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Mastozoología neotropical

Print version ISSN 0327-9383

Mastozool. neotrop. vol.18 no.2 Mendoza July/Dec. 2011

 

ARTÍCULOS Y NOTAS

Uso de refugios por tres especies de murciélagos filostómidos (Chiroptera: Phyllostomidae) en el Área Natural Única Los Estoraques, Norte de Santander, Colombia

 

Liceth M. Suárez-Payares y Diego J. Lizcano

Grupo de Investigación en Ecología y Biogeografía (GIEB), Facultad de Ciencias Básicas, Universidad de Pamplona, Pamplona, Norte de Santander, Colombia [correspondencia: D. Lizcano <dlizcano@unipamplona.edu.co>].

 


RESUMEN: La ecología del refugio es importante en la evolución de los murciélagos y su biología. Describimos el uso de refugios en un bosque seco en el nororiente de Colombia. Se determinó la relación entre variables ambientales en refugios (temperatura, humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha, altura máxima del refugio y altitud) y abundancia relativa de Artibeus jamaicensis, Carollia brevicauda y Anoura geoffroyi en la época seca y lluviosa. Se determinaron diferencias entre variables ambientales de refugios con un análisis de varianza y Kruskal-Wallis. Se determinó la relación entre variables ambientales y abundancia con un análisis de correspondencia canónica (ACC). Se encontraron ocho refugios naturales y tres artificiales. Para la variable luz, se encontraron diferencias entre los refugios. La altura máxima del refugio también mostró diferencias, así como la altura de percha. Velocidad del viento, humedad relativa y temperatura no variaron entre refugios. Con el ACC se determinaron asociaciones entre A. jamaicensis y humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura máxima del refugio. Para C. brevicauda la asociación fue con temperatura y para A. geoffroyi fue con altitud. Se encontraron diferencias en la abundancia de A. jamaicensis en seis de los siete refugios entre épocas. C. brevicauda y A. geoffroyi no mostraron diferencias en la abundancia entre épocas.

ABSTRACT: Roost use by bats (Chiroptera: Phyllostomidae) in the Natural Area Los Estoraques, Norte de Santander, Colombia. Roost ecology is important for bats evolution and biology. We described roost use in a dry forest of north eastern Colombia. Relations between roost environmental variables (temperature, relative humidity, wind speed, light, perch height, maximum height of roost and altitude) and relative abundance of Artibeus jamaicensis, Carollia brevicauda and Anoura geoffroyi during dry and rainy seasons were determined. Differences between environmental variables of roosts using variance analysis and Kruskal-Wallis tests were determined. The relation between environmental variables and abundance was assessed with a canonical correspondence analysis (CCA). Eight natural and three artificial roosts were found. Regarding environmental variables, light, maximum height of roost and perch height showed significant differences among roosts, while wind speed, relative humidity and temperature presented no variation. Associations between A. jamaicensis and relative humidity, wind speed, light, perch height and maximum height of roost were found through CCA. For C. brevicauda and A. geoffroyi, an association with temperature and altitude, respectively, was found. Abundance of A. jamaicensis varied in six of seven roosts between seasons, while C. brevicauda and A. geoffroyi showed no seasonal differences.

Palabras clave: Abundancia; Altitud; Análisis de correspondencia canónica; Ecología del refugio; Relaciones especie-ambiente.

Key words: Abundance; Altitude; Canonical correspondence analysis; Roost ecology; Species-environment relation.


 

INTRODUCCIÓN

Para los animales el hábitat es un área con límites espaciales definidos, en el cual un subconjunto de condiciones físicas y bióticas lo hace diferente de un subconjunto adyacente. La densidad de los individuos, al igual que otros parámetros poblacionales, varía en cada subconjunto de condiciones, al interactuar con éste (Morris, 2003). El hábitat también le permite a las especies responder ante condiciones climáticas, competencia y depredación (Morrison et al., 2006). El uso de hábitat ha sido definido como la forma en la cual una especie sobrevive, se reproduce y mantiene su población utilizando componentes ambientales (Manly et al., 2002; Basille et al., 2008). El uso de hábitat puede ser medido a través de descriptores poblacionales como presencia o ausencia, abundancia relativa o densidad absoluta (Boyce y McDonald, 1999; Boyce et al., 2002; Boyce, 2006; Morrison et al., 2006; Basille et al., 2008).

