SISTEMÁTICA Y TAXONOMÍA DE PLANTAS VASCULARES

Ornamentación del antecio superior en Urochloa y géneros vecinos (Poaceae, Panicoideae, Paniceae): su valor sistemático

Diego Salariato, Osvaldo Morrone & Fernando O. Zuloaga

Instituto de Botánica Darwinion, Labardén 200, Casilla de Correo 22, B1642HYD San Isidro, Buenos Aires, Argentina; dsalariato@darwin.edu.ar (autor corresponsal).

Original recibido el 12 de junio de 2008;
aceptado el 17 de octubre de 2008

Resumen.

Se analizó el patrón de ornamentación del antecio superior en especies de Paniceae pertenecientes al clado PCK, en particular del género Urochloa. Como resultado se hallaron 19 patrones de ornamentación diferentes, de los cuales 11 se describen aquí por primera vez. Varios elementos epidérmicos son descritos, incluyendo papilas simples, papilas compuestas y engrosamientos, tanto en las paredes celulares anticlinales como periclinales. Los patrones de ornamentación resultaron de valor para la delimitación infragenérica de Urochloa, pero no para delimitar este género de otros relacionados; por el contrario, este carácter provee más evidencia que sustenta la parafilia del género. Se discute también el valor sistemático y filogenético del patrón de ornamentación del antecio superior en Urochloa y géneros vecinos.

Palabras clave. Antecio superior; Clado PCK; Morfología; Paniceae; Patrón de ornamentación; Urochloa.

Abstract. Ornamentation pattern of the upper anthecium in Urochloa and related genera (Poaceae, Panicoideae, Paniceae): its systematic value.

The ornamentation pattern of the upper anthecium in species of Paniceae belonging to the PCK group, in particular of the genus Urochloa, was analyzed. Nineteen different ornamentation patterns were recognized, of which 11 are reported for the first time. Several epidermal elements are described, including simple papillae, compound papillae and ridges in the anticlinal or periclinal cell walls. The ornamentation patterns were useful for infrageneric delimitation in the genus Urochloa but not to delimit the genus from related ones; on the contrary, this character provided more evidence to sustain the paraphyly of the genus. Systematic and phylogenetic value of this character in Urochloa and other related genera are also discussed.

Keywords. Morphology; Ornamentation pattern; Paniceae; PCK clade; Upper anthecium; Urochloa.

INTRODUCCIÓN

Urochloa P. Beauv. comprende cerca de 110 especies distribuidas en trópicos y subtrópicos del mundo, con una mayor concentración de especies en África y América (Webster, 1987; Morrone & Zuloaga, 1992, 1993; Veldkamp, 1996). Algunas de sus especies constituyen importantes pasturas como Urochloa arrecta (Hack. ex T. Durand & Schinz) Morrone & Zuloaga ("Tanner grass"), U. brizantha (Hochst. & A. Rich.) R.D. Webster ("Palisade grass"), U. decumbens (Stapf) R.D. Webster ("Surinam grass") y U. mutica (Forssk.) T.Q. Nguyen ("Para grass").
La mayoría de las especies actualmente consideradas bajo Urochloa se hallaban incluidas en Brachiaria (Trin.) Griseb. Ambos géneros fueron distinguidos principalmente por la orientación de la espiguilla, adaxial en Brachiaria y abaxial en Urochloa (Hitchcock, 1951; Parodi, 1969; Clayton & Renvoize, 1982, 1986; Cope, 1982; Zuloaga & Soderstrom, 1985). Sin embargo, la determinación de la disposición de las espiguillas se dificulta en especies con inflorescencias laxas y espiguillas dispuestas en pares sobre pedicelos largos. Hsu (1965), Nguyen (1966), Webster (1987, 1988), Morrone & Zuloaga (1992, 1993), Ashalatha & Nair (1993) y Veldkamp (1996) restringieron al género Brachiaria las especies con antecio superior liso y lustroso, articulado en su base y con el ápice mútico, mientras que bajo Urochloa tratan las especies con articulación sólo en la base de la espiguilla y con antecios de superficie transversalmente rugosa y ápice recurvo, crestado o aristulado.
La textura y la ornamentación del antecio superior se han utilizado como caracteres diagnósticos para la delimitación taxonómica en géneros de Paniceae (e.g. Chase, 1911; Blake, 1958; Zuloaga & Soderstrom, 1985). Hsu (1965) describió cuatro tipos básicos de ornamentación en las Paniceae y asignó un patrón de ornamentación transversalmente rugoso y con depresiones equinadas "tipo SE" para ocho especies analizadas de Brachiaria y Urochloa. Thompson & Estes (1986) efectuaron un análisis exhaustivo de la superficie del antecio superior en 60 especies de Brachiaria y Urochloa, principalmente del Viejo Mundo. Estos autores describieron ocho nuevos patrones de ornamentación, los cuales van desde lisos hasta conspicuamente ornamentados. Morrone & Zuloaga (1992, 1993), en su revisión de las especies americanas de Urochloa, hallaron también diferentes tipos de ornamentación con presencia de papilas simples, papilas verrucosas y verrugas. Renvoize et al. (1996) consideraron a Brachiaria en un sentido amplio, es decir incluyendo numerosas especies actualmente ubicadas en Urochloa, y distinguen cuatro patrones básicos: liso, estriado, ruguloso y rugoso.
Torres González & Morton (2005) realizaron un estudio filogenético en los géneros Brachiaria y Urochloa; y señalaron que la única sinapomorfía existente para el clado que contiene la mayoría de especies de Urochloa, es la superficie de la lemma superior estriada. Zuloaga et al. (2000) presentaron, sobre la base de caracteres morfológicos, una filogenia de las Paniceae en donde los géneros Megathyrsus (Pilg.) B.K. Simon & S.W.L. Jacobs (bajo Panicum subg. Megathyrsus) y Eriochloa Kunth integran junto con Urochloa un grupo monofilético sostenido por la presencia de la lemma superior transversalmente rugosa. Análisis filogenéticos con datos moleculares (Gómez-Martínez & Culham, 2000; Giussani et al., 2001; Duvall et al., 2001, Aliscioni et al., 2003) han demostrado que Urochloa se incluye dentro de las Paniceae con un número básico de cromosomas x = 9, y forma un clado fuertemente sostenido con los géneros Moorochloa Veldkamp (= Brachiaria), Eriochloa, Megathyrsus, Melinis P. Beauv. y Chaetium Nees, conocido informalmente como "clado PCK". Estos géneros comparten la vía fotosintética C₄ -PCK (Gutiérrez et al., 1976; Brown, 1977; Hattersley, 1987) y una anatomía foliar del tipo PS, con cloroplastos de posición centrífuga en la vaina externa (Ellis, 1977, 1988) junto con otros géneros de Paniceae como Scutachne Hitchc. & Chase, Tricholaena Schrad. ex Schult. & Schult. y Thuarea Pers. Estos análisis filogenéticos han concluido que Urochloa, tal como se lo circunscribe actualmente, es un género parafilético.
El objetivo del presente trabajo fue estudiar la superficie y ornamentación de los antecios superiores de Urochloa y géneros afines, comparar los patrones obtenidos con otros previamente publicados, dar a conocer nuevos hallazgos morfológicos y determinar la importancia taxonómica de estos caracteres, mediante su optimización sobre un árbol filogenético previamente publicado del grupo en estudio. Finalmente, se trató de evaluar el valor de estos caracteres en la evolución del "clado PCK".

