Estructura de las comunidades de murciélagos en un gradiente ambiental en la Reserva de la Biosfera y tierra comunitaria de origen Pilon Lajas, Bolivia

Mónica Gabriela Flores-Saldaña

VSF (Veterinarios sin Fronteras). IE (Instituto de Ecología), Universidad Mayor de San Andrés. PCMB (Programa para la Conservación de Murciélagos de Bolivia), Casilla 4778, La Paz, Bolivia. <mgfloresdepena@gmail.com>

RESUMEN: Se describieron y compararon las comunidades de murciélagos en un gradiente ambiental en la RB TCO Pilón Lajas, La Paz-Bolivia. El gradiente fue localizado en cuatro formaciones vegetales: bosque ribereño (BR), bosque de terrazas aluviales antiguas (BT), bosque alto denso inferiores de los Yungas del Beni (BA) y bosque con neblina de los Yungas transicionales con la Amazonía (BN). El muestreo se llevó a cabo en época húmeda y seca del año 2000, en 59 noches se expusieron 3408 metros red durante 396 horas. Se capturaron 582 individuos distribuidos en 35 especies, de las cuales 31 fueron filostómidos, dos molósidos, un tiroptérido y un vespertiliónido. Se registraron 25 especies en el BR, 21 en las formaciones BT y BA y 18 en BN. La especie más abundante fue Carollia perspicillata seguida por Sturnira lilium, Carollia brevicauda y Phyllostomus hastatus que representaron en conjunto el 57% de la comunidad. El índice de diversidad de Shannon- Wiener fue 2.58 para el gradiente. Utilizando el índice de similitud de Morisita-Horn, se elaboró un dendrograma, las formaciones de BT y BA mostraron la mayor similitud y la formación BR fue la más diferente. El gremio frugívoro dominó la comunidad con más del 70%. Se concluye que la riqueza de especies, la abundancia relativa, los índices de diversidad y la estructura trófica experimentaron una variación con relación al gradiente ambiental, la formación más baja presentó los mayores valores en riqueza, abundancia relativa y diversidad, las formaciones intermedias se situaron con un rango intermedio de valores y la formación más alta presentó los valores más bajos.

ABSTRACT: Bat community structure in an environmental gradient at the Biosphere Reserve and Communitarian Land of Origin Pilon Lajas, Bolivia. The bat communities along an environmental gradient in the RB TCO Pilón Lajas, La Paz-Bolivia were described and compared. The gradient was placed in four vegetation formations: riverine forest (BR), old vázea forest (BT), lower Beni Yungas tall forest (BA) and Yungas-Amazonian transitional cloud forest (BN). The samples were collected in the wet and dry seasons of 2000 over 59 nights and exposing 3408 meters of mist net for 396 hours. A total of 578 individuals were captured, distributed in 35 species, 31 phyllostomids, two molossids, one thyropterid, and one vespertilionid. Twenty five species were found in BR, 21 species in formations BT and BA, and 18 species in BN. The most abundant species were Carollia perspicillata followed by Sturnira lilium, Carollia brevicauda, and Phyllostomus hastatus that altogether represented 57% of the community. The Shannon-Wiener index was 2.58 for the gradient. Using the Morisita-Horn index of similarity a dendrogram was elaborated, showing that the BT and BA formations had the greater similarity and BR was the most different. The predominant guild in the communities was 70% frugivorous. In conclusion, species richness, relative abundance, indices of diversity and guild structures varied in relation to the environmental gradient. The lowest vegetation formation presented the greatest values of species' richness, relative abundance and indices of diversity; while the intermediate floors, altogether and without noticeable differences showed an intermediate rank of values. The highest vegetation formation presented the lowest values of species' richness, relative abundance, and indices of diversity.

Palabras clave. Chiroptera; Estructura trofica; Gradiente ambiental; Yungas-Amazonia.

Key words. Chiroptera; Environmental gradient; Trophic structure; Yungas-Amazonía.