Los murciélagos filostómidos son endémicos de la región neotropical y los más diversos de Colombia (Mantilla-Meluk et al., 2009) se caracterizan por presentar apéndices faciales, dentro de los cuales se destaca la presencia de hoja nasal y variados hábitos alimenticios (insectívoros, frugívoros, nectarívoros, carnívoros e incluso hematófagos) (Datzmann et al., 2010). Adicionalmente estos murciélagos juegan un importante papel en los ecosistemas en donde se encuentran, pues son potenciales dispersores de semillas, polinizadores y controladores de poblaciones de insectos (Findley, 1993; Patterson et al., 2003; Stoner, 2005; Griscom et al., 2006; Gardner, 2007).

Un componente importante del hábitat de los animales son los refugios. La ecología del refugio puede ser vista como una compleja interacción de adaptaciones fisiológicas, comportamentales y demográficas, las cuales juegan un papel importante en la evolución de los murciélagos (Kunz, 1982; Fleming, 1986; Simmons y Conway, 2003). Para los murciélagos filostómidos, al igual que para los demás murciélagos, el sitio de refugio está relacionado con el apareamiento, la hibernación, la crianza, las interacciones sociales, la alimentación, la protección contra adversidades climáticas y depredadores (Aguirre et al., 2003; Patterson et al., 2007). Los murciélagos filostómidos usan como refugio estructuras naturales tales como cavernas, grietas de rocas, tallos, raíces y follaje de árboles (Aguirre et al., 2003; Kunz y Lumsden, 2003), además se han registrado en estructuras artificiales como minas, puentes y edificaciones, donde pueden vivir solitariamente, en grupos pequeños o formar colonias que pueden llegar a ser de miles de individuos (Kunz, 1982; Nowak, 1999; O'Donnell y Sedgeley, 1999; Ávila-Flores y Medellín, 2004; Rhodes, 2007).

El uso de refugios por murciélagos está influenciado por factores intrínsecos como necesidades metabólicas, preferencia por sitios descubiertos o cerrados, economía energética con relación al tamaño corporal, organización social, selección sexual y por factores extrínsecos a los murciélagos tales como la forma del refugio, el riesgo de depredación, la distribución y abundancia de recursos alimenticios y las condiciones físicas del ambiente (Kunz, 1982; Brigham et al., 1997; Kerth, 2008). La selección de refugios depende de muchos factores como la abundancia y la disponibilidad de sitios, temperatura, humedad, flujo de aire, intensidad de luz, seguridad ante depredadores y proximidad a áreas de forrajeo (Morrison, 1980; Kunz, 1982; O'Donnell y Sedgeley, 1999). Se ha sugerido que la temperatura, la humedad y el flujo del aire, podrían ser los factores físicos más importantes que influyen en la selección del refugio (Ávila-Flores y Medellín, 2004). La calidad del microclima de cada refugio puede tener un profundo efecto en los murciélagos, debido a que el régimen térmico de su ambiente cercano influye directamente en su gasto de energía (O'Donnell y Sedgeley, 1999; Soriano et al., 2002; Rhodes, 2007; Ruczynski y Bogdanowicz, 2008). Para cada especie la ocupación de sitios de refugio con un microclima apropiado puede minimizar el costo energético y hacer más eficiente procesos como termorregulación, digestión, asimilación del alimento, permanencia en estado de alerta, gestación, desarrollo embrionario, cuidado parental, lactancia y espermatogénesis (Ávila-Flores y Medellín, 2004; Ruczynski y Bogdanowicz, 2008).

Los ecosistemas secos se caracterizan por presentar una marcada estacionalidad en la temporada de lluvias, con una prolongada época de sequía (Murphy y Lugo, 1995; Vieira y Scariot, 2006; Quesada et al., 2009), lo que trae consecuencias en la fenología y los ciclos estaciónales de las plantas (Borchert, 1994). Estas variaciones en la fenología a su vez afectan la disponibilidad de alimento para los murciélagos (Ruiz et al., 1997; Chávez y Ceballos, 2001; Thies y Kalko, 2004).

