INTRODUCCIÓN

Las relaciones ectoparásito-hospedador pueden proveer información bio-ecológica sobre la influencia de las actividades humanas en el ciclo de vida de las especies patógenas (^{Keesing 2010}; ^{Swei et al. 2020}). Se conoce que varios ectoparásitos de mamíferos silvestres transmiten diferentes microorganismos a animales domésticos y personas (^{Palacios-Salvatierra 2017}; ^{Margos et al. 2019}). En adición, existe evidencia de que las moscas parásitas de murciélagos hematófagos pueden ser portadoras del virus del dengue (^{Abundes-Gallegos et al. 2018}). Así, en el contexto actual de una modificación generalizada de los ecosistemas por las actividades humanas, expresado en fragmentación y perdida de hábitats, las dinámicas poblacionales de los hospedadores y, como consecuencia, la de sus parásitos se encuentran afectadas, presentando potenciales implicancias en la salud pública.

Dentro de las varias formas de uso del bosque, la tala selectiva se enfoca en la extracción de individuos de ciertas especies de árboles maderables con tamaños adecuados, en términos comerciales (^{Noble & Dirzo 1997}), la cual, desarrollada además bajo el concepto de tala reducida de bajo impacto (^{Peña-Claros et al. 2008}), contribuye a la generación de ingresos económicos, disminución de la degradación del bosque y menores emisiones de carbono (^{Asner et al. 2004}; ^{Goodman 2019}). No obstante, se ha evidenciado que, según su magnitud, la tala puede llegar a afectar la estructura y la biomasa del bosque (^{Restrepo et al. 2016}), así como la composición y la diversidad de especies (^{Chaudhary et al. 2016}).

En el caso de micromamíferos, el impacto de la tala selectiva varía de acuerdo al grupo evaluado. En micromamíferos no voladores, afecta la disponibilidad de alimento (e.g., semillas y frutos), la disponibilidad de microhábitats y la composición de especies (^{Ochoa 2000}; ^{Simard & Fryxell 2003}; ^{Yu et al. 2017}). En murciélagos, se ha reportado un efecto mínimo de la tala sobre la riqueza y la actividad temporal (^{Jiménez-Ortega & Mantilla-Meluk 2008}; ^{Presley et al. 2009}); sin embargo, su efecto sobre la abundancia depende de la especie (^{Ochoa 2000}; ^{Peters et al. 2006}; ^{Castro-Arellano et al. 2007}; ^{Presley et al. 2008}).

No obstante, pocos estudios se han enfocado en cómo la tala selectiva afecta a los ectoparásitos de micromamíferos.

En este contexto, se observó que la prevalencia (proporción de hospedadores parasitados respecto a examinados) de pulgas, ácaros (Mesostigmata) y garrapatas (Ixodida) en micromamíferos no voladores (i.e. roedores y marsupiales), se asocia a condiciones precarias de salud, sexo (según época del año) y alta densidad poblacional de los hospedadores (^{Young 2015}; ^{Cevidanes et al. 2016}; ^{Teixeira 2019}), además del clima (^{De Mendonça 2020}). Del mismo modo, la abundancia de ectoparásitos (cantidad de ecto- parásitos por hospedador) parece estar asociada en roedores con el acicalamiento, la respuesta inmunitaria y el tamaño del hospedador (^{Bordes et al. 2007}; ^{Rynkiewicz et al. 2013}; ^{Young 2015}), mientras que en marsupiales mayormente con el sexo del hospedador (^{De Mendonça 2020}). Existen evidencias de que la prevalencia de ectoparásitos (e.g. pulgas, garrapatas) en micromamíferos no voladores es mayor en áreas perturbadas con alta densidad poblacional de hospedadores oportunistas (^{Young 2015}; ^{Peng et al. 2018}; ^{Razali et al. 2018}). Por el contrario, en hábitats no perturbados, la prevalencia parece estar limitada por el efecto de dilución (^{Renwick & Lambin 2013}). En cuanto a los murciélagos, se observó que la prevalencia y abundancia de ectoparásitos está relacionada al clima, condiciones del refugio, acicalamiento, edad y sexo del hospedador (^{Ter Hofstede & Fenton 2005}; ^{Patterson et al. 2007}; ^{Esbérard et al. 2012}; ^{Frank et al. 2016}; ^{Zarazúa-Carbajal et al. 2016}; ^{Rivera-Garcia et al. 2017}).