MATERIALES Y MÉTODOS

Análisis morfológico

Los antecios superiores de 104 especies fueron tomados de material fresco y de ejemplares de herbario depositados en diversas instituciones (véase la Tabla 1). Se analizó la superficie de la lemma superior de especies de Urochloa (60), Brachiaria* (15), Moorochloa (3), Eriochloa (5), Melinis (2), Tricholaena (1), Scutachne (1), Chaetium (1), Leucophrys (1), Thuarea (1), Yvesia (1) y Megathyrsus (2). Adicionalmente se analizaron especies de Paniceae perteneciente al clado x = 9: Panicum (5), Setaria (2), Stenotaphrum (1), Pennisetum (2) y Paspalidium (1) (Tabla 1). Para el análisis se observó en todos los casos el tercio medio de la cara abaxial de la lemma superior en antecios maduros (luego de la antesis). Estos antecios fueron analizados con microscopía óptica (MO) y también con microscopio electrónico de barrido (MEB). En el caso del análisis con MEB, los antecios superiores fueron extraídos de especímenes de herbario, limpiados con xileno y ultrasonido por cinco minutos, y secados a temperatura ambiente durante doce horas. Luego fueron montados en soportes de aluminio, recubiertos con oropaladio al 40-60% y examinados en un microscopio electrónico de barrido Philips XL serie 30, operando a 10-15 kV, perteneciente al Museo de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia. Para la interpretación de los distintos tipos de ornamentación y sus elementos se siguieron los trabajos de Ellis (1979), Thompson& Estes (1986) y Arriaga (1987).

Tabla 1. Lista de los patrones de ornamentación, taxones, ejemplar examinado y acrónimo del herbario.

Análisis filogenético

Los patrones de ornamentación se analizaron sobre una filogenia obtenida a partir de secuencias de ITS1-5.8S-ITS2 previamente depositadas en el GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov; Apéndice 1). Los grupos externos fueron seleccionados sobre la base de estudios filogenéticos previos en las Paniceae (Giussani et al., 2001; Duvall et al., 2001; Aliscioni et al., 2003) en donde se muestran a estos taxones cercanamente relacionados con el "clado PCK". Como grupo interno se incluyeron las secuencias obtenidas por Torres González & Morton (2005), las cuales incluyen especies de los géneros Eriochloa, Megathyrsus, Melinis, Moorochloa y Urochloa. El alineamiento de las secuencias fue establecido usando el programa ClustalX 1.81 (Thompson et al., 1997) y luego fue ajustado manualmente usando el programa BioEdit version 7.0.9 (Hall, 1999). Los fragmentos y/o extremos incompletos presentes en las secuencias fueron codificados como datos faltantes. La matriz alineada fue depositada en TreeBase (http://www.treebase.org/treebase/) "Submission name: Diego Leonel Salariato" - "P.I.N. code: 16658".
Las filogenias fueron estimadas por el método de parsimonia y utilizando el programa TNT version 1.1 (Goloboff et al., 2003). Se emplearon pesos iguales y los caracteres no informativos fueron desactivados a priori de las búsquedas. Se generaron 1000 réplicas de Wagner, las que fueron intercambiadas por el método de TBR guardando 10 árboles por réplica. Las topologías obtenidas fueron sometidas a una nueva ronda de TBR. En la optimización de los patrones epidérmicos sobre las filogenias finales, los distintos estados del carácter fueron trataron como no aditivos. Como medida de soporte de ramas fue utilizado el método de remuestreo de Jackknife (Farris et al., 1996) utilizando 2000 pseudoréplicas con 10 replicas de Wagner, guardando 4 árboles por réplica y utilizando una probabilidad de remoción de 0,36.

RESULTADOS

Patrón de ornamentación

El análisis de la superficie de la lemma superior mostró la existencia de 19 patrones de ornamentación diferentes, de los cuales 11 no se hallaban previamente descritos (Tabla 1). Estos patrones surgen de la combinación de distintos elementos epidérmicos que se hallan en la superficie de la lemma: crestas asociadas a las paredes periclinales externas y anticlinales transversales de las células largas, papilas simples y papilas verrugosas (Fig. 1, Tabla 2). La variación de las papilas no solo se da en su ausencia/presencia sino también en su distribución y ubicación, ya sea en la pared periclinal o en las paredes anticlinales de las células largas. Si bien los distintos patrones reflejan diferencias discretas entre las ornamentaciones, en algunos casos las diferencias están dadas en mayor parte por una variación continua de tamaño o cantidad.