INTRODUCCIÓN

   Se reconoce ampliamente que la diversidad y abundancia de especies varían a lo largo del globo terráqueo, que la fauna en los trópicos es más abundante y variable que en otras latitudes (Wallace, 1878; Rapoport, 1982), que las islas pequeñas o remotas tienen menos especies que las grandes o aquellas cercanas a los continentes (MacArthur y Wilson, 1967), y que la riqueza y abundancia relativa de especies en muchos grupos de vertebrados varían con la altitud (Diamond, 1972; Terborgh, 1977; Pearson y Pearson, 1978; Graham, 1983; Stevens, 1992).
   Uno de los tópicos biogeográficos más interesante es el de la distribución de las especies a lo largo de un gradiente altitudinal. La presencia de patrones altitudinales y sus procesos fundamentales no se comprenden completamente y parece variar con la región biogeográfica, grupo taxonómico, cadena trófica, producción, estabilidad o antigüedad de los ecosistemas (Patterson et al., 1989). La regularidad de estos patrones parece indicar que se han producido de acuerdo a una serie de principios básicos y que no se trata de accidentes aleatorios (Krebs, 1986a). La disminución de la riqueza de especies en varios grupos de vertebrados con el incremento de la altura es un patrón bastante general (Tuttle, 1970; Terborgh, 1971; Terborgh y Weske, 1975; Terborgh, 1977; Koopman, 1978; Graham, 1983; Terborgh, 1985; Fleming, 1986; Stevens, 1992), sin embargo, esta relación no es lineal, ya que es posible encontrar en una montaña pisos menos diversos que los que se hallan por encima y por debajo de ellos (Martínez, 1997). Ahora, un ecosistema maduro será más diverso que uno más joven, es así que bosques primarios tienden a ser menos diversos que bosques maduros (Pianka, 1966; Rohde, 1978; Krebs, 1986a).
   Los murciélagos constituyen el grupo más diverso de mamíferos en las regiones tropicales (Eisenberg, 1989; Nowak, 1994; Emmons, 1997). Estos mamíferos son componentes importantes de los ecosistemas tropicales por tener diferentes roles en procesos ecológicos complejos, como el ser depredadores de especies plagas, polinizadores y dispersores de semillas de especies vegetales económica y ecológicamente importantes (Bonaccorso, 1979; Foster et al., 1986; Turtle, 1988; Fleming, 1991).
   Bolivia al poseer una alta diversidad fisiográfica permite la coexistencia de una rica fauna de quirópteros, que representa más de un tercio de la fauna de los mamíferos de Bolivia (Salazar-Bravo et al., 2003). Durante los últimos años se han desarrollado numerosas investigaciones en el campo de la quiropterofauna boliviana, enfocadas en conocer y entender las interacciones entre las especies que componen estas comunidades y por ende de sus interacciones con el ambiente (Aguirre, 1994, 1996, 2002; Siles et al., 2003). En el caso del estudio de la estructura de las quiropterofaunas neotropicales tenemos los estudios de Fleming (1986), Medellín (1993) en el trópico mexicano, Kalko (1997), Soriano (2000) estructura funcional en selvas húmedas tropicales y selvas nubladas andinas, y Stoner (2005) en bosques secos tropicales, entre otros.
   Los trabajos de Graham (1983) en Perú, Muñoz (1990) en Colombia, y Patterson et al. (1996) en Perú describen a las comunidades de murciélagos neotropicales sobre gradientes altitudinales a través de la Cordillera de los Andes y concluyen que la riqueza de especies de murciélagos se incrementa a medida que se desciende de las Cordilleras hacia los trópicos. El empleo de grupos funcionales, como categorías tróficas, es muy útil en la interpretación ecológica de las diferencias estructurales entre comunidades (Kalko et al., 1996; Soriano, 2000; Stoner, 2005), dando una visión clara del rol que juegan las especies dentro de su comunidad.
   La Reserva de la Biosfera y tierra comunitaria de origen (RB TCO) Pilón Lajas, por su ubicación en el piso ecológico subandino de la Cordillera Oriental de los Andes, y más propiamente por su desarrollo longitudinal, permite el desarrollo de varias formaciones vegetales climáticas, dando lugar a la transición de los Yungas a la Amazonía (Navarro y Maldonado, 2005). Las comunidades de murciélagos presentes en esta transición de formaciones vegetales son las que se describieron en este trabajo, ya que se cuenta con un gradiente influenciado por la altitud y la cercanía al cauce del Río Beni. El propósito de este trabajo es el de determinar cómo varía la estructura de la comunidad de murciélagos a lo largo de un gradiente ambiental en la RBTCO Pilón Lajas, considerando como descriptores de la estructura a la riqueza de especies, abundancia relativa, rango de abundancia, similitud en composición y abundancia de las especies entre las formaciones vegetales y agrupación trófica.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio

