Oligoryzomys delticola es sinónimo de O. nigripes (Rodentia, Cricetidae, Sigmodontinae)

José Francés¹ y Guillermo D´Elía^{1, 2}

¹ Sección Evolución, Facultad de Ciencias, Universidad de la República, Iguá 4225, Montevideo 11400, Uruguay. ² Departamento de Zoología, Casilla 160-C, Universidad de Concepción, Concepción, Chile. <guillermo@udec.cl>.

Key words. Alpha taxonomy. Cricetidae. Hantavirus. Muroidea. Phylogeography.

   El género de roedores colilargos Oligoryzomys Bangs, 1900 forma parte de la tribu Oryzomyini (Cricetidae, Sigmodontinae) y posee una extensa distribución americana desde Tierra del Fuego hasta el sur de México. A pesar de numerosos estudios taxonómicos, usando tanto evidencia morfológica (e.g., Langguth, 1963; Massoia, 1973; Myers y Carleton, 1981) como cromosómica (e.g., Brum-Zorrilla et al., 1988; Espinosa y Reig, 1991; Aniskin y Volobouev, 1999; Bonvicino et al., 2001), su diversidad alfa aún es pobremente entendida. El tener un panorama taxonómico claro y resuelto para el género Oligoryzomys es importante no sólo para caracterizar adecuadamente la diversidad alfa de los roedores neotropicales, sino también por razones epidemiológicas, ya que muchas de las especies de Oligoryzomys son reservorios de Hantavirus (e.g., Delfraro et al., 2003).
   En Uruguay hay registros de dos especies de Oligoryzomys (véase Langguth, 1963): O. flavescens (Waterhouse, 1837) y O. delticola (Thomas, 1917). La primera especie se distribuye también en el litoral, centro y norte de Argentina (Cirignoli et al., en prensa), y sudeste de Brasil (Weksler y Bonvicino, 2005). Ciertas poblaciones de Bolivia también se asignan a este taxón (Anderson, 1997). O. delticola, se encuentra también en el centro-este de Argentina, desde el sur de la provincia de Entre Ríos hasta el nordeste de la provincia de Buenos Aires (Cirignoli et al., en prensa; Udrizar et al., 2005).
   O. nigripes (Olfers, 1818) se distribuye en Paraguay oriental (Myers y Carleton, 1981), el nordeste de Argentina (Cirignoli et al., en prensa) y en el sur y este de Brasil (Weksler y Bonvicino, 2005). Análisis previos basados en evidencia cromosómica (Andrades-Miranda et al., 2001) y morfológica (Bonvicino y Weskler, 1998) cuestionan la distinción de O. delticola y O. nigripes (ver Weksler y Bonvicino, 2005). Estas observaciones cobran relevancia a la luz de análisis filogenéticos preliminares basados en secuencias de ADN mitocondrial que indican que O. delticola y O. nigripes son especies cercanamente relacionadas (E. Palma, com. pers).
   El objetivo del presente trabajo es evaluar el estatus taxonómico de las poblaciones actualmente asignadas a O. delticola, con respecto a su distinción de O. nigripes. La estrategia de trabajo consiste en realizar un estudio filogeográfico basado en secuencias de ADN mitocondrial.
   Se estudiaron 41 ejemplares asignados a O. nigripes pertenecientes a 15 localidades de Argentina, Brasil y Paraguay, y 8 ejemplares asignados a O. delticola pertenecientes a 7 localidades argentinas y uruguayas (Fig. 1). Un haplotipo de O. flavescens y otro de O. fornesi fueron usados como grupo externo para enraizar el árbol. Los ejemplares de los cuales se obtuvieron los haplotipos analizados, que fueron identificados según los criterios de Langguth (1963) y Myers y Carleton (1981), se listan en el Apéndice 1.

Fig. 1. Localidades de colecta de los ejemplares de Oligoryzomys nigripes incluidos en este estudio. Con círculos abiertos se indican localidades tradicionalmente asignadas a O. delticola. Ver Apéndice 1 por los nombres de las localidades y los especimenes incluidos.

