Posible asociación de la ardilla enana Microsciurus flaviventer (Rodentia: Sciuridae) y bandadas mixtas de aves en la Amazonia ecuatoriana

Galo Buitrón-Jurado* y Marcelo Tobar

Museo de Zoología, Centro de Biodiversidad y Ambiente, Escuela de Biología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Avenida 12 de Octubre y Roca; Apartado 17-01-2184, Quito, Ecuador. *<galobuitronj@yahoo.es>

RESUMEN: Se describe la posible asociación entre la ardilla Microsciurus flaviventer y bandadas de especies mixtas en la Amazonia ecuatoriana. Estas asociaciones fueron notadas principalmente en la mañana entre las 7:00-8:00 hs. Las ardillas siguieron ocasionalmente a las bandadas (19 participaciones en n = 220 observaciones) y permanecieron con éstas durante un promedio de 21.58 ± 20.21 min. M. flaviventer buscó activamente insectos en compañía de las aves entre 2- 10 m de altura del bosque. Nuestras observaciones presentan evidencia de la asociación de roedores y aves en bosques neotropicales y se comparan con asociaciones similares encontradas en el Sudeste Asiático.

ABSTRACT: Possible association between the squirrel Microsciurus flaviventer and mixed-species flocks in Ecuadorian Amazonia. These associations were principally observed at the morning between 7:00-8:00 hs. The squirrel's memberships at flocks were occasional (19 records out of n = 220 observations), and they followed the flocks for an average time of 21, 58 ± 20, 2 min. M. flaviventer actively searched insects at 2- 10 m of height at the forest in company of the birds. Our results present evidence of the association between squirrels and birds in the Neotropics and they are compared with similar associations found in the Southeast of Asia.

Palabras clave. Amazonia. Bandadas mixtas. Ecuador. Microsciurus flaviventer.

Key words. Amazonia. Ecuador. Microsciurus flaviventer. Mixed-species flocks.