   El trabajo se llevó a cabo dentro la RB TCO Pilón Lajas, ubicado entre los departamentos de La Paz y Beni al Noroeste de Bolivia (14º 25' - 15º 27' S, 66º 55' - 67º40' O; VSF, 1995, 1999) (Fig. 1). En la región Sudoeste de la Reserva, zona intangible más grande y alta, existen cuatro formaciones vegetales presentes (Navarro y Maldonado, 2005). El gradiente ambiental de este estudio, se encuentra entre la desembocadura del Río Suapi y la Serranía del Beu y está conformado por estas cuatro formaciones vegetales que se encuentran distribuidas según el relieve, tipo de suelo, orientación de las cordilleras y precipitación. A continuación se describen las formaciones a lo largo del gradiente ambiental estudiado ordenadas de menor a mayor altitud, y de mayor a menor cercanía al cauce del Río Beni (Ribera, 1992; Cornejo, 1994; Hinojosa, 1994; Navarro y Maldonado, 2005):
   Bosque ribereño (BR) (14º 51' 9.30" S 67º 36' 42.37" O, 250 a 300 m). Se encuentra en valles y llanuras de origen aluvial y en los bordes y meandros de los ríos más importantes de la Reserva, en este caso del río Beni. La topografía es plana y la precipitación tiene un rango entre los 1300 y 1800 mm anuales. La vegetación está compuesta por especies pioneras heliófitas, predominan Gynerium sagittatum, Cecropia sp., Tessaria integrifolia, Salix humboldtiana, Guadua paraguayana y Ochroma pyramidale.

Fig. 1. Mapa de la Reserva de la Biosfera y Tierra Comunitaria de Origen Pilón Lajas, ubicación general y señalización de los puntos de muestreo. Formación vegetal BR = Bosque ribereño, BT = Bosque de Terrazas aluviales antiguas, BA = Bosque alto denso inferiores de los Yungas del Beni y BN = Bosque con neblina de los Yungas transicionales con la Amazonía.

   Bosque de terraza aluviales antiguas (BT) (14º 52' 35.30" S 67º 38' 58.48" O, 500 m). Se encuentra en colinas suaves, terrazas aluviales antiguas y planicies de pendiente amplias. La precipitación anual está por encima de 2000 mm. Compuesto por bosque primario, alto y denso, como las especies características se tienen a Astronium urundeuva, Ficus sp., Sloanea guianensis, Inga sp., Iriartea deltoidea, Jessenia bataua y Geonoma deversa.
   Bosque alto denso inferiores de los Yungas del Beni (BA) (14º 58' 11.48" S 67º 40' 38.40" O, 750 a 800 m). Se encuentra sobre serranías con valles profundos, crestas pronunciadas, laderas abruptas y colinas con relieve ondulado a escarpado. La precipitación anual alcanza los 2500 mm. Las especies más representativas son: Virola sp., Pouteria macrophylla, Zanthoxylum sp., Sapium marnieri, Poulsenia armata, Guarea sp., Ormosia sp., Rheedia sp., Cedrela sp., Xilopia sp., Cordia nodosa, Geonoma deversa y Leonia cymosa.
   Bosque con neblina de los Yungas transicionales con la Amazonía (BN) (14º 58' 44.94" S 67º 40' 24.02" O, 1050 m). Se halla en una topografía accidentada con laderas empinadas, valles profundos y crestas expuestas. La precipitación anual fluctúa entre 1300 a 1700 mm. Presenta formación boscosa siempre verde, densa y rica en especies. Abundan las epífitas y helechos arbóreos, líquenes, musgos y orquídeas. El bosque presenta una alta diversidad de especies, donde predominan Iriartea deltoidea, Oenocarpus bataua Ficus sp., Nectandra sp., Terminalia amazonica, Swartzia jorori, Cyathea sp., Dicksonia sp., Guadua sp., Ocotea sp., Terminalia amazonica y Ampelocra sp.

