Introducción

El frijol común (Phaseous vulgaris L.) es la leguminosa alimenticia más importante del mundo para el consumo humano, con 25,1 millones de toneladas de producción en 2014, de las cuales Colombia participó con el 0,7% (170.5041)¹³. En Colombia, el frijol se produce principalmente en la región Andina (85%) y en la costa Atlántica (13%)^33,34.

El área actual de siembra de esta leguminosa es de 128.234 ha a nivel nacional. De ellas, aproximadamente 15.396 ha se encuentran en el Caribe colombiano; específicamente, en los departamentos de Cesar y de La Guajira, donde hay en promedio 6.185 y 1370 ha²⁷, respectivamente. La producción de frijol a partir de estas áreas es insuficiente para satisfacer la demanda regional de este alimento. Los departamentos Cesar y La Guajira se ubican entre aquellos que muestran los valores más altos de inseguridad alimentaria¹⁷. Atendiendo a que el frijol forma parte de la canasta básica, es la especie ideal para impactar sobre la nutrición de la población vulnerable a través de la bioforti-ficación de cultivos28.

El frijol biofortificado alcanza una mayor concentración de Fe y Zn en su semilla^28,41. Sin embargo, la siembra de este tipo de frijol en el Caribe seco estaría limitada por problemas de competitividad de esta cadena productiva, asociados con los elevados costos económicos y ambientales y la inestabilidad de los precios de venta, en el marco de una producción reducida, estacionaria y escasamente tecnificada⁴².

En muchas zonas donde los agricultores han intensificado la producción de esta leguminosa, el uso excesivo de plaguicidas se ha convertido en un problema grave⁹. El frijol es altamente sensible a la competencia que ejercen las malezas por la luz, el espacio (puede haber hasta 400 plantas por metro cuadrado) y el consumo de nutrientes (de hasta 42, 6 y 36kg/ha de N, P y K, respectivamente). En este sentido, el manejo de la maleza Cyperus rotundus L. (Cyperaceae) es uno de los principales problemas. Esta maleza, de alta incidencia en cultivos de frijol en el departamento de Cesar, requiere especial consideración, pues se ha documentado su efecto inhibidor (alelopatía) sobre la germinación y el crecimiento de los cultivos. Su manejo está basado en el uso de herbicidas químicos^6,30,40. Esta especie se caracteriza por su rápida proliferación en suelos desnudos y con temperaturas entre 25 y 35 °C30.

La literatura científica registra que la utilización del herbicida glifosato en el cultivo del frijol -para controlar en postemergencia malezas que crecen en callejones- afecta a las plántulas por el movimiento de este producto en el suelo y su contacto con las raíces; inclusive se refiere la mortalidad de plántulas de frijol en el control preemergente de malezas, antes de la siembra del cultivo²⁰. Además, se ha informado el incremento de la incidencia de enfermedades radicales de origen fúngico⁴⁴.

Las lesiones en el tejido radical ocasionadas por el herbicida favorecen el ingreso de fitopatógenos, lo que va acompañado de cambios en los exudados, que a su vez alteran la microbiota rizosférica y las propiedades fisicoquímicas del suelo^40,44. Por tal motivo, se recurre al uso de coberturas plásticas, para evitar una alta percolación del glifosato a través del suelo y como barrera entre las raíces del frijol y el químico^20,44. Además, dados los reportes de residua-lidad de pesticidas en alimentos, es necesario reevaluar los beneficios agrícolas de la aplicación de químicos sobre el rendimiento de los cultivos en relación con su calidad e inocuidad. Bohm et al.⁴ detectaron que las aplicaciones de glifosato en postemergencia durante el cultivo de soja transgénica en un suelo Planosol de Brasil derivó en la existencia de residuos de la molécula en los granos los cuales sobrepasaron el límite máximo de residuos (10mg/kg)- así como también en la presencia de ácido aminometilfosfórico (AMPA), principal metabolito de degradación de este herbicida.

Por otra parte, se ha aceptado que las leguminosas influyen en el mejoramiento de las condiciones del suelo, lo cual es de gran importancia ecosistémica, si se tiene en cuenta que, en Colombia, alrededor del 80% del suelo está afectado por procesos erosivos causados, entre otros factores, por el clima y las prácticas agrícolas tradicionales inadecuadas^25,41,42. Las prácticas de manejo agrícola de alto impacto ambiental sobre el sistema edáfico ocasionan disminución de la productividad de los cultivos y pérdida de la cobertura vegetal, pero, sobre todo, incapacitan a la microbiota del suelo para cumplir sus funciones en los ciclos biogeoquímicos^10,11,39.

