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Mastozoología neotropical

versão impressa ISSN 0327-9383

Mastozool. neotrop. vol.19 no.1 Mendoza jun. 2012

 

ARTÍCULOS Y NOTAS

Intervalo respiratorio y desplazamientos de manatíes antillados Trichechus manatus manatus (Sirenia). Comparación entre las temporadas seca y lluviosa en la Laguna Aislada

 

Margarita Morales López, León David Olivera-Gómez y Claudia Elena Zenteno-Ruiz

División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Km. 0.5 carretera Villahermosa-Cárdenas, Villahermosa, Tabasco, 86039, México [Correspondencia: < leon_olivera@yahoo.com.mx>].

Recibido 16 mayo 2011.
Aceptado 23 febrero 2012.
Editor asociado: R Bastida

 


RESUMEN: La época seca reduce el tirante de agua en sistemas fluviolagunares del sur del Golfo de México asociados a grandes ríos y limita el acceso al alimento en manatíes antillanos (Trichechus manatus manatus) que permanecen en estos sistemas. Para determinar si la actividad de los animales cambia entre las temporadas de secas (baja disponibilidad de alimento) y lluvias, se registraron los desplazamientos y el intervalo respiratorio de manatíes equipados con radiotransmisores tipo VHF, en dichas temporadas, en "Laguna de las Ilusiones", Tabasco, México, en sesiones de 40 minutos, intercalando las observaciones entre mañana y tarde. El trabajo se realizó en 2009, en los meses de mayo a julio (secas) y de septiembre a noviembre (lluvias). Las observaciones se hacían a 200 m del animal. El promedio de desplazamientos en secas fue 739.3 ± 163.8 m (n = 5) y para lluvias 928.4 ± 252.2m (n = 23). En secas el intervalo respiratorio fue 144.39 ± 19.57 segundos (n = 5) y en lluvias de 40.37 ± 9.114 segundos (n = 25), la variabilidad se estimó generando submuestras bootstrap (n = 1.000) a partir de las muestras originales. Se obtuvieron 500 submuestras de 5 elementos de los resultados de lluvias y se contrastaron con las muestras de secas con la Prueba Poderosa de Rangos Ordenados, obteniéndose diferencias significativas (P < 0.05) en 64 y 433 de las 500 simulaciones para los desplazamientos e intervalo respiratorio. Los datos apoyan la idea de que los manatíes estuvieron menos activos en secas. El estrés energético en la época seca puede ser minimizado por una reducción en la actividad para economizar energía, sin embargo, esta baja de actividad hace a los manatíes más propensos a las colisiones con embarcaciones y otras amenazas.

ABSTRACT: Breath rate and displacement in Antillean manatees Trichechus manatus manatus (MAMMALIA: SIRENIA), comparison among dry and rainy seasons in an isolated lake. Dry season reduces water level in fluvial-lake systems associated to large rivers at southern Gulf of Mexico, limiting the available food for Antillean manatees (Trichechus manatus manatus) that remain on these systems. To determine if manatee´s activity changes among dry (reduced food availability) and rainy season, we registered the extension of movements and breath interval from radio-tagged manatees (VHF system) on each season at "Laguna de las Ilusiones," Tabasco, Mexico, on sessions 40 min long, alternating between morning and afternoon. The study was conducted in 2009, from May to July (dry season) and from September to November (rainy season). Observations were registered at ca. 200 m from the animal. Mean value of movements at the dry season was 739.3 ± 163.8 m (n = 5) and 928.4 ± 252.2m (n = 23) for rains. On dry season, the breath interval was 144.39 ± 19.57 sec (n = 5) and 40.37 ± 9.114 sec (n = 25) for rains. Variability was estimated by 1000 bootstrap subsamples. Five-hundred subsamples of five elements from the rains were contrasted with dry samples through a Two-Sample Fligner-Policello Robust Rank Order Test. There were significant differences (P < 0.05) in 64 and 433 of the 500 simulations for movements and breath interval. Data support the idea that manatees are less active at the dry season. Energetic stress at dry season could be minimized by lowering their activity, however, this renders manatee prone to collisions by boats and other threats.

Palabras clave: Actividad; Desplazamientos; Época seca; Intervalo respiratorio; Limitación de alimento; Manatí antillano; Radiotelemetría.

Key words: Activity; Antillean manatee; Breath interval; Dry season; Limited food; Movements; Radio tagging.