Muestreo

   En el trabajo se emplea el término de formación vegetal haciendo referencia al conjunto de factores que interactúan con la vegetación, altitud, topografía y clima. Se trabajó en un gradiente ambiental constituido por cuatro formaciones vegetales (BR, BT, BA y BN). En cada formación vegetal se evaluaron diferentes sitios de colecta, sitios que al no ser unidades de muestreo independientes conformaron una réplica por formación. Para obtener los datos altitudinales y las coordenadas geográficas en las formaciones vegetacionales se empleó un altímetro Thommen y un GPS (Global Positioning System) 12 XL Garmin.
   Los muestreos se realizaron en la época húmeda entre enero y febrero de 2000; en la época seca entre julio y agosto de 2000. Se muestreó en ambas épocas para contar con una mayor representatividad de la comunidad. Para determinar el tiempo de colecta en cada formación vegetal se utilizaron curvas de acumulación de especies y se uniformizó el esfuerzo de captura para generar resultados comparables.
   Se utilizaron redes de niebla como método de muestreo, la disposición de las redes fue cambiada cada dos días para evitar que algunos murciélagos reconocieran el sitio de captura (Aguirre, 1999 comentario personal). En cada formación se colocaron de cinco a seis redes, algunas en combinaciones de T o H y otras separadas por una distancia de 50 m; la selección de los sitios de colecta se hizo considerando que representen la heterogeneidad de microhábitats. Las redes no difirieron de tamaño unas a otras, midiendo 12 m de largo y 2.5 m de altura, con un área de 30 m². Una de cada tres noches, las redes permanecieron abiertas durante 12 horas, las otras noches restantes seis horas. Se realizó la colecta en un intervalo de nueve noches antes y después de luna nueva, periodo recomendado para la captura de quirópteros (Aguirre, 1999 comentario personal), ya que estos mamíferos prefieren las noches oscuras, para evitar depredadores (Morton, 1989; Altringham, 1996), fenómeno conocido como fobia lunar (Fenton, 1991).
   Para estandarizar el esfuerzo de captura y obtener resultados que puedan ser comparables, se empleó el método descrito por Medellín (1993) y utilizado por Aguirre (1996), que toma en cuenta el número de metros en redes y el tiempo en horas en que estas permanecen abiertas cada noche de trabajo. El esfuerzo de captura en cada formación vegetal es expresado en metros de red por hora (MxH).
   Se utilizó el programa EstimateS Versión 7.5.0 (Colwell, 2005) para randomizar los datos obtenidos, calcular las curvas de acumulación de especies y sus intervalos de confianza a 95%. Además, se realizó el análisis Jacknife para conocer cuantas especies se esperaría encontrar en cada formación vegetal.
   Cada individuo capturado fue identificado de manera previa y definitiva, en algunos casos in situ, utilizando las claves dicotómicas de Anderson (1993, 1997) y Aguirre y Anderson (1997). Una vez en laboratorio se confirmó la identificación realizada en el campo utilizando claves y descripciones específicas como las de Eisenberg (1989), Anderson (1997) y Emmons y Feer (1999). Algunos individuos fueron preservados como referencia de su presencia en la Reserva, el resto fue marcado con una incisión en la membrana alar y posteriormente liberado. Se siguió la nomenclatura propuesta por Aguirre (2007) para las especies de murciélagos de Bolivia.

Descriptores de la comunidad

   Se tomó como parámetros descriptores de la comunidad de murciélagos al número de especies, número de individuos, abundancia relativa, índices de diversidad H', equitatividad, similitud Morisita-Horn entre las formaciones vegetales, grupo trófico y finalmente la tasa de recambio (turnover) entre las épocas de muestreo.
   La riqueza fue calculada de manera directa y expresada como el número de especies (Magurran, 1988). La abundancia relativa se obtuvo del cociente entre el número de individuos capturados por especie y el esfuerzo de captura (MxH). Se elaboraron curvas de rango-abundancia sugeridos por Feinsinger (2004) como fundamentales para la descripción de la diversidad de las comunidades, que examina la abundancia de las especies por cada formación vegetal y por cada época de muestreo. Se calculó el índice de diversidad (H') de Shannon- Weaver (1963) y el de equitatividad (E) (Krebs, 1978).
   Se comparó la quiropterofauna encontrada en cada una de las formaciones vegetales con el coeficiente de similitud de Morisita-Horn (Magurran, 1988). Para facilitar el análisis de los valores de similitud de manera visual, se elaboró un dendrograma, mediante el método de agrupamiento promedio propuesto por Crisci y López (1983), esta gráfica resume la similaridad de la estructura de la comunidad entre las formaciones vegetales estudiadas.
   Se calculó la tasa de recambio (turnover) (Muhlenberg, 1993) entre las épocas de muestreo, para estimar la variación temporal en la composición de especies, siguiendo la fórmula: T = (J + E) / (S1 + S2) donde J es el número de especies de la época seca, pero no en la húmeda, E es el número de especies de la época húmeda pero no en la seca, S1 es el número de las especies colectadas en época húmeda y S2 es el número de especies colectadas en época seca.
   Finalmente, los murciélagos se agruparon según gremios tróficos utilizando las clasificaciones presentadas por Findley (1993), Aguirre (1994), Patterson et al. (1996), Kalko (1997), Kalko y Handley (2001) y observaciones personales in situ, en insectívoros aéreos de ambientes abiertos (Iaa), insectívoros aéreos de espacios con fondo denso (Iae), insectívoros acechadores de espacios con fondo altamente denso (Ig), carnívoros acechadores de espacios con fondo altamente denso (C), hematófagos acechadores de espacios con fondo altamente denso (H), frugívoros acechadores de espacios con fondo altamente denso (de vuelo alto, Fa y bajo, Fb; según Patterson et al., 1996 y Kalko y Handley, 2001), nectarívoros acechadores de espacios con fondo altamente denso (N) y omnívoros acechadores de espacios con fondo altamente denso (O). Se compararon las proporciones de individuos y especies por grupo trófico, encontrado por formación vegetal y época de muestreo, empleando Chi-cuadrado de contingencia (Gutiérrez, 1995).

