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Mastozoología neotropical

versão impressa ISSN 0327-9383versão On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. v.17 n.1 Mendoza jan./jun. 2010

 

ARTÍCULOS Y NOTAS

Variación en la forma de la mandíbula en Monophyllus redmani (Chiroptera: Phyllostomidae): análisis geométrico de la variación sexual y geográfica

Carlos A. Mancina y Fernando Balseiro

Instituto de Ecología y Sistemática, División Zoología, Carretera de Varona Km 3 ½, Capdevilla, Boyeros. A.P. 8029, 10800 Ciudad de La Habana, Cuba [Correspondencia: Carlos A. Mancina <mancina@ecologia.cu>].

RESUMEN: Analizamos la variación sexual y geográfica en la forma de la mandíbula de Monophyllus redmani mediante métodos de morfometría geométrica. Las diferencias en el tamaño y la forma de la mandíbula fueron examinadas usando 10 "landmarks" o puntos de referencia sobre la vista lateral de la mandíbula de 69 individuos. La significación de la variación de la forma entre sexos y regiones geográficas fue analizada mediante un análisis múltiple de varianza de dos vías sobre la matriz de las variables de forma, la que contiene los componentes de forma uniformes y no uniformes (partial warps). Nuestros resultados revelan un notable dimorfismo sexual en la forma de la mandíbula; las ramas ascendente y horizontal de los machos fueron significativamente más anchas que en las hembras. Se apreció solapamiento en la forma entre regiones geográficas, aunque la muestra de la Isla de la Juventud difirió ligeramente de las muestras de Cuba. Se discuten los factores que pudieran originar este dimorfismo sexual en la forma de la mandíbula de esta especie de murciélago.

ABSTRACT: Shape variation of the mandible in Monophyllus redmani (Chiroptera: Phyllostomidae): geometric analysis of sexual and geographic variation. We analyzed sexual and geographic variation in the mandible of Monophyllus redmani using two-dimensional landmark data. Differences in size and shape of mandible were examined using 10 landmarks plotted on lateral view of 69 individuals. The region, sex, and interaction effects were analyzed with a two-way MANOVA on the shape variables (weight matrix) that include the set of partial warps and uniform components. Our results revealed a significant sexual dimorphism in the mandible shape; the ascending and horizontal rami of the males were significantly wider than females. We found overlapping in shape among geographic regions, although the Isla de la Juventud sample slightly differed in centroid size and shape from some Cuban samples. Probable factors that could determine this sexual shape dimorphism are discussed.

Palabras clave. Chiroptera; Cuba; Mandíbula; Monophyllus redmani; Morfometría geométrica.

Key words. Chiroptera; Cuba; Geometric morphometric; Mandible; Monophyllus redmani.