   La ecología de la mayoría de los roedores sudamericanos no es bien conocida debido a los hábitos nocturnos y la distribución en hábitats boscosos de varias especies, además de su dificultad de captura y observación. Empero, algunas especies de ardillas diurnas pueden ser observadas con mayor facilidad comparadas con otros roedores (Heaney y Thorington, 1978; Glanz, 1984). En la Amazonia ecuatoriana tres especies de ardillas han sido registradas: Microsciurus flaviventer, Sciurus igniventris y S. spadiceus (Tirira, 1999). La ardilla enana amazónica M. flaviventer, es un roedor arborícola pequeño (68- 128 g), de orejas cortas y coloración dorsal gris parduzco, vientre más claro sin bordes marcados y el pecho blanco sucio (Emmons y Feer, 1997). Además de Ecuador, ésta especie está distribuida en la Amazonia de Colombia, Perú y Brasil al oeste de los ríos Negro y Madeira (Eisenberg y Redford, 1999).
   En la Amazonia, las aves insectívoras forrajean en bandadas mixtas. Una bandada mixta es definida como la asociación de al menos dos especies diferentes que se mueven juntas, separadas por una distancia no mayor a 20 m y donde la cohesión del grupo se basa en el entendimiento de señales interespecíficas (Powell, 1985). Estas asociaciones interespecíficas de aves, las bandadas mixtas de sotobosque y dosel, han sido bien documentadas en la Amazonia (Munn y Terborgh, 1979; Jullien y Thiollay, 1998). Estas bandadas son multiespecíficas, las especies defienden un territorio común y poseen una especie líder y centinela, el Batará Thamnomanes caesius (Passeriformes: Thamnophilidae), que promueve la cohesión, el movimiento de la bandada y produce vocalizaciones de alarma (Wiley, 1980).
   La asociación de ardillas acompañando a bandadas mixtas de aves ha sido reportada en el Sudeste Asiático (McClure, 1967; Partridge y Ashcroft, 1976; Laman, 1992) y se ha sugerido en el Neotrópico para la ardilla parda común Sciurus ingrami, pero sin datos cuantitativos (Paschoal y Galetti, 1995). El objetivo de esta nota es describir por primera vez la posible asociación de ardillas y aves insectívoras en el Neotrópico. Se describen también observaciones de comportamiento de M. flaviventer como participante de bandadas mixtas de sotobosque en la Amazonia ecuatoriana, a fin de realizar un aporte al escaso conocimiento de la historia natural de este roedor.
   Las observaciones de M. flaviventer y bandadas mixtas se realizaron en el Parque Nacional Yasuní (Orellana, Ecuador) en una parcela de 50 ha ubicada en el km 9 de la vía NPF-Tivacuno, a 1.5 km de la Estación Científica Yasuní (ECY) operada por la Pontificia Universidad Católica del Ecuador, cuyas coordenadas son 75º 55' O y 00º 40' S, a 250 m. La parcela fue dividida mediante una red de senderos paralelos cortados a intervalos de 100 m unos de otros. Seis senderos de 1000 m s iguieron la dirección norte-sur y diez senderos de 500 m la dirección este-oeste. Estos senderos dividieron al área de estudio en cuadrantes de 1 ha que se usaron para determinar la posición y territorios de las aves y ardillas dentro del bosque. Este diseño de parcelas ha sido útil en el estudio de bandadas mixtas en Perú y Guayana Francesa (Munn y Terborgh, 1979; Jullien y Thiollay, 1998). De acuerdo a Sierra (1999), la vegetación alrededor de la ECY corresponde a bosque húmedo siempre-verde de tierras bajas y dentro de la parcela se identificaron tres hábitats: (1) bosque de colina de tierra firme, con un dosel ubicado entre los 25 - 30 m de altura. Las especies de árboles emergentes comunes son Cedrelinga cateneiformis, Ceiba pentandra, Ficus obtusa y Sloanea tuerckheimii y en el dosel las especies de árboles más comunes son Otoba glycicarpa, Eschweilera coriaceae, Inga spp. y Parkia spp., así como las palmeras Iriartea deltoidea y Oenocarpus batahua; (2) claros en regeneración, de vegetación más densa (bejucales) con un dosel entre 12 - 15 m de altura, y (3) parches de bosque de bajío temporalmente inundado (pantano) con abundancia de palmas (Attalea butyracea, Astrocaryum urostachys), ubicados en la parte nororiental de la parcela. Descripciones más detalladas de la vegetación en el área de la ECY se encuentran en Valencia et al. (2004).