Fig. 1. Fotomicrografías de MEB de patrones de ornamentación. A, Megathyrsus maximus. B, Chaetium bromoides. C, Urochloa oblita. D, Leucophrys mesocoma. Abreviaturas y símbolos: flecha sólida, pared anticlinal transversal; flecha vacía, pared periclinal externa; flecha punteada, pared anticlinal longitudinal; a, papila simple; b, papila verrucosa; c, verruga. Escalas: A= 50 µm, B= 20 µm, C= 20 µm, D= 12 µm.

Tabla 2. Resumen de las características encontradas en los distintos patrones de ornamentación. Abreviaturas: PAT, pared anticlinal transversal; PAL, pared anticlinal longitudinal; PPE, pared periclinal externa^a. Las papilas simples grandes y las papilas verrucosas fueron encontradas siempre sobre la pared anticlinal transversal.

Tipo Miliacea. Este patrón, descrito por Hsu (1965) y por Thompson & Estes (1986), se caracteriza por presentar las paredes periclinales externas de las células epidérmicas lisas y sin ornamentación (Fig. 2A-C). El aspecto general de estos antecios es liso y brillante, las células largas son angostas y con las paredes anticlinales longitudinales sinuosas. Se observó en las especies analizadas de Moorochloa, Melinis, Tricholaena, Panicum y en Brachiaria longiflora. Tipo Dyctioneura. En este patrón, inicialmente descrito por Thompson & Estes (1986), existen crestas transversales leves e irregulares correspondientes a la zona de la pared anticlinal transversal (Fig. 2D-F). Las crestas longitudinales de las paredes periclinales externas están ausentes así como las papilas y las verrugas. Este patrón se observó en especies de Brachiaria (tentativamente ubicadas en Urochloa), en Urochloa, y en los géneros Leucophrys, Setaria y Paspalidium. Tipo Dura. En este patrón, descrito inicialmente por Thompson & Estes (1986), se observa una superficie sin crestas longitudinales ni transversales (Fig. 2G-I), con papilas simples de 2-4 µm, asociadas a la zona de la pared anticlinal transversal (una en cada pared). Se halló en especies de Brachiaria (= Urochloa), Urochloa y en Panicum deustum.

Fig. 2. Fotomicrografías de MEB de patrones de ornamentación. A-C, Urochloa longiflora. D-F, U. jubata. G-I, U. dura. J-L, U. leucacrantha. M-O, Thuarea involuta. Escalas: A= 1000 µm, B= 50 µm, C= 12 µm, D= 1000 µm, E= 100 µm, F= 20 µm, G= 1000 µm, H= 100 µm, 1= 20 µm, J= 500 µm, K= 100 µm, L= 50 µm, M= 1000 µm, N= 100 µm, 0= 20 nm.

Tipo Leucacrantha. En este caso se observan crestas transversales leves, como en el tipo Dyctioneura, pero en cada pared anticlinal transversal se halla asociada una papila simple de 4-7 µm, similar a las observadas en el tipo Dura (Fig. 2J-L). Se presenta únicamente en dos especies, Brachiaria leucacrantha (= Urochloa) y Urochloa oblita.

Tipo Thuarea. Difiere por presentar crestas longitudinales irregulares, producto de la protrusión de las paredes periclinales externas, lo que da a la lemma un aspecto longitudinalmente estriado (Fig. 2M-O). Las crestas transversales y papilas están ausentes; ocasionalmente se observaron papilas simples, aisladas, asociadas a las paredes anticlinales transversales. Se encuentra en especies de Thuarea, Pennisetum y Stenotaphrum.

Tipo Eriochloa. Descrito por Thompson & Estes (1986), se caracteriza por tener crestas longitudinales, producto de la protrusión las paredes periclinales externas, y por la presencia de papilas grandes, de 11-16 µm, con 2-5 verrugas asociadas a la pared anticlinal transversal (Fig. 3A-C). Hallado en especies de Eriochloa, Urochloa y Scutachne. Tipo Brachylopha. Este patrón, previamente descripto por Thompson & Estes (1986), se caracteriza por poseer crestas longitudinales conspicuas, con crestas transversales ausentes o en ocasiones levemente pronunciadas (Fig. 3D-F). Muestra características similares al del tipo Eriochloa por tener papilas verrucosas de 18-24 µm asociadas a las paredes anticlinales transversales. No obstante, se separa por la presencia de dos papilas simples, de 2-5 µm, asociadas a las paredes periclinales externas. Caracteriza a especies de Brachiaria (= Urochloa), Urochloa e Yvesia.

Fig. 3. Fotomicrografías de MEB de patrones de ornamentación. A-C, Urochloa acuminata. D-F, Brachiaria scalaris. G-I, U. brizanhta. J-L, U. ciliatissima. M-O, U. atrisola. Escalas: A= 1000 µm, B= 80 µm, C= 20 µm, D= 500 µm, E= 100 µm, F= 20 µm, G= 1000 µm, H= 100 µm, 1= 20 µm, J= 1000 µm, K= 250 µm, L= 100 µm, M= 1000 µm, N= 100 µm, O= 10 µm,

Tipo Brizantha. En el mismo la lemma posee un aspecto suavemente reticulado dado por la presencia de crestas longitudinales y transversales leves (Fig. 3G-I). En general existen en este tipo 2 papilas simples de 4-7 µm asociadas a la pared anticlinal transversal. Sólo presente en especies de Urochloa.