 

INTRODUCCIÓN
Los manatíes (Sirenia: Trichechidae) son mamíferos herbívoros totalmente acuáticos de los que actualmente existen tres especies. El manatí del Caribe, Trichechus manatus, se distribuye desde el sur de la costa atlántica de los Estados Unidos hasta el noreste de Brasil, reconociéndose dos subespecies, el manatí de Florida (T. m. latirostris) y el manatí antillano (T. m. manatus), el primero restringido a los Estados Unidos. Los manatíes antillanos son animales grandes y pesados -la longitud promedio de un animal adulto es aproximadamente de 3 m y pesa unos 300-500 kg-, presentan una tasa reproductiva baja -la hembra alcanza la madurez sexual entre los 4 y 7 años de edad y pare una cría cada 3 a 4 años-, carecen de extremidades posteriores y poseen una cola redonda y plana con la que se impulsan a través de movimientos ondulatorios. Las extremidades anteriores tienen forma de aletas con tres o cuatro uñas remanentes en el extremo.
En México, así como en otros países donde se distribuye el manatí antillano, se enlista en Peligro de extinción (Norma Oficial Mexicana: NOM-059-ECOL-2001; CITES, 2001; Self- Sullivan y Mignucci-Giannoni, 2008), por lo cual es considerado como una especie prioritaria para su conservación por el gobierno de México, en el Programa de Conservación de Especies en Riesgo (PROCER) (CONANP, 2009). En dicho país la disminución en las poblaciones de este mamífero acuático se deben principalmente a la sobreexplotación en el pasado y a la transformación de los ambientes donde se distribuye (Colmenero y Hoz, 1986). Además de su condición de especie en peligro, los manatíes tienen la singularidad de ser mamíferos herbívoros acuáticos de gran tamaño, con baja tasa metabólica y dependientes de la vegetación tropical acuática que les sirve de alimento.
Desde el punto de vista ecológico, el manatí transforma una gran cantidad de material vegetal en nutrientes disponibles para otros componentes del ecosistema, ya que llega a consumir diariamente cerca del siete por ciento de su peso corporal (unos 35 kg; Etheridge et al., 1985). La vegetación acuática suele ser un elemento abundante en los sistemas costeros donde se distribuye el manatí, pero en algunos ambientes, por ejemplo en los sistemas de inundación asociados con grandes ríos, la disponibilidad de vegetación sigue un ciclo estacional relacionado con la desecación de los sistemas fluvio-lagunares en la época seca. Esto está bien documentado en el caso del manatí amazónico (T. inunguis), donde grandes planicies de inundación se reducen a pequeños lagos en la época seca, y los individuos quedan atrapados allí por períodos variables (Best, 1983). En estas condiciones, la única fuente de vegetación son pastos y otras plantas de ribera, ubicadas lejos del tirante de agua, debido a la baja de nivel en las lagunas.
En las últimas décadas los descensos drásticos estacionales de cuerpos de agua es un problema recurrente en el sur del Golfo de México, dentro de grandes planicies de inundación, asociadas con los ríos Grijalva y Usumacinta. En la época seca muchas lagunas y cursos de agua pierden el tirante de agua y la vegetación de orilla, la única disponible para el manatí en estos sistemas, disminuye o se hace poco o nada disponible para los animales. Algunos individuos han muerto en estas condiciones y a otros se ha tenido que traslocar para asegurar su supervivencia (v.g. Morales-Vela y Olivera-Gómez, 1995); entre 2005 y 2010, hubo por lo menos cinco casos en el estado de Tabasco y más de 10 en Chiapas (datos no publicados Olivera-Gómez y Secretaría de Medio Ambiente e Historia Natural de Chiapas). Para la toma de decisiones en este tipo de eventos es necesario contar con datos técnicos para un correcto manejo de los animales y del hábitat (SEMARNAT, 2001).