   La participación de Microsciurus flaviventer en bandadas mixtas fue registrada durante el seguimiento de estas asociaciones realizados entre las 06:00-12:00 y entre 14:30-18:30 hs durante 14-28 de febrero, 1-5 marzo, 1-24 agosto y 21-31 diciembre de 2003, y entre el 12-20 febrero, 2-19 de marzo y 1-27 agosto de 2004. Las bandadas de sotobosque poseen un área de congregación donde se reúnen los miembros cada mañana y se escuchan las vocalizaciones del Batará Thamnomanes, estas áreas son permanentes y constantes a lo largo del año (Jullien y Thiollay, 1998; Buitrón-Jurado, 2005). Ocho de estas áreas de congregación fueron encontradas en las 50 ha de estudio correspondiendo cada una al territorio de las ocho bandadas residentes en el área de estudio (Buitrón-Jurado, 2005). Cuando una bandada fue escuchada, ésta fue seguida a través del bosque el mayor tiempo posible mientras fue visible (entre 30-90 min) dependiendo de la vegetación, clima y topografía. En total se realizaron 220 seguimientos de bandadas de este tipo. Para el análisis, cada una de estas observaciones fue tratada como independiente y de aquí en adelante estos seguimientos son considerados como una bandada mixta.
   En cada seguimiento, cuando una ardilla enana fue localizada visualmente, ésta fue seguida mientras permaneció con la bandada hasta perder contacto. Se registró la hora de unión y salida de un individuo de esta ardilla a cada bandada, el hábitat y la identificación de la especie de ave más cercana. Consideramos a M. flaviventer como parte de la bandada cuando los individuos siguieron a la especie líder, que congrega y dirige el movimiento de la asociación -el hormiguero T. caesius - respondiendo a los cantos de dirección y alarma, y siguieron el movimiento de la asociación de aves a través del bosque. Estos criterios han sido también usados para definir la participación de especies de aves en bandadas mixtas neotropicales (Munn, 1985; Jullien y Thiollay, 1998). Debido a que las observaciones fueron obtenidas durante un estudio del comportamiento de aves, ningún intento de captura y marcaje de las ardillas fue realizado. La identificación de la especie se basó en la comparación de las notas de campo con las ilustraciones de Eisenberg y Redford (1999) y Emmons y Feer (1997). La propensión de la especie a participar en bandadas mixtas se obtuvo al dividir el número de seguimientos de bandadas con presencia de la ardilla sobre el número de seguimientos de bandadas totales efectuados durante el período de estudio, en porcentaje. Registramos el comportamiento de forrajeo, definido como cualquier comportamiento que puede llegar a la captura de presa, búsqueda, atrapada o manipulación, excluyéndose otros comportamientos como acicalamiento o vocalizaciones (Walther, 2002), y el forrajeo mismo, definido como una ardilla alimentándose mientras permaneció visible o hasta que el individuo cambió de ítem (Heaney y Thorington, 1978). Los resultados se presentan como promedios ± desviación estándar.
   El porcentaje de participación (propensión) de M. flaviventer con bandadas mixtas fue del 9% (19 participaciones; n = 220 bandadas). Este valor indica que M. flaviventer es una especie seguidora ocasional de bandadas mixtas de sotobosque. Es decir, sería una especie que solo raramente y por breves períodos acompaña a las bandadas mixtas.
   La ardilla fue encontrada acompañando a las aves en siete de los ocho territorios de bandadas localizados y fue más propensa a unirse con las aves en las mañanas puesto que sólo en una ocasión se la observó con una bandada mixta al atardecer (Fig. 1). La mayoría de participaciones de la ardilla con las bandadas de aves fueron registradas entre las 06:30 hasta las 11:00 (con un pico entre las 7:00 y las 8:00) y ninguna al medio día (Fig. 1). Durante la época de febrero-marzo la ardilla fue vista en compañía de las aves en siete ocasiones y entre julio agosto en 10 ocasiones. En cuanto a uso del hábitat, la asociación de la ardilla enana a las bandadas mixtas ocurrió principalmente en bosque de tierra firme maduro con dosel entre 25- 30 m, que fue el hábitat dominante en la parcela. La ardilla se unió sólo en una ocasión en un bejucal y en otra ocasión en un bosque temporalmente inundado. El tiempo de permanencia con la bandada varió en un rango de 3 - 80 min ( = 21. 58 ± 20.21 min).