De acuerdo con lo anterior, se hace necesario evaluar estrategias de manejo que permitan mantener la función ecosistémica del cultivo de frijol y su productividad, así como mitigar los procesos de degradación antrópica del suelo en ambientes tan vulnerables como el Caribe seco⁴². En esta ecorregión colombiana se pueden alcanzar temperaturas de hasta 40 °C en marzo, con una media anual de 28 °C. La precipitación anual promedio es de 500 mm, con un foto-periodo de 6,3 h/día y una humedad relativa entre el 47 y el 60%. Los niveles de desertificación están entre las categorías alta y muy alta en más del 75% de su territorio, principalmente en los departamentos de Cesar y La Guajira³². Esta región también se caracteriza por las inadecuadas prácticas de manejo y la escasa tecnificación de cultivos transitorios, que ha ocasionado un incremento en la presión de malezas en esta zona^19,25,40.

El control de malezas es un componente fundamental para alcanzar sistemas productivos sostenibles cuando se decide disminuir el uso excesivo de agroquímicos con la intención de evitar la incorporación de estos en las cadenas tróficas, para no afectar a los seres humanos ni a la calidad del suelo³⁷.

Recientemente, la Corporación colombiana de investigación agropecuaria (AGROSAVIA) registró para la subregión Caribe seco dos nuevas variedades de frijol biofortificado: CORPOICA rojo ³⁹ y CORPOICA rojo ^{43 41}. Sin embargo, los indicadores ambientales del impacto de las nuevas variedades requieren la estructuración de un modelo productivo acorde con la vulnerabilidad de los suelos regionales⁴⁰ y la alta presión de malezas, además del uso adecuado de agroinsumos ligados a la tecnología local de producción²⁵y a las características fitoextractivas del frijol. Este último aspecto puede afectar la inocuidad del grano producido bajo la tecnología local^25,41,42.

En consecuencia, para avanzar en el desarrollo de una propuesta de producción sostenible de frijol biofortificado en el norte del departamento de Cesar, en Colombia, se evaluó el efecto del herbicida glifosato sobre indicadores de calidad y de fertilidad química y microbiológica del suelo frente a otras opciones de manejo de malezas predominantes en cultivos de hortalizas en el Caribe seco, como C. rotundus (coquito), Amaranthus dubius Mart. ex Thell. (Amaranthaceae) (bledo), Ipomoea tiliacea (Willd.) Choisy (Convolvulaceae) (campanita) y Cucumis melo L. (Cucurbi-taceae) (meloncillo)¹⁹.

Materiales y métodos

Resultados

Las malezas identificadas correspondieron principalmente a A. dubius, C. rotundus y Dracaenafragrans (L.) Ker Gawl. (Asparagaceae) (palo de agua), con una prevalencia del 28,6; 22 y 19,9%, respectivamente.

En general, el recuento de poblaciones microbianas de bacterias, hongos y actinomicetos se encontró dentro de los niveles reportados por diversos autores para suelos tropicales^25,26 en todos los tratamientos, con un aumento significativo (p<0,05) en el número de bacterias y hongos en el manejo de malezas T4 (labranza mínima y cobertura vegetal). Los niveles más bajos de bacterias y hongos se observaron con el desmalezado manual (T3) y aplicación de glifosato combinada con uso de muích (T2), que se mantuvieron en valores similares a los del suelo inicial presiembra (tabla 1). Los géneros de hongos identificados en el suelo de manera inicial, antes del establecimiento del cultivo, no incluían fitopatógenos, aunque estos sí se encontraron en el manejo con glifosato (con y sin muích) y con labranza mínima, lo cual podría asociarse con diversos factores, como la presencia del cultivo; la aplicación del agroquímico, que genera lesiones en la raíz y facilita el ingreso de fitopatóge-nos, y la intensidad de manejo agrícola25.

Tabla 1: Indicadores microbiológicos en lotes cultivados con frijol biofortificado CORPOICA rojo 39 con distintos manejos para el control de malezas (48DDS) 

La calidad microbiológica del cultivo en términos de la relación entre hongos patógenos y aquellos benéficos solo fue favorable en T3 (control manual de malezas), donde además hubo menor prevalencia de plagas y enfermedades. En este tratamiento se mantuvieron las condiciones presiembra, pues no se identificaron hongos fitopatógenos del suelo, mientras que el género Fusarium solo se identificó en los tratamientos donde se aplicó glifosato, con muích y sin muích.