INTRODUCCIÓN

Variaciones fenotípicas y genéticas a través del espacio geográfico están presentes en muchas especies de mamíferos (Ritke y Kennedy, 1993; D'Anatro y Lessa, 2006; Bornholdt et al., 2008). Estas son determinadas por procesos históricos o ecológicos; los últimos incluyen tanto factores bióticos (ej. interacciones interespecíficas, tipo de vegetación, cambios en la disponibilidad de recursos, y otros) como físicos (ej. variaciones climáticas) (Thorpe, 1987). En el caso de los mamíferos cubanos, se han encontrado diferencias en la talla u otras variables corporales entre poblaciones, en varias especies de murciélagos (Silva, 1979) y roedores caprómidos (Berovides Álvarez et al., 1990). La mayoría de estos estudios han caracterizado la variación en términos de medidas lineales o el tamaño relativo de determinadas estructuras. El análisis de la forma es importante para comprender las vías de evolución morfológica, ya que la variación en la forma dentro de una especie puede responder a diferentes roles funcionales o presiones selectivas en las poblaciones (Zelditch et al., 2004). A diferencia de la morfometría tradicional, la morfometría geométrica separa el efecto del tamaño y evita reducir la variación morfológica a medidas lineales o angulares que son redundantes y en las que se pierde la información referente a las relaciones geométricas del conjunto (Rohlf y Marcus, 1993).
Monophyllus redmani Leach, 1821 es un murciélago nectarívoro generalista de gran éxito adaptativo en Cuba, a juzgar por su amplia distribución, elevado gregarismo y los altos valores de abundancia que muestra a lo largo del Archipiélago cubano (Silva, 1979; Mancina et al., 2007). El dimorfismo sexual en la forma del cráneo en M. redmani fue señalado por Silva (1974) quien observó que la premaxila de las hembras tiende a ser más estrecha y proyectada hacia adelante, mientras en los machos es más ancha y redondeada en su porción anterior; por su parte la rama horizontal de la mandíbula en las hembras es más estrecha y recta, y en los machos, más ancha y convexa en su perfil inferior. No obstante, el examen del material de esta especie depositado en colecciones muestra una notable variación intra e intersexual en la forma de la mandíbula. El objetivo de este estudio fue evaluar mediante los métodos de morfometría geométrica los patrones de variación en la forma de la mandíbula en M. redmani y explorar si la variación está relacionada con la distribución geográfica.
La mandíbula de los mamíferos consiste en dos huesos simétricos (dentarios). El dentario es un hueso altamente informativo y relativamente plano, por lo que puede analizarse en dos dimensiones (Velhagen y Roth, 1997). Debido a su función trófica y posiblemente defensiva y, además, por su estricta conexión con el cráneo, que alberga al cerebro y órganos sensoriales, hace a la mandíbula un blanco potencial de la selección natural (Cardini, 2003). En mamíferos, los cambios en la dieta o en las interacciones agonísticas, como la selección sexual, defensa de los depredadores y otros, pueden crear presiones selectivas que contribuyen a modificaciones en la forma de la mandíbula (Thorington y Darrow, 1996; Cardini, 2003).

MATERIALES Y MÉTODOS

Material examinado

Todos los especímenes examinados fueron individuos adultos y se encuentran depositados en la Colección de Mamíferos del Instituto de Ecología y Sistemática de Cuba. Las localidades del material examinado abarcaron la región occidental, central y oriental de la isla de Cuba, así como la Isla de la Juventud, que se encuentra aproximadamente a 50 km al suroeste de Cuba. Para cada una de estas localidades se analizaron al menos seis individuos de cada sexo (Apéndice).

Puntos anatómicos de referencia (landmarks)

Se tomaron fotografías del lado facial de la hemimandíbula derecha con una cámara Sony Cyber-shot (Sony Corp., China). Las mandíbulas fueron colocadas perpendiculares al plano focal y las imágenes fueron guardadas en formato jpg. En cada imagen se incluyó una referencia en milímetros para establecer el valor de la escala. Los landmarks fueron digitalizados usando el programa tpsDig versión 2.12 (Rohlf, 2008). En cada vista lateral de la mandíbula se definieron siete landmarks y tres semi-landmarks que describen adecuadamente la forma y representaron puntos discretos en la mandíbula (Fig. 1 A); estos son descritos como: 1. punta del proceso coronoides; 2. punto posterior del tercer molar al nivel del alveolo; 3. pto. posterior del segundo premolar al nivel del alveolo; 4. punto anterior de la hemimandíbula; 5. punto central del foramen mentoniano; 6. punto en el margen ventral de la mandíbula cuya línea de unión con el landmark 2 es perpendicular al eje longitudinal de la rama horizontal; 7. punta del proceso angular; 8. vértice de la curva entre el proceso angular y el cóndilo mandibular; 9. punta del cóndilo mandibular, y 10. punto medio de la curva entre el cóndilo y el proceso coronoides.


Fig. 1. Localización de los landmarks sobre una mandíbula de Monophyllus redmani (A), los puntos grises fueron tratados como semi-landmarks. Configuración consenso (B) de la mandíbula de 69 individuos de M. redmani sobre la base del análisis generalizado de procrustes. Los vectores (flechas) muestran la variación en forma alrededor de cada landmark.