Fig. 1. Hora de participación de Microsciurus flaviventer con bandadas mixtas de aves en Yasuní (n = 220 observaciones).

   El comportamiento de Microsciurus fue similar al reportado para otras ardillas tropicales. La especie se movió activamente en las ramas y troncos entre 2- 10 m ( = 5.6 ± 4.2; n = 9) preferentemente en sitios con buena cobertura vegetal. Fue ágil escalando troncos y ramas gruesas exclusivamente de diámetro > 5 cm, tanto subiendo como bajando. En ninguna ocasión M. flaviventer fue observada en el suelo. En cambio, la otra especie de ardilla registrada en el área de estudio (Sciurus cf. spadiceus) sí fue observada desplazándose por el suelo. En ninguna ocasión M. flaviventer intentó la captura de pájaros, ni las aves produjeron cantos de alarma ante su presencia.
   Durante el desplazamiento de la bandada, M. flaviventer se ubicó al final de la asociación, pero ocupó el centro de la bandada en los sitios de forrajeo. En siete ocasiones se mantuvieron junto a una de las especies núcleo -aquellas que promueven la cohesión y permanecen largo tiempo con la bandadas- (dos junto al líder T. caesius). Al igual que otras ardillas tropicales, M. flaviventer fue observada en dos ocasiones raspando corteza de árboles, que no acarreó lejos. El uso de corteza como fuente de alimento ha sido también encontrado en ardillas tropicales del Sudeste Asiático por Whitten y Whitten (1987) quienes sugieren que cuando la corteza no es transportada se puede descartar el uso de ésta para nidos. Durante el forrajeo con la bandada, la ardilla realizó búsquedas y olfateó entre la corteza o el follaje en busca de insectos. Estos insectos fueron recogidos con la boca directamente del sustrato (n = 7). Sólo en una ocasión se la observó comiendo frutos.
   La frecuencia y participación de M. flaviventer en bandadas mixtas es diferente comparada con las de los bosques tropicales del Sudeste Asiático donde las ardillas se asocian a bandadas mixtas de aves. En Sri Lanka, Tamiotus sp. produce vocalizaciones de alarma y se une a bandadas mixtas más frecuentemente que lo observado en este trabajo (14 participaciones en 38 seguimientos de bandadas) (Partridge y Ashcroft, 1976). También en Sri Lanka, las ardillas del género Funambulus acompañan a bandadas mixtas y pueden producir vocalizaciones de alarma (Goodale y Kotagama, 2005). En cambio, en Malasia y Borneo, Callosciurus tamis, C. nigrovittatus y C. vittatus se unen menos de cinco minutos a las bandadas durante el forrajeo y no acompañan a éstas a través del bosque (McClure, 1967; Laman, 1992). Sin embargo, Laman (1992) describe, para la misma zona, que la ardilla Sundasciurus lowi puede seguir a las bandadas por al menos 15 minutos a través del bosque, de forma similar a lo que observamos en Yasuní con M. flaviventer. Desafortunadamente, Laman (1992) no provee datos cuantitativos de la asociación de S. lowi.
   En Cocha Cashu (Perú) y Nouragues (Guayana Francesa), donde las bandadas mixtas de aves han sido intensamente estudiadas (Munn, 1985; Jullien y Thiollay, 1998) no existe ningún reporte de asociación entre ardillas y aves. Esta ausencia podría estar relacionada a una mayor abundancia de ardillas en la Amazonia ecuatoriana. Emmons (1984) encontró una densidad más alta de Microsciurus en la Amazonia ecuatoriana comparado a Cocha Cashu y Nouragues. Una mayor abundancia de ardillas en la Amazonia ecuatoriana podría ser uno de los factores que facilitan la unión de las ardillas a bandadas mixtas. En el Sudeste de Brasil, Paschoal y Galetti (1995), mencionan que Sciurus ingrami se asocia con bandadas pero no proveen ningún valor cuantitativo. En nuestra parcela de estudio, el otro género de ardilla (Sciurus sp.) también fue observado asociado con bandadas mixtas en cuatro ocasiones. English (1998) reporta un ataque a bandadas mixtas por parte de ardillas probablemente Sciurus. En nuestra área, en dos ocasiones Sciurus siguió a la bandada por más de 15 minutos pero su unión no fue tan estrecha como la de M. flaviventer aunque nosotros nunca observamos un ataque directo a la bandada.
   La asociación de ardillas a bandadas en los trópicos parece restringirse a especies arborícolas estrictas, como es Microsciurus, que posee extremidades características y adaptadas para usar troncos de grandes árboles (Eisenberg y Redford, 1999). En Yasuní existe un mayor número de árboles en zonas de colina (Valencia et al., 2004), lo cual podría ser un factor para la preferencia de M. flaviventer a unirse a bandadas mixtas. En este tipo de hábitat, puede seguir el movimiento de las aves debido a su comportamiento arbóreo (nunca se la observó en el suelo). Los bejucales pueden limitar la movilidad de ciertos animales, incluso aves de mediano tamaño (obs. pers.), debido a la mayor densidad vegetal. Ésta puede ser la razón del reducido número de observaciones de la ardilla en bejucales. Emmons (1980) sugirió que el patrón de subir y bajar de troncos facilita la búsqueda de insectos en las ardillas insectívoras de los bosques tropicales africanos. Entonces el comportamiento trepador observado en Microsciurus podría ayudarle en la búsqueda de insectos.
   Nowak (1999) indica que el género Microsciurus parece preferir los bosques con palmas que se encuentran en las pendientes de las colinas donde se alimentan de frutos y nueces. En Yasuní, ciertos tipos de palmas fueron más abundantes en valles temporalmente inundados, no en el bosque que crece en las pendientes de colinas. Desconocemos si los frutos forman parte importante de la dieta del roedor o si el tiempo de maduración tiene importancia para su consumo. Durante nuestro estudio la ardilla no fue observada haciendo uso frecuente de los frutos, aunque éstos estuvieron presentes en varias especies de palmas y árboles en la parcela. No se conoce información acerca de alguna especie de palma consumida por este roedor en el Ecuador. En cambio, los insectos sí fueron manipulados con las manos por el roedor.
   Los beneficios adaptativos que obtendría M. flaviventer a l acompañar a las bandadas mixtas de aves son difíciles de determinar. Asociaciones alimenticias de mamíferos y aves son conocidas en el Neotrópico entre rapaces con monos y coatíes, donde las rapaces aprovechan los insectos dispersados por los mamíferos (Zhang y Wang, 2000; Booth-Binczic et al., 2004). Al igual que ciertas especies de aves, las ardillas pueden aprovechar insectos espantados por el movimiento de las aves de la bandada. A diferencia de las asociaciones de rapaces y mamíferos, en las bandadas mixtas son las aves las que mueven las presas. Este aprovechamiento de insectos también lo sugiere el mayor número de uniones antes del medio día, observados en Yasuní, que corresponde al pico de forrajeo de las aves (G. Buitrón-Jurado, datos no publicados). No obstante, las bandadas mixtas también podrían proveer un beneficio contra los depredadores de las ardillas por un incremento en la vigilancia, ya que al menos seis especies de rapaces diurnos, que podrían hacer presa en este roedor y las aves, mantienen territorios en el área de estudio. Estudios más detallados sobre la ecología de M. flaviventer, que incluyan el marcaje de individuos y observaciones detalladas del roedor en el bosque, son necesarios para esclarecer si existe una verdadera asociación entre las ardillas y las bandadas mixtas y la importancia en las actividades de forrajeo de M. flaviventer.