Por otro lado, la riqueza (cantidad de especies) de ectoparásitos en los micromamíferos parece estar influenciada por el grado de especialización hacia sus hospedadores (^{Gettinger et al. 2011}; ^{Krasnov et al. 2013}; ^{Dick & Dittmar 2014}; ^{Kiene 2020}). Así mismo, la prevalencia de moscas parásitas disminuye en bosques fragmentados debido a que dependen del sustrato de los refugios (para empupar), los cuales pueden disminuir bajo este tipo de perturbación (^{Bolívar-Cimé et al. 2018}; ^{Hiller et al. 2020}). No obstante, las especies que parasitan al género Carollia se ven beneficiadas por el aumento de otros hospedadores potenciales en bosques fragmentados (^{Hiller et al. 2020}). En general, las perturbaciones por deforestación o extracción selectiva pueden resultar en un incremento poblacional de especies generalistas y la pérdida de diversidad de mamíferos pequeños (^{Ochoa 2000}; ^{Avenant 2011}; ^{Cerboncini et al. 2014}; ^{Meyer et al. 2016}), ocasionando una disminución de la diversidad de ectoparásitos en especies silvestres (^{Chaisiri 2019}; ^{Kiene 2020}).

De esta forma, con base en los resultados de estudios previos, se esperaría que la prevalencia de ectoparásitos de micromamíferos no voladores sea mayor en bosques talados en comparación a bosques sin tala. En murciélagos, por el contrario, esperaríamos una disminución de la prevalencia en bosques talados. Además, se esperaría que en todos los grupos la abundancia de ectoparásitos sea mayor en hospedadores generalistas de bosques talados. En el caso de la riqueza de especies de ectoparásitos especialistas, se esperaría que disminuya en bosques talados, debido a la pérdida de especies de hospedadores como consecuencia de la perturbación. El objetivo de este estudio es analizar el efecto de la tala selectiva sobre el ectoparasitismo de mamíferos pequeños, considerando las siguientes variables dependientes: la prevalencia, la abundancia y la riqueza específica de ectoparásitos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El área de estudio se ubicó en el sur de la Amazonía peruana, en dos concesiones forestales con certificación FSC (Forest Stewardship Council): Maderacre (49 736 ha) y Emini (43 812 ha), ubicadas en la parte norte del río Tahuamanu (Madre de Dios), las cuales han sido taladas selectivamente desde 2003, y cubren un área de aproximadamente 260 000 ha (Fig. 1). Esta área se caracteriza por la presencia de un tipo de bosque dominado por bambú (Guadua sp.), a una altitud entre 160 y 380 m, con la presencia de árboles emergentes de hasta 40 m de alto (e.g., Dipteryx), el cual ^{Josse (2007)} describieron como “Bosque de bambú del sudoeste de la Amazonía”. El promedio de lluvia en la zona es de 2 500 – 3 500 mm, con una estación lluviosa de noviembre a mayo y una estación seca de junio a octubre, con una temperatura promedio anual de 24°C (^{Tobler et al. 2013}).