   Los análisis se basan en un fragmento del genoma mitocondrial de aproximadamente 677 pares de bases que comprende parte de la región control. Las amplificaciones se realizaron mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) utilizando los oligonucleótidos 12S (Hoekstra y Edwards, 2000) y FII (Fumagalli et al., 1997). Se incluyeron controles negativos en todos los experimentos. Los productos purificados fueron secuenciados con los oligonucleótidos de amplificación y nucleótidos marcados (Big Dye, Applied Biosystems). Las reacciones de secuencia fueron corridas en un secuenciador automático ABI 377. En todos los casos tanto la hebra pesada como la liviana del ADN fueron secuenciadas, para luego ser visualizadas y reconciliadas usando Sequence Navigator versión 1.0.1 (Applied Biosystems).
   Las secuencias fueron alineadas utilizando el programa Clustal X (Thompson et al., 1997) usando para cada parámetro de alineación los costos por defecto. Las secuencias alienadas fueron sometidas a un análisis de máxima parsimonia (Farris, 1982) usando el programa PAUP* (Swofford, 2000). La estrategia de búsqueda consistió en 200 réplicas heurísticas usando adiciones de secuencias al azar. Las inserciones/deleciones fueron tratadas como un quinto estado; todos los caracteres fueron tratados como no ordenados con igual peso. El apoyo relativo de los clados fue estimado realizando 500 réplicas de Jackknife (Farris et al., 1996) con la eliminación de 33% de los caracteres, una incorporación de secuencias al azar y reteniéndose un máximo de 3000 árboles por réplica. Los nodos con menos de 50% de apoyo se dejaron colapsar.
   Por último, se realizó un análisis jerárquico de la distribución de la variación genética bajo la forma de un análisis de varianza molecular (AMOVA; Excoffier et al., 1992) usando el programa Arlequin 2.000 (Schneider et al., 2000). Los niveles jerárquicos fueron definidos basándose en las localidades de muestreo y en los binomios estudiados (O. delticola: localidades 1, 17-22; O. nigripes: localidades 2-16).
   Sin considerar a los haplotipos usados como grupo externo, la longitud de las secuencias luego del alineamiento con las correspondientes inserciones/deleciones fue de 677 pares de bases. A partir de los 49 individuos secuenciados se obtuvieron 33 haplotipos (Tabla 1). Esta elevada diversidad haplotípica no se corresponde con una alta diversidad nucleotídica. El número de sitios variables fue de 61 de los cuales 5 corresponden a inserciones-deleciones. En 8 de las 11 localidades en las que se analizó más de un espécimen se recobró más de un haplotipo. Es así que el rango de variación intrapoblacional observada es de 0 a 1.88%, correspondiendo este último valor a la localidad de Santa Ana (Misiones, Argentina).

Tabla 1
Distribución de los 33 haplotipos mitocondriales recobrados de los 49 individuos de O. nigripes analizados. Por detalles de las localidades y especimenes estudiados ver Fig. 1 y Apéndice 1.

   Sólo cuatro de los 33 haplotipos fueron recobrados en más de una localidad de colecta (Tabla 1). Dos de éstos fueron recobrados en individuos de Estancia San Isidro y Costa del Río Tebicuary-Itapúa. De forma similar, otro haplotipo es compartido por las localidades Estancia Dos Marías y Costa del Río Tebicuary-Caazapá. En ambos casos, se trata de pares de localidades que se encuentran enfrentadas en el río Tebicuary (Paraguay). Por último, la localidad Estancia San Isidro también comparte un haplotipo con la más lejana localidad de Santa Ana (Misiones, Argentina). El AMOVA indica que el 37.55% de la variación genética encontrada se debe a la variación intrapoblacional, mientras que el 30.68% se debe a variación interpoblacional. Cuando las poblaciones son agrupadas según los binomios en estudio, el 31.77% de la variación genética encontrada se explica por diferencias entre dichos binomios.
   La matriz analizada filogenéticamente (que incluye dos haplotipos del grupo externo) fue de una longitud de 682 pares de bases; la misma presentó 158 sitios variables, de los cuales 58 son filogenéticamente informativos. El número obtenido de árboles más cortos fue de 3135; los mismos tienen una longitud de 240 pasos y un índice de consistencia de 0.812, el cual denota un relativo bajo grado de homoplasia en los datos analizados. En la Fig. 2 se muestra el consenso estricto de los árboles más cortos. Ninguna de las ocho localidades en las que se encontró más de un haplotipo es monofilética. Los haplotipos re cobrados en ejemplares asignados a O. delticola no forman un grupo monofilético; lo mismo sucede con los haplotipos recobrados en los ejemplares de O. nigripes. En algunos árboles dos pasos más largos que los más cortos, O. delticola aparece parafilético respecto a un monofilético O. nigripes; mientras que en otros árboles dos pasos más largo que los más parsimoniosos O. nigripes aparece parafilético respecto a un monofilético O. delticola. Cuatro pasos adicionales (en relación a los árboles más cortos) son necesarios para que en algunos árboles ambos binomios sean recíprocamente monofiléticos.