AGRADECIMIENTOS

   Agradecemos al personal de la ECY, en especial su director Dr. Friedemann Köster, por proveernos las facilidades para el estudio de bandadas mixtas así como al Dr. Tjitte de Vries por sus comentarios y sugerencias en la revisión de este manuscrito. Al Lic. Santiago Burneo por permitirnos revisar los especimenes del QCAZ. Finalmente a Repsol-YPF y la Pontificia Universidad Católica del Ecuador quienes financiaron nuestra investigación en la ECY a través del proyecto "Estructura, composición y densidad de aves de bandadas mixtas en la ECY".

LITERATURA CITADA

BOOTH-BINCZIC SD, GA BINCZIC y RF LABISKY. 2004. A possible foraging association between White Hawks and White-nosed Coatis. The Wilson Bulletin 116:101-103.         [ Links ]

BUITRÓN-JURADO G. 2005. Competencia interespecífica en aves de bandadas mixtas de sotobosque en el Parque Nacional Yasuní. Tesis de Licenciatura. Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Quito, Ecuador, 168 pp.         [ Links ]

EISENBERG JF y KH REDFORD. 1999. Mammals of the Neotropics: The Central Neotropics Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. Vol. 3. University Chicago Press, Chicago, USA.         [ Links ]

EMMONS L. 1980. Ecology and resource partitioning among nine species of African rainforest squirrels. Ecological Monographs 50:31-54.         [ Links ]

EMMONS L. 1984. Geographic variation in densities and diversity of non-flying mammals in Amazonia. Biotropica 16:210-222.         [ Links ]

