A nivel mundial, los pastizales dedican el 91% de su superficie a la producción ganadera, y una gran proporción de dichos ambientes está expuesto a algún tipo de degradación (Reed 2008). El pastoreo produce cambios en la composición y la diversidad de las especies vegetales presentes en el pastizal (Sala et al. 1986) afectando la estructura del hábitat (Vickery et al. 2001) y, por consiguiente, promueve efectos en la vida silvestre que utiliza los pastizales. La degra dación de los hábitats de pastizales por el pastoreo se ha considerado un importante factor que influye en las poblaciones de aves (Goriup 1988, Askins et al. 2007, Azpiroz et al. 2012), ya que disminuye la abun dancia y riqueza de las especies de aves especialistas de pastizales al afectar la oferta y la disponibilidad de alimentos, así como los recursos asociados a la nidi- ficación y a la protección frente a predadores (Roten- berry y Wiens 1980, Fisher y Davis 2010).

Los pastizales neotropicales son uno de los biomas más modificados por el hombre, principalmen te debido al avance de la frontera agrícola (Aizen et al. 2009). En la ecorregión pampeana, en el sureste de América del Sur, este avance posee una velocidad sin precedentes y, actualmente, más del 75% de la re gión corresponde a campos cultivados (Viglizzo et al. 2011). No obstante, la subregión Pampa Deprimida mantiene un pastizal seminatural que representa la zona ganadera más importante de la Argentina (So- riano et al. 1991). Los paisajes de pastoreo en la Pam pa Deprimida son los hábitats naturales más extensos dentro de la agriculturizada ecorregión Pampa y, por lo tanto, son hábitats claves para el sostenimiento de la biodiversidad (Bilenca y Miñarro 2004, Codesido et al. 2013).

En la Pampa Deprimida, las prácticas tradicio nales como el pastoreo continuo (Isacch y Martínez 2001, ^{Codesido et al. 2012}) o, más recientemente, el manejo de pastizales con agroquímicos (Rodríguez y Jacobo 2010, ^{Agra et al. 2015}), han generado una dis minución y, en algunos casos, reemplazo del hábitat natural de pastizal. Entre las consecuencias asocia das a esta degradación y sustitución del pastizal se ha observado un descenso en la abundancia y retracción en la distribución de muchas especies de aves de pas tizal con respecto a su rango histórico, afectando en varios casos su estado de conservación (Fraga 2003, Codesido y Fraga 2009, Codesido et al. 2011).

Los pastizales naturales del área de la Bahía Samborombón y su zona de influencia en la provincia de Buenos Aires, Argentina, constituyen uno de los relic tos de pastizal más importantes de la Pampa Depri mida e incluyen una gran variedad de pastizales, des de los flechillares y pajales de las lomas y medialomas hasta los espartillares (Spartina spp.) y canutillares (Leersia hexandra, Paspalidumpaludivagum) de los bajos salados y dulces, respectivamente (Isacch et al. 2006, Coconier 2007). Al igual que otros pastizales altos de la Pampa Deprimida, los espartillares costeros están siendo modificados principalmente por el pastoreo de ganado (Isacch et al. 2006, Di Bella et al. 2015). El pastoreo de ganado en el espartillar se ha incrementado en las últimas décadas como consecuencia del desarrollo de nuevas tecnologías que provocaron una expansión de la agricultura en la ecorregión (Di Bella et al. 2015) y un desplazamiento de la actividad ga nadera a áreas marginalmente productivas (Bilenca y Miñarro 2004, Viglizzo et al. 2011). Debido a que los espartillares son marginalmente productivos para el ganado bovino, existe variación en la intensidad de su uso por los productores ganaderos (Marino 2008, Di Bella et al. 2015). Estudios previos realizados sobre los espartillares han señalado que los manejos gana deros como el pastoreo continuo disminuyen la abun dancia de las aves especialistas de pastizal, en tanto que otros tipos de pastoreo, como el invernal, aumen tan la abundancia de las aves generalistas de pastizal (Isacch y Cardoni 2011). Además, los manejos con alta carga ganadera asociados a fuegos prescriptos afectan negativamente la composición y abundancia del ensamble (Cardoni et al. 2015), afectando en par ticular a las especies de aves especialistas del pastizal (Cardoni et al. 2012, 2015). Sin embargo, hasta el pre sente se desconoce cómo las diferentes intensidades de pastoreo influyen sobre los atributos del ensamble de las aves del ambiente de espartillar. En este sen tido, el objetivo de nuestro trabajo fue describir la abundancia, y la riqueza de la avifauna en pastizales de espartillares con cargas ganaderas bajas y cargas altas en la Bahía de Samborombón durante la tempo rada reproductiva de las aves. Nuestra hipótesis de trabajo sostiene que la mayor altura y cobertura de la vegetación en el estrato alto asociada a los sitios con baja carga ganadera de los espartillares promueven una mayor abundancia y riqueza de especies de aves, en particular de aquellas especialistas de pasto alto, con respecto a los sitios con alta carga ganadera. Por último, analizamos los resultados en un marco que ayude a comprender qué tipo de manejo del pastoreo permite integrar la conservación de las aves y los pas tizales con la producción ganadera.