Variables de forma

La morfometría geométrica se basa en el estudio de la variación en forma de puntos anatómicos de referencias o landmarks que describen la forma de la estructura analizada, registrados en un sistema de coordenadas X, Y. La forma de una estructura está contenida en las propiedades geométricas que no varían con los cambios de escala, traslación y rotación de la estructura (Rohlf y Bookstein, 1990). Para todos los especímenes se obtuvo una matriz de coordenadas (X, Y) de cada uno de los 10 landmarks. Para eliminar el efecto de la talla, escala y la posición, se realizó el análisis generalizado de procrustes (Zelditch et al., 2004). Este procedimiento consiste en la superpocisión, escalamiento y rotación de todas las conformaciones a un tamaño único. Para esto se siguió el criterio de los mínimos cuadrados, o sea que el ajuste entre los landmarks de cada uno de los individuos sea la suma mínima de las distancias al cuadrado entre cada landmark y una configuración consenso (Zelditch et al., 2004) (Fig. 1B).
Usando el algoritmo de thin-plate spline (Bookstein, 1989) y la fórmula para componentes uniformes (Bookstein, 1996), se obtuvo la matriz con las variables de forma "weight matrix", la cual contiene los componentes de forma uniformes y no uniformes o "partial warps". Los componentes uniformes corresponden a los efectos del estiramiento o compresión de la mandíbula como un todo en una dirección particular, mientras que los componentes no uniformes responden a cambios a menor escala, en regiones localizadas de la estructura (Rohlf y Bookstein, 1990). La matriz de carga fue obtenida con el programa Relative warps (tpsRelw) versión 1.45 (Rohlf, 2007) y permite su análisis como un grupo de variables de forma en el análisis estadístico de los grupos (sexos o regiones).

Análisis de los datos

La talla de la mandíbula fue estimada por el tamaño del centroide, el cual se define como la raíz cuadrada de la suma de las distancias al cuadrado de todo los landmarks respecto a su centroide (Rohlf y Bookstein, 1990). La distribución normal del tamaño del centroide fue evaluada mediante la prueba de Shapiro-Wilk. La significación de la variación de la forma y el tamaño de la mandíbula entre sexos y regiones geográficas fue analizada mediante un análisis de varianza de dos vías para el tamaño del centroide (ANOVA) y para las variables de forma (MANOVA). Se utilizó un análisis de variables canónicas (CVA) para ilustrar gráficamente los resultados del MANOVA. El CVA maximiza la variación entre los grupos (sexo y regiones) y estima la magnitud de la separación mediante las distancias de Mahalanobis (D2). Para explorar el efecto de la talla de la mandíbula (inferida por el tamaño del centroide) sobre la forma se utilizó un análisis de regresión múltiple mediante el programa tpsRegr versión 1.34 (Rohlf, 2007), la matriz con las variables de forma fue usada como variable dependiente. Los análisis estadísticos fueron realizados mediante los programas Statistica versión 6.0 (StatSoft, 2001) y PAST (Hammer et al., 2008).

RESULTADOS

El tamaño del centroide presentó distribución normal (Shapiro-Wilk, p = 0.99) y es una buena estimación del tamaño de la mandíbula en M. redmani. Existe una relación significativa entre la longitud máxima de la mandíbula (distancia desde el cóndilo hasta la parte más anterior del dentario) y el tamaño del centroide, el cual explicó 90% de la variación de longitud de la mandíbula (b = 0.94, r2= 0.89.9, F1,67= 594.5, p < 0.0001, Fig. 2).


Fig. 2. Regresión de la longitud de la mandíbula contra el tamaño del centroide en 69 individuos de Monophyllus redmani.