En muchas localidades del sur del Golfo de México, este fenómeno de la reducción del alimento disponible en la época seca fuerza a algunos manatíes a pasar períodos del año sin alimentarse o con una fuente reducida de alimento (Olivera-Gómez, com. pers.). Bajo estas condiciones, una respuesta de los manatíes sería reducir su gasto energético (Best, 1983; Gallivan y Best, 1986). Antes de presentarse ajustes en el metabolismo o a la par de estos, suelen encontrarse respuestas conductuales tales como la reducción de la actividad en los individuos (Best, 1983; Randall et al., 2002). El desplazamiento es la actividad por medio de la cual el animal se traslada en busca de alimento, refugio, defensa, socialización o apareamiento; en los manatíes gran parte de esta actividad se dirige hacia la búsqueda de alimento, exploración y socialización (Hartman, 1979). Los vertebrados acuáticos poseen, en general, una estructura hidrodinámica que les permite movilizarse con eficiencia, pero aún así, el desplazamiento contribuye de manera importante al gasto energético diario de estos animales (Karasov, 1986). En este sentido el manatí se encuentra en un estado intermedio de especialización en el nado, por detrás de los cetáceos y del dugong y por encima de otros mamíferos acuáticos y semiacuáticos (Fish, 1996); esto es debido a varias razones: su incapacidad de alcanzar y mantener altas velocidades, su cuerpo menos aerodinámico, su cola en forma de paleta y falta de mayor musculatura peduncular necesaria para generar empuje (Fish, 1996).
Los sirenios son animales tropicales y subtropicales, la temperatura del agua es un factor limitante en su actividad e incluso para funciones como la digestión y asimilación de alimento. En Florida, Irvine (1983) reportó que el límite inferior de la zona termal neutra se sitúa en los 24°C y que la exposición prolongada a temperaturas del agua menores de 20°C causan aletargamiento y nado errático.
Hay que tener presente que el reloj biológico de un animal es su mecanismo de organización temporal (Maler, 2001) y establece gran parte de las diferencias diurnas y estacionales en la actividad de un animal; sin embargo, otras señales endógenas pueden actuar en la disminución o aumento de la actividad y una de estas es la ingesta diaria de alimento y la calidad del mismo (Wauters, 2000; Wereszczynska, et al., 2007). Desafortunadamente, se puede decir que se conoce poco sobre la actividad o el comportamiento del manatí en vida libre y de los desplazamientos que realiza en su hábitat, aparte de las migraciones que son comunes en la subespecie de Florida (Trichechus manatus latirostris) debido a las bajas temperaturas invernales al norte de la Florida (Reep y Bonde, 2006).
Para explorar los mecanismos a los que recurren los manatíes en los períodos de poca disponibilidad de alimento, en el presente trabajo se estimó la actividad, a través de la extensión de los desplazamientos y del intervalo respiratorio promedio en sesiones de muestreo, de algunos individuos radiomarcados, tanto en período de secas (baja disponibilidad de alimento) como de lluvias, para observar si los animales reducen su actividad para hacer frente a una menor adquisición de energía.
La hipótesis de trabajo es que en la temporada seca, bajo condiciones de baja disponibilidad de alimento, los manatíes reducen su actividad de desplazamiento y aumentan el intervalo respiratorio con respecto a la época lluviosa, como una respuesta conductual inicial ante un menor aporte de energía.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio
El trabajo se realizó en la "Laguna de las Ilusiones" (17° 59' 22" - 18° 01' 22" N y 92° 55' 20" - 92° 56' 40" O), ubicada en el Estado de Tabasco, México, dentro de la zona urbana de Villahermosa, capital del Estado (Fig. 1). Se eligió esta laguna por su accesibilidad, por presentar una población aislada no manejada de manatíes (Pablo-Rodríguez, 2006; Olivera-Gómez et al., 2009) y por estar sujeta a los cambios estacionales en el tirante de agua y disponibilidad de alimento (Ramírez-Jiménez, 2008). Esta laguna es un Área Natural Protegida Estatal (Decretada oficialmente en el Periódico Oficial del Estado de Tabasco, 8 de febrero de 1995), tiene una superficie estimada de 260 ha. Presenta una temperatura media anual de 24 a 28°C y precipitación media anual de 1500-2000 mm (INEGI, 2001). En la temporada seca la precipitación desciende notablemente, con valores mínimos entre abril y mayo.