métodos

Área de Estudio

Nuestro estudio se llevó a cabo en pastizales de la Pampa Deprimida en la ecorregión Pampas que se ex tienden a lo largo de la costa de la Bahía Samborom- bón (provincia de Buenos Aires) y cubren aproxima damente 244 000 ha (Fig. 1). Esta región es templada con veranos calurosos (diciembre-marzo) e inviernos fríos y húmedos (junio-agosto), con una temperatu ra media anual de 15° C. La precipitación anual es de alrededor de 1000 mm y la precipitación media mensual varía entre 50 y 150 mm. La vegetación es un mosaico de comunidades determinadas principalmente por factores edáficos (Vervoorst 1967). A ex cepción de pequeños parches de bosque de Tala (Cel- tis ehrenbergiana), el resto de la vegetación dominante es principalmente herbácea. Las praderas han evolu cionado bajo condiciones de pastoreo ligero, pero se vieron muy perturbadas después de la llegada de los europeos en el siglo XVI con la introducción de her bívoros domésticos y, probablemente, incendios fre cuentes (Soriano et al. 1991). En las zonas de tierras más altas se encuentran las lomas y medialomas, con un buen desarrollo de la capa de humus y sustrato de arena, cuya fisonomía es una estepa de gramíneas compuesta por varias especies de los géneros Na- sella, Piptochaetium, Bromus y Paspalum. En las zonas bajas se encuentran los espartillares compuestos por Esparto (Spartina densiflora) y Pelo de Chancho (Disti- chlis spicata), además de Duraznillo Blanco (Solanum glaucophyllum) y cardas (Eryngium sp.) en los suelos bajos arenosos anegadizos temporarios. Sobre suelos inundables muy arcillosos encharcados, se desarrolla la pradera salada de Jume (Sarcocornia perennis). En áreas de suelos arenosos húmedos se desarrollan las Cortaderas (Cortaderia selloana) y cuando son de tipo salino predominan los Juncos Negros (Juncus acutus) (Vervoorst 1967). El área de estudio está catalogada como un Área Importante para la Biodiversidad (IBA) de Argentina, ya que es un importante sitio de invernada para las aves migratorias neárticas (Lanctot et al. 2002, Coconier 2007), y para varias especies mi gratorias neotropicales (Azpiroz et al. 2012), además incluye especies de pastizales amenazadas como el Burrito Negruzco (Porzana spiloptera; Birdlife ^{International 2020}a) y el Espartillero Enano (Spartonoica maluroides; Birdlife International 2020b).

Muéstreos de aves y vegetación

Realizamos muestreos en propiedades ubicadas en el partido de General Lavalle, provincia de Buenos Aires, donde las actividades principales son la cría de ganado bovino bajo la modalidad de pastoreo continuo. Definimos dos prácticas de manejo (tratamientos) cubriendo así el rango de carga animal para los espartillares del área de estudio: (1) espartillares con carga baja (0.4 vacas/ha), y (2) espartillares con carga alta (0.8 vacas/ha).