La mayoría de los indicadores químicos evaluados variaron frente a los tratamientos aplicados; en su mayoría, con significación entre los distintos tratamientos y respecto de las condiciones iniciales presiembra (p<0,05). Entre ellos se destacan los valores aumentados de materia orgánica y conductividad en el T2 (aplicación de glifosato, con muích; tabla 2). Específicamente, la materia orgánica del suelo fue superior en los tratamientos donde se aplicó control químico de malezas con glifosato, con niveles del 1,82% en el T2 (con uso de muích), seguido del 1,48% en el T1 (sin uso de muích). En los demás tratamientos, este indicador no presentó diferencias significativas respecto del estado inicial (p>0,05). El pH del suelo subió significativamente en todos los tratamientos -a excepción del T2-, el mayor valor (6,79) se observó con el T3, dada la ausencia de compuestos acidificantes.

Dentro de los lotes bajo cultivo, el mayor valor de azufre disponible en el suelo se observó en el T2. La conductividad disminuyó en todos los tratamientos, a excepción del T2, en el cual aumentó significativamente en relación con la medición del T0 inicial. De igual forma y en consonancia con la conductividad, se observó aumento de la reacción del sodio en el T2, con diferencias significativas en relación con los demás tratamientos.

Los demás macroelementos magnesio y potasio no presentaron diferencias entre tratamientos (p>0,05), pero sí con respecto al control T0 en condiciones de presiembra. La reacción del calcio disminuyó en los tratamientos con cobertura y aumentó en relación con el suelo en presiembra (T0) de los tratamientos sin muích (T1) y control manual (T3), mientras que la capacidad de intercambio catiónico mostró diferencias entre todos los tratamientos.

El hierro asimilable disminuyó en todos los tratamientos respecto del valor inicial. Se hallaron diferencias significativas (p < 0,05) entre tratamientos, con valores menores en aquellos tratamientos con suelo expuesto (T1 y T3) y mayores en los tratamientos bajo cobertura plástica o natural (T2 y T4).

Se registró una leve disminución del manganeso disponible en el suelo en todos los tratamientos, a excepción del T2, donde se lo encontró en mayor concentración, hecho asociado a la inmovilización de este elemento producida por el herbicida con aplicación directa. Asimismo, se observó una disminución en la concentración de los microelementos zinc y boro en relación con la concentración inicial presiembra en suelo en T1, T2 y T3, con un nivel intermedio en T4 (labranza mínima y cobertura) respecto de los demás tratamientos, mientras que el cobre fue variable en todos los tratamientos.

En cuanto al rendimiento del cultivo de frijol, el control manual de malezas (T3), que tuvo un 98,5% de efectividad, se asoció con los mayores rendimientos, que fueron superiores a la media regional, de 0,8t/ha26. Este tratamiento registró 0,96 t/ha; 10,1 vainas por planta y 5,42 semillas por vaina (tabla 3). Además, el control manual (T3) presentó menor prevalencia de enfermedades y plagas: 19 y 0,45%, respectivamente. El tratamiento de aplicación de glifosato en cultivo sembrado sin muích tuvo una efectividad del 99,3%, pero presentó el menor rendimiento, con 0,680t/ha y 8,6 vainas por planta, es decir, alrededor del 29,5% menos que con el control manual, además de evidenciar mayor ataque de enfermedades y plagas (89 y 2,79%, respectivamente). Se observó en este tratamiento pudrición radical causada por Fusarium soíani44 y Macrophomina phaseoíina; y, en menor proporción, antracnosis asociada con Coííetotrichum lindemuthianum25. Además, se detectó ataque de Phy-ííophaga obsoleta Blanchard (Coleoptera: Scarabaeidae), una especie del denominado «complejo chisa» de Colombia, que ataca a diversos cultivos como cereales, pastos y leguminosas43. Otra plaga detectada en este tratamiento fue «lorito verde» Empoasca kraemeri (Hemiptera: Cica-dellidae), de gran importancia económica en época de verano41.

