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Mastozoología neotropical

Print version ISSN 0327-9383On-line version ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.16 no.2 Mendoza July/Dec. 2009

 

ARTÍCULOS Y NOTAS

Composición de la dieta de Sigmodon hispidus (Rodentia: Cricetidae) en caña de azúcar

José L. Peña-Ramos1, José López-Collado1, Baldomero Alarcón-Zúñiga2, Mónica Vargas-Mendoza1 , Isabel Vázquez-López3 y Cesáreo Landeros-Sánchez1

1 Agroecosistemas Tropicales, Colegio de Postgraduados. Km. 88.5 Carretera Xalapa-Veracruz, Apdo. Postal 421, 91700 Veracruz, Ver., México [Correspondencia: José López-Collado <jlopez@colpos.mx>].
2 Departamento de Zootecnia, Universidad Autónoma Chapingo. Km 38.5 Carretera México-Texcoco, 56230 Texcoco, México.
3 Fitosanidad, Colegio de Postgraduados. Km. 36.5 Carretera México-Texcoco, 56230 Montecillo, México.

RESUMEN: Se determinó la composición de la dieta de Sigmodon hispidus y su relación con la variación estacional de los recursos alimenticios disponibles, hábitat y sexo del roedor en Oaxaca, México. El muestreo de roedores y vegetación se realizó en parcelas de caña de azúcar y malezas en abril y agosto de 2005. Los recursos alimenticios se identificaron mediante el análisis histológico del contenido estomacal. Se encontró que la dieta de S. hispidus es diversa y fluctúa entre estaciones y sexo del roedor; comprende el follaje y tallos de ocho especies de gramíneas, una ciperácea, seis especies de follaje ancho, semillas de seis especies de plantas y cinco grupos de artrópodos. La caña de azúcar fue el recurso más consumido y su ingestión por las ratas fue mayor durante abril comparado con agosto. El consumo de las herbáceas Bidens sp. y Blechum pyramidatum fue mayor en las hembras. La estimación del consumo de los recursos disponibles en abril, expuso que los roedores en la parcela de caña de azúcar consumieron más caña de azúcar, semillas y ciperáceas, mientras que para aquellos capturados en la parcela de malezas, la caña de azúcar y las semillas constituyeron su dieta con mayor frecuencia; otras gramíneas y follaje no gramíneo fueron menos seleccionados en ambos hábitats, lo mismo que las ciperáceas en el de malezas. En agosto se incrementó el consumo de semillas por roedores capturados en caña de azúcar, mientras que la caña y las semillas fueron preferidas por individuos en la parcela de malezas.

ABSTRACT: Diet composition of Sigmodon hispidus (Rodentia: Cricetidae) in sugarcane. We determine the diet composition of Sigmodon hispidus and its relationship with the seasonal variation of food resources availability, habitat and gender of the rodent in Oaxaca, Mexico. Sampling of rodents and vegetation were carried out in plots of sugar cane and weeds in April and August 2005. Food items of captured rodents in both plots were identified by histological analysis of stomach content. It was found that the diet of S. hispidus is diverse and varies between seasons and gender of the rodent. Diet includes the foliage and stems of eight species of grasses, a flatsedge (Cyperus sp.), six broad-leaved species, seeds from six plant species and five groups of arthropods. Sugar cane was the most commonly consumed food and their intake by rats was higher in April compared to August. The consumption of herbs Bidens sp. and Blechum pyramidatum was higher in females. Regarding the resources available in April, rodents caught in the sugarcane plot consumed more sugar cane, seeds and flatsedges, while in the weeds plot, rats consumed sugar cane and seeds; others grasses and broad-leaved plants were less selected in both habitats, as well as the flatsedges in the habitat of weeds. In August, the seeds were more consumed in the sugar cane plot, whereas the sugar cane and seeds were selected in the weeds plot.

Palabras clave. Análisis logístico; Análisis microhistológico; Rata algodonera; Selección de recursos.

Key words. Cotton rat; Logistic analysis; Microhistological analysis; Resource selection.