Teniendo en cuenta la importancia que tienen los refugios para los murciélagos y el papel que desempeñan los filostómidos en los ecosistemas donde se encuentran (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Galindo-González et al., 2000; Thies y Kalko, 2004) (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Thies y Kalko, 2004), en este estudio se describe el uso de refugios por tres especies de murciélagos filostómidos en un área de bosque seco premontano, determinando la relación existente entre variables ambientales de los refugios y la abundancia relativa de individuos en los mismos, así como las variaciones en la abundancia relativa de individuos en cada refugio entre la época de lluvias y la época seca.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El trabajo en campo fue realizado de julio de 2009 a marzo de 2010 en el Área Natural Única Los Estoraques (ANULE), ubicada en la cordillera oriental de los Andes en el departamento de Norte de Santander, Colombia (Fig. 1), a 1400 m, en un área de vida que corresponde a bosque seco premontano (Holdridge, 1947; Espinal y Montenegro, 1977). El ANULE se caracteriza por presentar procesos erosivos severos debido a la acción de la escorrentía, la precipitación (erosión hídrica), y la acción del viento (erosión eólica). Como producto de estos procesos erosivos durante cientos de años, el paisaje presenta numerosas geoformaciones cuyo tamaño puede llegar a ser de hasta 30 m de altura (Aparicio y Rojas, 2003). Debido a sus características geológicas y paisajísticas fue declarada área protegida, en la categoría de Área Natural Única (Ortega-Torres, 1986), por el INDERENA (actualmente Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia - UAESPNN) en el año 1988 (Suárez et al., 2005).


Fig. 1. Mapa del área de estudio y refugios de muestreo. Los triángulos indican los refugios de tres especies de murciélagos filostómidos; 1, 2, 3, 4, 5, 9 y 11 pertenecen a A. jamaicensis; 6, 8 y 10 a C. brevicauda; y 7 a A. geoffroyi.

El ANULE tiene una extensión de 640.2 ha, un gradiente altitudinal que varía de 1400 a 1900 m y una precipitación media anual de 1074 mm, y muestra un patrón de lluvias bimodal, con un pico de precipitación entre abril y mayo con un promedio de 131 mm, y otro pico entre los meses de agosto, septiembre y octubre con un promedio de 159 mm. En los meses de enero y febrero se presenta la precipitación más baja con un promedio de 19.3 mm (Suárez et al., 2005).

Asociaciones al refugio

Para determinar la relación entre las variables ambientales (temperatura, humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha, altura máxima del refugio y altitud) y la abundancia relativa de murciélagos, se buscaron refugios durante los meses de julio y agosto de 2009, a través de preguntas a los habitantes de la zona y caminatas diurnas entre las 8:00 y 15:00 horas. Durante los muestreos en campo se registraron todos los tipos de refugio que potencialmente albergaban murciélagos filostómidos (geoformaciones, hojas, tallos, troncos, raíces de árboles, troncos caídos, rocas, puentes y edificaciones). Se consideraron refugios todos los sitios en los que se registraron por lo menos dos individuos y que presentaron suficiente guano fresco en el suelo, lo cual permitía inferir que un sitio era potencialmente usado por los murciélagos. En cada refugio se realizó un conteo de individuos y se capturaron y colectaron dos individuos para identificación con una red de captura manual, siguiendo las normas de la Sociedad Americana de Mastozoología (Gannon y Sikes, 2007) y con el permiso de investigación y captura N° PIDB DTNA-025 09 otorgado por la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales (UAESPNN). Los individuos colectados fueron identificados usando claves taxonómicas (Griffiths y Gardner, 2007; Marques-Aguiar, 2007; McLellan y Koopman, 2007) y comparaciones con ejemplares de museo. Los ejemplares de referencia colectados se encuentran depositados y catalogados en el Museo de Historia Natural José Celestino Mutis de la Universidad de Pamplona, en Pamplona, Colombia, bajo los números de colección MHUP 121 y MHUP 125 para Carollia brevicauda, MHUP 159 y MHUP 175 para Artibeus jamaicensis y MHUP 145 y MHUP 183 para Anoura geoffroyi.

Quincenalmente para cada refugio encontrado, se registró a las 9:00 horas información sobre las variables ambientales entre septiembre de 2009 y marzo de 2010, siguiendo una metodología propuesta para mamíferos pequeños (Dueser y Shugart, 1978). La altura máxima del refugio y la altitud fueron medidas sólo una vez en cada refugio. Los datos de las variables ambientales fueron tomados usando un mini-medidor de calidad ambiental (Sper Scientific 850070), un decámetro y un geoposicionador satelital (GPSmap 60CSx, Garmin).