Tabla 2: Indicadores químicos en lotes cultivados con frijol biofortificado CORPOICA rojo 39 con distintos manejos para el control de malezas (48 DDS) 

Tabla 3: Componentes de rendimiento e incidencia de enfermedades y plagas en lotes cultivados con frijol biofortificado CORPOICA rojo 39 con distintos manejos para el control de malezas 

Discusión

Las malezas más prevalentes coincidieron con las halladas en estudios previos efectuados en la zona en cultivos de hortalizas del Caribe seco19,25. Otras malezas menos prevalentes fueron Rottboellia cochinchinensis (Lour.) Clayton (Poaceae) (gramínea caminadora) (11,6 ±1,1%) y Portulaca oleracea L. (Portulacaceae) (verdolaga) (17,9 ±2,2%).

Los tratamientos para el control de dichas malezas impactaron de manera variable en los indicadores fisicoquímicos y microbiológicos del suelo. El mayor nivel de materia orgánica hallado en tratamientos con glifosato (con T2 > T1) está probablemente asociado, entre otros factores, al mayor efecto herbicida logrado con este producto químico, que reduce las malezas y limita su competencia por nutrientes y su consumo de materia orgánica6.

La materia orgánica y el pH son altamente sensibles a la siembra de frijol, sus valores se incrementaron durante el desarrollo del cultivo por la fijación de nitrógeno. Se ha reportado, además, que el pH no es afectado por la variabilidad espacial del suelo7. También se ha registrado que el glifosato contribuye a elevar los niveles de materia orgánica y pH. Florida et al.14 evaluaron el efecto del herbicida glifo-sato en propiedades del suelo que condicionan el desarrollo de bacterias y hongos, y encontraron un incremento del pH (de 5,38 a 5,69) y de la materia orgánica (del 2,75 al 2,92%), lo cual concuerda con los resultados del presente estudio, en el que el nivel de este último indicador fue superior en los tratamientos con aplicación de glifosato, con y sin mulch.

El tratamiento T2 (aplicación de glifosato con mulch) estuvo sujeto, además, a la influencia de una temperatura relativamente elevada o de un microclima generado por el acolchado plástico, que acelera la degradación de nutrientes5. Esto podría explicar los menores niveles de otros nutrientes observados en el suelo, como el fósforo, cuya disponibilidad depende del pH y presentó diferencias significativas respecto del contenido inicial y de los demás tratamientos. No obstante, es preciso aclarar que también hubo un descenso significativo del nivel de fósforo en T1, en donde también se aplicó glifosato, de manera que el herbicida podría contribuir a la disminución de este nutriente. Asimismo, se ha informado que este herbicida reduce el número de bacterias solubilizadoras de fosfato24,37 y, en este caso, podría haber afectado la absorción de dicho nutriente, pues su concentración fue baja en el tratamiento con mulch, con menor número en el recuento general de microorganismos, y fue alta en el T4, de labranza mínima, con mayor UFC de bacterias por gramo de suelo (tabla 2), lo que podría contribuir a la solubilidad de fosfato22.

Adicionalmente, el aumento significativo de la conductividad eléctrica en el T2 (en relación con la medición inicial) no lo caracteriza como suelo salino, ni salino-sódico35, y se asocia con la mayor proporción de materia orgánica que presentó este tratamiento, ya que esta propiedad influye sobre la conductividad eléctrica. Simón et al.36 reportan alta correlación (r > 0,6; p < 0,001) entre dichos indicadores, y destacan el uso de la conductividad eléctrica medida como un potencial estimador de la materia orgánica del suelo.

La elevada conductividad y la mayor proporción de sodio disponible -entre otros elementos- con el T2 se vinculan con la influencia de diferentes factores en un mismo tratamiento, ya que el uso del mulch eleva la temperatura interna del suelo y la descomposición de químicos a base de sales se ralentiza. La salinidad y el sodio, entre otros minerales, aumentan la conductividad y la absorción del agroquímico, y disminuyen su desorción, tal como ocurre con otros compuestos salinos, como la atrazina, ingrediente activo herbicida¹⁵.

Por otra parte, el magnesio, el potasio y el hierro disponible disminuyeron en todos los tratamientos respecto del valor inicial, dada la absorción y la acumulación del cultivo de frijol variedad biofortificada CORPOICA rojo 39, caracterizado por su alto poder extractivo de nutrientes de suelo^40,41. El hierro, además, estuvo más concentrado en suelos con tratamientos de cobertura plástica (T2) o natural (T4), también con menor nivel de pH. Se sabe que este indicador y la oxidación, entre otros múltiples factores, afectan la solubilidad del hierro en los suelos³¹. El hierro es un elemento crucial en la adsorción del glifosato; no obstante, la variabilidad de los resultados en los tratamientos no permite deducir si se presentó efecto quelante de este metal, ya reportado en diversos estudios³.