INTRODUCCIÓN

De acuerdo con la FAO (2005), el azúcar es uno de los productos más consumidos en el mundo, debido a que es un componente importante de la dieta alimenticia de la población. México aportó el tres porciento de la producción mundial y ocupó el séptimo lugar dentro de los principales países productores (COAAZUCAR, 2005). La caña de azúcar es uno de los cultivos de mayor importancia en México; actualmente se industrializa una superficie de 690 440 ha, de las que dependen 440 mil familias con empleos permanentes y temporales, distribuidas en 227 municipios de 15 estados del país (SIAP-SAGARPA, 2007).
En el cultivo de caña de azúcar, las plagas y enfermedades ocasionan pérdidas económicas a los productores. En México se reportan cinco especies de roedores plaga de la caña de azúcar, y la rata algodonera (Sigmodon hispidus Say et Ord, 1825) causa grandes daños (Villa y Whisson, 1995; Sánchez-Cordero y Martínez-Meyer, 2000). Este mamífero afecta anualmente 200 000 ha de caña de azúcar a nivel nacional y reduce 5 a 20% del rendimiento por hectárea (Villa et al., 1993). En el ciclo agrícola 2004-2005, hubo 5% de daño en 115 218 ha de caña de azúcar, equivalente a 345 654 t de tallos; las pérdidas económicas calculadas fueron 103.7 millones de pesos mexicanos (Vázquez, 2005). González et al. (1978) reportan hasta un 22.8% de plantas dañadas por Sigmodon hispidus zanjonensis, ocasionando pérdidas severas en el cultivo. Además, esta especie es un reservorio potencial de virus que dañan a los seres humanos, como el virus Tamiami (Mills y Childs, 1998; Fulhorst et al., 2007) y el virus Sin Nombre (Sánchez-Cordero et al., 2005).
La rata algodonera S. hispidus es activa día y noche todo el año; presenta fluctuaciones poblacionales bimodales anuales, con una máxima densidad en otoño y una menor intensidad a finales de primavera. Los periodos de declinación de la población están asociados con bajas temperaturas de invierno y con la reducción de la cobertura vegetal y del alimento (Goertz, 1965; Cameron y Spencer, 1981; Langley y Shure, 1988). La rata es generalista en el uso de hábitats, pero se localiza con frecuencia en aquellos perturbados con dominancia de pastos (Cameron y Spencer, 1981; Lidicker et al., 1992; Randolph y Cameron, 2001; Cruz-Lara et al., 2004). En este caso, la altura y la densidad son importantes en la elección del microhábitat por la rata (Packer y Layne, 1991).
La rata algodonera es omnívora y se alimenta de gramíneas, semillas, insectos y pequeños artrópodos (Kincaid y Cameron 1985; Janzen, 1986; Orrock y Damschen, 2005), así como de dicotiledóneas que le proporcionan proteínas, calcio y fósforo requeridos para la reproducción (Cameron y Spencer, 1981; Randolph et al., 1991). Los requerimientos nutricionales aumentan en la gestación, y cambia la composición del cuerpo fetal y neonatal asociado a estos requerimientos (Randolph et al., 1995).
El tipo de recurso alimenticio de la dieta de los roedores es importante para la fecundidad, supervivencia, migración, ciclos de abundancia, patrones de distribución y uso del espacio (Castellarini et al., 1998; Randolph y Cameron, 2001); permite determinar el efecto de los herbívoros en los recursos tróficos y agroecosistemas (Petrides 1975; Ellis et al., 1998); además, se diseñan planes de conservación de especies y se desarrollan estrategias para el manejo de las poblaciones (Tobin et al., 1994; Grajales-Tam et al., 2003).
Los estudios de la composición de la dieta de S. hispidus, se han efectuado generalmente en pastizales y poco se conoce de la selección de los recursos alimenticios en cultivos agrícolas y zonas tropicales (Vivas y Calero, 1988). En México, en parcelas de caña de azúcar y pastizales, S. hispidus se alimenta de la caña de azúcar, otras gramíneas, insectos y semillas, sin identificar las especies (Vázquez, 2005). Por tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la composición de la dieta de S. hispidus, su relación con el tipo de hábitat, el sexo del roedor y época de muestreo, en un agroecosistema de caña de azúcar y su entorno de malezas. Además, se analizó la selección de los recursos alimenticios de acuerdo con su disponibilidad en estos hábitats.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio

El estudio se realizó en lotes representativos de dos tipos de hábitat: uno con dos hectáreas sembrado con caña de azúcar variedad Mex 69-290; otro de una hectárea con malezas, contiguo al cultivo. El sitio experimental se localiza en 18º 32' 9'' N y 96º 37' 14'' O y 132 msnm, en Acatlán de Pérez Figueroa del estado de Oaxaca, México. El clima según la clasificación de Köppen modificada por García (1988) es un Am(w)(e)g, cálido subhúmedo con una temperatura media máxima de 29 ºC en abril y mayo, y mínima media de 21.5 ºC en diciembre y enero. La precipitación media anual es 2157 mm, con una estación lluviosa de mayo a octubre y una seca de noviembre a abril.

Método de captura de roedores

Para la captura de roedores se realizaron dos muestreos de individuos: del 17 al 21 de abril de 2005 en la estación seca y del 20 al 24 de agosto del mismo año, en la estación lluviosa. Cada muestreo fue con 100 trampas de golpe marca Víctor®, distribuidas sistemáticamente a 10 metros una de la otra, para evitar competencia entre ellas (Summerlin y Wolf, 1973). En la parcela de caña de azúcar, hubo 50 trampas y 50 en el lote contiguo de malezas. En cada periodo de muestreo se colocaron las trampas y se emplearon trozos de caña de azúcar como cebo, debido al interés de conocer la dieta de S. hispidus que se alimenta con caña de azúcar, cuya importancia económica en la zona es relevante. El muestreo, procesamiento y análisis se orientó exclusivamente a S. hispidus, especie dominante con más de 95% de las capturas de roedores en esta zona (Fuentes-Sierra, 2007).
Las trampas se cebaron en las tardes y fueron examinadas por las mañanas para recolectar los roedores, registrándose su peso y estado reproductivo (Goertz, 1965). Los estómagos de los individuos de S. hispidus capturados fueron almacenados en frascos con alcohol etílico al 70% para determinar la composición de la dieta.

