y dos revisores que contribuyeron a mejorar una versión preliminar del manuscrito. Este trabajo contó con el apoyo institucional y el financiamiento provisto por la Universidad Nacional de Mar del Plata y la Agencia Nacional de Promoción de la Investigación, el Desarrollo Tecnológico y la Innovación Agencia I+D+i (PICT 2013-0711 a M.F. y PICT 2015-0262 a J.P.S.P). Para llevar adelante este estudio se contó con los permisos de investigación correspondiente otorgado por el Ministerio de Agroin-dustria de la Provincia de Buenos Aires, a través de la Dirección de Flora y Fauna, Disposiciones N° 9/2016 y N° 22500-37900/2017 y del Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales de Laboratorio (CICUAL), Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Resolución de Decanato N° 344/2016.

Recibido: 22 de septiembre de 2021

Aceptado: 4 de marzo de 2022