Tipo Platyphylla. En este tipo de ornamentación se observaron crestas longitudinales y transversales muy conspicuas, producto de la protrusión de las paredes periclinales y anticlinales transversales. La superficie de la lemma posee un aspecto fuertemente reticulado, en donde las paredes anticlinales longitudinales se ubican dentro de depresiones (Fig. 3J-L). Asociadas a las paredes anticlinales transversales es común la presencia de papilas verrucosas de 15-25 µm y ocasionalmente pueden observarse papilas simples en las paredes periclinales. Este patrón fue hallado exclusivamente en especies de Urochloa. Tipo Radicans. Este patrón, descrito por Thompson & Estes (1986), se halla sólo en especies de Urochloa y presenta crestas longitudinales y transversales conspicuas, no tan marcadas como en el tipo Platyphylla. Las crestas tranversales están formadas por 3-12 células y llevan una papila verrucosa de 12-25 µm asociada a la pared anticlinal transversal. Las papilas simples sobre la pared periclinal externa están ausentes (Fig. 3M-O). Encontrado sólo en especies de Urochloa.

Tipo Panicoides. Es similar al tipo Radicans (Fig. 4A-C) por poseer crestas longitudinales y transversales conspicuas, estas últimas asociadas con papilas verrucosas de 20-25 µm; las paredes anticlinales longitudinales se encuentran dentro de depresiones. Se distingue del tipo Radicans por tener las paredes periclinales externas asociadas a numerosas papilas simples de 2-4,5 µm. Está presente en especies de Urochloa. Tipo Plantaginea. Posee crestas transversales conspicuas y cortas, formadas por 2-6(-8) células y crestas longitudinales ausentes u ocasionalmente presentes, suavemente pronunciadas (Fig. 4D-F). Las paredes anticlinales transversales están asociadas a una papila verrucosa, de15-20 µm, mientras que las paredes anticlinales longitudinales no se encuentran dentro de depresiones y pueden tener papilas simples. Se halla únicamente en especies de Urochloa.

Fig. 4. Fotomicrografías de MEB de patrones de ornamentación. A-C, Urochloapanicoides. D-F, U. plantaginea. G-I, U. ovalis. J-L, U. venosa. M-O, U. echinolaenoides. Escalas: A= 500 µm, B= 100 µm, C= 20 µm, D= 1000 µm, E=100 µm, F= 20 µm, G= 500 µm, H= 50 µm, 1= 12 µm, J= 500 µm K= 100 µm L= 50 µm M= 500 µm, N= 50 µm, 0= 20 µm.

Tipo Ovalis. Este tipo, hallado únicamente en U. ovalis, posee crestas transversales leves, distribuidas irregularmente, asociadas a papilas simples, grandes de 15-20 µm (Fig. 4G-I); las crestas longitudinales también son poco conspicuas. Tipo Venosa. Se caracteriza por la presencia de crestas transversales, las que están formadas por la coalescencia de grandes papilas simples, en forma de domo de 25-50 µm; las crestas longitudinales están ausentes (Fig. 4J-L). Se encuentra en Urochloa multiculma y U. venosa y ha sido citado por Zuloaga & Morrone (1996) para algunas especies de Panicum sect. Panicum. Tipo Urochloa. Este patrón, descrito por Thompson & Estes (1986) y presente en especies de Urochloa y Chaetium, se caracteriza por tener crestas longitudinales marcadamente conspicuas y crestas transversales ausentes (Fig. 4M-O). Las paredes anticlinales transversales están asociadas a papilas verrucosas de 20-25 µm y numerosas papilas pequeñas, simples de 2-4 µm se distribuyen en las paredes periclinales y anticlinales longitudinales. Tipo Setaria. Este patrón, también citado por Thompson & Estes (1986), está caracterizado por tener crestas transversales prominentes (Fig. 5A-C), mientras que las crestas longitudinales están ausentes o son muy leves. Generalmente una papila simple de 5-8 µm está asociada a la pared anticlinal transversal; en algunas especies se ha observado la presencia de varias papilas simples que se ubican en las paredes anticlinales longitudinales (e.g. U. deflexa). Este patrón fue encontrado en especies de Brachiaria (= Urochloa), Urochloa y Megathyrsus.

Fig. 5. Fotomicrografías de MEB de patrones de ornamentación. A-C, Urochloa deflexa. D-F, U. foliosa. G-I, U. paucispicata. J-L, Brachiaria clavipila. Escalas: A= 1000 um, B= 100 um, C= 20 um, D= 1000 um, E= 100 um, F= 25 um, G= 1000 um, H= 100 um, 1= 50 um, J= 1000 um, K= 100 um, L= 20 um.

Tipo Foliosa. Este tipo de ornamentación es similar al tipo Setaria por tener las crestas transversales prominentes y las crestas longitudinales levemente desarrolladas (Fig. 5D-F), sin embargo se diferencia por la ausencia de papilas en su superficie. Sólo se encuentra en U. foliosa. Tipo Paucispicata. Posee crestas transversales conspicuas, aunque más leves que las presentes en los tipos Setaria y Foliosa (Fig. 5G-I); a la vez, las crestas longitudinales, aunque presentes, están débilmente desarrolladas. Cada pared anticlinal transversal se halla asociada a una papila simple, cónica, de 10-15 µm. Este patrón se encontró en especies de Urochloa.

Tipo Clavipila. En este patrón, característico de Brachiaria clavipila y Setaria palmifolia, las crestas longitudinales se hallan ausentes y las paredes anticlinales transversales forman crestas cortas de 1 a 4 células, distribuidas irregularmente, confiriéndole a la superficie de la lemma un aspecto escamoso (Fig. 5J-L). Cada una de las paredes anticlinales transversales esta asociada a una papila cónica de 4,5-6 µm, similar a las presentes en el tipo Paucispicata.

