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La diversidad y distribución de las especies en un ambiente terrestre está determinada por una gran variedad de factores que incluyen principalmente a la latitud, la estacionalidad, la temperatura, la precipitación, la topografía, el tamaño y la productividad de la zona, así como a la historia geológica y la heterogeneidad de hábitat (Rahbeck y Graves 2001, Hawkins et al. 2003, Hillebrand 2004, Rahbeck 2005). En el caso de las aves, como ocurre con otros taxa, la heterogeneidad de los ambientes juega un rol clave en regiones de alta diversidad, favoreciendo la existencia de especies asociadas o especialistas de hábitat o incluso microhábitats muy específicos (Stratford y Stouffer 2015). Este es el caso de los bosques de bambú que, por su singularidad de proyectar una sombra densa que afecta la estructura y dinámica del sotobosque y generar así condiciones particulares de luz y humedad, han sido considerados un microhábitat para las aves en el Neotrópico, dónde habría evolucionado un elenco particular de especies (Stoltz et al. 1996, Guilherme et al. 2004).
En la Amazonia, la definición clásica para las aves que habitan los bosques con bambú considera especialistas obligados y especialistas facultativos (Krat-ter 1997). Los especialistas obligados utilizan exclusivamente los bosques de bambú, mientras que los especialistas facultativos suelen tener territorios más grandes que incluyen además de bosques de bambú a otros ambientes (Lebbin 2013). Este enfoque tiene validez a nivel regional, donde la matriz ambiental es heterogénea. Por ejemplo, puede ser una categoría válida para especies como el Cacique de Selva (Caci-cus koepckeae), que si bien utiliza áreas ocupadas por bambú para alimentarse o descansar en dormideros, también se alimenta fuera de estas, e incluso nidifica sobre arroyos y construye su nido con fibras de un hongo, sin hacer uso de los materiales que ofrece el bambú (Grilli et al. 2012).
Las aves especialistas de bambú pueden exhibir diferentes estrategias de forrajeo y respuesta a los ciclos de la floración de las diferentes especies de bambú (Cockle y Areta 2013). Las estrategias de forrajeo de algunas especies de aves incluyen abrir los entrenudos del bambú o buscar en agujeros preexistentes presas como arañas, larvas o insectos acuáticos, mientras que otras aves insectívoras pueden capturar artrópodos de las superficies del bambú incluyendo tallos, hojas y hojarasca atrapada, o capturar insectos en vuelo sostenido (Parker 1982, Pierpont y Fitzpa-trick 1983, Fitzpatrick y Willard 1990, Rodrigues et al. 1994, Parker et al. 1997, Lane et al. 2007, Laverde-R y Stiles 2007, de Melo y Guilherme 2016), o, incluso, en vuelos elásticos cortos (P. Grilli obs. pers.).
Con respecto a la respuesta a la floración del bambú, esto no afecta particularmente a las especies insectívoras, ya que pueden encontrar alimento en bosques vivos o muertos durante todo el período de la fase vegetativa del bambú, que puede durar hasta 70 años (Ruíz-Sánchez et al. 2017). Sin embargo, durante el breve período reproductivo del bambú y cuando inicia la fase de fructificación, las semillas se presentan como un recurso superabundante y concentrado, y es entonces cuando suele aparecer un importante número de especies de aves granívoras (Gadgil y Pra-sad 1984). De esta manera, el ritmo y avance del pulso de floración y fructificación del bambú es acompañado por aves que se alimentan de sus semillas (Antunes y de Eston 2007, Areta y Cockle 2012).