Colecta de vegetación y material de referencia

Paralelamente a la colecta de individuos roedores, se determinó la composición botánica de especies y la disponibilidad alimenticia mediante la medición de cobertura foliar, en ambos hábitats de caña de azúcar y contiguo de malezas (Alarcón, 1995). En el hábitat de malezas se cuantificaron cinco cuadrantes de un metro cuadrado y en el interior del cultivo tres cuadrantes de cuatro metros cuadrados. La selección de los cuadrantes se hizo aleatoriamente en las parcelas (Müeller-Dombois y Ellenberg, 1974; Alarcón, 1995); el número de cuadrantes considerados fue en base a la variabilidad en cobertura y diversidad de especies. Con el propósito de conformar la colección botánica de referencia, así como para referir a la mayor cantidad de plantas que pudieran ser consumidas por el roedor debido a su capacidad de desplazamiento, se realizó una recolección dirigida de todas las especies en las parcelas de estudio y también en un área periférica cercana a los 30 m. Las especies vegetales colectadas se prensaron, clasificaron e identificaron por especialistas del Instituto de Ecología (Veracruz, México) y de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Veracruzana (Veracruz, México). Una réplica de las colectas se almacenó en fresco y procesó en el Laboratorio de Genética del Departamento de Fitotecnia de la Universidad Autónoma Chapingo.
La identificación de las especies vegetales consumidas por las ratas se llevó a cabo por microhistología, tanto de las colectas en fresco de referencia como del contenido estomacal de las ratas. Las preparaciones histológicas del material se procesaron de acuerdo con el método propuesto por Sparks y Malechek (1968) con modificaciones por Alarcón (1995) y Cervantes-Martínez et al. (2005). Las muestras de las plantas en fresco se molieron con nitrógeno líquido y se preaclararon en una solución de hipoclorito de sodio al 5%, seguida de un proceso de deshidratación y aclaramiento por periodos de 30 minutos a partir de etanol al 50, 70, 96 y 100%, además de la mezcla 1:1 de etanol y xilol (ambos al 100%) y xilol al 100% por 30 min. (Curtis, 1986; Ruzin, 1999; Cervantes-Martinez et al., 2005). Posteriormente, las preparaciones fueron teñidas por dos minutos en una solución de safranina "O" al 1% en etanol al 50%, y se enjuagaron con etanol al 70%; inmediatamente después se adicionó verde rápido al 0.12% en etanol al 96% por 20 s y se enjuagaron en etanol al 96 y 100%. Finalmente se tomó una muestra al azar y se distribuyó sobre un portaobjetos de forma homogénea junto con el medio de montaje Permount (Cervantes-Martínez et al., 2005). El tamaño de cubreobjetos utilizados fue de 22 x 22 mm. Cada preparación se rotuló con el nombre de la especie vegetal correspondiente; las placas se secaron a 35 ºC por 48 h (Lersten y Horner, 2004). Por otro lado, las semillas se infiltraron en parafina y se obtuvieron cortes de 10 μm en el micrótomo de rotación; continuando con la deshidratación, tinción y montaje correspondientes.
Las muestras se observaron a diferentes aumentos en un microscopio compuesto modelo Polyvar marca American Optical, para identificar las características cualitativas de cada especie, como algunos tipos de células constitutivas de la epidermis, forma y distribución de los estomas y tricomas, además de la presencia de cuerpos silíceos y suberosos, y cristales hialinos, a los cuales se les tomaron fotografías para formar los patrones de colección (Metcalfe, 1960; Hansen et al., 1978; Johnson, 1982; Johnson et al., 1983).

Procesamiento del contenido estomacal de las ratas

El análisis inició con la extracción del contenido estomacal de las ratas que se lavó en agua corriente sobre un tamiz de malla No. 120. Debido al tamaño de partícula del contenido estomacal por efecto del masticado bucal de los roedores, no se requirió de un molido preliminar para la identificación de las muestras. El proceso de deshidratación, tinción, montaje e identificación de las muestras fue el mismo que el de las plantas en fresco del material de referencia.
En la determinación de la composición de la dieta, se analizaron muestras de 113 estómagos, 72 de la estación seca y 41 de la estación lluviosa, considerando 10 campos del microscopio por muestra de cada roedor. Las preparaciones del contenido estomacal se identificaron por comparación con el material de referencia y se cuantificó su presencia a diferentes aumentos (Metcalfe, 1960; Hansen et al., 1978; Johnson, 1982; Johnson et al., 1983). Los artrópodos encontrados se identificaron por especialistas del centro de Entomología del Colegio de Postgraduados (Montecillo, México).