DISCUSIÓN

Los 19 patrones epidémicos encontrados muestran que la ornamentación de la lemma superior en Urochloa y géneros afines constituye un carácter complejo de alta variación.
El tipo Miliacea de antecio superior, liso y sin ornamentación, se encuentra únicamente en los géneros Moorochloa, Melinis, Tricholaena y especies pertenecientes a Panicum s. str. También se halló este tipo de ornamentación en B. longiflora, especie de dudosa ubicación dentro del clado PCK. Este resultado coincide con el análisis filogenético del clado utilizando regiones cloroplastidiales (Salariato et al., en preparación), en el que Moorochloa (= Brachiaria), junto con Melinis y Tricholaena claramente se separan de Urochloa y géneros vecinos. Brachiaria longiflora, especie africana que se caracteriza por poseer espiguillas hasta de 8,5 mm de largo y antecios con un callo prominente en su base (Clayton, 1980), también presenta una posición aislada del resto de las especies de Urochloa. En consecuencia, el patrón de ornamentación observado apoyaría la separación de B. longiflora de las especies de Urochloa, ya que el tipo Miliacea no está presente en el resto de las especies del género.
Existen varios patrones de ornamentación que incluyen especies de géneros "PCK" exclusivamente del Viejo Mundo o americanas. Entre las primeras se pueden citar a los tipos Dictyoneura, Dura, Brachylopha, Brizantha, Plantaginea, y Urochloa (excepto Chaetium bromoides), mientras que el tipo Platyphylla incluye únicamente especies americanas.
De los tipos africanos, el Dictyoneura incluye especies de Urochloa afines como Urochloa dictyoneura, U. humidicola, U. jubata, U. subulifolia y U. bovonei, junto con especies de los géneros Leucophrys, Paspalidium y Setaria. Estas especies de Urochloa fueron originalmente agrupadas por Stapf (1917-1934) dentro de la sección Reticulatae de Brachiaria, y se caracterizan por tener inflorescencias con ramificaciones de primer orden, raquis ancho y aplanado, espiguillas elípticas a ovadas y con la gluma inferior tan larga como la espiguilla (Renvoize et al., 1996). Brachiaria stigmatisata, especie que presenta el mismo patrón epidérmico, también es morfológicamente afín a estas especies (Renvoize et al., 1996) y debería ser transferida a Urochloa. Con respecto a Brachiaria epacridifolia, especie endémica de Madagascar y caracterizada por sus plantas pequeñas, de hábito postrado y con láminas reducidas (Stapf, 1917-1934), parece no estar relacionada morfológicamente a las restantes especies del grupo.
El tipo Dictyoneura también está presente en Leucophrys mesocoma. Esta especie fue tratada bajo Brachiaria por Camus (1930) y Clayton & Renvoize (1986) y relacionada morfológicamente con especies como Urochloa lachnantha, U. nigropedata y Brachiaria serrata (Renvoize et al., 1996); sin embargo los estudios filogenéticos revelan que se halla separada de estas especies y se encuentra cercanamente relacionada con el género Moorochloa (Salariato et al., en preparación).
El tipo Dura de ornamentación incluye taxones sin afinidad morfológica aparente; incluye a U. dura y U. lachnantha, dos especies no relacionadas desde el punto de vista morfológico (Renvoize et al., 1996) o filogenético (Salariato et al., en preparación). A la vez, la relación de Brachiaria umbellata tampoco es clara ya que Renvoize et al. (1996) no logran incluirla en ninguno de los grupos morfológicos que establecen. También se incluye en Dura a Panicum deustum, especie perteneciente a la sección Clavelligera de Panicum (Stapf, 1917-1934), caracterizada por presentar pelos glandulares claviformes en el pedúnculo, eje principal y el raquis de la inflorescencia. Ellis (1988) cita para esta especie una anatomía foliar del tipo PS, con cloroplastos centrífugos y la fotosíntesis del tipo C₄ PEP-ck, sugiriendo de esta forma una posible relación con los demás géneros PCK de las Paniceae. Los análisis filogenéticos recientes (Salariato et al., en preparación) muestran que P. deustum está incluida en el clado PCK y por lo tanto debería ser excluida del género Panicum.
El tipo de ornamentaci ón Brachylopha agrupa especies africanas, asiáticas y australiana de Urochloa, las cuales fueron agrupadas por Stapf (1917-1934) bajo la sección Lachnathae de Brachiaria (= Urochloa). Estas especies se caracterizan por sus espiguillas pilosas, con la lemma inferior de bordes plegados, presentando dos mechones de pelos a la altura del tercio medio y con antecios superiores anchamente ovoides y de ápice agudo-acuminado. Las especies de Brachiaria que presentan este tipo de ornamentación también se hallan relacionadas con las especies de Urochloa anteriormente descriptas y por tanto deberían ser transferidas a este último género. Con respecto a Yvesia madagascariensis, única especie del género restringido a Madagascar, si bien en estudios filogenéticos recientes se ha confirmado su inclusión dentro del clado PCK (Salariato et al., en preparación), su relación con las demás especies que presentan este tipo de ornamentación no es aún clara.
El tipo de ornamentaci ón Brizantha agrupa únicamente especies de Urochloa, las que se hallan distribuidas en el continente Africano y se caracterizan por presentar inflorescencias racemosas bilaterales, con el raquis aplanado y espiguillas solitarias, las cuales presentan un estípite en su base y un entrenudo manifiesto entre la gluma inferior y la superior (Clayton & Renvoize, 1982; Clayton, 1989). Renvoize et al. (1996) agrupan estas especies bajo un mismo grupo morfológico y si bien la filogenia nuclear de Torres Gonzáles & Morton (2005) no recupera la monofilia de este grupo, ésta sí se obtiene cuando se utilizan regiones cloroplastidiales (Salariato et al., en preparación).