Fig. 1. "Laguna de las Ilusiones", lago urbano localizado en Villahermosa, capital del estado de Tabasco, México. Esta laguna aloja a una población aislada de más de 17 manatíes.

 

Captura de manatíes y fijación de la radiomarca
Se trabajó con tres individuos en la temporada de secas (un macho joven: 201 cm - 113 kg; un macho adulto: 293 cm - 314 kg; y una hembra joven: 224 cm - 145 kg) y cuatro individuos en el período de lluvias (un macho adulto: 263cm - 252 kg; y tres hembras, una joven: 209 cm - 136 kg y dos adultas: 240 cm - 186 kg y 299 cm - 451 kg), provistos de un sistema de radiomarca (Rathbun et al., 1987) de tipo VHF (modelo Telenax® TX-345Y). Este sistema ha sido probado anteriormente en el sitio (Ramírez-Jiménez, 2008; Jorge-Vargas, 2011). Para la captura (Fig. 2), los manatíes fueron rodeados con una red de cerco, subidos a una embarcación y transportados hasta el sitio de manejo ubicado en una orilla cercana de la laguna. Ya en la orilla, los manatíes se inspeccionaron externamente, se midieron, pesaron, se les tomaron muestras de referencia (sangre, piel, pelo y heces) y se les implantó un microchip (marca AVID) de manera subcutánea en el dorso, entre la escápula y el occipital. Finalmente se les colocó el transmisor (Fig. 2) y se liberaron en el sitio mismo de captura. Esta maniobra se llevó a cabo bajo el permiso especial de captura emitido por las autoridades federales (SGPA/DGVS/01754/09).


Fig. 2. Captura de manatíes, muestreo y colocación del sistema de radiomarca en el presente estudio en "Laguna de las Ilusiones", México. a) Aseguramiento del animal en la red, b) izado del animal a la embarcación, c) el individuo se coloca sobre un colchón, d) colocación del sensor de temperatura oral, e) medidas morfométricas, f) toma de muestras de sangre para otros estudios, g) sistema de radiomarca colocado en el animal, h) imagen del transmisor en uno de los seguimientos.

Seguimiento de los individuos y registro de la actividad
Los seguimientos se realizaron en condiciones de secas (mayo-julio) y de lluvias (septiembre-noviembre), tres o cuatro veces por semana a partir de la fecha de marcaje. Se realizaban aleatoriamente por la mañana (7:00 a 11:00 h) y por la tarde (17:00 a 19:00 h), a bordo de una embarcación ligera (3 m de largo) con un motor de 15 HP de cuatro tiempos. Se hicieron aproximaciones secuenciales desde la embarcación hasta detectar visualmente el transmisor en la superficie del agua con ayuda de binoculares 12X 50, tratando de mantenerse a una distancia mayor de 50 m, usualmente unos 200 m, para evitar en lo posible que los individuos se perturbaran por la presencia de la embarcación (Mech y Baber, 2002).
Se realizaron observaciones en sesiones de muestreo de 40 minutos, registrando las ubicaciones del animal en un mapa, con una cuadrícula en proyección UTM Mercator con celdas de 10X10 m. Cada vez que se visualizaba el transmisor se ubicaba el punto tentativamente en un mapa con ayuda de objetos de referencia en la orilla más cercana y además se registraba la ubicación de la lancha con un GPS, la dirección del transmisor con una brújula y la distancia al transmisor con un distanciómetro digital (Truepulse 200, Laser Technology, Inc.). Con estos últimos datos, se ajustaban los puntos del mapa en el laboratorio en un sistema de información geográfica (ArcView 3.3, ESRI).
En cada sesión de muestreo también se registró el tiempo de inmersión del animal (en minutos y segundos), considerado como el "intervalo respiratorio" la diferencia de tiempo en que se sumergía y emergía. Si no había contacto visual, pero la señal indicaba que el manatí se encontraba en un rango de 50-200 m de la embarcación, se registraba el momento en que la señal se hacía más fuerte, indicando que el animal salía a respirar y cuando ésta se atenuaba, indicando que el animal se sumergía. Se calculó el intervalo respiratorio promedio por cada sesión.

Análisis de datos
Como el número de sesiones de registro varió ampliamente entre las temporadas, el contraste entre las mismas se realizó con la prueba estadística no paramétrica denominada "Prueba Poderosa de Rangos Ordenados" (Siegel y Castellan, 2001), con pares de muestras de la misma extensión que la muestra más pequeña (obtenidas por remuestreo con reemplazo de la muestra mayor). Esto pone a prueba la hipótesis de que el estimado del valor central de la distribución de los desplazamientos para la temporada de secas es menor que para la temporada de lluvias y que el promedio del intervalo respiratorio por sesión en secas fue menor que el de lluvias. Se realizaron 500 comparaciones con las muestras generadas por remuestreo (muestras bootstrap), cada vez que se registró diferencia significativa entre las muestras se tomó como un éxito y con el acumulado de estos se realizó una prueba Binomial, usando la aproximación Normal (Siegel y Castellan, 2001) para determinar si había la misma probabilidad de obtener éxitos y fracasos. Se calculó el coeficiente de correlación de Spearman (Siegel y Castellan, 2001) entre los desplazamientos y el intervalo respiratorio promedio de las sesiones de muestreo, y entre estos y la temperatura ambiental promedio de las sesiones.