El estudio de las comunidades de aves asociadas a bambúes amazónicos se originó a principios de la década de 1980 y se ha incrementado en los últimos años (Cockle y Areta 2013). Los estudios ornitológicos de los bosques de bambú del centro y sur de la selva amazónica peruana comenzaron a fines del siglo pasado, con descripciones de algunos aspectos básicos de la biología para pocas especies (e.g. distribución geográfica, abundancia relativa, descripciones de nidos, Parker 1982, Pierpont y Fitzpatrick 1983, Parker y Remsen 1987, Kratter 1996, 1997, 1998, Kratter y Parker 1997). El conocimiento sobre este grupo de aves aumentó recientemente, considerando aspectos como la abundancia relativa de especialistas en relación con el tamaño de los parches de bambú, la biología reproductiva y la alimentación (Aleixo et al. 2000, Lebbin 2006, 2013, Lane et al. 2007, Tobias et al. 2008, Guilherme y Dantas Santos 2009, Cockle y Areta 2013, Socolar et al. 2013, Pedroza y Guilherme 2019, 2021, Pedroza Guimaraes y Guilherme 2021). Sin embargo, no se ha analizado el grado de asociación de las especies de aves a los bosques de bambú utilizando aproximaciones más elaboradas (i.e. especies indicadoras), y hasta el momento, la mención a especies exclusivas está definida en función del territorio que ocupan los individuos (Kratter 1997). Tampoco se ha propuesto una alternativa para explicar cómo un ambiente florísticamente casi monoes-pecífico, puede sostener un ensamble tan numeroso de especies. Con el objetivo de aportar información acerca de la historia natural de las aves de bambú del Neotrópico, en este trabajo recopilamos las principales características en términos de uso de hábitat, sustratos de nidificación y alimentación, de las especies de aves de los bosques de bambú de la región de Camisea, en la Amazonía central del Perú.
Métodos
Área de estudio
Los relevamientos de campo fueron realizados en la región de Camisea (11°50’S, 72°51’O), en la selva amazónica central del Perú (Fig. 1). Este territorio forma parte de los Bosques Húmedos Amazónicos, y limita con la Reserva del Apurímac por el oeste y el Parque Nacional del Manu por el este (Young et al. 2007). En esta región amazónica, los bosques de bambú son conocidos como “pacales”, cubren 180.000 km2 sobre diversos relieves y conforman una de las unidades ambientales (Nelson 1994, Griscom y Ashton 2003, Griscom et al. 2007, Rother et al. 2009, Dias 2014).
Tres son las especies más abundantes de bambú que forman los pacales: Guadua sarcocarpa, Guadua weberbaueri y Guadua angustifolia. Las tres especies son plurianuales y monocárpicas, lo que significa que se demoran muchos años en florecer y lo hacen una sola vez en su vida para luego morir (Ohrnberger y Goerrings 1984, Carvalho et al. 2013). Guadua sarco-carpa y G. weberbaueri son las más dominantes y forman extensos cañaverales monodominantes (Fadri-que et al. 2021). Además de estas especies de bambú, el pacal puede tener una cubierta forestal bien abierta y un dosel emergente con relativamente pocos árboles grandes. Por debajo del dosel, se desarrolla una capa de sotobosque con lianas y epífitas. Es frecuente observar especies arbóreas como Dipteryx micrantha, Ficus spp., Sloanea spp., Hura crepitans, Aspidosperma excelsum, Terminalia amazonia y Poulsenia armata, entre otras. Los pacales en la región de Camisea están dominados por G. sarcocarpa (Dias 2014). Sus frutos alcanzan un tamaño de 6 x 2 cm, y son consumidos por algunas aves medianas, mamíferos medianos y grandes, inclusive por pobladores locales (Lebbin 2006, Lleellish et al. 2007, Aquino et al. 2014).
Figura 1: Izquierda: Ubicación de Perú entre los países de América del Sur (recuadro pequeño) y de la región de Camisea (recuadro rojo). Derecha: Ubicación de los sitios de muestreo (1 al 17, ver Tabla 1) y de los pacales (en color naranja).
Tabla 1: Nombre y ubicación de los sitios de muestreo, intervalo de días en que se realizaron los relevamientos y técnicas de muestreo utilizadas.
