SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.45 número1Nuevos Gastrópodos (Eotomariidae y Subulitidae) en las localidades de Piedra Shotel y Cerro La Trampa, Formación Río Genoa, Pérmico Inferior del ChubutHalszka Osmólska: 1930 - 2008 índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Articulo

Indicadores

  • No hay articulos citadosCitado por SciELO

Links relacionados

  • En proceso de indezaciónCitado por Google
  • No hay articulos similaresSimilares en SciELO
  • En proceso de indezaciónSimilares en Google

Bookmark


Ameghiniana

versión On-line ISSN 1851-8044

Ameghiniana v.45 n.1 Buenos Aires ene./mar. 2008

 

Nueva especie de Alouatta (Primates, Atelinae) del Pleistoceno Tardío de Bahía, Brasil

Marcelo F. Tejedor1,2, Alfred L. Rosenberger3 y Cástor Cartelle4

1Laboratorio de Investigaciones en Evolución y Biodiversidad, Facultad de Ciencias Naturales, Sede Esquel. Universidad Nacional de la Patagonia "San Juan Bosco". Sarmiento 849, 9200 Esquel, Argentina. mtejedor@infovia.com.ar
2CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas).
3Department of Anthropology and Archaeology, 2208 Old Ingersoll Hall, Brooklyn College, City University of New York. 2900 Bedford Ave., Brooklyn, NY 11210, USA. alfredr@brooklyn.cuny.edu
4Museu de Ciências Naturais. Pontifícia Universidade Católica. Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.cartelle@pucminas.br

Introducción

Los monos aulladores vivientes, género Alouatta Lacépède, 1799, tienen una amplia distribución geográfica desde el sur de México al norte de Argentina. Entre los primates neotropicales, las especies de Alouatta están entre las de mayor tamaño corporal, luego de Brachyteles arachnoides Spix, 1823, y poseen un marcado dimorfismo sexual y variaciones en la coloración del pelaje. Además, exhiben ciertas características particulares, como la reducida capacidad craneana y el notable desarrollo del hueso hyoides, que se expande en una cámara y les permite emitir sonoros aullidos.
Hay un escaso registro fósil de especies pertenecientes a la Tribu Alouattini Trouessart, 1897 [(Subfamilia Atelinae Gray, 1825 (Pocock, 1925)], procedentes del Laventense (Mioceno medio) de La Venta, Colombia. Se trata del género Stirtonia Hershkovitz, 1970, con sus dos especies, S. tatacoensis Stirton, 1951 (Hershkovitz, 1970) y S. victoriae Kay et al., 1987. Ambas especies tienen marcadas similitudes con Alouatta, y entre ellas la más cercana morfológicamente es S. victoriae. Ya en el Laventense se pueden verificar las adaptaciones que condujeron a la particular morfología dentaria que presenta Alouatta. Hay una mención de probables alouatinos en el Santacrucense (Mioceno inferior) de la Patagonia, basada en el registro de caninos aislados (Tejedor, 2002). En sedimentos más recientes de edad Huayqueriense (Mioceno superior) de Río Acre, fueron reportados un molar inferior asignado tentativamente a Stirtonia sp. (Kay y Frailey, 1993) y un astrágalo de ciertas similitudes con el actual Alouatta (Bergqvist et al., 1998), lo cual demostraría también la ocurrencia de alouatinos en esos niveles que no han arrojado primates fósiles en otras regiones de América del Sur.
Lund (1838) y Winge (1895-6) mencionan el hallazgo de fósiles de Alouatta del Pleistoceno tardío brasileño en grutas de Lagoa Santa (Minas Gerais). Se amplía el registro fósil con el reporte de una nueva especie aquí descripta. Este espécimen fue descubierto en el estado de Bahía, Brasil, en el año 1984, y se encuentra actualmente depositado en la colección de Paleontología del Museu de Ciências Naturais, de la Pontificia Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil.
Se llevó a cabo un estudio comparativo con las especies vivientes del género Alouatta, dada la posibilidad de que, debido a la escasa antigüedad, perteneciera a alguna de éstas. La taxonomía del mencionado género ha sido reiteradamente revisada. Pueden mencionarse algunas revisiones relevantes, como la de Hill (1962), quien divide a Alouatta en seis especies alopátricas: A. seniculus (Linnaeus, 1766), A. belzebul (Linnaeus, 1766), A. fusca (E. Geoffroy, 1812), A. palliata (Gray, 1849), A. caraya (Humboldt, 1812), y A. villosa (Gray, 1845). Posteriormente, A. villosa y una subespecie de A. palliata fueron incluidos en la especie A. pigra Lawrence, 1933 (Horwich y Johnson, 1986; James y Horwich, 1993; Smith, 1970). A. coibensis (Thomas, 1902), está basada en otra subespecie de A. palliata, en razón de diferencias dermatoglíficas (Froehlich y Froehlich, 1987). En base a evidencias genéticas, A. sara (Elliot, 1910) y A. arctoidea (Cabrera, 1940) fueron confirmados en la categoría específica a partir de dos subespecies de A. seniculus, así como A. nigerrima (Lönnberg, 1941), obtuvo su status específico de una subespecie de A. belzebul (véase Rylands et al., 1995). Estudios cromosómicos indican que A. nigerrima es más cercano a A. seniculus que a A. belzebul, reafirmando así su carácter específico (Correa de Oliveira, 1996). Bonvicino et al. (1995) elevaron también a la categoría específica a A. macconelli (Elliot, 1910) y A. straminea (Humboldt, 1812), a partir de dos subespecies de A. seniculus. Rylands et al. (2000) clasificaron a Alouatta en nueve especies: Alouatta seniculus, A. sara, A. nigerrima, A. belzebul, A. guariba (Humboldt, 1812), A. palliata, A. coibensis, A. caraya, and A. pigra, en tanto Groves (2001) consideró diez especies, al igual que Cortés-Ortíz et al. (2003), adicionando A. macconelli a la lista de Rylands et al. (2000).