Evaluamos los ensambles de aves y las características de la vegetación en ambos tratamientos. Nuestro muestreo incluyó tres períodos del ciclo reproduc tivo de las aves durante dos temporadas (2011/12 y 2012/2013): período temprano (septiembre/octubre), tardío (diciembre) y post reproductivo (febrero). Para cada tratamiento, localizamos en forma sistemática 12-15 transectas de 100 m de longitud, cada una de las cuáles fueron recorridas con paso constante durante aproximadamente 10 minutos en el período de 3 horas posteriores al amanecer (06:15 - 09:15) y las 3 horas anteriores al atardecer (17:00 - 20:00). Las transectas de conteo se dispusieron separadas entre sí por no menos de 150 m. Registramos todas las aves vistas u oídas dentro de una banda de 50 m del centro de la transecta (siguiendo a Bibby et al. 2000), con excepción de los individuos que volaban sin utilizar el ambiente de interés (Codesido et al. 2013). Utilizamos un GPS de mano (error ± 5 m) para medir distancias. En total se realizaron 79 transectas para el tratamiento de baja carga ganadera y 84 transectas para el tratamiento de alta carga ganadera, lo que resulta en un esfuerzo total de muestreo de 1630 minutos.

Determinamos la riqueza y abundancia de las especies de aves para cada transecta, tanto para las aves de los pastizales del Sudeste de Sudamérica (es pecies SESA; Azpiroz et al. 2012), como para las aves no-SESA. Las aves SESA se clasificaron como espe cies de pasto corto, especies de pasto alto y especies generalistas con requerimientos amplios de altura de pastizal siguiendo Azpiroz et al. (2012). En cuanto a la taxonomía de las diferentes especies seguimos a Remsen et al. (2020).

Luego de realizar el conteo de las aves realizamos una estimación visual de la altura y la cobertura de la vegetación dentro de cada transecta de 100 por 50 m (Matteucci y Colma 1982). Clasificamos la altura de la vegetación en los siguientes estratos de alturas: me nor a 11 cm de alto, entre 11-50 cm, y mayor a 50 cm de alto. Posteriormente, y empleando una regla gra duada, estimamos la cobertura vegetal para cada uno de los estratos de altura, considerando la superficie ocupada por cada estrato sobre la transecta. Utilizamos la guía de clasificación de Roitman y Preliasco (2012) para identificar las especies herbáceas do minantes dentro de cada transecta. El porcentaje de cobertura de vegetación, la altura, la abundancia y la riqueza de aves en cada tratamiento y período se pro medió durante los dos años (2011/2012 y 2012/2013).

Análisis de datos

Los atributos de los ensambles de aves se analiza ron mediante modelos lineales generalizados mixtos (Zuur et al. 2009). El modelo mixto lineal generaliza do proporciona un enfoque útil para analizar datos de medidas repetidas al tener en cuenta la falta de independencia entre las observaciones que se repiten en el tiempo y modelar más de un término de error (Zuur et al. 2009). En este sentido, cada recorrido de tran- secta se consideró una medida repetida. Las variables respuesta fueron las diferentes coberturas, la altura de la vegetación, la riqueza y la abundancia tanto para todas las especies de aves, así como para las especies de aves SESA de pastizal alto, generalistas, y de pas to corto. Las variables explicativas fueron la carga ganadera (2 niveles: cargas bajas y cargas altas) y el período de la temporada de reproducción (3 niveles: temprano, tardío y post-reproductivo) así como la in teracción entre ambos factores. La carga ganadera y el período de la temporada reproductiva se ajustaron como efectos fijos y la identidad de las transectas como término aleatorio. Se examinaron los gráficos de residuos versus predichos y el gráfico de norma lidad de los residuos para evaluar los supuestos de homogeneidad de la varianza y normalidad, respec tivamente (Zuur et al. 2009).