El tipo de ornamentaci ón Plantaginea también agrupa exclusivamente especies africanas de Urochloa. De ellas, U. plantaginea y U. vittata resultan afines en cuanto a su morfología, siendo ambas plantas anuales, de inflorescencias racemosas, con raquis plano y espiguillas presentando un entrenudo manifiesto entre la gluma inferior y superior (Morrone & Zuloaga, 1992). Brachiaria pseudodichotoma (= Urochloa) se caracteriza por ser una planta anual pequeña, con ramificaciones de aspecto pseudodicotómico (Bosser, 1966) y Renvoize et al. (1996) la incluyen en el mismo grupo morfológico que U. plantaginea por presentar inflorescencias racemosas, raquis plano y gluma inferior abrazadora. Urochloa mutica se distingue de las especies antes citadas por ser plantas perennes, robustas, hasta de 3 m de alto, con inflorescencias radiadas, ramificaciones hasta de segundo orden y espiguillas con gluma inferior pequeña y no abrazadora (Morrone & Zuloaga, 1992).
El tipo de ornamentaci ón Urochloa incluye especies del género Urochloa mayoritariamente africanas, a excepción de U. gilesii que es nativa de Australia, las que se caracterizan por presentar las espiguillas orientadas abaxialmente con respecto al raquis cuando éstas son solitarias (excepto U. platynota) y por la tener la lemma superior aristada en el ápice (Stapf, 1917-1934; Clayton & Renvoize, 1982; Webster, 1987; Clayton, 1989). En los análisis filogenéticos del grupo (Salariato et al., en preparación) las especies con esta ornamentación forman un grupo monofilético. Este último clado incluye también a Chaetium bromoides, especie distribuida en Mesoamérica, la cual comparte, además del patrón epidérmico Urochloa, el antecio superior aristado (Chase, 1911).
Aunque todas las especies con ornamentaci ón del tipo Platyphylla son nativas de América, las relaciones entre ellas no son claras. Urochloa lorentziana y U. adspersa fueron originalmente tratadas bajo Panicum sect. Fasciculata (Hitchcock & Chase, 1910) y poseen afinidad morfológica con U. arizonica, U. fusca y U. mollis (Morrone & Zuloaga, 1992, 1993), especies que están dentro del patrón Setaria. Sin embargo, los análisis filogenéticos (Salariato et al., en preparación) sólo recuperan la monofilia de las últimas tres últimas especies mientras que U. lorentziana y U. adspersa aparecen como no relacionadas. Urochloa platyphylla está relacionada con U. arrecta y U. discifera, mientras que U. ciliatissima, especie distribuida en el sur de los Estados Unidos de América, no parece presentar una clara afinidad morfológica con las restantes especies analizadas.
El patr ón Radicans incluye únicamente especies de Urochloa. Entre ellas están U. distachya y U. subquadripara, dos especies distribuidas en Asia, islas del Pacifico y África, las cuales se encuentran estrechamente relacionadas y se diferencian por el tamaño de sus espiguillas (Clayton & Renvoize, 1982 ; Webster, 1987). Es también afín U. atrisola (Webster, 1987; Simon, 1992), especie nativa de Australia con el mismo patrón epidérmico y Brachiaria distachyoides (= Urochloa), relacionada con estas especies por Clayton & Renvoize (1982), y que se diferencia de las primeras por carecer de entrenudo conspicuo entre las glumas. Con respecto a U. arrecta y U. discifera, nativa de África y endémica de México respectivamente, estudios filogenéticos recientes (Salariato et al., en preparación) muestran que se encuentran formando un clado junto U. platyphylla, otra especie americana la cual presenta el tipo de ornamentación que lleva su nombre.
El tipo de ornamentaci ón Panicoides incluye especies del género Urochloa mayoritariamente africanas, a excepción de U. meziana que se halla restringida a México, las cuales se caracterizan por presentar las espiguillas orientadas abaxialmente con respecto al raquis cuando éstas son solitarias (excepto U. meziana) y por tener la lemma superior aristada en el ápice (Stapf, 1917-1934; Clayton & Renvoize, 1982; Webster, 1987; Clayton, 1989). En los análisis filogenéticos del grupo (Salariato et al., en preparación), las especies con ornamentación panicoides forman un grupo monofilético que a su vez esta incluido en un clado junto a las especies que exhiben el patrón Urochloa.
El patr ón Ovalis se encuentra únicamente en Brachiaria ovalis, especie de distribución africana y caracterizada por presentar espiguillas solitarias o de a pares, estipitadas y con antecios superiores crestado - mucronados (Clayton & Renvoize, 1982). Este tipo de ornamentación es único en el grupo de especies analizado; aunque en cierta medida afín al tipo Venosa, difiere de éste por tener papilas simples más pequeñas y las paredes periclinales externas más conspicuas. Si bien esta especie fue relacionada por Renvoize et al. (1996) al grupo morfológico que incluye mayoría de especies con ornamentación tipo Setaria, como U. deflexa y U. leersioides entre otras, los caracteres morfológicos compartidos no parecen suficientes para establecer afinidad con ese u otro grupo y su ubicación en el género debería ser estudiada en futuros análisis filogenéticos.
El tipo de ornamentaci ón Eriochloa agrupa a todas las especies de Eriochloa analizadas en este trabajo y coincide con el patrón informado por Arriaga (1987) para el género. También se encuentra en Scutachne dura, especie distribuida en islas del Caribe (Zuloaga et al., 2003) y caracterizada por sus espiguillas estipitadas y de ápice acuminado (Chase, 1911). Este patrón también se presentó en tres especies de Urochloa, las cuales se hallan restringidas al Brasil y se caracterizan por presentar inflorescencias laxas, radiadas, con espiguillas estipitadas y antecios superiores con macropelos acintados en el ápice (Morrone & Zuloaga, 1992, 1996). Recientemente, tanto por evidencia morfológica como molecular (Salariato et al., en preparación) estas especies han sido segregadas a un nuevo género; en consecuencia el género Urochloa no presentaría este tipo de ornamentación.
La especie australiana Urochloa foliosa, la cual posee un tipo de ornamentación no compartido por ninguna otra especie analizada, presenta afinidad morfológica con U. paucispicata y U. texana (Webster, 1987).