Abreviaturas. MCL, colección de mamíferos fósiles del Museu de Ciências Naturais de la Pontificia Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil. I, C, P, M indican incisivos, caninos premolares y molares superiores, respectivamente, seguido por el número de pieza dentaria correspondiente.

Paleontología sistemática

Orden PRIMATES Linnaeus, 1758
Suborden ANTHROPOIDEA Mivart, 1864
Superfamilia ATELOIDEA Gray, 1825
Familia ATELIDAE Gray, 1825
Subfamilia ATELINAE Gray, 1825

Género Alouatta Lacépède, 1799

Alouatta mauroi, sp. nov. Figura 1


Figura 1. Alouatta mauroi sp. nov., MCL 7323 en vista lateral (1), ventral (2), detalle de C-P2 (3) y vista interna de la calota craneada asociada (4) / Alouatta mauroi sp. nov., MCL 7323 in lateral (1) and ventral view (2); C-P2 in occlusal view (3); internal view of the cranial vault (4). Escala= 1 cm / scale bar= 1 cm.

Holotipo. MCL 7323. Rostro parcial que preserva la mitad inferior de la órbita derecha, la raíz anterior del arco zigomático derecho, paladar con raíz del I2, raíz del canino derecho parcialmente rota, P2, P4 y M2 derechos bien conservados, y alvéolos de I1, P3, M1 y M3 derechos, y alvéolos rotos de C-M2 izquierdos. Calota craneana asociada conservando frontal y parietales (figura 1).
Hipodigma. El holotipo solamente.
Etimología. En homenaje a Mauro Agostinho C. Ferreira, vice curador de la colección de Paleontología de Vertebrados en el Museu de Ciências Naturais. Pontifícia Universidade Católica. Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.