RESULTADOS

Esfuerzo de captura

   En 59 noches de muestreo se expusieron 3408 metros de red durante 396 horas, capturando 582 individuos distribuidos en 35 especies. El esfuerzo promedio por formación fue de 2865 ± 32 MxH, que equivale a 426 ± 311 metros de red por 50 ± 2 horas de exposición.
   Las curvas de acumulación de especies, con el ajuste de los datos observados, sus respectivos intervalos de confianza (95%) y las especies esperadas para el esfuerzo de captura realizados muestran que las especies para las cuatro formaciones vegetales se siguen incrementando, dejando de lado una ligera tendencia a estabilizarse para las formaciones BR, BT y BN sugerida por los datos observados (Fig. 2). El 70% del número de especies esperadas en las formaciones vegetales están representadas en el muestreo; sin embargo, especies adicionales puedan ser registradas con más muestreo.

Fig. 2. Curvas de acumulación de especies de murciélagos en la RB TCO Pilón Lajas, por formación vegetal. Círculos vacíos: especies acumuladas durante las noches de muestreo; curva con círculos oscuros: curva de rarefacción resultado de la randomización de los datos (EstimatesS 750); curvas punteadas: intervalos de confianza de 95%; y curvas con cruces: Jacknife (especies esperadas durante el muestreo). Ver métodos para las abreviaciones de las formaciones vegetales.

Descriptores de la comunidad

Riqueza

   Se registró un total de 35 especies en el gradiente ambiental estudiado, lo que representa un incremento de 18 especies para la RB-TCO Pilón Lajas, 15 de éstas se encuentra bajo alguna categoría de amenaza según Aguirre (1999) empleando los parámetros de la UICN. Las 35 especies encontradas sobre el gradiente ambiental representan el 31% de las especies de murciélagos conocidos para Bolivia (Salazar-Bravo, et al. 2003). El 88% de las especies registradas en este estudio pertenecen a la familia Phyllostomidae y se hallan en las cuatro formaciones vegetales, el 6% a la familia Molossidae presente solamente en la formación BR, el 3% a la familia Thyropteridae presente únicamente en la formación BA y el restante 3% a la familia Vespertilionidae presente en las formaciones BT y BN (Tabla 1).

Tabla 1
Lista de especies de murciélagos de la RB TCO Pilón Lajas registradas sobre el gradiente ambiental del presente estudio, rango de abundancia (de mayor a menor), agrupación trófica y estado de conservación. Ver métodos para las abreviaciones de las formaciones vegetales y gremios tróficos. Estado de conservación VU = Vulnerable, PV = Potencialmente Vulnerable, LRnt = Bajo Riesgo y S = Estable (según Aguirre, 1999; bajo los criterios de la UICN).

   La riqueza de especies presente sobre el gradiente ambiental en ambas épocas de muestreo disminuye con la altitud y distancia al cauce del río Beni. Se registraron 25 especies en la formación BR, 21 especies en BT y BA y 18 en BN, los pisos intermedios compartieron un mismo número intermedio de especies. En época húmeda la riqueza está más definida que en la época seca.
   Once especies se encontraron en las cuatro formaciones vegetales Carollia brevicauda, Carollia benkeithi, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, Phyllostomus hastatus, Artibeus jamaicencis, Artibeus obscurus, Uroderma bilobatum, Vampyressa thyone, Vampyrodes caraccioli y Sturnira lilium (Familia Phyllostomidae). Algunas de las especies sólo se registraron en una formación vegetal como Desmodus rotundus, Sturnira tildae, Rhinophylla pumilio (Familia Phyllotomidae), Cynomops planirostris y Molossops temminckii (Familia Molossidae) en BR, Sturnira oparaphilum en la formación BT y Choeroniscus minor, Lophostoma carrikeri, Tonatia saurophila (Familia Phyllostomidae)y Thyroptera discifera(Familia Thyropteridae) en BA.
   Se registraron 30 especies en época húmeda, 25 en época seca y 20 se capturaron en ambas épocas. Las especies registradas solo en época húmeda fueron los filostómidos C. auritus, R. pumilio, M. megalotis, T. saurophila, Chiroderma trinitatum, C. villosum y S. tildae; los molósidos C. planirostris y M. temminckii; y el tiroptérido T. discifera. Las especies capturadas sólo en la época seca fueron los filóstomidos: C. minor, L. carrikeri, Mesophylla macconnelli, Platyrrhinus infuscus y S. oparaphilum.