EMMONS L y F FEER. 1997. Neotropical Rainforest mammals, a field guide. The University of Chicago Press, Chicago, USA.         [ Links ]

ENGLISH P. 1998. Ecology of mixed-species understory flocks in Amazonian Ecuador. Disertación de Ph. D. University of Texas. Austin, Texas, 229 pp.         [ Links ]

GLANZ WE. 1984. Food and habitat use by two sympatric Sciurus species in Central Panama. Journal of Mammalogy 65:342-347.         [ Links ]

GOODALE E y SW KOTAGAMA. 2005. Alarm calling in Sri Lanka mixed-species bird flocks. Auk 122:108-120.         [ Links ]

HEANEY LR y RW THORINGTON. 1978. Ecology of Neotropical Red-tailed squirrels, Sciurus granatensis, in the Panama Canal Zone. Journal of Mammalogy 59:846-851.         [ Links ]

JULLIEN M y JM THIOLLAY. 1998. Multi-species territoriality and dynamic of Neotropical forest understorey bird flocks. Journal of Animal Ecology 67:227-252.         [ Links ]

LAMAN TG. 1992. Composition of mixed-species foraging flocks in a Bornean Rainforest. Malayan Nature Journal 46:131-144.         [ Links ]

MCCLURE HE. 1967. The composition of mixed-species flocks in lowland and sub-montane forest of Malaya. The Wilson Bulletin 79:131-154.         [ Links ]

MUNN CA. 1985. Permanent canopy and understory flocks in Amazonia: Species composition and population density. Ornithological Monographs 36:683-712.         [ Links ]

MUNN CA y JW TERBORGH. 1979. Multi-species territoriality in Neotropical foraging flocks. The Condor 81:338-347.         [ Links ]

NOWAK R. 1999. Walker's Mammals of the world.Vol. 2. The Johns Hopkins University Press. Baltimore, USA.         [ Links ]

PARTRIDGE L y R ASHCROFT. 1976. Mixed-species flocks of birds in hill forest in Ceylan. The Condor 78:449-473.         [ Links ]

PASCHOAL M y M GALETTI. 1995. Seasonal food use by the Neotropical squirrel Sciurus ingrami in Southeastern Brazil. Biotropica 27:268-273.         [ Links ]

POWELL GV. 1985. Sociobiology and adaptative significance of interspecific foraging flocks in the Neotropics. Ornithological Monographs 36:713-732.         [ Links ]

SIERRA R. 1999. Propuesta preliminar de un sistema de clasificación de vegetación para el Ecuador continental. Proyecto INEFAN/GEF-BIRF y Ecociencia, Quito, Ecuador.         [ Links ]

TIRIRA D. 1999. Mamíferos del Ecuador. Memorias del Seminario-Taller: Biología, sistemática y conservación de los Mamíferos del Ecuador. Museo de Zoología. Centro de Biodiversidad y Ambiente. Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Publicación especial II. Quito, 392 pp.         [ Links ]

VALENCIA R, R FOSTER, G VILLA, J SVENNING, C HERNÁNDEZ, K ROMOLEROUX, E LOSOS, E MAGARD y H BALSLEV. 2004. Tree species distributions and local habitat variation in the Amazon: large forest plot in Eastern Ecuador. Journal of Ecology 92:214-229.         [ Links ]

WALTHER B. 2002. Vertical stratification and use of vegetation and light habitats by Neotropical forest birds. Journal für Ornithology 143:64-81.         [ Links ]

WHITTEN JEJ y AJ WHITTEN. 1987. Analysis of bark-eating in a tropical squirrel. Biotropica 19:107-115.         [ Links ]

WILEY RH. 1980. Multispecies antbird societies in lowland forest of Surinam and Ecuador: stable membership and foraging differences. Journal of Zoology, London 191:127-145.         [ Links ]

ZHANG S y L WANG. 2000. Following of Brown Capuchin monkeys by White Hawks in French Guiana. The Condor 102:198-201.         [ Links ]

Recibido 12 junio 2006.
Aceptación final 20 diciembre 2006.