Fig. 2. Consenso estricto de los 3135 árboles más cortos (largo = 240 pasos; IC = 0.812; IR = 0.774) encontradas en el análisis de 33 haplotipos de O. nigripes. Los haplotipos han sido numerados siguiendo el orden de la Tabla 1; después del guión se indica(n) la(s) población(es) en la(s) que cada haplotipo fue recobrado. Los números sobre las ramas corresponden a valores de jackknife de los nodos a su derecha; solo se muestran valores mayores al 50%.

   Los límites de las especies del género Oligoryzomys son pobremente entendidos. Es así que diversos autores (Carleton y Musser, 1989; Andrades-Miranda et al., 2001; Weksler y Bonvicino, 2005) han cuestionado la distinción específica de O. delticola y O. nigripes. El árbol de genes (Fig. 2) obtenido a partir de alelos recobrados en individuos capturados en localidades argentinas, brasileñas, paraguayas y uruguayas hoy asignadas a ambos binomios, muestra que en ningún caso los haplotipos recobrados de una misma población forman grupos monofiléticos e incluso que los conjuntos de ejemplares capturados en localidades hoy asignadas a ambos taxones no forman grupos recíprocamente monofiléticos. Así mismo, el AMOVA indica que la fracción de la variación genética explicada por diferencias entre las distintas especies putativas (31.77%) es menor que la que se debe a la variación intrapoblacional (37.55%). El patrón genealógico obtenido puede interpretarse de dos formas. La primera es invocar un escenario en el que ambos taxones representan distintas especies biológicas y en el que no ha transcurrido el tiempo suficiente para que ambas entidades biológicas hayan arribado a la monofilia recíproca, una de las causas por las que una genealogía de alelos no necesariamente coincide con el árbol de las especies (Avise, 1994). La segunda posibilidad es que ambas entidades taxonómicas representan una única especie biológica. El conjunto de la evidencia disponible apoya este segundo escenario.
   A nivel craneano ambos taxones son indistinguibles. Comparaciones cualitativas entre especímenes paraguayos de O. nigripes, incluyendo el neotipo de dicho taxón, y representantes uruguayos de O. delticola, indican la falta de diferencias entre ambos taxones (P. Myers com. pers.; observaciones de los autores). Análisis cualitativos de 19 variables craneales indican que O. nigripes (n = 85) y O. delticola (n = 8) sólo muestran diferencias en el ancho interorbitario y el largo orbital (Bonvicino y Weksler, 1998). El significado biológico de estas diferencias es desconocido, y dado la asignación taxonómica de los ejemplares estudiados por estos autores (ver a continuación) estas diferencias son difíciles de interpretar. En todo caso, es clara la necesidad de un análisis morfológico que incluya series importantes que cubran la distribución de ambos taxones. Quizás en donde la identidad morfológica de los taxones O. delticola y O. nigripes mejor se refleje sea en la asignación alternativa de diferentes poblaciones a uno u otro taxón. Por ejemplo, Massoia (1973) asignó poblaciones de la provincia argentina de Corrientes a O. delticola; referencia ésta que luego fue enmendada por Fabri et al. (2003), quienes asignan dichas poblaciones a O. nigripes. De forma similar, Bonvicino y Weksler (1998:91) refieren ejemplares del Delta del río Paraná, zona en la que se emplaza la localidad tipo de O. delticola, al taxón O. nigripes. Al mismo tiempo, estos autores asignan ejemplares de la provincia del Chaco a O. delticola, en el norte argentino, donde tradicionalmente se reconoce a O. nigripes.