Abundancia

   La especie más abundante fue C. perspicillata seguida por S. lilium, C. brevicauda y P. hastatus quienes representaron en conjunto el 57% de la comunidad sobre el gradiente.
   En general, se observa que la abundancia relativa de las especies disminuye con la altitud y conforme las formaciones vegetales del gradiente se alejan del cauce del río Beni (Fig. 3). En época húmeda la abundancia relativa fue de 0.0438 individuos (ind)/MxH en la formación BR, 0.0269 en BT, 0.0396 en BA y 0.0123 en BN. En la época seca la abundancia relativa es 0.0272 ind/MxH en la formación BN, 0.0229 en BT, 0.0148 en BA y de 0.0136 en BN. Mayor abundancia relativa se obtuvo en la época húmeda, con un valor de 0.0308 ind/MxH en comparación con 0.0196 en época seca.

Fig. 3. Gráficas de rango - abundancia (dominancia-diversidad) de las especies capturadas en las formaciones vegetales. Ver métodos para las abreviaciones de las formaciones vegetales y la tabla 1 para los acrónimos de las especies de murciélagos.

Índices de diversidad, similitud y recambio

   El índice de diversidad de Shannon - Wiener (H') fue de 2.58 para el gradiente y para las formaciones fue de: 2.49 en BR, 2.42 en BT, 2.14 en BA y 2.24 en BN. Los índices de equitatividad para cada formación fueron 0.77, 0.80, 0.70 y 0.77 respectivamente. La formación BA contó con la menor homogeneidad en la distribución de especies e individuos de las cuatro formaciones vegetales evaluadas. Las formaciones vegetales con mayor similitud en su quiropterofauna fueron las formaciones intermedias entre BT y BA. En un grado menor de similitud a este núcleo, se encontró al BN, mientras que el BR manifestó una mínima semejanza con respecto a las restantes formaciones (Fig. 4).

Fig. 4. Dendrograma de similitud de Morisita-Horn entre las formaciones vegetales que conforman el gradiente ambiental estudiado. Ver métodos para las abreviaciones de las formaciones vegetales.

   La comunidad de murciélagos sobre el gradiente experimentó un 26% de recambio en su composición entre los muestreos de época húmeda a seca. De las 29 especies registradas en época húmeda 20 se capturaron en época seca, nueve solo se colectaron en época húmeda; C. auritus, M.- megalotis, T. saurophila, C. trinitatum, C. villosum, S. tildae, C. planirostris, M. temminckii y T. discifera; y seis solo en época seca R. pumilio, C. minor, L. carrikeri, M. macconnelli, P. infuscus y S. oporaphilum.
   La tasa de recambio expresada en porcentaje por formación vegetal entre las épocas de muestreo fueron: 23% para BR, 28% para BT, 41% para BA y 50% para BN.

Agrupación trófica

   El 54% de las especies registradas en el gradiente son frugívoras, los murciélagos frugívoros dominan la comunidad en todas las instancias del muestreo con una representatividad de más del 77%, siendo las especies más abundantes C. perspicillata y S. lilium las que aportan con el mayor número de individuos a este porcentaje (Tabla 1). La estructura trófica de los murciélagos, en las cuatro formaciones vegetales, varió significativamente (c² = 69, g.l.=18, p = 0.025). Durante el muestreo en época húmeda la estructura trófica en las formaciones vegetales fue significativamente diferente (c² = 55, g.l. = 18, p = 0.025) y en época seca sucedió lo mismo (c² = 28.2, g.l. = 15, p = 0.025).