Avifauna
La comunidad de aves de los pacales fue relevada en 17 sitios entre febrero de 2004 y febrero de 2011 (Fig. 1) en el marco del Programa de Monitoreo de la Biodiversidad de Camisea (Gamarra-Toledo 2014). En la Tabla 1 se muestran el período en que cada sitio fue relevado. Se empleó una combinación de listas de MacKinnon (L20; MacKinnon y Phillips 1993), puntos de conteo de 20 metros de radio y 8 minutos de duración (puntos), dónde se registraron todos los individuos oídos y/o vistos (Bibby et al. 1992), y redes de niebla. Se completaron entre 30 y 111 L20 en 11 de los sitios, 160 puntos en cada uno de los otros seis sitios, entre 1600 y 2100 horas/red en el total de los sitios (ver Tabla 1). Para cada especie se calculó el Valor Indicador (IV, Indicator Value) basado en la propuesta de Dufrene y Legendre (1997). Este análisis de especies indicadoras es muy utilizado para comparar las especies características entre diferentes unidades ambientales (Albanesi et al. 2013). Para determinar la significancia de los VI observados, se utilizó el paquete indicspecies en el entorno R (De Cáceres y Legendre 2009). Valores significativos permiten asumir que la especie es indicadora de esa unidad ambiental, tal como lo explican Dufrene y Legendre (1997). Se reconocieron como especies indicadoras a aquellas especies cuyo valor de IV fuera significativo (i.e. p < 0,05) y 2 50.
Para caracterizar los hábitos alimenticios, las estrategias de forrajeo y el uso de sustratos reproductivos, combinamos observaciones propias (PGG), con información reportada en 19 artículos científicos, 39 libros, 6 comunicaciones en congresos, 2 trabajos de tesis y diversas consultas a sitios de Internet específicos. Definimos siete categorías de gremio trófico: nec-tarívoro, granívoro, frugívoro, insectívoro, carnívoro, carroñero y omnívoro. Establecimos cuatro categorías de acuerdo con el sustrato para nidificar y tipo de nido: 1) cavidades, tanto en árboles (e.g. Picidae) como en barrancas (e.g. Momotidae) o el suelo (e.g. Sclerurus spp.); 2) nidos cerrados fuera de cavidades (e.g. Cacicus spp.); 3) nidos abiertos (e.g. Columbidae); y 4) especies que no construyen nidos (e.g. Caprimulgidae). Para la nomenclatura científica seguimos a Remsem et al. (2021) y para los nombres comunes a Roesler y González Taboas (2016) y a Schulenberg et al. (2007), si la distribución de la especie alcanza o no a la Argentina.
Resultados y discusión
Se reconocieron 28 especies indicadoras de pacal identificadas en Camisea (Tabla 2), que incluyeron tanto a especies obligadas, que obtienen todo lo necesario para sus ciclos de vida en los bosques de bambú, como el Hormiguerito Adornado (Epinecrophylla ornata), el Hormiguero del Manu (Cercomacra manu), el Hormiguero de Pecho Amarillo (Hypocnemis subflava) y el Hormiguero de Líneas Blancas (Percnostola lopho-tes), como facultativas, que incluyeron esepcies como el Cacique de Selva (Cacicus koepckeae) que aprovecha parte de la estructura del pacal para alimentarse, refugiarse y pernoctar (Grilli et al. 2012). Algunas especies facultativas e indicadoras de pacal en Camisea, como el Hormiguerito de Ala Punteada (Microrhopias quixensis) y el Picapalo Colorado (Campylorhamphus trochilirostris), tienen distribuciones geográficas que exceden ampliamente la del bambú, y alcanzan lugares distantes como el sur de Méjico, o la provincia argentina de Entre Ríos, respectivamente (de la Peña 2006, Zimmer y Isler 2017; Fig. 2).
Registramos solo tres gremios tróficos en las 28 aves indicadoras de pacal. Las aves insectívoras fueron el gremio dominante con 24 especies (86%), seguidas por tres especies omnívoras (Crypturellus atro-capillus, Arremon taciturnus y Cacicus koepckeae) y una nectarívora (Phaethornis ruber; Tabla 2). Como sucede en otros bosques de bambú, las aves insectívoras mantienen abundancias prácticamente constantes hasta el momento en que el bambú muere, mientras que las aves granívoras siguen las explosiones de floración y fructificación, y aumentan sensiblemente sus abundancias en períodos acotados (Areta y Cockle 2012). Sin embargo, el tamaño de los frutos de G. sarcocarpa (la especie dominante de bambú en Camisea), es demasiado grande para la mayoría de las aves granívoras frecuentes en otros bosques de bambú de la Amazonia (e.g. algunas especies de los géneros Pa-raclaravis, Sporophila y Amaurospiza; Londoño y Peter-son 1991, Neudorf y Blanchfield 1994, Olivier y Poncy 2009). La Paloma de Pecho Marrón (Paraclaravis mon-detoura), paloma de tamaño mediano que se distribuye exclusivamente en bosques de bambú (Stotz et al. 1996, Schulenberg et al. 2007, Baptista et al. 2020), fue la única especie de ave granívora que registramos en un evento de floración y fructificación de cañas en los pacales de Camisea, pero con una frecuencia tan baja que no alcanzó los valores de IV para ser considerada indicadora de pacal.