Captura de micromamíferos

La captura de los micromamíferos (no voladores y murciélagos) se desarrolló durante la estación seca, entre los meses de septiembre y noviembre de 2015. Se definieron siete unidades de evaluación, 3 en bosques talados y 4 en bosques sin tala, ubicados en unidades de manejo forestal (UMF) de las dos concesiones forestales (Maderacre y Emini) (Fig. 1), en las cuales se practica la tala de impacto reducido, por lo que se prevé una menor afectación al bosque en comparación a otros tipos de aprovechamiento forestal. En cada unidad de evaluación se establecieron 4 cuadrículas (como mínimo) de trampas de captura viva (Tabla S1 [Material Complementario]), las cuales estuvieron separadas una de otra al menos por 200 m. Cada cuadrícula estuvo compuesta por tres transectos paralelos de 50 m (Fig. 2), y en cada uno de los transectos se ubicaron cinco estaciones-trampa en intervalos de 10 m. Cada estación-trampa incluyó 2 trampas Sherman (6x8.9x22.9 cm) (una en el suelo y otra en las ramas a 1.5 m de altura). Adicionalmente, se ubicó una trampa tipo Tomahawk (13x13x35 cm) en la primera y última estación-trampa. Las trampas fueron revisadas y cebadas diariamente con una mezcla de mantequilla de maní, avena, pasas y esencia de vainilla; permaneciendo activas por 9 noches. El número total de cuadrículas por unidad de evaluación se detalla en la Tabla S1. Para complementar el inventario de micromamíferos no voladores, se instalaron líneas de trampas de caída (Pitfall) contiguas a las unidades de evaluación, 8 en bosques talados y 8 en bosques sin tala. Cada Pitfall estuvo compuesta por 10 baldes (20 litros y 38.80 cm de altura) con pequeños agujeros en la base (para drenar el agua de lluvia), separadas cada una 10 m entre sí, además de contar con un plástico de 100 m de longitud y 0.50 m de altura a manera de barrera (^{Voss & Emmons 1996}), las cuales permanecieron activas durante 9 noches.

La captura de murciélagos incluyó 4 unidades de evaluación, 2 en bosques talados y 2 en bosques sin tala (Tabla S2 [Material Complementario]). Cada unidad estuvo conformada por 4 transectos de 100 m de longitud, separados uno de otro al menos 500 m. En cada transecto se desplegaron 10 redes de neblina de 6 x 2.6 m, separadas una de otra por una distancia de 10 m entre sí e instaladas a una altura de 1 a 3 m (a nivel de sotobosque). Las redes fueron abiertas desde las 18:00 hasta las 00:00 horas., siendo revisadas en intervalos de 30 minutos, y permanecieron activas durante 5 noches. Los individuos capturados fueron medidos, pesados, sexuados y determinados a nivel de especie utilizando guías de identificación de campo (^{Bonvicino et al. 2008}; ^{Díaz et al. 2016}; ^{Tirira 2017}); además, para evitar contabilizar recapturas, los individuos fueron marcados (corte de pelaje dorsal) y posteriormente se liberaron en el sitio de captura luego de completarse la toma de sus datos. En algunos casos (48 individuos), en los que la determinación en campo fue complicada, se colectaron especímenes de referencia, los cuales fueron depositados en la colección de mamíferos del Departamento de Zoología del Museo de Historia Natural “Vera Alleman Haeghebaert” de la Universidad Ricardo Palma.

Colecta y determinación de ectoparásitos

A cada mamífero capturado, se le realizó un cepillado minucioso en el campo y con ayuda de pinzas finas se le extrajo el total de sus ectoparásitos, los cuales fueron almacenados en viales con etanol al 96%. Posteriormente, los ectoparásitos fueron determinados en el laboratorio usando un estéreo-microscopio y un microscopio óptico (muestras previamente diafanizadas con 10% NaOH), y claves de identificación (^{Furman 1972}; ^{Guerrero 1993}, 1994; ^{Autino et al. 2011}). En este trabajo solo se consideraron los ácaros (Mesostigmata: Laelapidae), garrapatas (Ixodida: Ixodidae) y moscas de murciélagos (Diptera: Streblidae), debido a su mayor representatividad en las muestras. Todos los ejemplares fueron depositados en la colección de entomología del Departamento de Zoología del Museo de Historia Natural “Vera Alleman Haeghebaert” de la Universidad Ricardo Palma.

Fig. 1. Unidades de evaluación en bosques con tala selectiva de impacto reducido y bosques control. Elaboración con el software ArcGIS 10.1 (ESRI). 

Fig. 2. Diagrama de unidades de evaluación para mamíferos pequeños. Se muestra la conformación de unidades de evaluación con cuadrículas y transectos. Cada estación de trampas separadas 10 m. 