Localidad tipo y edad. Gruta dos Brejões, município de Morro do Chapéu, Bahía, Brasil. Pleistoceno tardío.
Diagnosis. Alouatta mauroi difiere de las restantes especies de Alouatta vivientes principalmente por las grandes dimensiones del P2, aproximadamente 1/3 más grande que la media de A. palliata y A. pigra, las especies de mayor tamaño corporal, y por el considerablemente mayor tamaño del P2 respecto de los otros premolares superiores, así como por el ancho máximo del alvéolo del canino superior, que supera a todas las especies vivientes en aproximadamente 1/3 del tamaño. El ancho y largo del P4 y M2 supera al promedio de las especies vivientes de Alouatta. Es la especie de Alouatta con mayor tamaño proporcional de los dientes respecto al cráneo.
Descripción. El rostro y huesos craneales no difieren en morfología y rango de tamaño de las otras especies de Alouatta. Puede observarse la procumbencia de la parte anterior del rostro, elevándose anteriormente el paladar y otorgándole al rostro una inclinación y proyección anterior respecto de las órbitas. El tamaño del canino superior derecho, a juzgar por la profundidad y amplitud de la raíz y el ancho máximo del alvéolo, es un carácter notorio respecto de los restantes integrantes del género. El P2 es de contorno subtriangular, tiene dimensiones considerablemente mayores que el P4 y la raíz del P3 -un caso inusual también para el resto de las especies de Alouatta; presenta un gran paracono y un escasamente desarrollado protocono, cíngulos labial y lingual presentes, y la parte distal del diente se expande considerablemente. El P4 es de contorno elíptico, también con un gran paracono y un pequeño protocono, cíngulo lingual presente y cíngulo labial más moderado que en el P2. El M2 posee un marcado cíngulo labial, característico de todas las especies del género, así como un hipocono bien desarrollado sobre el cíngulo lingual, amplia cuenca del trígono y expandido talón. Las cúspides, en general, son elevadas pero no amplias en la base, unidas por crestas cortantes de las cuales están menos desarrolladas la pre y postprotocrista. El ancho del paladar es comparable al rango de tamaños visto en otras especies de Alouatta vivientes (tabla 2). No es posible estimar las medidas del rostro con fines comparatives debido a que las órbitas están rotas.

Tabla 1. Medidas dentarias de Alouatta mauroi y otras especies de Alouatta vivientes seleccionadas. BL= bucolingual; MD= mesodistal / dental measurements of Alouatta mauroi and other selected living species of Alouatta. BL= buccolingual; MD= mesiodistal.

Tabla 2. Medidas del paladar de Alouatta mauroi y otras especies de Alouatta vivientes seleccionadas. Las medidas son en milímetros y fueron tomadas entre los bordes externos del alvéolo del M1 / Measurements of the palate of Alouatta mauroi and other selected living species of Alouatta. Measeurements are in milimeters and were taken between the external edges of the alveolous of M1.

Discusión. Este nuevo taxón adiciona mayor diversidad al género Alouatta, y cabe destacar la plasticidad adaptativa del género, que lo coloca entre uno de los dos primates de mayor distribución neotropical y que ocupa nichos ecológicos diversos, conjuntamente con Cebus Erxleben, 1777. En el siglo XIX, Lund (1838; 1840a; 1840b) ya había mencionado otros primates registrados en las grutas pleistocénicas de Brasil. Juntamente con la especie extinta Protopithecus brasiliensis Lund, 1838, reportó también especies de Cebus, Callicebus Thomas, 1903, y Callithrix Erxleben, 1777.
Lo destacable de Alouatta mauroi, y que definitivamente justifica su status específico, es el gran tamaño proporcional de la dentición y las notables dimensiones del P2 en comparación con los P2 de las restantes especies de Alouatta (figura 2). Este carácter no tiene una explicación clara, ya que la dentición posterior de A. mauroi y el resto de las especies aquí comparadas no difieren significativamente. No obstante, el también enorme tamaño del canino de A. mauroi es otro carácter relevante, inclusive si este espécimen se tratara de un macho, y quizás esté correlacionado con el tamaño del P2.


Figura 2. Esquema bivariado de las dimensiones bucolingual y mesodistal del P2 de Alouatta mauroi y otras especies de Alouatta vivientes seleccionadas / Bivariate plot of buccolingual and mesiodistal dimensions of the P2 of Alouatta mauroi and other selected living species of Alouatta.