Los análisis fueron realizados utilizando el sof tware R Version 3.5.3 (R Core Team 2020). Para la construcción de los modelos lineales generalizados mixtos empleamos el paquete glmmTMB (Brooks et al. 2017), y asumimos una estructura de error beta y función de enlace logarítmica para la variable de cobertura de la vegetación, una estructura de error normal para la altura de la vegetación y una estructu ra de error binomial negativa y función de enlace lo garítmica para la abundancia de las aves y la riqueza de especies (Zuur et al. 2009). Considerando nuestra hipótesis biológica (i.e., mayor abundancia y riqueza de especies de aves en espartillares con baja carga ganadera) utilizamos una prueba de una cola para analizar el efecto del tratamiento y una prueba a dos colas para los efectos del período y la interacción. Fi nalmente, para las especies con más de 10% de ocu pación sobre el total de las 163 transectas (Zufiaurre et al. 2016) se compararon las abundancias promedio mediante la prueba no paramétrica de Mann-Whit- ney (Zar 1996) y los porcentajes de ocupación de las transectas entre ambas cargas ganaderas mediante pruebas de diferencias de proporciones (Zar 1996). En estas dos últimas comparaciones (para las abun dancias promedio y los porcentajes de ocupación) se controló el error global del análisis al considerar que las diferencias fueran significativas con un valor de P < 0.01, en tanto que para el resto de las comparacio nes se utilizó un valor de P < 0.05.

resultados

Cobertura y altura de la vegetación

En ambos tratamientos la cobertura dominante fue el estrato mayor a 50 cm de altura (Fig. 2). El tratamiento con alta carga ganadera tuvo una menor cobertura (14% menor) del estrato mayor a 50 cm de altura con respecto al tratamiento con carga baja (Fig. 2a; Tabla 1). Las especies dominantes en ambos trata mientos y estratos fueron el Esparto, junto a especies acompañantes como Junco Negro y en menor medi da Paja Colorada (Paspalum quadrifarium). El estrato entre 11 y 50 cm de altura no tuvo diferencias entre tratamientos (Fig. 2b; Tabla 1); sin embargo, el trata miento con carga alta tuvo una mayor cobertura en el generalizados mixtos (GLMM), en donde Est ± EE son los valores de los coeficientes estimados con su respectivo error estándar, Z es el valor del estadístico y P el valor de probabilidad. En negrita se indican los valores significativos.

estrato menor a 11 cm de altura (1300% mayor) con respecto al ratamientocon carga baja (Fig. 2c; Tabla 1). Las especies dominantes en ambos tratamientos para estos estratos fueron el Esparto, el Pelo de Chan cho y el Jume. La altura promedio fue menor en el tratamiento con alta carga ganadera (del 12% menor) con respecto al de baja carga (Fig. 2d; Tabla 1).

Abundancia y Riqueza de aves

Registramos en total 1045 individuos y 36 espe cies de aves en el ambiente de espartillar, de las cua les 24 fueron especies SESA (cuatro especies de pastizal alto, 18 especies generalistas de pastizal y dos especies de pasto corto) y 12 fueron especies no-SE- SA (Tabla 2). Observamos 30 especies y 610 individuos en el tratamiento de baja carga ganadera y 23 espe cies y 435 individuos en el tratamiento de alta carga (Tabla 2). Además, 21 especies en el tratamiento de baja carga y 17 especies registradas en el tratamien to de alta carga fueron especies SESA. Las especies más abundantes se registraron para ese grupo de especies, en donde el Espartillero Enano (18.8% de la abundancia total), el Misto (Sicalis luteola, 18.2%), la Ratona Aperdizada (Cistothorus platensis, 11.9%), el Pecho Amarillo (Pseudoleistes virescens, 10.6%), el Ver dón (Embernagra platensis, 9.7%), la Cachirla (Anthus correndera, 8.4%) y el Espartillero Pampeano (Asthenes hudsoni, 5.8%) representaron el 84 % del número de individuos observados.

La abundancia total fue un 29.5% menor en las intensidades de pastoreo altas en comparación con las bajas (Fig. 3). En particular, dentro de las especies SESA, la abundancia de las especialistas de pastos altos fue 61% menor en los sitios con intensi dades de pastoreo altas en comparación con los sitios con intensidades bajas (Fig. 3b). Dentro de las especies de este grupo, el Espartillero Enano y la Ratona Aperdizada tuvieron menores abundancias y porcentajes de ocupación en los sitios con altas car gas ganaderas (Tabla 2), en tanto que no se observaron diferencias entre los tratamientos para la abun dancia de las especies generalistas de pastizal y las especies no-SESA (Fig. 3c y d, respectivamente). Sin embargo, dentro de las especies generalistas de pastizal, el Verdón y el Espartillero Pampeano tuvieron mayores porcentajes de ocupación en los si tios con altas cargas ganaderas (Tabla 2), en tanto que el Chingolo (Zonotrichia capensis), considerada como especie no-SESA, tuvo mayor abundancia y porcen taje de ocupación en los sitios con altas cargas ganaderas (Tabla 2). Por su parte, el Burrito Negruzco fue registrado con muy baja abundancia únicamente en pastizales con baja carga ganadera (Tabla 2).