Medición de la estructura de la vegetación

En cada una de las estaciones-trampa de captura viva se caracterizó la estructura de la vegetación. Así, se estableció un área circular de radio de 5 m, en donde se contabilizaron todos los individuos de árboles con >5 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP) y se estimó el área basal (^{Morrison et al. 2006}). Dentro del área circular, se establecieron cuatro líneas de muestreo, dispuestas a 45°, 135°, 225° y 315° con respecto a la ubicación de la estación-trampa y los puntos cardinales, y en donde se estimó la cobertura de bambú en porcentaje, siendo 0% si ningún tallo de bambú cruzaba alguna de las cuatro líneas de muestreo, 25% si cruzaba una línea, 50% si cruzaba dos líneas, 75% si cruzaba tres líneas y 100% si los tallos de bambú cruzaban las cuatro líneas de muestreo. El bambú es la especie dominante en estos bosques y por esa razón se cuantificó una variable que describa su dominancia en las cuadriculas. Además, se contabilizó el número de troncos caídos en el área circular de cada estación-trampa.

Análisis de datos

La prevalencia se calculó como el porcentaje de hospedadores infestados con ectoparásitos para cada unidad de evaluación (cada análisis por género de hospedador y familia de ectoparásitos) (^{Bush et al. 1997}), solo para el caso de micromamíferos no voladores. Debido a la limitada cantidad de individuos por especie capturados (Tablas S3 y S4 [Material Complementario]), se optó por estimar esta variable respuesta solo para los géneros con mayor representatividad, presentes en al menos 4 unidades de evaluación: Euryoryzomys (Rodentia: Cricetidae), Proechimys (Rodentia: Echimyidae) y Marmosops (Didelphimorphia: Didelphidae). Las variables explicativas fueron de tipo cuantitativo (área basal, cobertura de bambú y troncos caídos) y de tipo categórico (tala/no tala), estandarizando las primeras con base a media cero y varianza de uno para facilitar la interpretación de los tamaños de efectos relativos (^{Kéry & Royle 2016}). Adicionalmente, se realizó un análisis de componentes principales (PCA) para evaluar diferencias entre bosques talados y no talados en relación a las variables de estructura de la vegetación. Se probó la colinealidad de las variables explicativas usando el factor de inflación de varianza (VIF <2) con el paquete HH (^{Heiberger 2015}) en el programa R v.4.0 RR Core Team (²⁰²⁰). Con base en la definición anterior de variables, se utilizaron modelos lineales generalizados (GLM) con distribución binomial (función logit) para evaluar la variación de la prevalencia con relación a las variables explicativas. Como no todas las unidades de evaluación tuvieron el mismo número de cuadrículas, este fue usado como offset (^{Zuur et al. 2013}). Para la selección de los GLM se usó el criterio de información de Akaike corregido para muestras pequeñas (6AICc<2) (^{Burnham & Anderson 2002}). En el caso de los murciélagos, no se realizó este análisis debido a la limitada cantidad de unidades de evaluación para este grupo taxonómico. A continuación, se muestra la estructura de los modelos usados: Log Yi ∼ β0 + β1 × talai + β2 × vegetacioni + esfuerzoi (Ec.1)

Donde, Yi es la prevalencia de ectoparásitos (por familia) en un género de hospedador del i-ésimo bloque (unidad de evaluación), β0 es el intercepto, y β1 y β2 corresponden a los parámetros de las variables independientes “tala” y “vegetación” (área basal, cobertura de bambú o troncos caídos) respectivamente. Como covariable se utilizó el esfuerzo (cantidad de cuadrículas) por i-ésimo bloque.

Para evaluar la variación a nivel individual de la abundancia de ectoparásitos, usamos un GLM con distribución Poisson (función log) (^{Zuur et al. 2013}). La cantidad de ectoparásitos (según familia taxonómica) por individuo se usó como variable respuesta (^{Bush et al. 1997}), y como variables explicativas se incluyó el sexo, edad de los hospedadores y la interacción entre estos, y si el individuo fue capturado en bosque con tala o sin tala (variable categórica). El peso del hospedador se incluyó como covariable para evitar que influyera en los resultados (^{Zuur et al. 2013}), esto debido a que hospedadores de mayor tamaño pueden presentar más ectoparásitos. Este análisis se realizó por separado para los géneros más abundantes de micromamíferos no voladores (i.e., Euryoryzomys, Proechimys, Marmosops) y de murciélagos (i.e., Carollia). La selección de modelos se basó en el uso de AICc, siguiendo el mismo procedimiento para el caso de la prevalencia. A continuación, se muestra la estructura de los modelos usados: Log Yi ∼ β0 + β1 × talai + β2 × sexoi + + Log(pesoi)(Ec.2.)