Análisis estadístico de los datos

Para comparar las proporciones de captura de roedores entre los periodos de muestreo, sexo y hábitats, se realizó un análisis de independencia, con el procedimiento FREQ del programa SAS® (SAS Institute, 2004). Además, los efectos del periodo de muestreo (abril y agosto), el sexo de las ratas (hembras y machos) y el tipo de hábitat (caña de azúcar y malezas) sobre la ingestión de los componentes alimenticios en las poblaciones de ratas, se analizaron en un modo protegido de dos etapas (Johnson, 2000; García, 2004). Este análisis permite detectar efectos de las variables independientes al tomar en cuenta las posibles interrelaciones en las respuestas multivariadas; en caso de existir un efecto a nivel multivariado se procede a realizar comparaciones univariadas (Moya-Laraño y Wise, 2007; Chammem et al., 2008). En ambas etapas se utilizó un modelo lineal donde las variables independientes fueron periodo de muestreo, sexo y hábitat, mientras que la proporción de ratas que consumieron cada componente se consideró como la variable respuesta y se obtuvo mediante el cociente na/n, donde na es el número de ratas donde se encontró el componente alimenticio y n es el número de ratas capturadas y procesadas. En la primera etapa se aplicó el procedimiento GLM con la opción MANOVA (SAS Institute, 2004). En este caso, debido a que la respuesta analizada es binaria, se aplicó la transformación arcoseno para robustecer el supuesto de normalidad (Freeman y Tukey, 1950); para determinar la significancia de las variables independientes se utilizó la estadística de Wilks. En la segunda etapa se estimaron los efectos univariados con un modelo de regresión múltiple logística mediante el procedimiento LOGISTIC de SAS® (SAS Institute, 2004). Este modelo es recomendable cuando se tiene una respuesta binomial, como es el caso (Agresti, 1996; Keating y Cherry 2004). La significancia del modelo logístico se evaluó con la prueba de Ji cuadrada de Wald, así como los efectos principales (fecha de muestreo, sexo, hábitat). Este análisis se hizo a cada uno de los componentes excepto para insectos y ácaros, los cuales se agruparon en una categoría por ser los que aparecían en menor cantidad en las muestras del contenido estomacal. Análisis preliminares en ambas etapas indicaron ausencia de efectos de interacción, así que solamente se probaron efectos principales.
Debido a la naturaleza exploratoria del análisis, no se estudiaron diferencias por edad de las ratas. Asimismo, los pocos ejemplares de otros roedores capturados en los muestreos sugieren que la competencia entre ellos por los recursos alimenticios disponibles fue reducida y por lo tanto, no se evaluó.
La selección de recursos alimenticios disponibles en el ambiente se analizó para cada combinación de tipo de hábitat y fecha de muestreo. Los componentes alimenticios vegetales se agruparon en cinco categorías: caña de azúcar, gramíneas, plantas de hoja ancha, ciperáceas y semillas. De una preparación histológica del contenido estomacal de cada rata se subdividió en 10 campos del microscopio y se contó el número de ellos donde aparecía el componente respectivo, éstos se sumaron para todos los componentes de un grupo y se obtuvo el porcentaje con relación al total de grupos; con esto se estimó una proporción relativa del uso de los recursos (Pc) para cada grupo alimenticio. El valor promedio sobre todas las ratas se comparó con la proporción promedio de área foliar estimada en los muestreos de cobertura vegetal, designada como el uso esperado (Pd); la estimación de la oferta de semillas se obtuvo indirectamente con base en la cobertura foliar de las plantas que las producen (Alcoze y Zimmerman, 1973). La comparación entre ambas proporciones se realizó mediante la construcción de intervalos de confianza simultáneos de Bonferroni para Pc (Neu et al., 1974; McClean et al., 1998). Si Pc fue significativamente mayor que Pd, se consideró que hubo una preferencia hacia el componente alimenticio de acuerdo con la definición de Begon et al. (2006). Este análisis se realizó con el programa de cómputo Resource Selection Analysis Software for Windows (Leban, 1999).

RESULTADOS

Se capturó un total de 138 individuos de S. hispidus. En abril se obtuvieron 85, de los cuales 22 machos y 18 hembras se capturaron dentro del lote de caña de azúcar y 28 machos y 17 hembras en el lote de malezas. En agosto se capturaron 53 individuos, 45 de ellos en el lote de malezas, siendo los machos (33) más abundantes en este hábitat que las hembras (12). En el lote de caña de azúcar se capturaron ocho roedores, cinco de los cuales fueron machos y tres hembras (Fig. 1). La prueba de independencia mostró que no existen diferencias significativas en las proporciones de capturas obtenidas en los meses de abril y agosto (χ2 = 3.24, gl = 1, P = 0.0718), ni por hábitat y sexo del roedor (χ2 = 0.38, gl = 1, P = 0.5376); aunque siempre hubo más machos que hembras y en agosto se capturaron menos individuos dentro del lote de cultivo de caña que en el de malezas. Por otra parte, la cantidad de hembras reproductivas fue similar en ambos periodos de muestreo (χ2 = 3.57, gl = 1, P = 0.0588), y similar el número de machos reproductivos capturados entre periodos de muestreo (χ2 = 0.13, gl = 1, P = 0.7184). Además de S. hispidus, se capturaron otros roedores, incluyendo tres ejemplares de Oryzomys couesi dentro del lote de caña de azúcar en abril y dos ejemplares de Peromyscus sp. en abril y dos en agosto dentro del mismo lote de caña de azúcar.