En el área circundante a la localidad tipo de Alouatta mauroi se distribuye actualmente A. guariba, que se extiende al sur y sudeste, y en regiones cercanas se agrega la distribución alopátrica de A. caraya, al oeste y sudoeste, y A. belzebul al noroeste. Más allá de los antiguos registros fósiles de indudables Alouattini mencionados más arriba, las evidencias moleculares indican que la diversificación inicial del género Alouatta en América del Sur parece haber ocurrido hace entre 4,8 y 5,1 Ma, en tanto la divergencia de las especies distribuidas al oeste y al este de Los Andes, incluyendo aquellos que darán origen a los Alouatta de Mesoamérica, se ubica en torno a los 6,6- 6,8 Ma (Cortés-Ortíz et al., 2003). De hecho, A. palliata parece haber sido el taxón basal del género (Bonvicino et al., 2001; Villalobos et al., 2004). Siguiendo con las evidencias moleculares, la separación más temprana entre las especies vivientes al sur del Amazonas pudo ocurrir entre A. guariba y A. belzebul, hace aproximadamente 4 Ma (Cortés Ortíz et al., 2003), posiblemente debido a la separación de los paleoambientes selváticos del sur del Amazonas y la Selva Atlántica, con la consecuente formación de las zonas áridas del nordeste de Brasil, incluyendo la Caatinga (Bigarella y Andrade-Lima, 1982). Alouatta mauroi pudo formar parte de esta divergencia y quizás su relación filogenética más cercana fuera con el actual A. guariba, ampliamente distribuido a lo largo de la Selva Atlántica y sur de Brasil.
La presencia de Alouatta mauroi en el Pleistoceno tardío de Bahía arroja la posibilidad de que haya coexistido con los más grandes platirrinos conocidos hasta el presente, el mencionado Protopithecus y además Caipora Cartelle y Hartwig, 1996. Estos primates exceden en aproximadamente el 20% el tamaño corporal de los platirrinos de mayor tamaño hasta ahora conocido, tales como los actuales Brachyteles y Alouatta. Protopithecus y Caipora han sido incluidos dentro de los Atelinae (Cartelle y Hartwig, 1996; Hartwig y Cartelle, 1996), aunque su morfología dentaria no refleja adaptaciones folívoras como se evidencia en Alouatta mauroi.

Agradecimientos

Nuestro agradecimiento a los dos revisores que han realizado valiosos aportes para mejorar este manuscrito. ALR agradece los siguientes financiamientos: Tow Faculty Travel Fellowship, del Brooklyn College (City University of New York) y PSC CUNY Research Award Program.

Bibliografía

1. Bergqvist, L.P., Ribeiro, A.M. y Bocquentin-Villanueva, J. 1998. Primata, Roedores e Litopternas do Mio/Plioceno da Amazönia Sul-Ocidental (Formação Solimões, Bacia do Acre), Brasil. Geología Colombiana 23: 19-29.        [ Links ]

2. Bigarella, J.J., Andrade-Lima, D. de. 1982. Paleoenvironmental changes in Brazil. En: G.T. Prance (ed.), Biological Diversification in the Tropics, Columbia University Press, New York, pp. 27-40.        [ Links ]

3. Bonvicino, C.R., Fernandes, M.E.B. y Seuanez, H.N. 1995. Morphological analysis of Alouatta seniculus species group (Primates, Cebidae). A comparison with biochemical and karyological data. Human Evolution 10: 169-176.         [ Links ]

4. Bonvicino, C.R., Lemos, B. y Seuanez, H.N. 2001. Molecular phylogenetics of howler monkeys Alouatta (Platyrrhini). A comparison with karyotypic data. Chromosoma 110: 241-246.        [ Links ]

5. Cabrera, A. 1940. Los nombres científicos de algunos monos americanos. Ciencia México 1: 402-405.        [ Links ]

6. Cartelle, C. y Hartwig, W.C. 1996. A new extinct primate among the Pleistocene megafauna of Bahía, Brazil. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 93: 6405-6409.        [ Links ]