La reacción de calcio y la capacidad de intercambio catió-nico mostraron alta sensibilidad al manejo del cultivo con variaciones a corto plazo, asociadas al pH del suelo en cada tratamiento y, probablemente, a la naturaleza de las moléculas del agroquímico16. También se detectó variabilidad en los niveles de los microelementos zinc, boro y cobre, los que se vieron afectados por el cultivo, sin que sea posible establecer una clara relación con los tratamientos por encontrarse estos elementos en baja proporción en suelo.

Figura 1: Diagrama biespacial del análisis de componentes principales de las dispersiones de variables químicas, biológicas y de rendimiento del cultivo de frijol bajo diversos manejos de malezas. Los números indican los promedios correspondientes a los tratamientos aplicados. 0: T0, terreno inicial antes de la siembra con frijol; 1: T1, terreno con siembra previa de frijol, sin mulch y con control de malezas con glifosato; 2: T2, terreno con siembra previa de frijol, cubierto por mulch y con control de malezas con glifosato; 3: T3, testigo con siembra previa de frijol, control de malezas manual; 4: T4, testigo con siembra previa de frijol, con labranza mínima y cobertura vegetal. 

En contraste, sí se observó una relación con la inmovilización del manganeso, probablemente debida a la formación de complejos de glifosato-metal poco solubles en tejidos vegetales, o a interacciones en la rizósfera^12,20. Por otro lado, Sirinathsinghji³⁷ precisa que esto sucede porque a través de la quelación del manganeso se inhibe la enzima vegetal 5-enolpiruvilshikimato-3-fosfato sintetasa (EPSPS), que participa en la producción de aminoácidos aromáticos en la vía shikimato EPSPS de plantas y microorganismos como Pseudomonas, Bradyrhizhobium y Agrobacterium¹¹.

En este sentido, la influencia del glifosato sobre nutrientes del suelo como el manganeso, por su efecto quelante, así como la inmovilización directa o la reducción del número de microorganismos que participan en los ciclos biogeoquímicos del suelo -como el del fósforo-, genera efectos desfavorables para la salud y fertilidad del suelo³¹. El efecto descrito se traduce en desventajas, que deben analizarse en relación con los beneficios en rendimiento del cultivo por reducción de la maleza competidora, ya que la aplicación del herbicida glifosato puede tener impacto en las variables biológicas, como la afectación de raíces por fitopatógenos y la reducción de poblaciones de microorganismos que intervienen en ciclos biogeoquímicos. No obstante, los resultados del presente estudio y las variaciones en las propiedades químicas también se relacionan con otros factores, como el uso de cobertura y el manejo del cultivo, lo que implica que el comportamiento del herbicida también estaría determinado por la estrategia de uso y las características edafológicas de la ecorregión donde se aplica¹¹.

La respuesta de la comunidad microbiana asociada al sistema radical de la planta de frijol y la prevalencia de fitopatógenos hallada en esta investigación coinciden con diversos estudios que senalan una relación entre la

Glifosato sobre el suelo de frijol biofortificado aplicación excesiva del herbicida glifosato y la presencia de fitopatógenos que colonizan la raíz expuesta luego de la aplicación del herbicida. En este sentido, Zobiole et al.⁴⁴realizaron un estudio para determinar si el glifosato afecta a los microorganismos en la rizósfera de la soja transgénica RR producida por Monsanto (RR2), que es resistente a este herbicida. Se concluyó de ese estudio que, independientemente del cultivar, el glifosato repercute negativamente en las complejas interacciones de los grupos microbianos, la actividad bioquímica y el crecimiento de las raíces, las cuales tenían una mayor cantidad de Fusarium spp. y un menor número de bacterias reductoras de manganeso del género Pseudomonas. Estas últimas cumplen un papel importante en la rizósfera de las plantas por la producción de hormonas o auxinas, que favorecen su crecimiento mediante la acción del manganeso como cofactor enzimático en la vía shikimato. Al igual que otras rizobacterias, estas resultan afectadas en condiciones ambientales oxidativas^11,21,44.