Fig1
Fig. 1
. Individuos de Sigmodon hispidus capturados en abril (A) y agosto (B) de 2005 en caña de azúcar y malezas, Oaxaca, México.

De los ejemplares capturados de S. hispidus, solamente 113 tuvieron suficiente contenido estomacal para identificar sus componentes alimenticios; las ratas no examinadas fueron 19 machos y seis hembras en una proporción de sexos similar a las procesadas (χ2 = 1.97, gl = 1, P =0.1597). Con base en el análisis microhistológico de los estómagos de las ratas, se encontró que su alimentación está compuesta de diversas especies vegetales y artrópodos. S. hispidus se alimentó del follaje y tallos de ocho especies de gramíneas, una ciperácea y seis especies de follaje no gramíneo. En adición, la rata consumió semillas de seis especies vegetales, artrópodos de cinco grupos: homópteros, ácaros, colémbolos, hormigas e insectos en general, y tejido vascular de especies vegetales sin identificar (Tabla 1). El principal componente alimenticio en la dieta de S. hispidus fue la caña de azúcar (Saccharum officinarum), la cual estuvo presente en 97 de 113 individuos (85.8%). Otras plantas ingeridas con frecuencia por las ratas fueron Paspalum sp., Rottboellia sp. y otras especies productoras de semillas (Tabla 1). Por otra parte, en los muestreos de especies vegetales de ambos lotes de caña de azúcar y maleza, se encontraron plantas del género Cnidoscolus sp. (Euphorbiaceae), pero no fueron detectadas en los estómagos de las ratas.

Tabla 1
Individuos (n) de Sigmodon hispidus que presentaron el componente alimenticio indicado, de acuerdo al periodo de muestreo y hábitat, Oaxaca, México 2005.
Tab1

En relación al efecto de las fechas de muestreo, sexo y hábitat sobre la ingestión de componentes alimenticios por las ratas, el análisis multivariado indicó que las fechas de muestreo son significativas (Wilks = 0.261, F = 10.7, gl1 = 23, gl2 = 87, P < 0.0001), lo mismo que el sexo de las ratas (Wilks= 0.292, F = 1.66, gl1 = 23, gl2 = 87, P = 0.0487) y no hubo efecto multivariado del tipo de hábitat (Wilks = 0.749, F = 1.26, gl1 = 23, gl2 = 87, P = 0.2181). Por lo tanto, a nivel de componente individual, solamente se consideraron diferencias significativas para fechas de muestreo y sexo, pero no para hábitat. A continuación se presentan los resultados por cada componente alimenticio.
En relación al consumo de gramíneas por las ratas, se encontraron diferencias en el con-sumo de caña de azúcar solo para periodos de muestreo (χ2 = 10.09, gl = 1, P = 0.0015) siendo abril el periodo con mayor proporción de la población de ratas que la consumieron (Tabla 2). Por otra parte, el consumo de Paspalum langei, Sporobolus sp., Paspalum unispicatum y Panicum maximum fue similar entre periodos de muestreo, sexos y tipo de hábitats (Tabla 2). En el caso de Oryza latifolia, los machos la consumieron más que las hembras (χ2 = 4.4, gl = 1, P = 0.0352). En este mismo grupo de gramíneas se encontraron diferencias de consumo en los periodos de muestreo para Rottboellia sp. (χ2 = 22.73, gl = 1, P = 0.0001) y resultó que una mayor proporción de roedores consumieron esta especie en agosto más que en abril (Tabla 2); de este género, las hembras tienden a consumir más que los machos (χ2 = 3.55, gl = 1, P = 0.0596).

Tabla 2
Proporción estimada de la población de Sigmodon hispidus que consumió cada componente alimenticio en función de los factores periodo de muestreo, sexo y hábitat, Oaxaca, México 2005.
Tab2
* Proporciones diferentes estadísticamente dentro de cada factor con un valor de P< 0.05.

En cuanto a la familia Cyperaceae, sólo se encontró C. odoratus en el contenido estomacal de Sigmodon hispidus. El análisis de este componente alimenticio mostró que no existen diferencias en el consumo entre periodos de muestreo (χ2 = 0.72, gl = 1, P = 0.3690), sexos (χ2 = 0.71, gl = 1, P= 0.3988) y hábitats (χ2 = 0.12, gl = 1, P = 0.7272) (Tabla 2).
Las especies de follaje no gramíneo consumidas por Sigmodon hispidus fueron: Bidens sp., Blechum pyramidatum, Anoda cristata, Fabaceae (no identificada), Angelonia angustifolia y Phyllanthus niruri. En esta categoría hubo diferencias en el consumo de Bidens sp. entre sexos (χ2 = 6.20, gl = 1, P = 0.0128), siendo que las hembras consumen más que los machos. En el caso de Blechum pyramidatum las ratas hembras también consumieron en mayor proporción que los machos (χ2 = 4.06, gl = 1, P = 0.0440). Para el resto de los componentes alimenticios el con-sumo fue similar entre periodos de muestreo, sexos y hábitats (Tabla 2).
Con base en las muestras de semillas encontradas en los estómagos de S. hispidus, se identificaron diferencias de consumo entre periodos de muestreo en Physalis sp. (χ2 = 20.77, gl = 1, P < 0.0001) y Rottboellia sp. (χ2 = 18.21, gl = 1, P < 0.0001). En agosto hubo una mayor proporción de ratas que consumieron estas semillas que en abril (Tabla 2). Finalmente, el consumo de artrópodos (homópteros, colémbolos, hormigas, ácaros e insectos en general) fue estadísticamente similar entre periodos de muestreo, sexos y hábitats.