El patr ón Paucispicata también incluye únicamente especies del género Urochloa como U. paucispicata y U. texana, especies relacionadas que se distribuyen en América del Norte y América del Sur respectivamente (Morrone & Zuoaga, 1992, 1993); estas especies forman un grupo monofilético apoyado tanto por morfología como por caracteres moleculares (Salariato et al., en preparación). Urochloa nigropedata, especie de origen africano y que también presenta este patrón, es morfológicamente afín a las especies africanas que presentan el patrón Brachylopha (Renvoize et al., 1996).
El resto de los patrones analizados agrupa taxones aparentemente no relacionados de diferentes g éneros.
Urochloa venosa, especie que presenta el patrón Venosa, ha sido ubicada en estudios filogenéticos recientes (Salariato et al., en preparación) dentro del grupo de Panicum sect. Panicum, coincidiendo esto con las observaciones de Zuloaga & Morrone (1996) sobre la presencia del mismo tipo epidérmico en especies de Panicum pertenecientes a esta sección, como por ejemplo P. hirticaule var. verrucosum. Urochloa multiculma, especie de distribución restringida a las Islas Galápagos y que también presenta este patrón, fue citada en cambio por Hitchcock & Chase (1910), bajo Panicum multiculmum, como especie estrechamente relacionada con Panicum fasciculatum (= U. fusca); no obstante, las relaciones filogenéticas de esta especie aún no se han analizado.
El patr ón de ornamentación Setaria ha sido citado previamente para las especies del género que lleva su nombre (Rominger, 1962; Pensiero, 1999); las especies examinadas que presentan este tipo de ornamentación pueden agruparse mayoritariamente en dos grupos: el primero incluye especies de Urochloa y Brachiaria originarias de África como U. deflexa, U. leersioides, U. ramosa, B. humbertiana, B. chusqueoides, B. grossa y B. serrifolia. Estas especies se caracterizan por tener espiguillas de a pares, pedicelos elongados y raquis de contorno triangular. Renvoize et al. (1996) agrupan a estas especies bajo un mismo grupo morfológico. El otro grupo con ornamentación tipo Setaria esta formado por las especies americanas U. albicoma, U. arizonica, U. fusca y U. mollis, las cuales se encuentran relacionadas tanto por evidencia morfológica como molecular (Morrone & Zuloaga, 1992,1993; Salariato et al., en preparación). Adicionalmente, el género Megathyrsus, que también comparte este patrón, estaría relacionado, según estudios filogenéticos (Torres Gonzáles & Morton, 2005; Salariato et al., en preparación) con U. deflexa.
Brachiaria clavipila muestra un tipo de ornamentación único (Clavipila) dentro del grupo de especies PCK estudiadas y compartido solo por Setaria palmifolia. Brachiaria clavipila se caracteriza por poseer pelos claviformes en el raquis y las espiguillas (Clayton & Renvoize, 1982); Renvoize et al (1996) no incluyen a esta especie bajo ningún grupo morfológico, lo que sugiere que su posición en el género Urochloa debería ponerse a prueba en futuros análisis filogenéticos.
El tipo de ornamentaci ón Leucacrantha reúne dos especies claramente no relacionadas, tanto por morfología como por los resultados obtenidos en las filogenias moleculares (Clayton & Renvoize, 1982; Clayton 1989, Salariato et al., en preparación): Urochloa leucacrantha, especie nativa de África y caracterizada por presentar espiguillas acuminadas, con mechones de pelos a ambos lados del nervio medio y Urochloa oblita, la cual crece sólo en Perú (Morrone & Zuloaga, 1992) y parece estar relacionada con las especies americanas que presentan el patrón Paucispicata (Salariato et al., en preparación).
El patr ón de ornamentación Thuarea agrupa a especies de Paniceae pertenecientes al clado de las setas ("bristle clade") (Giussani et al., 2001; Doust & Kellogg, 2002), incluyendo especies de Pennisetum y Stenotaphrum junto con Thuarea involuta. El género Thuarea posee dos especies distribuidas desde Madagascar a Polinesia; se caracteriza por presentar un raquis foliáceo que se vuelve leñoso a la madurez formando una cápsula de dispersión acuática (Clayton & Renvoize, 1986). Estudios filogenéticos recientes (Salariato et al., en preparación) muestran que el género Thuarea está incluido dentro del clado PCK.
Al contrastar los patrones analizados con los grupos morfol ógicos propuestos por Renvoize et al. (1996) se observó que en varios de los tipos de ornamentación existe una predominancia de especies de algún grupo. Así, el patrón Dictyoneura fue encontrado mayoritariamente en especies clasificadas en el grupo informal nº 6, el patrón Brizantha para el nº 5, el patrón Deflexa para el nº 1 y el patrón Radicans para los grupos nº 3 y 4. En el caso de los tipos Glumaris y Urochloa la mayoría de especies se encontraban incluidas dentro del género Urochloa circunscripto por Stapf (1917-1934) y Clayton & Renvoize (1982).
A partir del an álisis filogenético con secuencias de ITS se obtuvo un único árbol más parsimonioso de 700 pasos (ci= 0.403, RI= 0.527), en el cual más de la mitad de las ramas están soportadas. Al optimizar los diferentes patrones epidérmicos sobre esta topología se observó que el tipo de ornamentación es un carácter altamente variable en el clado PCK (Fig. 6). Solo los clados Moorochloa eruciformis -Melinis repens y Urochloa humidicola - U. dictyoneura se hallan definidos por un tipo único de ornamentación, los tipos Miliacea y Dyctioneura respectivamente. El resto de los clados no poseen ningún tipo de ornamentación que los defina. Así, los patrones epidérmicos analizados muestran numerosos orígenes independientes y eventos de reversión: por ejemplo, el tipo Urochloa puede tener hasta 3 orígenes independientes, el tipo Setaria hasta 4 orígenes independientes y el tipo Dictyoneura puede presentar hasta 3 orígenes independientes y 3 reversiones. La mayoría de las ramas internas del árbol tuvieron una asignación ambigua del patrón de ornamentación y los tipos asignados para el nodo ancestral del clado PCK fueron Dictyoneura / Dura / Thuarea / Urochloa / Setaria.