RESULTADOS

Desplazamientos
En la temporada de secas se registraron cinco sesiones, de los cuales se obtuvo un promedio de desplazamiento de 734.7 m por sesión; para la temporada de lluvias se registraron 23 sesiones de los cuales se obtuvo un promedio de 922.8 m por sesión (Fig. 3A). Se generaron 1000 muestras aleatorias con reemplazo y se reestimó la desviación estándar en cada temporada, resultando para la temporada de secas un promedio de desplazamientos de 739.3 ± 163.8 m (promedio ± desviación estándar) y para lluvias de 928.4 ± 252.2 m (Fig. 3A).


Fig. 3. Distribución de la extensión de los desplazamientos (A) y del intervalo respiratorio promedio (B) de manatíes en "Laguna de las Ilusiones" en períodos de muestreo de 40 min, en las muestras originales de secas (n = 5) y lluvias (n = 23 y n = 25 para desplazamientos e intervalo respiratorio) y en 1000 muestras aleatorias con reemplazo (muestras bootstrap) de las muestras originales de secas y lluvias.

Al comparar pares de muestras de cinco elementos, en 500 simulaciones, con la Prueba Poderosa de Rangos Ordenados, sólo hubo diferencia significativa (P < 0.05) en 64 de los casos, este arreglo binomial es altamente improbable para una probabilidad de éxito P = 0.5, por lo que la probabilidad de que haya diferencias entre las temporadas en la extensión de los desplazamientos es menor que la probabilidad de no hallar diferencias. Las evidencias indican que no existió diferencia en la longitud de los movimientos de los individuos entre ambas temporadas.

Intervalo respiratorio
En la temporada de secas se registraron cinco sesiones, con un promedio en el intervalo respiratorio de 144.33 ± 53.1 s por sesión en la "Laguna de las Ilusiones", para la temporada de lluvias se registraron 25 sesiones con un promedio de 40.38 ± 47.88 s por sesión (Fig. 3B). Se generaron 1000 muestras aleatorias con reemplazo y se reestimó la desviación estándar en cada temporada, resultando para la temporada de secas un promedio del intervalo respiratorio de 144.39 ± 19.57 s. Para lluvias el promedio estimado fue de 40.37 ± 9.114 s (Fig. 3B). Al comparar pares de muestras en 500 simulaciones con la Prueba Poderosa de Rangos Ordenados, hubo diferencias significativas (P < 0.05) en 433 de los casos; este arreglo binomial es altamente improbable para una probabilidad de éxito P = 0.5, por lo que la probabilidad de que haya diferencias entre las temporadas en el intervalo respiratorio es mayor que la probabilidad de no hallar diferencias. Las evidencias por lo tanto indican que existen diferencias en el intervalo respiratorio de los individuos seguidos entre ambas temporadas.

Relación entre las variables
Entre los datos de desplazamientos e intervalo respiratorio de los manatíes de las dos temporadas se presenta una relación inversa significativa (r2 = 0.4604, Fig.4). Eso significa que el intervalo respiratorio es más corto cuando los movimientos son más largos. La correlación del intervalo respiratorio con la temperatura no fue significativa (rSpearman = 0.0154, P = 0.942), lo mismo que con los movimientos (rSpearman = 0.0855, P = 0.671).


Fig. 4. Relación entre el intervalo respiratorio y la extensión de los movimientos de los manatíes seguidos con radios VHF en 2009 en la Laguna de las Ilusiones.