El análisis de varianza de dos factores (sexo y región geográfica) para el tamaño del centroide mostró que no existen diferencias significativas entre los sexos en el tamaño de la mandíbula (Tabla 1). Aunque el tamaño del centroide mostró significación estadística entre regiones, sólo las hembras de la Isla de la Juventud resultaron significativamente mayores que los machos del Centro de la isla de Cuba (prueba de Tukey, p < 0.05; Fig. 3). Las interacciones entre el sexo y la región no mostraron significación estadística (Tabla 1).

Tabla 1 Análisis multivariado de la varianza de dos vías (sexo y región) para la tamaño del centroide en la mandíbula en Monophyllus redmani.


Fig. 3. Distribución de los tamaños de los centroides de los sexos por región geogrfica. La caja muestra 25 y 75% de los individuos dentro de cada percentil, separados por la mediana en cada grupo, la barra vertical indica los valores extremos. Grupos: 1. Isla de la Juventud (♀♀), 2. Isla de la Juventud (♂♂), 3. Región Oriental (♀♀), 4. Región Oriental (♂♂), 5. Región Central (♀♀), 6. Región Central (♂♂), 7. Regin Occidental (♀♀), y 8. Región Occidental (♂♂). Este gráfico fue generado mediante el programa MOG versión 0.77 (Dujardin, 2005).

A diferencia de la talla, la forma de la mandíbula mostró diferencias significativas entre los sexos (p < 0.0001). El dimorfismo sexual no estuvo influenciado por la distribución geográfica de los individuos ya que la interacción entre el sexo y la región no fue significativa; los resultados del análisis multivariado de la varianza se muestran en la Tabla 2.

Tabla 2 Análisis de varianza múltiple de dos vías (sexo y región) para las variables de forma de la mandíbula en Monophyllus redmani.

En la comparación de las distancias de Mahalanobis entre machos y hembras de cada región y entre regiones los valores fueron siempre significativos (en todos los casos la distancia de Mahalanobis M2 > 48.8, p < 0.0001; Tabla 3). En ningún caso se obtuvieron distancias significativas entre muestras del mismo sexo. Entre las hembras la mayores distancias se encontraron entre las de la Isla de la Juventud y las de la región oriental (M2 = 6.43, p = 0.04), y entre los machos la mayor distancia se observó entre los de Isla de la Juventud y la región central de Cuba (M2 = 7.72, p = 0.03).

Tabla 3 Distancia de Mahalanobis (M2) y significación de las permutaciones entre los grupos diferenciados en sexos y regiones. Distancia significativa a p<0.001 por corrección de Bonferroni.

El análisis de variables canónicas muestra la distribución de los individuos en los dos primeros ejes canónicos (Fig. 4). El primer eje contiene el 91% de la variación y separa los 69 individuos en dos grupos claramente definidos, los que se corresponden con cada uno de los sexos, mostrando el notable dimorfismo sexual en forma de la mandíbula de M. redmani. El segundo eje contiene sólo 3% de la variación total y se observa un notable solapamiento entre los grupos geográficos. La Fig. 4 muestra los cambios de forma de los puntos más extremos en los dos primeros ejes canónicos, cada uno de los retículos muestra la desviación de la forma consenso; las hembras presentan una desviación negativa de la forma media de la mandíbula de la especie. Los machos presentan mandíbulas más robustas, con la rama ascendente más gruesa y elevada con respecto al plano longitudinal de la mandíbula; la rama horizontal es notoriamente más gruesa en los machos.


Fig. 4. Ordenación de la mandíbula de los 69 individuos de Monophyllus redmani en el espacio de los dos primeros ejes cannicos (CV1 y CV2) sobre la base de la matriz de las variables de forma. Empleando el algoritmo "thin-plate splines" se muestran los retículos de deformación de la forma de la mandíbula de los extremos de cada uno de los ejes canónicos.

La regresión multivariada mostró que no existe relación alométrica significativa entre la forma y el tamaño de la mandíbula (Wilks' Lambda = 0.869, F = 0.488, g.l. = 16, 52, p = 0.94), cuya variación explicó menos del 2% de la variación de la forma.