Selectividad alimenticia de Sigmodon hispidus

De acuerdo con la comparación de las proporciones de consumo de los componentes alimenticios con el recurso presente en cada hábitat, se encontró que existe una tendencia de las poblaciones de rata a preferir algunos de los recursos disponibles en su ambiente. Las ratas capturadas en el lote de caña de azúcar durante abril presentaron una selección positiva por la caña de azúcar, las semillas y las ciperáceas, mientras que las capturadas en el hábitat de malezas prefirieron la caña de azúcar y las semillas. Las gramíneas y el follaje no gramíneo fueron consumidos en me-nor proporción con relación al recurso presente en ambos hábitats; lo mismo ocurrió con las ciperáceas en el hábitat de malezas. Las ratas capturadas en agosto en el lote de caña de azúcar prefirieron las semillas. En este escenario, la caña y el follaje no gramíneo fueron seleccionados en una proporción significativamente menor a la disponible. En el hábitat de malezas, las ratas tuvieron preferencia por la caña de azúcar y las semillas, el resto de los componentes alimenticios en la dieta fueron consumidos en menor proporción que el recurso presente en el hábitat (Tabla 3).

Tabla 3
Selectividad alimenticia de Sigmodon hispidus por grupos de componentes alimenticios en función del periodo de muestreo y hábitat. Pd es la proporción promedio de abundancia del recurso en el ambiente y Pc es la proporción promedio de la población que consumió el grupo de componentes con su intervalo de Bonferroni, IB. Oaxaca, México 2005. El asterisco (*) indica diferencia significativa entre Pd y Pc con un valor de P< 0.05. (+) = consumo mayor a lo esperado, (-) = Consumo menor a lo esperado. Ca = Caña de azúcar, Gr = Gramíneas, FnG = Follaje no gramíneo, Cy = Ciperáceas y Se = Semillas.
Tab3