La riqueza total de especies fue 23% menor en las intensidades de pastoreo altas en comparación con las bajas (Fig. 4a, Tabla 4). En particular, dentro de las especies SESA, la riqueza de las especialistas de pastos altos fue 60% menor en los sitios con in tensidades de pastoreo altas en comparación con los sitios con intensidades bajas (Fig. 4b,), en tanto que no se observaron diferencias entre los tratamientos para la riqueza de las especies genera- listas de pastizal y las especies no-SESA (Fig. 4c y d, respectivamente).

discusión

En términos generales, el ambiente de espartillar sometido a las diferentes intensidades de cargas ga naderas (desde 0.4 a 0.8 vacas/ha) sostiene una sustancial riqueza de especies de aves asociadas a los pastizales del sudeste de Sudamérica con respecto a las que potencialmente se podrían encontrar durante el período reproductivo en la Bahía de Samborombón (Fernández et al. 2004). El incremento en la carga ganadera modifica la estructura de la vegetación de los espartillares y, por consiguiente, indirectamente afecta la abundancia y el número de especies del en samble de aves. Los sitios con alta carga ganadera tie nen una diferente estructura de la vegetación, en par ticular con una mayor cobertura en el estrato menor a 11 cm de altura, una menor cobertura del estrato mayor a 50 cm y una menor altura media durante la mayor parte del período reproductivo comparada con los sitios de baja carga ganadera. Un patrón similar ha sido reportado para los pastizales de Norteamérica, donde los impactos del pastoreo sobre la vegetación se incrementan con la aplicación de altas cargas ganaderas (Biondini et al. 1998, Gillen et al. 2000).

Nuestro trabajo, junto con estudios previos (^{Isacch y Cardoni 2011}, Cardoni et al. 2012, Brando- lin et al. 2016), amplían nuestra comprensión de las respuestas de los ensambles de aves a los diferentes tipos de manejos ganaderos realizados en los pastiza les del sudeste de Sudamérica, en particular aquellos conformados por los espartillares (Azpiroz et al. 2012, Cardoni et al. 2015). Nuestros resultados muestran que la riqueza de especies y la abundancia total de las aves fueron menores en los sitios con alta carga ganadera con respecto a los sitios con baja carga. En los espartillares de la laguna Mar Chiquita (provincia de Buenos Aires), Cardoni et al. (2015) registraron una menor abundancia y riqueza de especies en los sitios con baja carga ganadera (0.5 vacas/ha) comparado con los sitios con una alta intensidad de carga ganadera (1.3 vacas/ha), pero en ambos casos la variación en la carga ganadera estuvo acompañada además con fuegos prescriptos que modificaron la estructura de la vegetación. Dichos cambios en la estructura de la vegetación habrían permitido el ingreso al sistema de especies comunes asociadas a la menor cobertura y altura del espartillar, como es el caso del Tero Común (Vanellus chilensis), además de no registrar especies de pastos altos, lo que explica las diferencias con respecto a nuestros resultados.

nadera baja a lo largo de todo el período reproductivo. La contribución a la abundancia en las aves de este grupo estuvo fuertemente influenciada por dos especies, el Espartillero Enano y la Ratona Aperdizada. Ambas especies tuvieron menores abundancias (40% y 73%, respectivamente) y porcentajes de ocupación (35% y 78%, respectivamente) en el espartillar con alta carga ganadera, coincidiendo con las abundan cias reportadas por estudios previos (^{Cardoni et al. 2012}, 2015). En este sentido, Cardoni et al. (2012) se ñalan que el Espartillero Enano, la especie más espe cializada del espartillar (Cardoni et al. 2013), muestra una fuerte dependencia con espartillares densos (> 50% del área del suelo) y altos (> 70 cm), ambas con diciones ampliamente alcanzadas en los sitios con baja carga ganadera y en menor medida alcanzadas en los sitios de alta carga ganadera, lo cual explicaría la presencia de la especie bajo dicha modalidad de manejo ganadero. Por su parte, la Ratona Aperdizada también es una especie fuertemente asociada a pastizales altos y densos (Cardoni et al. 2015, Brandolin et al. 2016). Un patrón similar fue reportado para los pastizales de Norteamérica, en donde describen los incrementos en las intensidades de carga ganadera y su impacto sobre las especies asociadas al pasto alto (Sliwinski y Koper 2015).