Fig. 6. Mapeo del patrón de ornamentación sobre el árbol más parsimonioso obtenido a partir de secuencias de ITS. La asignación de los distintos patrones se indican según: (0) Miliaceae, (1) Dyctioneura, (2) Dura, (3) Thuarea, (4) Eriochloa, (5) Brachylopha, (6) Brizantha, (7) Radicans, (8) Urochloa, (9) Setaria, (10) Paucispicata. Las ramas del árbol con linea punteada indican asignación de estado ambigua. Los valores de soporte de jackknife > 50% figuran arriba de la ramas.

CONCLUSIONES

Este estudio aporta un total de 11 nuevos patrones morfológicos en antecios superiores de géneros de Paniceae del clado PCK, los que se suman a los 8 previamente descritos. Se describen estructuras novedosas en los tipos Leucacrantha, Thuarea, Brizantha, Platyphylla, Panicoides, Plantaginea, Ovalis, Venosa, Foliosa, Paucispicata y Clavipila.
A partir del análisis de los distintos patrones epidérmicos presentes en la lemma fértil de especies PCK podemos concluir:

1.  El patrón de antecios lisos (tipo Miliacea) segrega a Moorochloa, Melinis, Tricholaena y Brachiaria longiflora del resto de los géneros PCK, hecho que también se corrobora en los análisis filogenéticos (Salariato et al., en preparación).
2.  El patrón Eriochloa no está presente en Urochloa. Tal como se observó anteriormente, se presenta en tres especies, U. acuminata, U.decidua y U. megastachya, las que han sido segregadas (Salariato et al., en preparación) recientemente del género.
3.  La congruencia entre algunos patrones y los grupos morfológicos existentes dentro del género Urochloa (Renvoize et al., 1996) muestra que estos caracteres podrían tener valor para la sistemática infragenérica del grupo. Los tipos Brizantha, Platyphylla, Radicans, Panicoides, Plantaginea, Ovalis, Foliosa y Paucispicata son exclusivos de Urochloa.
4.   Al contrastar los patrones epidérmicos aquí discutidos con la filogenia molecular de ITS publicada por Torres González & Morton (2005), resulta claro que en la filogenia resultante los patrones epidérmicos muestran múltiples orígenes independientes y reversiones. Torres González & Morton (2005) señalan que la superficie estriada de la lemma superior es la única sinapomorfía morfológica presente para la mayoría de las especies de Urochloa, exceptuando a Moorochloa eruciformis y Melinis repens. No obstante, cuando este carácter se analiza en profundidad, se observa una marcada variación morfológica, con patrones que presentan orígenes independientes y eventos de reversión. Estos resultados permiten concluir que la lemma superior transversalmente rugosa no debe ser considerada como uno de los principales caracteres diagnósticos para distinguir a Urochloa de los géneros afines (Webster, 1987; Morrone & Zuloaga, 1992; Ashalatha & Nair, 1993; Veldkamp, 2004).
5. Las especies del Urochloa comparten patrones epidérmicos con especies de los géneros Chaetium, Eriochloa, Megathyrsus y Scutachne, lo que refuerza la idea de parafilia en Urochloa, previamente obtenida en los trabajos filogenéticos realizados por Giussani et al. (2001), Aliscioni et al. (2003) y Torres González & Morton (2005). Algunos de estos patrones también pueden hallarse en géneros de Paniceae no pertenecientes al clado PCK, como en Panicum y Setaria (Zuloaga, 1987; Zuloaga & Morrone, 1996; Pensiero, 1999).

La ornamentación de la lemma superior muestra una falta de congruencia con las filogenias moleculares obtenidas hasta el momento. Los resultados obtenidos en este trabajo soportan el hecho que la ornamentación de la lemma es un carácter complejo y altamente variable dentro de Urochloa, por lo que no debería ser tomado como diagnóstico para la delimitación del género. Así, no existen sinapomorfías morfológicas o moleculares que apoyen la monofilia de Urochloa. Esta conclusión, junto a diversos análisis recientes (Giussani et al., 2001; Aliscioni & al., 2003; Torres Gonzáles & Morton, 2005, Salariato et al., en preparación) muestran que una recircunscripción del género Urochloa es necesaria.

Apéndice 1. Números de acceso GenBank de las secuencias usadas en los análisis filogenéticos.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado en parte por ANPCyT (Agencia Nacional de Promoción Científica y Técnica, Argentina), subsidios 11739, 13374 y 32664; CONICET, subsidio 5453 y por la National Geographic Society, subsidio 7792-05. Agradecemos a Fabián Tricárico y Ángel Fusaro, técnicos del departamento de microscopía electrónica de barrido (MEB) del Museo de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia" por su valiosísima ayuda en este trabajo. Agradecemos también a los revisores por las valiosas sugerencias y críticas que contribuyeron a mejorar este trabajo.

Notas

* Si bien no efectuamos modificaciones sistemáticas en este trabajo, las especies aquí tratadas bajo Brachiaria tentativamente deben ser consideradas en Urochloa en sentido amplio.

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