DISCUSIÓN

En relación con la dieta de S. hispidus, se encontró que la caña de azúcar fue ingerida por el 85.8% de las ratas analizadas, lo que indica que se trata de un componente alimenticio importante (Ramírez et al., 2005; Vázquez, 2005). La caña de azúcar estuvo presente con una alta frecuencia tanto en las muestras estomacales obtenidas en abril como en agosto; sin embargo, en abril la presencia de este componente fue mayor (95.8%) que la consumida en agosto (68.3%). Esto puede explicarse tanto por diferencias en la etapa de crecimiento del cultivo como por la oferta y disponibilidad de alimentos. En el muestreo de abril, época de sequía, el cultivo se encontraba en la etapa de maduración, que corresponde a un contenido de sacarosa alto (Preston, 1977); esta condición puede hacer que la caña de azúcar sea más palatable, como lo es para la rata de campo (Buckle, 1994; Whisson, 1996) y concuerda con autores que han reportado que la infestación de roedores plaga es mayor en cultivos maduros (Hampson, 1984). Por otra parte, en agosto, época de lluvias, hubo una mayor cobertura relativa de otras especies de plantas, por ello las ratas tuvieron oportunidad de consumir otros componentes alimenticios, lo que redujo la ingestión de caña de azúcar, registrándose un mayor consumo de semillas en ambos hábitats de caña de azúcar y malezas (Tabla 3), las cuales tienen un alto contenido energético y proteínico. Este cambio en hábitos alimenticios ha sido registrado en esta especie cuando hay una oferta de alimentos con mayor cantidad de proteínas (Cameron y Eshelman, 1996; Eshelman y Cameron 1996).
La proporción de las poblaciones de S. hispidus que consumieron gramíneas, excepto caña de azúcar y P. unispicatum, fue relativamente común, pues fluctuó del 11 al 59%; en el caso de P. unispicatum su consumo fue menor del 11% (Tabla 2). No obstante, la oferta de gramíneas fue mayor que el consumo en todas las condiciones examinadas, excepto en agosto en caña de azúcar (Tabla 3), lo que indica que las especies disponibles de esta categoría no son seleccionadas tanto como la caña de azúcar. En el caso de especies de ciperáceas y follaje no gramíneo, éstas fueron consumidas en una proporción relativamente baja (1 a 16%). Sin embargo, se encontró que las hembras también consumieron material vegetativo de Bidens sp. y Blechum pyramidatum (Tabla 2), dos especies del grupo de las dicotiledóneas. Esta estrategia de alimentación fue comunicada por Randolph et al. (1991; 1995), quienes observaron en pruebas de laboratorio y estudios de campo que las hembras consumieron en mayor proporción las dicotiledóneas, las cuales contribuyen con proteínas, calcio y fósforo esenciales para su reproducción.
En abril se identificaron fragmentos de semillas en el contenido estomacal de las ratas, a pesar de no encontrar las plantas productoras de las mismas en el muestreo para estimar la disponibilidad, lo que sugiere que las ratas se trasladaron a otras áreas o las recolectaron del suelo; en agosto también hubo consumo de semillas y en todos los escenarios se encontró una predilección hacia estos componentes (Tabla 3). La ingestión de semillas por S. hispidus ha sido documentada por varios investigadores (Fleharty y Olson, 1969; Janzen, 1986). En ésta y otras especies se ha observado un alto contenido de semillas en la composición de la dieta, por ejemplo, Castellarini et al. (1998) en la rata Calomys venustus, y Martínez-Sánchez (2004) en S. hispidus en cultivos de café; quienes citan que la selectividad de recursos tróficos como las semillas se debe a los requerimientos nutricionales de los roedores y al valor nutritivo del alimento. Lo anterior influye en que se trasladen hacia otros sitios aledaños donde encuentren mayor disponibilidad de alimento. Asimismo, en las semillas existen diversas sustancias almacenadas como carbohidratos y proteínas y, en particular, las semillas de las gramíneas están constituidas en su mayor parte por estos compuestos nutritivos (López, 2005).
Con respecto a la ingestión de artrópodos por S. hispidus, la proporción de consumo fue relativamente común (51 a 63% de la población), y similar entre periodos de muestreo, sexo y hábitat (Tabla 2). Los artrópodos encontrados fueron colémbolos, homópteros, hormigas y ácaros, todos de un tamaño diminuto, lo que sugiere que la rata no hace una selección para consumirlos. Por tanto, y debido a que no se hizo una estimación de la densidad de artrópodos, se supone que la ingestión de estos organismos ocurrió de manera fortuita al consumir las especies vegetales encontradas, las cuales les sirven de hospederos. Resultados similares fueron reportados por Cameron y Spencer (1981), quienes mencionaron que S. hispidus no prefiere los insectos y los que llega a consumir son de forma accidental, pues van adheridos a las plantas ingeridas.
El grupo de componentes no identificados estuvo compuesto en su mayoría de fibras y sistema vascular, siendo el mayor consumo en el mes de abril. Cortés et al. (2002) mencionan que en el roedor Lagidium viscacia y Abracoma cinerea la presencia de estas estructuras podría deberse a la utilización del agua contenida en la corteza de las plantas, por lo que en este caso las ratas pudieron ingerir dichas partes para complementar sus necesidades hídricas en la época de sequía.
Por otra parte, el análisis de los datos de captura indicó que la densidad poblacional presentó proporciones similares entre periodos de muestreo, sexos y hábitat. Esto posiblemente se debe a las limitaciones del estudio puesto que solo se examinó un sitio de cada hábitat y el muestreo se llevó a cabo en dos periodos del año. En contraste, Vázquez (2005) encontró diferencias en densidades poblacionales y proporciones de sexo de S. hispidus en hábitats similares, pero el estudio se realizó con muestreos mensuales durante dos años. A su vez es necesario considerar que este roedor tiene una alta capacidad de desplazamiento (Cameron et al., 1979; Diffendorfer y Slade, 2002), lo cual pudo contribuir a equilibrar las poblaciones en los hábitats examinados. Asimismo, en ambos periodos de muestreo se capturó un número similar de ratas en estado reproductivo, lo que difiere con lo reportado en estudios realizados por Vázquez (2005), quien encontró un marcado periodo de actividad reproductiva en los meses de julio a octubre correspondientes al periodo de mayor precipitación. Tales discrepancias pueden atribuirse a diferencias en el diseño metodológico entre los estudios, ya que en esta investigación, el muestreo se hizo en el transcurso de una semana de cada periodo de muestreo.