Donde, Yi es la abundancia de ectoparásitos (por familia) en el i-ésimo hospedador (individuo) según su género taxonómico, β0 es el intercepto, y β1 y β2 corresponden a los parámetros de las variables independientes “tala” y “sexo del hospedador” respectivamente. El peso del i-ésimo hospedador (individuo) corresponde a una covariable (Log(pesoi)). La riqueza de ectoparásitos (Mesostigmata: Laelapidae) de la comunidad de cricétidos y de las moscas (Diptera: Streblidae) de la comunidad de murciélagos filóstomidos fueron estimadas tanto en bosques talados como no talados, usando curvas de interpolación y extrapolación mediante los números de diversidad de Hill (q=0) (^{Chao 2014}). Se usaron matrices de incidencia de cada especie de ectoparásito usando los hospedadores (individuos) como “sitios” y siguiendo las recomendaciones establecidas en ^{Chao (2014)} y aplicando el paquete iNEXT (^{Hsieh et al. 2015}). En este análisis, se incluyeron también los micromamíferos no voladores capturados mediante las trampas Pitfall. No se incluyeron las garrapatas (Ixodida: Ixodidae) debido a los bajos valores de riqueza encontrados.

RESULTADOS

Se capturaron 65 roedores (63.08% Cricetidae, 30.92% Echimyidae, 6% Sciuridae) y 49 marsupiales (Didelphidae) (Tabla S3). Se registró un total de 14 especies de ácaros y 4 especies de garrapatas en micromamíferos no voladores, y 19 especies de moscas de murciélagos, conocidas también como estréblidos (Diptera: Streblidae) (Tabla S4). El 78.46% de roedores y el 10.20% de marsupiales presentaron ácaros (Mesostigmata: Laelapidae), siendo estos casi en su totalidad ácaros hembra. Así mismo, el 24.62% de roedores y el 10.20% de marsupiales presentaron garrapatas (Ixodida: Ixodidae). Por otro lado, de los 161 murciélagos capturados, 36.65% (59 individuos) estuvieron infestados con ectoparásitos.

No se encontraron diferencias con relación a la estructura de la vegetación entre las unidades de evaluación de micromamíferos en bosques talados y sin tala (Fig. S1). La prevalencia de ectoparásitos en los géneros de micromamíferos evaluados no fue afectada por la tala ni por la estructura de la vegetación (área basal, cobertura de bambú y número de troncos caídos). Sin embargo, los modelos de variación a nivel individual con mayor poder explicativo (6AICc<2), sugieren un efecto de las variables tala y sexo del hospedador sobre la abundancia de ectoparásitos (Lealapidae e Ixodidae) en los géneros Euryoryzomys (n=18), Proechimys (n=23) y Marmosops (n=27). Específicamente, en el caso de los roedores, los individuos machos presentaron menor abundancia de ácaros (Laelapidae) y garrapatas (Ixodidae) (Tabla 1). En cuanto a la tala, esta afectó negativamente en la abundancia de ácaros para Euryoryzomys, y positivamente en la abundancia de garrapatas para Proechimys, y de ácaros para el caso de Marmosops (Tabla 1). Por otro lado, los modelos con mayor poder explicativo sugieren un efecto negativo de la tala sobre la abundancia de ectoparásitos en murciélagos del género Carollia (n=62), y un efecto del sexo, en dónde los individuos machos presentaron mayor cantidad de ectoparásitos (Tabla 2).