DISCUSIÓN

El dimorfismo sexual en la mandíbula de M. redmani está relacionado con la forma y no con la talla, las hembras presentan el hueso dentario notoriamente menos robusto que los machos. Estos resultados confirman las observaciones de Silva (1974). El dimorfismo sexual en la talla del aparato trófico ha sido documentado para muchos grupos de organismos, y la mayoría de las hipótesis evolutivas para explicar este fenómeno han estado centradas en la selección sexual y la divergencia intraespecífica en el uso del nicho (para revisión ver Shine, 1989). El dimorfismo sexual en la talla del cráneo esta presente en muchas especies de murciélagos (Silva 1979; Willig y Hollander, 1995); en los estudios que han explorado la variación de la forma mediante morfometría geométrica, han encontrado que el dimorfismo sexual esta relacionado con el tamaño del centroide (talla), y no con la forma del cráneo (Bogdanowicz y Owen, 1996; Hood, 2000; Bornholdt et al., 2008).
El dimorfismo sexual en la forma de la mandíbula pudiera representar una vía para reducir la competencia entre los sexos, debido a que permitiría a hembras y machos explotar diferentes recursos tróficos (Myers, 1978; Shine, 1989). Hasta la fecha no existe evidencia de segregación trófica entre sexos en M. redmani. En la Reserva de la Biosfera "Sierra del Rosario", en el occidente de Cuba, no se encontraron diferencias intersexuales en los tipos de plantas consumidas (Mancina et al., 2007). Por otra parte, la presencia de mandíbulas más robustas en los machos podría significar una adaptación a un mayor consumo de insectos que las hembras; sin embargo, el análisis isotópico de sangre, para inferir el origen proteico de la dieta, de 35 individuos de M. redmani de "Sierra del Rosario" mostró que para ambos sexos los insectos representan la mayor fuente de proteínas, y no se encontraron diferencias significativas entre hembras y machos (Mancina, 2009). A pesar de que el uso diferencial de órdenes de insectos que difieren en dureza podría reflejar la variación en la forma de la mandíbula (Freeman, 1979), M. redmani al parecer consume preferentemente insectos con exoesqueleto blando como los perteneciente a los órdenes Diptera y Lepidoptera (Silva, 1979; Soto-Centeno y Kurta, 2006).
En un estudio sobre la morfología craneal de un murciélago nectarívoro del noreste de México, Musonycteris harrisoni, Tschapka et al. (2008) encontraron que esta especie muestra dimorfismo sexual en la longitud del rostro, donde los machos presentan rostros más largos que las hembras. Estos autores no encontraron diferencias en la dieta entre sexos por lo que señalaron que la partición de recursos entre hembras y machos probablemente no es la causa del dimorfismo observado. Tschapka et al. (2008) consideraron como la causa más probable que la longitud del rostro de las hembras puede estar limitada por factores de estabilidad, tales como la movilización del calcio durante el embarazo y la lactancia, lo que podría debilitar considerablemente la estructura ósea del rostro. Estos autores estimaron la longitud del rostro, en individuos recién capturados, como la distancia desde el centro del ojo hasta la punta del labio inferior, y consideraron que dado que las hembras tenían el rostro más corto, este era más robusto. De existir similar relación forma-tamaño en M. harrisoni, que la observada en M. redmani, un rostro más corto no necesariamente tiene que ser más robusto dado que nosotros no encontramos alometría entre el tamaño y la forma.
Dos hipótesis, no excluyentes, podrían explicar el dimorfismo sexual en la forma de la mandíbula en M. redmani. La mandíbula más robusta en los machos podría estar relacionada con la selección sexual y reflejar la existencia de interacciones agonística entre machos (Findley y Wilson, 1982; Shine, 1989). Por otra parte, estas diferencias en forma pudieran reflejar el uso diferencial y la explotación más eficiente del néctar entre los sexos (Temeles y Kress, 2003). La mandíbula más estrecha en las hembras les permitiría explotar mayores tipos de flores, lo que tendría un valor adaptativo sobre todo durante el período reproductivo; durante esta etapa las hembras podrían forrajear sobre áreas menos extensas con el concomitante menor gasto energético.
La escasa variación geográfica en el dimorfismo sexual en la forma de la mandíbula de M. redmani indica que la presión selectiva responsable de este dimorfismo esta actuando de manera uniforme a través de toda la isla. Posiblemente, dadas las características fisiográficas de la isla de Cuba, comparadas con áreas continentales, existen menos contrastes en las características de los recursos (ej. flores) utilizados por M. redmani; esto pudiera explicar la escasa variación en la forma del aparato trófico entre poblaciones que explotan las diferentes formaciones vegetales a lo largo de todo el archipiélago. En una especie de roedor equímido suramericano, Thrichomys apereoides, una porción significativa de la variación geográfica observada en la forma del cráneo y la mandíbula fue atribuible al gradiente latitudinal, debido al gran contraste que existe entre las áreas secas y las localidades más altas y húmedas (Monteiro et al., 2003). Las mayores diferencias, tanto en la talla como en la forma de la mandíbula, fueron observadas entre la muestra de Isla de la Juventud y algunas de la isla principal del archipiélago cubano. Esto podría sugerir que el flujo genético existente entre la población de la Isla de la Juventud y la de Cuba, es menor que el existente entre las poblaciones que habitan diferentes regiones dentro de Cuba.