7. Correa de Oliveira, E.H. 1996. Cytogenetic and phylogenetic studies of Alouatta from Brasil and Argentina. Neotropical Primates 4: 156-157.        [ Links ]

8. Cortés-Ortíz, L., Bermingham, E., Rico, C., Rodríguez-Luna, E., Sampaio, I. y Ruiz-García, M. 2003. Molecular systematics and biogeography of the Neotropical monkey genus, Alouatta. Molecular Phylogenetics and Evolution 26: 64-81.        [ Links ]

9. Elliot, D.G. 1910. Descriptions of new species of monkeys of the genera Galago, Cebus, Alouatta, and Cercopithecus. Annals and Magazine of Natural History 5: 77-83.        [ Links ]

10. Erxleben, J.C.P. 1777. Systema regni animalis, classis I, Mammalia. Lipsiae.        [ Links ]

11. Frohelich, J.W. y Frohelich, P.H. 1987. The status of Panama's endemic howling monkeys. Primate Conservation 8: 58 -62.        [ Links ]

12. Geoffroy Saint-Hilaire, É. 1812. Tableau des Quadrumanes ou des animaux composant le premier ordre de la classe des mammifères. Annales Museum d'Histoire Naturelle Paris 19: 85-122.        [ Links ]

13. Gray, T. 1825. An outline of an attempt at the disposition of Mammalia into tribes and families, with a list of the genera apparently appertaining to each tribe. Annals of Philosophy, n.s. 10: 337-344.        [ Links ]

14. Gray, T. 1845. On the howling monkeys (Mycetes Illiger). Annals and Magazine of Natural History 16: 217-221.        [ Links ]

15. Gray, T. 1849. On some new or little known species of monkeys. Proceedings of the Zoological Society of London 1848: 138.        [ Links ]

16. Groves, C.P. 2001. Primate Taxonomy. Smithsonian Institution Press. Washington, D. C.        [ Links ]

17. Hartwig, W.C. y Cartelle, C. 1996. A complete skeleton of the giant South American primate Protopithecus. Nature 381: 307- 311.        [ Links ]

18. Hershkovitz, P. 1970. Notes on Tertiary platyrrhine monkeys and description of a new genus from the late Miocene of Colombia. Folia Primatologica 12: 1-37.        [ Links ]

19. Hill, W.C.O. 1962. Primates: Comparative Anatomy and Taxonomy V. Cebidae Part B. Edinburgh University Press. Edinburgh.         [ Links ]

20. Horwich, R.H. y Johnson, R.D. 1986. Geographical distribution of black howler (Alouatta pigra) in Central America. Primates 27: 53-62.        [ Links ]

21. Humboldt, A. von. 1812. En: A. von Humboldt y A. Bonpland (eds.) Recuil d'observations de zoologie et d'anatomie comparée, faites dans l'ocean atlantique dans l'interieur du nouveau continent et dans la mer du sud pendant les années 1799, 1800, 1801, 1802 et 1803. Paris. Pt 2, Vol. 1.        [ Links ]

22. James, R.A. y Horwich, R.H. 1993. Phylogeny and conservation genetics of howler monkeys. American Association of Zoological Parks and Aquariums Regional Proceedings, pp. 692-698.        [ Links ]

23. Kay, R.F., Madden, R.H., Plavcan, J.M., Cifelli, R.L. y Guerrero Díaz, J. 1987. Stirtonia victoriae, a new species of Miocene Colombian primate. Journal of Human Evolution 16: 173-196.        [ Links ]

24. Kay, R.F. y Frailey, C.D. 1993. Large fossil platyrrhines from the Río Acre local fauna, late Miocene, western Patagonia. Journal of Human Evolution 25: 319-327.        [ Links ]

25. Lönnberg, E. 1941. Nos on members of the genera Alouatta and Aotus. Arkiv foer Zoologi 33A: 1-44.        [ Links ]

26. Lacépède, B.G.E. de la V. 1799. Tableau des divisions, sous-divisions, ordres et genres des Mammifères. Plassan. Paris.         [ Links ]