En roedores, se estimó una riqueza de 10 especies de ácaros en los bosques con tala y de 13 especies de ácaros en los bosques sin tala. La comparación de riqueza de ácaros mediante las curvas de interpolación-extrapolación (q=0) no reveló diferencias entre los bosques con tala y sin tala (con base en los intervalos de confianza) (Fig. 3). Así mismo, se evidenciaron interacciones ectoparásito-hospedador específicas (Tablas S3 y S4), principalmente de los géneros Laelaps y Gigantolaelaps (Laelapidae) por hospedadores cricétidos, y ácaros del género Tur (Laelapidae) por Proechimys spp. (Echimyidae). La riqueza estimada de moscas de murciélagos (Diptera: Streblidae) mediante las curvas de interpolación-extrapolación (q=0) fue similar en bosques con tala y sin tala, correspondiendo a 20 especies (Fig. 3).

DISCUSSION

El presente estudio es uno de los pocos que han abordado el efecto de la tala selectiva sobre las relaciones ectoparásito-hospedador en pequeños mamíferos de la región Neotropical, y en particular de la Amazonía. Nuestros resultados sugieren ciertas evidencias sobre el efecto de variables intrínsecas, específicamente del sexo del hospedador; y posiblemente de otros aspectos no considerados, tales como el ciclo de vida, distribución de hospedadores e historia natural de los ectoparásitos (^{Martins-Hatano et al. 2002}; ^{Patterson et al. 2008}; ^{Dowling & Oconnor 2010}; ^{Barbier & Graciolli 2016}; ^{Esser 2016}). Debido al tamaño de muestra (i.e. capturas de mamíferos pequeños), el análisis tuvo que ser conducido a nivel de género, y los resultados revelan casos de interacciones ectoparásito-hospedador específicas.

El efecto de la tala selectiva sobre la abundancia de garrapatas (Ixodidae) y ácaros (Laelapidae) varió con respecto al hospedador. Así, la infestación de garrapatas (ninfas) en individuos de Proechimys spp. fue mayor en bosques talados, mientras que la infestación de ácaros fue menor en Euryoryzomys nitidus. En el caso de las garrapatas, la presencia de las formas adultas es escasa en relación a la disminución de hospedadores de mayor tamaño, mientras que las ninfas tienden a ser generalistas y parasitan a micromamíferos (^{Guglielmone et al. 2011}; ^{Esser 2016}; ^{Werner & Nunn 2020}). ^{Allan et al. (2003)} destacaron una relación inversa entre la densidad de ninfas de Ixodes scapularis en el suelo y el tamaño de los fragmentos de bosque. Por otro lado, en el caso de los ácaros laelápidos, la degradación del hábitat y las condiciones ambientales pueden incrementar su infestación (^{Carmichael et al. 2007}; ^{De Jesus Santos 2018}), aunque esto solo se evidenció en el marsupial Marmosops spp. En general, el nicho de estos ácaros depende de las características de sus hospedadores (e.g. condición física, disponibilidad de alimento, microhábitat) y de condiciones abióticas tolerables (^{Krasnov et al. 2020}).

Adicionalmente, el sexo del hospedador fue una variable que explicó la abundancia de ectoparásitos en roedores, lo cual parece estar asociado con los hábitos reproductivos. En ese sentido, a pesar de que se conoce la predilección de los ectoparásitos por hospedadores machos, explicada por una mayor movilización y menor variabilidad hormonal (^{Khokhlova et al. 2009}), en este estudio las hembras mostraron mayor abundancia de ácaros y garrapatas. Considerando que las condiciones climáticas parecen estar relacionadas con las interacciones ectoparásito-hospedador, llegando inclusive a influir más que el sexo del hospedador (^{Carmichael et al. 2007}; ^{Sponchiado et al. 2015}; ^{Sponchiado 2017}; ^{Lareschi 2018}), no descartaríamos un efecto estacional, el cual requiere un diseño adecuado para tal fin.