Análisis de la variabilidad ambiental

Para determinar diferencias en las variables ambientales como humedad relativa, temperatura y altura de percha entre los refugios para cada una de las especies se realizaron análisis de varianza de una vía. Para las variables luz, velocidad del viento, altura máxima del refugio y altitud, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis, ya que los datos no cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. Para determinar la relación entre las variables ambientales y la abundancia de individuos se llevó a cabo un análisis de correspondencia canónica (ACC), el cual incluye también una prueba de permutación de Montecarlo para evaluar la significancia de las variables ambientales en el análisis. El ACC es una técnica de análisis de ordenamiento utilizada para inferir relaciones especie-ambiente a partir de datos de composición de la comunidad y variables ambientales asociadas, en un área determinada (Ter-Braak, 1986; Lepš y Šmilauer, 2003). El ACC fue realizado en el programa CANOCO para windows 4.5 (Ter-Braak, 1986; Lepš y Šmilauer, 2003).

Uso de refugios en la época de lluvias y en la época seca

Para determinar diferencias en la abundancia relativa de individuos entre la época de lluvias y la época seca, se asignaron códigos a los refugios encontrados para su posterior descripción (Tabla 1). Se realizaron conteos dos veces por mes, mediante observación directa, del número de individuos presentes en cada refugio. Para determinar diferencias en la abundancia relativa de murciélagos en los refugios entre la época de lluvias y la época seca se realizó una prueba t para cada refugio. Los análisis estadísticos fueron realizados en los programas Sigmastat 3.5 y Sigmaplot 10.0 (Hilbe, 2003). El patrón de precipitación del área de estudio (época de lluvias: abril y mayo y agosto, septiembre y octubre y época seca: enero y febrero) fue descrito a partir de datos de precipitación que provinieron de la estación climatológica La Cabaña (Municipio de la Playa de Belén) del Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales, IDEAM.

Tabla 1
Refugios y abundancia media de tres especies de murciélagos filostómidos en el Área Natural Única Los Estoraques. Los números del refugio pueden ubicarse espacialmente en el mapa (Fig. 1).

RESULTADOS

Un total de 11 refugios de murciélagos fueron registrados en la zona, ocho naturales y tres artificiales (Tabla 1). Los refugios naturales fueron encontrados en geoformaciones del ANULE y los artificiales en edificaciones abandonadas. En siete de los refugios naturales se registró la presencia de A. jamaicensis (3CAM, VOL, CUPI, COR, CUPII, CGR y CIE) y en uno a C. brevicauda (CCH); en el caso de los artificiales, dos pertenecían a C. brevicauda (TAM y CR) y uno a A. geoffroyi (COC). Ningún refugio estuvo ocupado por dos especies al mismo tiempo.

En el suelo de los refugios 3CAM, VOL, CUPI, COR, CUPII, CGR y CIE, los cuales pertenecían a la especie A. jamaicensis, se encontraron semillas y plántulas de especies de Ficus sp., Eugenia sp. y Calycolpus moritzianus. En los refugios CCH, TAM y CR, que pertenecían a C. brevicauda, se encontraron semillas de Piper sp. y una especie de Myrtaceae.

Asociaciones al refugio

Para la variable luz, se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los refugios (Kruskal-Wallis, H = 6.217, p<0.05, 6 gL). En el refugio de Anoura geoffroyi esta variable fue en promedio 0 Lux (total oscuridad) para todo el período de muestreo, mientras que en los refugios de C. brevicauda y A. jamaicensis se registró un promedio de 1.50 Lux y 37.73 Lux, respectivamente. La altura máxima del refugio varió entre A. jamaicensis y C.brevicauda (Kruskal-Wallis, H = 7.442, g. l.=1, p= 0.005,). En los refugios de A. jamaicensis esta variable registró un promedio de 13 m, mientras que en los refugios de C. brevicauda se registró un promedio de 2.93 m. También se encontraron diferencias significativas en la altura de percha (Anova, F= 9.983, p<0.05) y la altitud (Kruskal-Wallis, H = 1.673, g. l.=1, p= 0.005,) entre los refugios de A. jamaicensis y C.brevicauda. La altura de percha promedio para A. jamaicensis fue de 6.14 m y para C. brevicauda fue de 2.93 m.y los refugios de A. jamaicensis y C. brevicauda se encontraron entre los 1430 m y 1600 m. No se encontraron variaciones en la velocidad del viento (Kruskal-Wallis, H=0.367, g. l.=2, p>0.05) entre los refugios para cada especie, ni en la humedad relativa (Anova, F= 0.476, p>0.05) y la temperatura (Anova, F= 0.861, p>0.05) (Tabla 2). Debido a que A. geoffroyi se encontró en solo un refugio, sus datos no fueron utilizados para variables ambientales como la altura de percha, la altura máxima del refugio y la altitud.