Las especies de pastizal alto tuvieron mayor ri queza y abundancia en los espartillares con cargagaEn cuanto a las especies generalistas de pastizal encontramos que el Verdón y el Espartillero Pampeano tuvieron abundancias similares entre ambos tratamientos, aunque detectamos que tuvieron ma yor porcentaje de ocupación en los sitios con altas cargas ganaderas. Nuestros resultados concuerdan con las características descritas para estas especies en términos de los ambientes utilizados como forra jeo, refugio y nidificación (^{Isacch y Cardoni, 2011}, ^{Agra et al. 2015}). En este sentido, es esperable que la modificación en la estructura del pastizal (e.g., mosaicos de pastizales cortos y altos) generada por el disturbio ganadero con altas cargas favorezca al Espartillero Pampeano, una especie asociada a esa condición (Isacch y Cardoni 2011). Al mismo tiempo, un patrón similar ocurre con el Verdón, que en cuentra sus sitios de alimentación tanto en pastos cortos como en altos y los sitios de refugio solo en pastos altos (Comparatore et al. 1996). Entre las es pecies que no son parte de los pastizales del SESA, el Chingolo fue la única que registró un mayor porcentaje de ocupación en los sitios con alta carga ganadera, estando además asociada a los agroeco- sistemas presentes a lo largo de toda la región pampeana (Zufiaurre et al. 2017, Zufiaurre et al. 2019).

Manejo ganadero y conservación

Actualmente, los pastizales de la Bahía Sambo- rombón están bajo un proceso de degradación por pastoreo que afecta tanto a su productividad como a la biodiversidad que sostienen (Jacobo y Rodrí guez 2012, Codesido y Bilenca in rev). Los resultados muestran que el tipo de pastoreo con baja carga ani mal (0.4 vacas/ha) mantiene una estructura densa y alta (>70 cm) de la vegetación del espartillar que permite la abundancia y riqueza de las especies de aves representativas, tales como el casi amenazado Espartillero Enano y la Ratona Aperdizada. Sin em bargo, con altas cargas ganaderas (0.8 vacas/ha) sus abundancias tienden a reducirse sustancialmente y con cargas muy altas (0.8-1.3 vacas/ha) y con que mas prescriptas tienden a desaparecer del ambiente (Cardoni et al. 2015). Por otro lado, existen especies de pastizal, como es el caso del Espartillero Pam peano, que se asocian favorablemente con la matriz pasto corto/pasto alto generada por cargas ganaderas moderadas en ambientes ecotonales entre la media- loma y los espartillares.

La conservación de la biodiversidad en agroecosistemas requiere de soluciones integradoras que atiendan tanto los requerimientos productivos (en este caso, de la ganadería bovina de cría) como los de la vida silvestre circundante (Bilenca et al. 2018).

Al respecto, se ha propuesto para el área de estudio el denominado Pastoreo Controlado, un manejo ganadero basado en el apotreramiento por ambientes y rotación del rodeo en función de las características ecológicas de los grupos funcionales del pastizal, y de los requerimientos del rodeo (Marino 2008, Jacobo y Rodríguez 2012). Estudios preliminares indican que la aplicación de este tipo de manejo resulta exitosa, tanto en términos productivos como de conserva ción de la biodiversidad de aves nativas (Vaccaro et al. 2020). En nuestro caso, consideramos que, independientemente de un adecuado ajuste de la carga animal, este tipo de manejo ofrece también buenas oportunidades para la conservación de la avifauna de los espartillares, favoreciendo la conservación de la biodiversidad y el sostenimiento de los servicios eco- sistémicos que prestan los pastizales (Marino 2008, Jacobo y Rodríguez 2012).