27. Lawrence, B. 1933. Howler monkeys of the palliata group. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology, Harvard 75: 314-354.        [ Links ]

28. Linnaeus, C. 1766. Systema naturae, ed. 12, vol. I, Regnum Animale, Holmiae.        [ Links ]

29. Lund, P.W. 1838. Blik paa Brasiliens Dyreverden för Sidste Jordomvaeltning. Forest Afhandling: Indledning. Det Kongelige Danske Videnskabernes Selskbas Naturvidenskabelige og Mathematiske Afhandlinger 8: 61-144.        [ Links ]

30. Lund, P. 1840a. View of the fauna of Brazil, previous to the last geological revolution. Charlesworth's Magazine of Natural History 4: 1-8; 49-57; 105-112; 153-161; 207-213; 251-259; 307-317; 373- 389.        [ Links ]

31. Lund, P.W. 1840b. Blik paa Brasiliens Dyreverden för Sidste Jordomvaeltning. Tredie Afhandling: Forsaetetelse af PattedyreneForest Afhandling: Inledning. Det Kongelige Danske Videnskabernes Selskbas Naturvidenskabelige og Mathematiske Afhandlinger 8: 25-57.        [ Links ]

32. Pocock, F. 1925. Additional notes on the external characters of some platyrrhine monkeys. Proceedings of the Zoological Society of London 27: 47.        [ Links ]

33. Rylands, A.B., Mittermeier, R.A. y Rodríguez-Luna, E. 1995. A species list for the New World Primates (Platyrrhini): Distribution by country, endemism, and conservation status according to the Mace-Lande system. Neotropical Primates 3: 113-164.        [ Links ]

34. Rylands, A.B., Schneider, H., Langguth, A., Mittermeier, R.A. y Groves, C.P. 2000. An assessment of the diversity of New World Primates. Neotropical Primates 8: 61-93.        [ Links ]

35. Setoguchi, T., Watanabe, T. y Mouri, T. 1981. The upper dentition of Stirtonia (Ceboidea, Primates) from the Miocene of Colombia, South America, and the origin of the posterointernal cusp of upper molars of howler monkeys (Alouatta). Kyoto University Overseas Research Rep. New World Monkeys 3: 51-60.        [ Links ]

36. Smith, J.D. 1970. The systematic status of the black howler monkey, Alouatta pigra Lawrence. Journal of Mammalogy 51: 358- 369.        [ Links ]

37. Spix, J.B. de. 1823. Simiarum et vespertiliomum brasiliensium species novae. F.S. Hübschmann. Monaco.        [ Links ]

38. Stirton, R.A. 1951. Ceboid monkeys from the Miocene of Colombia. University of California Publications in the Geological Sciences 28: 315-356.        [ Links ]

39. Tejedor, M.F. 2002. Primate canines from the early Miocene Pinturas Formation, southern Argentina. Journal of Human Evolution 47: 127-141.        [ Links ]

40. Thomas, O. 1902. On some mammals of Coiba Island, off the west coast of Panama. Novitates Zoologicae 9: 135-137.        [ Links ]

41. Thomas, O. 1903. Notes on South American monkeys, bats, carnivores and rodents with descriptions of new species. Annals and Magazine of Natural History 12: 455-464.        [ Links ]

42. Trouessart, E.L. 1897. Catalogus mammalium tam viventium quam fossilium. Friedlander. Berlin.        [ Links ]

43. Villalobos, F., Valerio, A. A. y Retana, A. P. 2004. A phylogeny of howler monkeys (Cebidae : Alouatta) based on mitochondrial, chromosomal and morphological data. Revista de Biología Tropical 52: 665-675.        [ Links ]

44. Winge, H. 1895-96. Jorfundne of nulevende Asber (Primates) Rodvyr (Carnivora) fra Lagoa Santa, Minas Geraes, Brasilien. E Museo Lundii 2: 1-187.        [ Links ]

Recibido: 25 de octubre de 2005.
Aceptado:
7 de marzo de 2008.