Tabla 2
Promedios de variables ambientales en refugios encontrados en el ANULE. Se muestran los valores medios registrados por las variables ambientales en los 11 refugios para las especies Artibeus jamaicensis, Carollia brevicauda y Anoura geoffroyi. T=Temperatura, HR=Humedad relativa, V=Velocidad del viento, L=Luz, AP=Altura de percha, AMR=Altura máxima del refugio, ALT=Altitud.

El ACC reveló un valor de varianza alto en el factor de inflación (13.7308) para la altura máxima del refugio, lo cual indica que esa variable estuvo casi perfectamente correlacionada con otras variables en el conjunto de datos. La suma de los valores propios (Eigenvalues) del primer y segundo eje canónico (1.854) midió la importancia relativa del análisis de ordenamiento, indicando que el ACC fue útil para determinar las relaciones especie-ambiente (Tabla 3). Teniendo en cuenta el valor de Lambda A, generado por los efectos marginales del ACC, el diagrama de ordenamiento (triplot) mostró las asociaciones existentes entre las tres especies de murciélagos filostómidos y las siete variables ambientales en los 11 refugios (Fig. 2). La primera asociación ocurrió entre A. jamaicensis y las variables humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura máxima del refugio. La segunda asociación ocurrió entre C. brevicauda y la temperatura y la tercera asociación entre A. geoffroyi y la altitud.

Tabla 3
Resumen del resultado del ACC de los datos de murciélagos filostómidos restringidos por variables ambientales.


Fig. 2. Asociaciones al refugio. Se muestra un triplot entre los refugios, las especies y las variables ambientales producto del ACC; las variables representadas con flechas. La escala de los ejes corresponde a la escala condicional de las especies (Scaling 1), los valores propios (Eigenvalues) del eje 1 (horizontalmente) y el eje 2 (verticalmente) son de 0.955 y 0.899 respectivamente. HR = humedad relativa, T = temperatura, V = velocidad del viento, L = luz, AP = altura de percha, AMR = altura máxima del refugio y ALT = altitud. Las variables ambientales son representadas por flechas.

La prueba de permutación de Montecarlo generó siete modelos, el primero mostró que el conjunto de todas las variables ambientales está asociado significativamente a la abundancia relativa de individuos en los refugios (p<0.0499), el segundo modelo excluyó la altitud, y también mostró, que el conjunto de las variables ambientales restantes está asociado a la abundancia relativa de individuos en los refugios (p<0.0279). Los conjuntos de variables ambientales generados en los modelos restantes no mostraron una asociación significante con la abundancia relativa (Tabla 4).

Tabla 4
Modelos generados por la prueba de permutación de Montecarlo. Los modelos 1 y 2 mostraron asociación entre el conjunto de variables y la abundancia. HR = Humedad relativa, V = Velocidad del viento, T = Temperatura, L = Luz, AP = Altura de percha, AMR = Altura máxima del refugio, ALT = Altitud.

Uso de refugios en la época de lluvias y en la época seca

Se encontraron diferencias significativas en la abundancia relativa de A. jamaicensis en 6 de los 7 refugios (3CAM, VOL, CUPI, CUPII, CGR y CIE) entre la época de lluvias y la época seca (t= 2.268, g. l.=10, p<0.05). El refugio COR no presentó diferencias significativas entre épocas. C. brevicauda y A. geoffroyi no mostraron diferencias significativas en la abundancia relativa entre la época de lluvias y la época seca.