   La evidencia cromosómica apunta en la misma dirección. Ambos taxones comparten el mismo número diploide (2n = 62) y morfología cromosómica (FN = 78, 80, 81, 82; Myers y Carleton, 1981; Brum-Zorrilla et al., 1988; Espinosa y Reig, 1991; Andrades-Miranda et al., 2001). Dicha identidad cromosómica llevó a Andrades-Miranda et al. (2001) a plantear que ambos binomios constituyen la misma entidad citotaxonómica. Lo anterior sumado a la homogeneidad morfológica llevó a Weksler y Bonvicino (2005) a plantear tentativamente la sinonimia de ambos taxones. Tomada en su conjunto la evidencia morfológica, cromosómica y genealógica indica que ambos binomios representan la misma especie biológica. Bajo este escenario planteamos formalmente considerar a O. delticola (Thomas, 1917) como sinónimo junior de O. nigripes (Olfers, 1818). Si bien en este estudio no se incluyó material topotípico de O. delticola (Isla Ella, Buenos Aires, Argentina), es de destacar que nuestro estudio ha incluido ejemplares de la localidad bonaerense de La Balandra, la que se encuentra a aproximadamente 100 kilómetros al sudeste de la localidad tipo de O. delticola. La sinonimia de ambos binomios implica que en lugar de estar frente a dos especies cuyas distribuciones son complementarias y que en algunos casos coinciden con los límites políticos de los países en los que se encuentran, estaríamos frente a una única especie con una distribución geográfica continua. Estudios adicionales son necesarios para esclarecer la distinción de O. eliurus (Wagner, 1845) respecto a O. nigripes, un taxón con el que repetidamente y de distinta forma se lo ha asociado (e.g., Myers y Carleton, 1981; Carleton y Musser, 1989; Weksler y Bonvicino, 2005; Palma com. pers.). De igual manera, estos estudios deberían también incluir especímenes asignados a O. chacoensis (Myers y Carleton, 1981), una especie morfológicamente similar a O. nigripes, aunque con diferente número diploide (2n = 58) y diferente coloración (Myers y Carleton, 1981), cuya distribución aparente se solapa con la de O. chacoensis en el chaco de Argentina.
   Otro punto a considerar se refiere a una población sobre el Río Queguay, en el noroeste de Uruguay. Brum-Zorrilla et al. (1988), además de reportar el citotipo 2n = 62 con una amplia distribución en Uruguay, muestran la existencia de un citotipo de 2n = 60 en esta localidad. Weksler y Bonvicino (2005), siguiendo una correspondencia entre complemento diploide y estatus específico, consideraron a los individuos de esta localidad como pertenecientes a Oligoryzomys sp., implicando así que en Uruguay existen tres especies de Oligoryzomys. Lamentablemente nuestra genealogía no incluyó especímenes de esa localidad; tampoco pudimos acceder al estudio de los ejemplares estudiados por Brum-Zorrilla et al (1998). Por lo tanto, el estatus taxonómico de estos ejemplares no pudo ser evaluado en el presente trabajo. Sin embargo, es necesario recordar que se conocen múltiples casos de politipismo cromosómico en varias especies de sigmodontinos (e.g., Nachman, 1992; Sbalqueiro y Nascimento, 1996; Fagundes et al., 1998; Andrades-Miranda et al., 2000; Ojeda et al., 2005), por lo tanto el esquema de Weksler y Bonvicino (2005) respecto a estos individuos debe de ser evaluado.
   Por último, dado que muchas de las especies del género Oligoryzomys son reservorios de Hantavirus, cabe señalar que la sinonimia planteada tiene consecuencias importantes desde el punto de vista epidemiológico. Pereira et al. (2000) y Chu et al. (2003) han reportado a O. nigripes como reservorio de hantavirus en Brasil y Paraguay, respectivamente, aunque sin llegar a determinar el genotipo viral. Asímismo, estudios de Suzuki et al. (2004) reportaron a O. nigripes como reservorio de una variante viral (Juquitiba) patógena para el hombre. La no existencia de ejemplares seropositivos de O. nigripes en las colectas realizadas en Uruguay (referidos como O. delticola en Delfraro et al., 2003) puede deberse a que, si bien existen, no han sido encontrados, o simplemente a que las poblaciones uruguayas de O. nigripes no han sido infectadas por el virus. Dado que el Síndrome Pulmonar por Hantavirus es una zoonosis importante en la región, un adecuado conocimiento de distintos aspectos básicos (ej., distribución) de los taxones reservorios es crucial para un correcto abordaje del problema a nivel epidemiológico. Tómese lo recién anotado como forma de resaltar la importancia extrema de los estudios taxonómicos para distintas áreas de interés.