Figura 2: Dos aves indicadoras de pacal en la región de Camisea (Perú) de amplia distribución en el continente Americano: Hormiguerito de Ala Punteada (Microrhopias quixensis, izquierda) y Picapalo Colorado (Campylorhamphus trochilirostris, derecha).
Las especies de aves indicadoras de pacal utilizan el espacio de manera diferencial (Fig. 3). Esta organización en el aprovechamiento del espacio permite la coexistencia de un gran número de especies insectívoras en una estructura vegetal monoespecífi-ca y en apariencia sencilla. Algunas, como el Yetapá Negro (Colonia colonus), utilizan los árboles emergentes como perchas, y especies como el Carpintero de Penacho Amarillo (Melanerpes cruentatus) trepan en árboles emergentes o de bordes del pacal. En márgenes de cursos de agua encontramos especies como el Cacique de Selva, y en bordes con áreas abiertas otras como la Monja de Pico Amarillo (Monasa flavirostris). En el interior de la estructura del pacal, fueron frecuentes especies como el Carpinterito de Pecho Rufo (Picumnus rufiventris) que picotea las cañas, el
Hormiguero de Manu que se alimentan en el dosel, y especies que recorren los niveles intermedios debajo del dosel como el Pico-Recurvo Peruano (Sindactyla ucayalae) y el Hormiguero de Líneas Blancas. Algunas especies como el Picochato Cabezón (Ramphotrigon megacephalum) capturan insectos con vuelos cortos y otras, como el Picapalo Colorado, buscan alimento en huecos y entre las hojas. En las ramas más bajas del pacal observamos al Pijuí de Garganta Castaña (Synallaxis cherriei) buscando activamente insectos. Las flores del sotobosque fueron visitadas por pocos especialistas en libar, como el Ermitaño Rojizo (Phaethornis ruber). Algunas especies, como el Cerquero Pectoral (Arremon taciturnus) y la Tataupá de Gorro Negro (Crypturellus atrocapillus), se alimentaron directamente sobre el suelo.
Cuatro especies de aves indicadoras de pacal dependen directamente del bambú como sustrato para nidificar: el Hormiguero de Manu, el Hormiguero de Líneas Blancas, el Hormiguero de Pecho Amarillo y el Batará de Bambú (Cymbilaimus sanctaemariae). Las aves indicadoras de pacal de Camisea nidifican por debajo del dosel de bambú, la mayoría (72%) a media o baja altura, y solo cinco especies nidifican en el suelo. Ninguna de las especies utiliza la parte emergente de los árboles. El 40% de las especies utiliza cavidades para nidificar. De las 18 especies que construyen nidos, 11 construyen nidos abiertos, lo que podría indicar que el pacal ofrece buena protección (Tabla 2).
Dos especies de aves de los pacales de Camisea enfrentan problemas de conservación a nivel global (BirdLife International 2021a, 2021b): el Alitorcido Rufo (Cnipodectes superrufus) categorizado Vulnerable y el Cacique de Selva categorizado Cercano a la Amenaza. El Alitorcido Rufo tiene poblaciones pequeñas distribuidas irregularmente, que están siendo fuertemente afectadas por la fragmentación del hábitat (BirdLife International 2021a). Esta especie fue descrita hace menos de quince años (Lane et al. 2007) en base a una piel depositada en el Museo de Historia Natural de San Marcos (originalmente determinado erróneamente como Casiornis rufa) y a tres especímenes colectados junto a información sobre su comportamiento, vocalizaciones y uso de hábitat en el marco del Programa de Monitoreo de la Biodiversidad de Camisea. Para el Cacique de Selva, especialista de pacal susceptible a la fragmentación y modificación de su hábitat, se espera que, de seguir la tendencia de deforestación actual de la Amazonía, sus poblaciones disminuyan rápidamente durante las próximas tres generaciones (BirdLife International 2021b). La fragmentación de los bosques de bambú de Acre (el estado brasileño más cercano a Camisea), está comenzando a afectar a otras especies de aves especialistas (Pedroza y Guilherme 2021). En otros bosques de bambú, como ocurre en Chile, la abundancia de especies de aves endémicas y amenazadas está directamente asociada a la cobertura del bambú (en este caso, Chusquea spp.) marcando la importancia que tiene la conservación de la estructura vegetal en para especies (Reid et al. 2004).