DISCUSIÓN

El uso de las geoformaciones por parte de A. jamaicensis puede atribuirse a que esta especie es oportunista y flexible en sus hábitos de refugio (Handley et al., 1991; Ortega y Arellano, 2001). En regiones donde hay cuevas, este murciélago busca refugios diurnos en partes recónditas de las cuevas y en pequeñas cavidades de las mismas. En ausencia de cuevas, como por ejemplo, en la isla de Barro Colorado en Panamá, este murciélago usa refugios en agujeros y hojas de árboles (Kunz, 1982).

Teniendo en cuenta lo observado en el suelo de los refugios de A. jamaicensis y C. brevicauda, nuestros resultados soportan la idea de los murciélagos frugívoros como potenciales dispersores de semillas (Wunderle, 1997; Medellin y Gaona, 1999; Galindo-González et al., 2000; Lopez y Vaughan, 2004; Thies y Kalko, 2004; Griscom et al., 2006; Muscarella y Fleming, 2007; Kelm et al., 2008). Es igualmente válida la estrategia de instalar refugios artificiales para incrementar la entrada de semillas a sitios degradados (Kelm et al., 2008), método que ha sido planteado como prometedor para acelerar la sucesión temprana de la vegetación (Lopez y Vaughan, 2004; Muscarella y Fleming, 2007; Kelm et al., 2008).

Asociaciones al refugio

Las asociaciones entre las variables ambientales y las abundancias relativas de las especies mostraron que cada una de las tres especies estudiadas tiene una asociación particular con las variables ambientales. A. geoffroyi se asocia a la variable altitud. C. brevicauda a la variable temperatura y A. jamaicensis, a la humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura máxima del refugio en el ANULE. Las diferentes asociaciones encontradas entre A. jamaicensis, C. brevicauda y A. geoffroyi y las variables ambientales de los refugios pueden atribuirse a variaciones en el metabolismo de estas tres especies. En murciélagos filostómidos se ha observado que variaciones en el metabolismo están comúnmente relacionadas con la masa corporal y el hábito alimenticio, que a su vez se relacionan con la capacidad para regular la temperatura corporal; tanto, que dentro de especies con el mismo hábito alimenticio, los murciélagos grandes regulan mejor su temperatura corporal que los pequeños (Soriano et al., 2002), es decir, que si comparamos a A. jamaicensis con C. brevicauda, especies principalmente frugívoras, que poseen una tasa metabólica alta (Soriano, 2000; Soriano et al., 2002), C. brevicauda, con menor masa corporal, resulta menos eficiente regulando su temperatura, lo cual sugiere que la temperatura de sus refugios puede ser determinante para la selección y uso de los mismos. Esto difiere de lo encontrado en la selva Lacandona en México, en donde para tres especies de murciélagos filostómidos como Artibeus lituratus, Sturnira lilium y Carollia perspicilata, igualmente frugívoras con una tasa metabólica alta (Soriano, 2000; Soriano et al., 2002), la humedad fue la variable que determinó el uso de refugios para las tres especies (Ortíz-Ramírez et al., 2006).

Debido a la amplia variedad de refugios utilizados por murciélagos filostómidos (Fenton et al., 2000; Chaverri y Kunz, 2006; Ortíz-Ramírez et al., 2006; Rodríguez-Herrera et al., 2008; Brooke, 2009; Choe y Timm, 2009), varios son los estudios que han buscado explicar qué variables ambientales se pueden atribuir al uso de refugios (Fenton et al., 2000; Aguirre et al., 2003; Ávila-Flores y Medellín, 2004; Ortíz-Ramírez et al., 2006; Rodríguez-Herrera et al., 2008). Nuestros resultados muestran que las especies usan los refugios asociadas a cierta variable ambiental, siendo ésta particular para cada especie. Este tipo de relación especie-ambiente, en cuanto a los requerimientos de los refugios en las especies, también ha sido descrita para varias especies, entre ellas Ectophylla alba, para la cual sus requerimientos de refugios estuvieron asociados a la cobertura de dosel y sotobosque, más la densidad de heliconias (Rodríguez-Herrera et al., 2008). Otra especie con requerimientos particulares es Noctilio albiventris para la cual la altura del árbol en el que se encuentra el refugio fue la variable determinante para su ocurrencia (Aguirre et al., 2003). Nuestros resultados apoyan la idea de la alta especialización y variabilidad en la selección de refugios por murciélagos neotropicales. Esta alta variabilidad hace de la ecología del refugio y sus variables correlacionadas una de las mayores fuerzas en el proceso de especiación de los murciélagos (Kunz, 1982; Kunz y Lumsden, 2003).