En cuanto a la determinación de la composición de la dieta de roedores, generalmente se realiza mediante el análisis de heces fecales, inspección del contenido estomacal o bien por el bombeo del estómago (Kronfeld y Dayan 1998). En este estudio, el análisis del contenido estomacal de S. hispidus permitió identificar la mayoría de los componentes, excepto algunas partes de tejido vascular y los artrópodos, que se identificaron parcialmente. Otro problema potencial de esta técnica es la dificultad para identificar y cuantificar los componentes, aun cuando en el presente estudio faltaron muy pocas especies vegetales por identificarse, quizás debido a que no se exploró una mayor área de recolección del material de referencia, puesto que existió la posibilidad de traslado de los roedores fuera de la zona de muestreo (Cameron et al., 1979; Cameron y Kincaid, 1982) y, en el caso de artrópodos, a la fragmentación diminuta de los individuos, lo que impidió la identificación precisa. La mayor dificultad fue asociar los valores estimados de consumo con los recursos disponibles en el ambiente, pero este problema no se ha resuelto satisfactoriamente, pues depende de la definición de disponibilidad (Norbury y Sanson, 1992; McClean et al., 1998). En este trabajo se consideró una correspondencia entre disponibilidad y cobertura foliar, aunque la estimación de la biomasa de cada componente vegetal puede ser otra alternativa (Sombra y Mangione, 2005), con la desventaja de que requiere mayor esfuerzo de procesamiento. El uso de cobertura foliar se ha empleado con esta especie (Vivas y Calero, 1988) y otros roedores como Phyllotis xanthophygus (López-Cortés et al., 2007). En cuanto al procesamiento de las heces, tiene el inconveniente de ser menos precisa debido a que los componentes ingeridos pueden sufrir de procesos digestivos diferenciales y los resultados pueden estar sesgados (Neal et al., 1973; Holechek et al., 1982; Kronfeld y Dayan, 1998). El bombeo del estómago es una alternativa para evitar el sacrificio de los animales aunque los resultados son similares en precisión a los obtenidos con el examen del contenido estomacal (Kronfeld y Dayan, 1998).
Aunque este estudio presentó ciertas limitaciones en cuanto a su metodología, creemos que los resultados indican tendencias interesantes que ameritan un seguimiento posterior o señalan otras vías de investigación. Por ejemplo, el trabajo se realizó solamente en dos etapas cortas de muestreo durante un año y en dos tipos de hábitat; no obstante, se detectaron cambios en la ingestión de algunos componentes de su dieta en las épocas de muestreo. Esto es interesante pues aunque se utilizó caña de azúcar como cebo, se encontraron diferencias en su ingestión por las poblaciones de acuerdo con las fechas de muestreo, a pesar de que la oferta fue similar en dichos periodos (Tabla 2). No se encontraron diferencias en la dieta con relación al hábitat, lo cual puede deberse a que las parcelas de muestreo fueron contiguas, lo que pudo permitir a los roedores su desplazamiento, pues se conoce que los individuos de esta especie pueden moverse hasta 270 m diarios (Fleharty y Mares, 1973). Por otra parte, aunque se hizo la estimación de la cubierta vegetal con un pequeño tamaño de muestra y la cobertura vegetal no necesariamente reflejó la disponibilidad de alimento para los roedores, los resultados sugieren que S. hispidus aprovechó diferencialmente los recursos disponibles en los hábitats examinados y en las fechas de muestreo.
En conclusión, los resultados indican que, en las condiciones de estudio, este roedor es un omnívoro que modifica su dieta de acuerdo con la disponibilidad de alimentos. En abril tuvo predilección por la caña de azúcar y semillas en el hábitat de malezas, y por caña de azúcar, semillas y ciperáceas en el cultivo de caña. Por otra parte, en agosto prefirió la caña y semillas en el hábitat de malezas, mientras que en el hábitat de caña se orientó hacia las gramíneas y semillas. Por otra parte, también se encontró que las hembras complementan su alimentación con dicotiledóneas, las cuales pudieran satisfacer los requerimientos nutricionales para la reproducción.
Aunque se identificaron la mayoría de los componentes de la dieta de S. hispidus en caña de azúcar y malezas, es recomendable explorar algunos aspectos de este trabajo con mayor profundidad y un mejor control. Por ejemplo, realizar estudios de preferencia de los componentes alimenticios que obtuvimos en condiciones naturales a través de experimentos de elección múltiple (Murúa et al., 1980; Roa, 1992). Otro aspecto a considerar es la edad de los roedores, pues es sabido que existen diferencias en el comportamiento alimenticio por la edad. El caso del consumo de artrópodos es interesante pues en este trabajo, como en otros estudios (Alcoze y Zimmerman, 1973), solamente se midió su diversidad e ingestión, pero no se evaluó cuantitativamente la selectividad. La relación entre su consumo y la disponibilidad de recursos alimenticios en el ambiente no parece haber sido evaluada; se requiere desarrollar o modificar metodologías para la identificación de especies a partir de fragmentos ingeridos y estimar cuantitativamente la disponibilidad en el ambiente, posiblemente mediante conteos o medidas volumétricas (Stamps et al., 1981; Shipman et al., 1999). También es importante llevar a cabo un seguimiento de la dinámica poblacional de estos roedores con periodos de muestreo más frecuentes y por más años, y relacionar estas poblaciones con el daño causado por su alimentación de caña, pues fue seleccionada positivamente en la mayoría de las situaciones estudiadas excepto en agosto en el hábitat de caña, pero no se evaluó su daño. Esto es importante para determinar si esta especie causa pérdidas económicas o si puede haber una convivencia con este cultivo. De manera práctica, los resultados del estudio sugieren explorar con más detalle algunos aspectos, por ejemplo, este roedor consumió selectivamente algunas semillas, en particular de Physalis sp. y Rottboellia sp., y pudiera evaluarse su potencial como cebo en la preparación de rodenticidas.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Dra. Maria Teresa Mejía Sahules, del Instituto de Ecología de Xalapa, por su valiosa colaboración en la identificación de las especies de plantas. Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) y la Dirección General de Investigación y Posgrado de la Universidad Autónoma Chapingo (Folio 06010104). También agradecemos las sugerencias, observaciones y críticas de dos revisores anónimos que sirvieron para mejorar este trabajo.

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Recibido 22 junio 2007.
Aceptado 16 febrero 2009.

Editor asociado: M Busch

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