DISCUSION

   De las 122 especies de murciélagos en Bolivia (Aguirre et al., 2003b; Aguirre, 2007) el 29% se registraron en este estudio. Inicialmente se reportaban 35 especies de murciélagos en la RB TCO Pilón Lajas (Barrera et al., 1994; Mercado, 1994), la riqueza de quirópteros de la Reserva se incrementó con 18 especies, con un total de 54 especies que representan el 44% de la quirópterofauna conocida para Bolivia. Veinte especies se encuentran en una situación estable, 11 son potencialmente vulnerables, tres potencialmente vulnerables además de encontrarse bajo riesgo y una especie se encuentra en la categoría vulnerable (ver Tabla 1).
   La mayoría de las especies de murciélagos registradas en Bolivia se encuentran en las zonas bajas tropicales húmedas y subhúmedas en las provincias biogeográficas Acre-Madre de Dios (83 especies), Cerrado (79) y Beni (61), y en los bosques montanos que pertenecen a la provincia biogeográfica de los Yungas (59) (Aguirre et al., 2003b; Navarro y Maldonado, 2005). La comunidad de murciélagos del gradiente ambiental estudiado en la RB TCO Pilón Lajas representa el 42% de las especies para la provincia Acre-Madre de Dios, provincia donde se encuentran las últimas estribaciones de la Cordillera Oriental de los Andes y por ende la transición de los Yungas a la Llanura Beniana.
   Con las redes de niebla, método empleado en este estudio, se logra la captura de murciélagos con una relativa facilidad; además de lograr estandarizar el esfuerzo de captura, permite realizar comparaciones a corto, mediano y largo plazo. Las limitaciones con este método se reflejan en los resultados, pues está dirigido a la captura de filostómidos, especies que habitan y forrajean en el sotobosque (la familia mejor representada en este estudio); y subestima las especies de murciélagos insectívoros aéreos (familias Emballonuridae, Molossidae, Mormoopidae y Vespertilionidae), que forrajean lejos y alto para poder ser interceptados por cualquier red (Fleming et al., 1972; Graham, 1983; Fleming, 1986; Muñoz, 1990; Reis y Muller, 1995; Kalko et al., 1996; Stoner, 2005).

Descriptores de la comunidad

   La riqueza encontrada en las cuatro formaciones vegetales varió a lo largo del gradiente ambiental, observándose una disminución conforme se ascendía altitudinalmente y se alejaba del cauce del río Beni. Los índices de diversidad también disminuyen cuando las formaciones vegetales aumentan en altura y se alejaban del río Beni, con la excepción de la formación BA que fue menos diversa que la formación BN. Este patrón puede deberse a que esta relación no es necesariamente lineal (Martínez, 1997).
   Las causas probables, pero no concluyentes, que producen estas variaciones en la riqueza, abundancia y diversidad de los murciélagos encontrados ya sea en gradientes ambientales, altitudinales o latitudinales, no dependen de un único factor sino de un complejo de factores: 1) heterogeneidad espacial, 2) estabilidad climática, 3) productividad del ecosistema, abundancia de fuentes alimentarias, 4) edad del ecosistema, 5) competencia, 6) depredación, 7) termorregulación, 8) procesos evolutivos, entre otros (Tamsitt, 1965; Fleming et al., 1972; MacArthur, 1972; Rohde, 1978; McCoy y Connor, 1980; Krebs, 1986a,b; Begon et al., 1988; Muñoz, 1990; Rosenzweig, 1992; Stoner, 2005). Los patrones de organización comunitaria variaron estacionalmente, esta dinámica estuvo dada por un 26% en la taza de recambio. Indicando que nueve especies fueron reemplazadas por seis en época seca.
   Los cambios producidos en el seno de la comunidad afectaron tanto en el número de especies como en su abundancia y por consiguiente a su diversidad especifica, mostrando los mayores valores en la época húmeda. Las comunidades de murciélagos neotropicales son altamente dinámicas y están en constante cambio, ajustándose a los recursos disponibles en su ambiente. Los trabajos de Dinerstein (1986) y Loayza et al. (2006) apoyan esta aseveración, ellos midieron el recurso frutos a lo largo del tiempo y lo relacionaron con la comunidad de murciélagos frugívoros demostrando que las comunidades pueden ajustarse con los cambios del ambiente. Entre los estudios que documentan el dinamismo de las comunidades de murciélagos están los trabajos de Aguirre et al. (2003a) y de Stoner (2005).
   El patrón de abundancia relativa de la comunidad de murciélagos, presente en la región Suroeste de la Reserva, se caracteriza por presentar algunas especies numéricamente dominantes y muchas especies poco frecuentes y raras; patrón muy similar registrado en otras comunidades de murciélagos y de aves (Fleming et al, 1972; Terborgh et al., 1990). Ocho filostómidos frugívoros (C. perspicillata, S. lilium, C. brevicauda, P. hastatus, A. obscurus, C. benkeithi, U. bilobatum y A. jamaicencis) conformaron la fracción dominante de la comunidad representando el 77%. Los registros de especies poco comunes y raras pueden deberse a diferentes factores ecológicos y metodológicos. Es importante distinguir: a) murciélagos depredadores superiores o especialistas extremos; p.e. C. auritas, carnívoro en el tope de la cadena trófica como predador, su baja abundancia se puede explicar por su requerimiento de áreas extensas para forrajear con grandes rangos de movimiento (Emmons y Feer, 1999); b) murciélagos raros debido a la escasez local de recursos como alimento, hábitat y sitios de guarida; p.e. C. minor, puede no ser residente de la zona debido a la ausencia de recursos críticos, se la registró en época seca, en la formación BA donde se encontraron árboles y arbusto en flor); y c) murciélagos que aparentan ser raros debido al uso de técnicas de muestreo inadecuadas; p.e. Myotis riparius, C. planirostris, M. temminckii y T. discifera, especies que forrajean en busca de insectos, en espacios abiertos, aperturas y/o bordes de bosque y sobre el dosel, que difícilmente caigan en redes de niebla, con baja abundancia relativa en el estudio, aparentan ser infrecuentes seguramente debido a que los datos provienen de un muestreo con redes de niebla.
   La estructura trófica de la comunidad de murciélagos sobre el gradiente ambiental se muestra rica en especies frugívoras y pobre en especies insectívoras aéreas, este comportamiento es similar al encontrado en otros estudios donde se emplea el uso de redes de niebla en el muestreo de las comunidades neotropicales de Centro y Sudamérica (Fleming et al., 1972; Bonaccorso, 1979; Graham, 1983; Muñoz, 1990; Kalko et al., 1996; Soriano, 2000). El método de muestreo afectó también la abundancia de las especies, hizo más susceptibles a las especies frugívoras que se alimentan de especies de sotobosque, explicando de esta manera la dominancia numérica de C. perspicillata y S. lilium en la comunidad; las restantes 17 especies de frugívoros presentaron una abundancia menor en comparación con las anteriores, ya que se alimentan de especies que crecen a nivel del dosel. Las categorías tróficas responsables de la variación observada en la estructura trófica entre formaciones vegetales y entre épocas de muestreo pertenecen a especies raras como L. carrikeri insectívoro acechador y C. minor nectarívoro.
   Las formaciones BT y BA presentan la mayor similitud en la comunidad de murciélagos probablemente debido a que ambos ambientes no se encuentran geográficamente muy alejados, distancias que fácilmente pudieran ser recorridas por los murciélagos que conforman estas comunidades (Kalko y Handley, 2001), la misma explicación puede extenderse a la similitud presentada entre este núcleo y la formación BN, pues estas unidades pueden compartir las especies de la comunidad. Notoria es la diferencia entre estas formaciones con la de BR que es la que se encuentra más cercana al cauce del río Beni y presenta especies vegetales pioneras.
   El valor de diversidad, el análisis de rango abundancia y el alto número de especies de filostóminos indican bajos niveles de disturbio en las formaciones vegetales estudiadas, comportamiento predicho por Medellín (2000). Otro hecho que apoya este bajo disturbio y además acrecienta el interés particular en mantener monitoreada esta área en la Reserva es el contar en su composición con especies con estados de conservación que van de vulnerables a potencialmente vulnerables a la extinción como T. nicefori, V. thyone, L. carrikeri y C. planirostris.