Por su parte, el USDA presentó un reporte sobre estudios de riesgo sobre el uso del herbicida, en donde se señala que se han presentado enfermedades reemergentes causadas por Fusarium en cultivos tratados con glifosato y que, además, la gravedad de los daños también es mayor37. Otro estudio, en cambio, señala que no existe relación directa comprobable entre la aplicación del químico y la prevalencia de enfermedades en los cultivos11. De igual forma, Druille et al.¹⁰ evaluaron el impacto de la aplicación de glifosato sobre hongos benéficos del suelo asociados a Lotus tenuis; se observó que el número de esporas viables de hongos micorrícicos arbusculares y el porcentaje de arbúsculos en plantas de L. tenuis fue un 52 y 40% menor, respectivamente, con la aplicación del herbicida glifosato.

En términos de rendimiento del cultivo de frijol bioforti-ficado, en general se presentó mejor respuesta agronómica en los tratamientos sin aplicación de glifosato, pues la prevalencia de plagas y enfermedades influyó sobre el rendimiento final de la planta. Por tanto, el rendimiento fue superior bajo el tratamiento con control manual de malezas (T3), con 0,96 t/ha, y menor en el tratamiento con aplicación de glifosato y sin mulch (T1). El impacto adverso del herbicida fue menor en T2 (siembra con mulch) y en T4 (cobertura vegetal), donde existió protección física tendiente a evitar el contacto directo del agroquímico sobre la raíz de las plantas de frijol. Aun así, el rendimiento promedio del tratamiento T3 se encontró ligeramente por debajo del valor medio de ese genotipo de frijol en localidades de fertilidad media a alta y con tenores de materia orgánica del 1,8 al 3,7%42; en este estudio todas las parcelas presentaron bajo contenido de materia orgánica (< 2%).

En la respuesta agronómica del cultivo de frijol se observó alta correlación (r = 0,979) entre las variables de rendimiento y la prevalencia de plagas, con registros superiores en las variables agronómicas en los tratamientos sin glifosato, y con menor influencia de enfermedades y plagas en el tratamiento donde se aplicó glifosato al cultivo con mulch, lo cual indica que el herbicida favorece la infección por fitopatógenos, al destruir células de la raíz y crear condiciones para el ingreso de microorganismos como Fusarium, Macrophomina, Phytophthoray Colletotrichum, los que fueron identificados en el presente estudio y forman complejos de interacción ecológica para atacar y actuar de manera sinérgica sobre la planta sensible^25,41. La tasa de infección es menor cuando existe una barrera física que impide el efecto adverso del herbicida sobre la integridad física de la raíz²⁹.

El hallazgo en semillas de residuos de pesticidas no aplicados en el presente ensayo corresponde a su utilización en otros anños y cultivos, de acuerdo con la historia productiva de los lotes de ensayo. La presencia de estos productos solo en los tratamientos donde se aplicó glifosato podría asociarse con el efecto biocida de este herbicida, que disminuye la población microbiana rizosférica, dado que una parte de esta participa en la degradación de pesticidas³⁸. Esto evidencia la ventaja o el efecto ambiental del descanso del terreno cuando existe aplicación de pesticidas, ya que la microbiota nativa recuperada puede actuar sobre los compuestos remanentes de siembras anteriores, mientras que donde se aplicó el herbicida se ralentizó el proceso de descomposición de clorpirifós y lindano. Aun así, es relevante este resultado dado que el lindano es un producto prohibido en más de 50 países por su efecto cancerígeno y mutagénico²³, y aquí se evidenció la capacidad fitoextrac-tiva del frijol. Lo anterior exhorta a considerar los tiempos de degradación de pesticidas en terrenos para siembra de frijol, y a optar por el descanso del terreno o la rotación con cultivos de menor capacidad de extracción.

En general, las mejores condiciones químicas correlacionadas con T2 indican que, en este caso, el mulch actuó como barrera física de protección de las raíces, lo que generó un menor impacto en la prevalencia de enfermedades por deterioro mecánico de las plantas. Sin embargo, se generan condiciones en el sistema edáfico (como un mayor contenido de sales), que, sumado a la aplicación del pesticida, pueden ser desfavorables frente a aplicaciones sucesivas.