Respecto a los murciélagos, la abundancia de estréblidos en Carollia spp. fue mayor en los machos y menor en bosques talados. ^{Rui & Graciolli (2005)} no observaron diferencias comportamentales que comprometan la infestación de estréblidos en los filostómidos Artibeus lituratus y Sturnira lilium, aunque reportaron una mayor infestación en verano y otoño. Sin embargo, ^{Komeno & Linhares (1999)} identificaron la preferencia del estréblido Trichobius joblingi por individuos machos adultos de Carollia perspicillata, sugiriendo un efecto relacionado a la abundancia de machos en las colonias y al comportamiento de las hembras de descansar en lugares aislados durante el período reproductivo, como la explicación más plausible. No obstante, la influencia negativa de la tala selectiva probablemente está en función de la dependencia de estos ectoparásitos de las condiciones y disponibilidad de los refugios (^{Hiller et al. 2020}), siendo afectados por actividades que causan la pérdida de los mismos (i.e. deforestación), lo cual también fue evidenciado por ^{Pilosof et al. (2012)}, junto con la influencia del clima. En ese sentido, ^{De Araújo Santos (2012)} determinaron que la prevalencia y abundancia de estréblidos en murciélagos de bosques fragmentados pueden estar influenciadas por los hábitos del hospedador (tipo de refugio y formación de colonias) y la proximidad al borde del fragmento. Por otro lado, si bien, algunos ectoparásitos muestran competencia interespecífica, murciélagos como C. perspicillata, común en ambientes perturbados, tienden a presentar altos valores de prevalencia y co-ocurrencia de ectoparásitos (^{Lourenço et al. 2020}), lo cual no concuerda con nuestros resultados.

Fig. 3. Riqueza estimada de ectoparásitos mediante curvas R/E (interpolación-extrapolación) en base a incidencia en hospedadores de bosques talados (.._) y sin tala (•). Riqueza estimada de ácaros (Laelapidae) en hospedadores roedores cricétidos (arriba), y de moscas de murciélagos (Streblidae) en hospedadores filostómidos (abajo). 

En cuanto a la comparación de la diversidad (riqueza estimada) de ectoparásitos (laelápidos y estréblidos) en las comunidades de roedores (Cricetidae) y murciélagos (Phyllostomidae) de bosques talados y sin tala, no se evidenciaron diferencias, probablemente debido a que la tala selectiva de efecto reducido no tendría influencia en la riqueza de hospedadores, lo cual ha sido reportado al menos en murciélagos filostómidos (^{Castro-Arellano et al. 2007}) y en micromamíferos no voladores (^{Chaudhary et al. 2016}) (Fig. 3). ^{Linardi et al. (2013)} indican que la diversidad de ectoparásitos (pulgas y ácaros) en roedores y marsupiales se relacionaría con el grado de especialización hacia sus hospedadores y factores ambientales. Por otra parte, se ha evidenciado que en otros ectoparásitos, como los ácaros trombicúlidos (Trombidiformes) y los piojos de aves (Phthiraptera), el cambio de uso de suelo y la fragmentación de los bosques afecta su diversidad, a pesar de persistir sus hospedadores (^{Bush et al. 2013}; ^{Chaisiri 2019}). Esto indicaría una posible mayor susceptibilidad de los ectoparásitos a las perturbaciones que la de sus hospedadores.

Como se ha mencionado anteriormente, varios estudios han evidenciado que los factores del entorno suelen afectar el ectoparasitismo en mamíferos pequeños. Entre estos es importante considerar los efectos derivados de las actividades antrópicas, entre las cuales se incluye la tala selectiva. Si bien en este estudio evidenciamos un efecto de la tala con relación a la abundancia de los ectoparásitos, consideramos un análisis a nivel específico como el siguiente paso para entender mejor cómo esta actividad influye en las relaciones ectoparásito-hospedador, un aspecto de la ecología de las interacciones interespecíficas, desafortunadamente aún poco estudiado en bosques tropicales, particularmente en la Amazonia.

Tabla 1 Factores explicativos de la variación en la abundancia de ectoparásitos entre individuos de micromamíferos no voladores en los modelos seleccionados con base en 6AIC<2. Se muestran los parámetros estimados (coeficiente) para cada factor, la desviación estándar (S.D.) y el valor P. Factores: Sexo del hospedador (individuos machos), y la tala selectiva (bosques talados). 

Tabla 2 Factores explicativos de la variación en la abundancia de ectoparásitos entre individuos de murciélagos del género Carollia (Phyllostomidae) en los modelos seleccionados con base en 6AIC<2. Se muestran los parámetros estimados (coeficiente) para cada factor, la desviación estándar (S.D.) y el valor P. Factores: Sexo del hospedador (individuos machos), y la tala selectiva (bosques talados).