Uso de refugios en la época de lluvias y en la época seca

El refugio COR es importante para A. jamaicensis debido a que presentó el mayor número de individuos y hubo pocas variaciones en el tamaño de la colonia a lo largo de los meses de muestreo, a diferencia de los demás refugios cuyo tamaño de la colonia fue notablemente menor. La diferencia en el número de individuos entre la época de lluvias y la época seca puede atribuirse a la relación que existe entre el uso de refugios y la disponibilidad de alimento. Los bosques secos, se caracterizan por presentar una marcada estacionalidad en la temporada de lluvias, con una prolongada época de sequía (Murphy y Lugo, 1995; Vieira y Scariot, 2006; Aranguren et al., 2008; Quesada et al., 2009) que determina en gran parte las condiciones microclimáticas; éstas a su vez, afectan los ciclos estacionales y anuales en la fenología de las plantas; al mismo tiempo que la disponibilidad de alimento para las poblaciones de animales (Borchert, 1994; Chávez y Ceballos, 2001; Thies y Kalko, 2004; Aranguren et al., 2008; Gallardo-Rico et al., 2008). A este hecho puede atribuirse la diferencia en el número de individuos de A. jamaicensis entre la época de lluvias y la época seca, ya que esta especie, que es frugívora nómada, se alimenta de árboles con producción masiva y de corta duración de frutos por árbol. Esto hace que los individuos de esta especie deban moverse a diferentes regiones del bosque y los refugios deban ser a menudo renovados (Soriano, 2000). Se ha descrito que A. jamaicensis puede viajar más de 10 km en una noche, entre su refugio y su área de alimentación o forrajeo (Morrison, 1980).

Por el contrario, C. brevicauda, es una especie frugívora sedentaria, que se alimenta principalmente de especies del género Piper, plantas con producción de frutos continua a lo largo del año y con pocos frutos maduros por noche (Fleming, 1991). Adicionalmente, C. brevicauda tiene áreas de actividad relativamente pequeñas, probablemente por ello sus refugios fueron más estables en los meses de muestreo (Soriano, 2000).

CONCLUSIONES

Las tres especies de murciélago estudiadas difieren en la asociación con las variables ambientales en los refugios. A. geoffroyi se asocia a la altitud, C. brevicauda se asocia a la temperatura y A. jamaicensis a la humedad relativa, velocidad del viento, luz, altura de percha y altura máxima del refugio. Diferencias en la abundancia relativa de A. jamaicensis en los refugios entre la época de lluvias y la época seca sugiere la influencia de la estacionalidad propia del bosque seco en la dinámica del uso de refugios por parte de esta especie.

Teniendo en cuenta que este estudio fue realizado en un área protegida de bosque seco, en la cual se ha establecido un programa de restauración ecológica, y que en el suelo de los refugios se encontraron semillas germinadas y plántulas de varias especies, proponemos que los refugios sean usados como centros de producción de plántulas para la restauración en el ANULE. Esta estrategia ayudaría al manejo, recuperación y conservación de Ficus sp., Eugenia sp., Calycolpus moritzianus, Piper sp., entre otras, en los bosques del ANULE.

Sugerimos la realización de estudios adicionales que permitan entender mejor la ecología del refugio de especies como A. jamaicensis, C. brevicauda y A. geoffroyi, pues estos ampliarían el conocimiento sobre unos de los principales fenómenos que han direccionado la evolución de los murciélagos neotropicales. También se recomienda complementar esta investigación con estudios de fenología del bosque seco, para determinar la influencia de la disponibilidad de alimento en el uso de los refugios.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia (UAESPNN) por proveer los permisos de estudio y colecta, a Ledis Payares y a la administración del ANULE por financiar este proyecto y facilitar la logística, a Elibardo Bayona por su valioso apoyo en campo. A Silvia Álvarez, Nelson Fernández, German Echeverry y a dos revisores anónimos por los oportunos comentarios que permitieron mejorar este manuscrito.

LITERATURA CITADA

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Recibido 27 mayo 2010.
Aceptado 25 diciembre 2010.
Editor asociado: S Solari