APÉNDICE 1

   Listado de especímenes de Oligoryzomys de los cuales se recobraron los haplotipos mitocondriales analizados en este estudio. Estos se encuentran depositados en las siguientes colecciones. Argentina: Colección de Mamíferos del Centro Nacional Patagónico, Puerto Madryn (CNP); Museo de La Plata, La Plata (MLP). Brasil: Coleção Zoológica da Universidade Regional de Blumenau, Blumenau (FURBP). Estados Unidos: The University of Michigan Museum of Zoology, Ann Arbor (UMMZ). Paraguay: Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay, San Lorenzo (MNHNP); número de campo de Guillermo D'Elía (GD; espécimen GD 154 a ser depositado en el MNHNP). Uruguay: número de campo de Guillermo D'Elía (GD; especímenes a ser depositados en la Colección de Mamíferos, de la Facultad de Ciencias, Universidad de la República). Los números entre paréntesis delante de las localidades, hacen referencia a los números de las localidades listadas en la Tabla 1.

   Oligoryzomys flavescens

URUGUAY: Rivera, Establecimiento Los Abuelos: GD 661.

   Oligoryzomys fornesi

PARAGUAY: Canindeyú: Estancia Felicidad (24º 09' S, 55º 42' O): UMMZ 175017.

   Oligoryzomys nigripes

ARGENTINA: Buenos Aires: (1) La Balandra (34º56' S, 57º43' O): CNP 819, CNP 820. Chaco: (2) Selvas del Río de Oro (26º47' S, 58º57' O): MLP 27.XI.01.13. Misiones: (3) Reserva Privada UNLP "Valle del Arroyo Cuña Pirú" (27º 05' S,54º 57' O): MLP 5.VII.02.15, MLP 31.XII.02.96; (4) Leandro N. Alem (27º 36' S, 55º 20' O) CNP 794, CNP 800; (5) Santa Ana (27º 22' S, 55º 36' O) CNP 805, CNP 806. BRASIL: Rio Grande do Sul, (6) São Francisco de Paula, Tainhas (29  16' S, 50 15' O): FURB 6324. PARAGUAY: Caazapá: (7) Costa del Río Tebicuary, Caazapá (26º 29' S, 55º 53' O): MNHNP 3280, MNHNP 3281, MNHNP 3282, UMMZ 174864, UMMZ 174867; (8) Estancia Dos Marías (26º 45.' S, 56º 32' O): GD 520, GD 524, UMMZ 174972. Canindeyú: (9) Colonia Chupa Pou (24º 09' S, 55º 42' O): GD 472, UMMZ 174838; (10) Estancia Felicidad (24º 09' S, 55º 42' O): UMMZ 175016, UMMZ 174841. Itapúa: (11) Costa del Río Tebicuary, Itapúa (26º 45' S, 56º 32' O): UMMZ 174973; (12) Estancia San Isidro (26º 29' S, 55º 53' O): GD 154, MNHNP 2916, MNHNP 3278, MNHNP 3279, UMMZ 174860, UMMZ 174854, UMMZ 174857. Misiones: (13) Costa del Río Tebicuary, Misiones (26º 24' S, 57º 02' O): MNHNP 2917, UMMZ 174869. Paraguarí: (14) Costa del Río Tebicuary, Paraguari (26º 30' S, 57º 14' O): GD 539; GD 547, GD 556, GD 558, GD 559, UMMZ 174976, UMMZ 174978, UMMZ 174983, UMMZ 174988. San Pedro: (15) Ganadera Jejui (24º 07.154' S, 56º 25.280' O): GD 352; (16) Ganadera La Carolina (24º 05.698' S, 56º 25.439' O): GD 388. URUGUAY: Cerro Largo: (17) Estancia El Lazo (32º 06.933' S, 54º 40.216' O): GD 674; (18) Estancia El Rincón (32º 06.843' S, 54º 42.160' O): GD 665. Durazno: (19) Paraje Estación km 329 (32 26.871' S, 55 26.422' O): GD 612. Río Negro: (20) Colonia Tomás Berreta (33º 11.022' S, 58º 20.936' O): UMMZ 176263. Rivera: (21) Estancia La Quemada (32º 01.209' S, 54º40.216' O): GD 641; (22) Lunarejo (33º 11.022' S, 58º 20. 936' O): UMMZ 176262.

Este trabajo es el resultado de una pasantía de grado realizada por el primer autor en la Sección Evolución de la Facultad de Ciencias de la Universidad de la República, Uruguay. Queremos expresar nuestra gratitud a Ulyses Pardiñas y a Jorge Marinho por habernos cedido las muestras de Argentina y Brasil respectivamente. Ismael Mora, Cesar Manchini, Flavia Netto, Felipe García, Andrés Parada y Danilo Calliari nos ayudaron en distintas etapas del trabajo de campo. Robert Owen y Lucy Aquino proveyeron invaluable ayuda logística para desarrollar el trabajo de campo en Paraguay. Eduardo Palma y Phil Myers aportaron valiosa información inédita. Mónica Díaz, Carlos Galliari, Ulyses Pardiñas y Pablo Teta realizaron comentarios que contribuyeron a mejorar sensiblemente este trabajo. El apoyo financiero fue provisto por The University of Michigan Museum of Zoology, Rackham Graduate School y la DINACYT-Fondo Clemente Estable 7020.

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Recibido 29 Junio 2005.
Aceptación final 16 febrero 2006.