APÉNDICE

Ejemplares examinados de Monophyllus redmani

Las regiones son listadas en letra mayúscula seguida del nombre de la localidad; para cada individuo se brinda, además, el sexo y el número de catálogo de la Colección de Mamíferos del Instituto de Ecología y Sistemática (La Habana, Cuba).

ISLA DE LA JUVENTUD: Cueva de Punta Pedernales: 12036 ♂; 12037 ♂; 12038 ♂; 12039 ♂; 12040 ♂; 12041 ♂; 12042 ♂; 12043 ♀; 12044 ♀; 12045 ♀; 12046 ♀; 12047 ♀; 12048 ♀; 12049 ♀; 12050 ♀.

REGIÓN OCCIDENTAL: Cueva de William Palmer, Guanajay, Provincia La Habana: 12057 ♂; 12058 ♂; 12059 ♂; 12060 ♂; 12061 ♂; 12062 ♂; 12063 ♂; 12064 ♂; 12065 ♂; 12066 ♂; 12067 ♀; 12068 ♀; 12069 ♀; 12070 ♀; 12071 ♀; 12072 ♀. El Laguito, Playa, Provincia Cuidad de La Habana: 12035 ♀; Jardín Botánico, Cerro, Provincia Ciudad de La Habana: 12078 ♀.

REGIÓN CENTRAL: Cueva de los Murciélagos, Cabaiguán, Provincia Sancti Spiritus: 12016 ♂; 12017 ♂; 12018 ♂; 12019 ♂; 12020 ♂; 12021 ♂; 12022 ♀; 12023 ♀; 12024 ♀; 12025 ♀; 12026 ♀; 12027 ♀; 12099 ♂; 12100 ♂; 12101 ♂; 12102 ♂; 12103 ♂.

REGIÓN ORIENTAL: Cueva de los Majaes, Siboney, Provincia Santiago de Cuba: 12002 ♂; 12003 ♂; 12004 ♂; 12005 ♂; 12006 ♂; 12007 ♂; 12008 ♂; 12009 ♀; 12010 ♀; 12011 ♀; 12012 ♀; 12013 ♀; 12014 ♀; 12015 ♀; 12091 ♂; 12092 ♂; 12093 ♂; 12094 ♀; 12095 ♀; 12096 ♀.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Sandra M. Ospina-Garcés por introducirnos en la morfometría geométrica. Lourdes Rodríguez-Schettino y dos revisores anónimos contribuyeron con sus cometarios a mejorar el manuscrito.

LITERATURA CITADA

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Recibido 10 febrero 2009.
Aceptado 1º julio 2009.

Editor asociado: UFJ Pardiñas

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