CONCLUSIONES

   La RB TCO Pilón Lajas cuenta con una riqueza de 54 especies de murciélagos, de las cuales 18 son nuevos registros para el área protegida y 15 se encuentran bajo alguna categoría de amenaza. La riqueza de especies, la abundancia relativa, índices de diversidad, agrupación trófica de la comunidad de murciélagos varían entre las formaciones vegetales del gradiente altitudinal. La riqueza, abundancia relativa y diversidad varían negativamente con la altitud y positivamente con la cercanía al río Beni. La variación en la estructura de las comunidades de murciélagos sobre el gradiente ambiental puede deberse a la interacción de los factores climáticos, heterogeneidad espacial, productividad, competencia, depredación, tiempo y estabilidad del entorno.

AGRADECIMIENTOS

Quiero agradecer a todas aquellas personas e instituciones que colaboraron de diferentes maneras en este estudio. A Veterinarios Sin Fronteras y al Instituto de Ecología por su financiamiento. A Luis Fernando Aguirre y Maria Ripa de Marconi por su guía y apoyo durante la realización de este estudio. A la Dirección y cuerpo de Guarda Parques de la Reserva de la Biosfera y Tierra Comunitaria de Origen Pilón Lajas, por su colaboración y apoyo logístico. A Idea Wild por la facilitación en el material de campo. A la Colección Boliviana de Fauna por permitirme la consulta bibliográfica. A Teresa Tarifa por su constante motivación, desinteresada colaboración y esfuerzos por sacar adelante esta publicación. A Alejandra Roldan y a todos los revisores del manuscrito por sus acertados y valiosos comentarios. A Juan Carlos Peña, Paola Flores-Saldaña, Carlos Zambrana por su colaboración en todo momento. A mi familia por su paciencia y apoyo incondicional. Finalmente a mis hijos Juan Carlitos y Arathcito Peña por todo su amor.

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Recibido 3 abril 2006.
Aceptación final 26 agosto 2008.