Figura 3: Localización y uso por parte de las aves especialistas de pacal de las diferentes áreas dentro de un pacal de Camisea: A) Yetapá Negro (Colonia colonus), B) Carpintero de Penacho Amarillo (Melanerpescruentatus), C) Cacique de Selva (Cacicus koepckeae), D) Monja de Pico Amarillo (Monasaflavi-rostris), E) Carpinterito de Pecho Rufo (Picumnus rufiventris), F) Hormiguero de Manu (Cercomacra manu), G) Pico-Recurvo Peruano (Sindactyla ucayalae), H) Hormiguero de Líneas Blancas (Myrmoborus lophotes), I) Pico Chato Cabezón (Ramphotrigon megacephalum), J) Picapalo Colorado (Campylorhamphus trochilirostris), K) Ermitaño Rojizo (Phaethornis ruber), L) Gorrión Pectoral (Arremon taciturnus), M) Perdiz de Gorro Negro (Crypturellus atrocapillus) y N) Coliespina de Garganta Castaña (Synallaxis cherriei). Ilustración: Luis Pagano.
Tabla 2: Lista de las especies asociadas a pacal, según el IV. Se indica además el tipo de nido que construye cada una y el tipo de alimentación.
La observación del comportamiento e historia de vida de algunas de las aves de pacal ayudó a los investigadores a reconocer diferencias importantes con otras formas semejantes. Al menos tres especies exclusivas de bambú fueron descritas originalmente como subespecies de otras especies comunes en la Amazonia: el Hormiguero de Manu (Fig. 4), asociado al dosel del bambú, el Batará de Bambú (Fig. 4) que forrajea en masas densas de bambú y el Hormiguero de Pecho Amarillo (Fig. 4), descritas a partir de el Hormiguero Negruzco (Cercomacra nigricans), el Batará Lineado y el Hormiguero Cantor (Hypocnemis can-tator) respectivamente (Pierpont y Fitzpatrick 1983; Fitzpatrick y Willard 1990; Bates et al. 1999, Isler et al. 2007). Algo similar podría ocurrir en el futuro con especies de distribución amplia, que en áreas con pacales muestran abundancias mayores que ambientes sin bambú, como ocurre con el Hormiguerito de Ala Punteada y el Picapalo Colorado. Es probable que nuevas evidencias taxonómicas reflejen la singularidad de las formas de estas especies que habitan los pacales de Camisea.
Figura 4: Especies indicadoras de pacal reconocidas a partir de la diferenciación de formas anteriores. Arriba a la izquierda, Homiguero de Manu (Cercomacra manu). A la derecha, Homiguero de Pecho Amarillo (Hypocnemis subflava). Abajo a la izquierda: Batará de Bambú (Cymbilaimus sanctae-mariae).
Los bosques de bambú son un ambiente propicio para la diferenciación de linajes. Indagar acerca de la historia de vida de las aves de bambú arrojará nuevas evidencias para el reconocimiento de su singularidad. Hallazgos recientes como el Alitorcido Rufo, una especie completamente nueva y especialista de pacal, demuestra que los bosques de bambú esconden todavía tesoros naturales.
Agradecimientos
Agradecemos a Guillermo Soave, Rosendo Fraga, Roberto Jensen, Thomas Valqui, Dora Susaníbar, Abel Gofio por su trabajo y acompañamiento en el campo, a Laura Dodyk y Valeria Bialoskorski, por su aporte en las figuras. El trabajo de campo se realizó en el marco del Programa de Monitoreo de la Biodiversidad de Camisea (PMB). Queremos agradecer especialmente a Luis Pagano, Lui, profesional, naturalista, técnico... amigo; gracias por tu arte, por tu sensibilidad, por tu forma de ver los bichos, los ambientes, los procesos, las personas. Gracias por tantas -muy buenas e inolvidables- horas compartidas.