Bozzo⁶ realizó un estudio para evaluar la persistencia del glifosato y el efecto sobre parámetros biológicos del suelo en aplicaciones sucesivas en el cultivo de soja en agricultura continua de siembra directa; y observó menor respiración microbiana en las parcelas, con mayor prevalencia del principal metabolito de la degradación del glifosato (AMPA).

De igual forma, Camacho et al.⁸ reportan a partir de un análisis multivariado la sensibilidad de indicadores como carbono orgánico, calcio, magnesio, potasio y capacidad de intercambio catiónico frente a la intervención agrícola asociada a la aplicación de fertilizantes y correctivos, en relación con un suelo de sabana nativa.

En este sentido, es importante considerar los indicadores de alta sensibilidad identificados en este estudio, como el fósforo y el manganeso disponible, y la prevalencia de fitopátogenos en posteriores evaluaciones del efecto del control de malezas con glifosato para la toma de decisiones de manejo agrícola del cultivo de frijol en el Caribe seco colombiano. Este modelo productivo debe incluir la evaluación de la alteración del metabolismo de rizobacterias del frijol, las condiciones edafoclimáticas y las de manejo. Respecto de este último factor, para mitigar el efecto depresor del agroquímico sobre la microbiota se hace necesario incluir la adición de abonos orgánicos y el uso de coberturas para la conservación de dichos microorganismos^14,44.

Además, se requiere del estudio de diferentes tipos de acolchado plástico teniendo en cuenta su color y calibre, así como de otro tipo de barreras físicas para la aplicación del glifosato, más accesibles para el pequeño y mediano productor, ya que el mulch plástico es de alto costo, aunque se mantiene funcional durante 3 años en la zona bajo estudio. Finalmente, debe evaluarse su efecto combinado sobre indicadores de salud y fertilidad del suelo; también se deben probar métodos culturales de aplicación por contacto sobre la maleza, que evita el salpique a las plantas de frijol, aunque requiere adiestramiento del operario²⁰.

Conclusiones

El control de malezas presentes en el cultivo de frijol con glifosato está asociado con la disminución del rendimiento por incremento de la incidencia de enfermedades en las raíces y la alteración de las propiedades microbiológicas del suelo y de los indicadores químicos asociados. De acuerdo con los análisis efectuados en esta investigación, el tratamiento T2 con siembra previa de frijol con mulch y aplicación de glifosato presentó un balance apropiado entre el rendimiento, cercano al promedio regional, y las propiedades químicas favorables en la rizósfera, con buenos niveles de materia orgánica y conductividad eléctrica. Además, no se presentó residualidad.

En consecuencia, para un mayor beneficio del productor (en términos de rendimiento del cultivo y del mantenimiento de la calidad de suelo) cuando hay alta presión de C. rotundus, se recomienda el cultivo de frijol con el uso de mulch como barrera física para la protección del sistema radical frente a la aplicación de glifosato. Sin embargo, serían necesarios análisis comparativos entre años, que incluyan evaluaciones de temperatura del suelo con uso de acolchado plástico y sin este. Esto permitiría evaluar su efecto sobre la mineralización de la materia orgánica y la relación entre microbiota benéfica y fitopatógena. Dada la variación de estos indicadores detectada en los tratamientos T1 y T2, donde se observaron diferencias cualitativas y cuantitativas en la población fúngica, resultó más favorable para la planta el tratamiento T2, con mulch.

Financiación

El trabajo fue financiado por AGROSAVIA y el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (MADR), meta: «Selección de líneas de fríjol tolerante a alta temperatura a partir de selecciones individuales y masales de genotipos sobresalientes de los ensayos realizados en el Caribe durante el 2014», perteneciente al proyecto: «Obtención de una variedad de fríjol tolerante a alta temperatura para sistemas productivos multiestrato en el Caribe colombiano», incluido en la agenda interna de AGROSAVIA. Además, UDES financió los análisis microbiológicos complementarios.

Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Agradecimientos

Los autores agradecen su colaboración para la realización de la fase experimental y asesoría a AGROSAVIA, CI Motilonia ''Proyecto de agenda interna de Agrosavia titulado: Selección de líneas de fríjol tolerante a alta temperatura a partir de selecciones individuales y masales de genotipos sobresalientes de los ensayos realizados en el Caribe durante el 2014’’. A la Universidad de Popular del Cesar, UDES y a la Fundación Universitaria del Área Andina (AREANDINA), especialmente a Ricardo Durán Barón, PhD, por la revisión del texto.