DISCUSIÓN

La temporada seca está asociada a una disminución de los recursos alimenticios para el manatí antillano en sistemas fluviolagunares expuestos a la reducción de los niveles del agua y donde no hay crecimiento de plantas sumergidas. En sistemas cerrados, permanentemente o temporalmente, como el área de estudio, los manatíes no pueden buscar un sitio alternativo por lo que tienen que adoptar estrategias locales a la limitación por alimento. Una reducción o cambios en los patrones de actividad es una respuesta común a una restricción en la disponibilidad del alimento en los mamíferos (Muller-Schwarze et al., 1982; Green y Bear, 1990; Moncorp et al., 1997; Arraut et al., 2010), fenómeno reportado para el manatí antillano (Best, 1983), por lo que en el área de estudio se esperaba encontrar cambios en la extensión de los movimientos y en el intervalo respiratorio, dos variables que se podían cuantificar en el campo y que se relacionan con la actividad y el metabolismo del animal. El apetito, el gasto calórico y el metabolismo son funciones que se encuentran regulados por el hipotálamo y sus interconexiones nerviosas (Maler, 2001) y que se ven reflejadas en el comportamiento de los animales. El desplazamiento/locomoción es una de estas respuestas conductuales, de manera que el animal se mueve más o menos de acuerdo a las necesidades y compromisos fisiológicos. Los cambios en la actividad de locomoción y la dirección de los movimientos en otras especies también se han relacionado con la estacionalidad y disponibilidad del alimento (Green y Bear, 1990; Moncorp et al., 1997; Sorensen y Taylor, 1995; Arteaga y Jorgenson, 2007; Wereszczynska et al., 2007).
Se esperaba registrar diferencias en la extensión de los desplazamientos entre las estaciones de seca y de lluvias, ya que en secas el reducir los desplazamientos puede ser una estrategia de ahorro de energía cuando escasea el alimento (Best, 1983), además en lluvias, al estar mejor nutridos, los animales pueden desplazarse más en busca de mejores parches de alimentación y también emplear energía en la socialización, juego, exploración, etc., conductas que se registran frecuentemente en el repertorio conductual de estos mamíferos; sin embargo, esto no se registró en el estudio. Este resultado puede deberse a que durante el estudio no se presentó una condición de secas fuerte y el alimento no se volvió una limitante importante en la laguna. Las dimensiones y características de la laguna también pueden influir en la extensión de los movimientos de los manatíes. La laguna no parece ser muy heterogénea en recursos (Ramírez-Jiménez, 2008) y esa relativa homogeneidad también se puede reflejar en los desplazamientos, haciendo que en lluvias la cercanía de la vegetación no requiera de movimientos extensos para su búsqueda. Por otra parte, en secas, los manatíes pudieron simplemente ubicarse en áreas de la laguna donde hay alimento disponible. Ramírez-Jiménez (2008) y Jorge-Vargas (2011) reportan que la distribución de los manatíes se sesga a sitios con árboles de mango en la orilla, observando directamente a los manatíes alimentándose de estos frutos.
Un factor que aún queda inexplorado es la diferencia de actividad en un ciclo diurno, pudiendo los animales ser más activos por la noche y no en las horas del día cubiertas en este estudio. Varios autores reportan mayor actividad crepuscular en los manatíes, posiblemente en repuesta a la menor actividad humana durante la noche (Colmenero y Hoz, 1986, Jiménez, 2002, Horikoshi-Beckett y Schulte, 2006), contrastando con otros estudios donde no encontraron diferencias diarias en la actividad de los manatíes a lo largo del día (Hartman, 1979; Montgomery et al., 1981; Reynolds, 1981). En la laguna, la actividad humana no se ha destacado como un factor sobre la localización de los animales, si bien no se ha explorado con suficiencia en los horarios nocturnos (Pablo-Rodríguez, 2006; Ramírez-Jiménez, 2008; Jorge-Vargas, 2011).
La cuantificación de los movimientos depende del método utilizado, ya que se ignoraba la trayectoria seguida por el manatí debajo del agua y simplemente se estimó la distancia entre los puntos marcados por los sitios donde el animal salía a la superficie. Existe un efecto de escala sobre la cuantificación de los desplazamientos de un animal, la relación fractal ha sido explorada en trabajos como el de Johnson et al. (2002) y Nams (2006), pero aún no hay acuerdo sobre el mejor método de evaluar esta variable. Esto limitó de alguna manera el conocer la extensión exacta de los desplazamientos; sin embargo, al usarse el mismo método en ambas ocasiones, se pudieron comparar las observaciones de ambas temporadas. El número reducido de sesiones de muestreo en la temporada de secas limitó fuertemente el análisis de los datos. Inicialmente el estudio se basaba en los datos registrados cada 15 min por equipos de GPS incluidos en la boya de transmisión de los animales radiomarcados, sin embargo, estos equipos no funcionaron como se esperaba y el estudio se adaptó al método expuesto aquí. Por lo tanto, esto hizo que hubiera un número mayor de observaciones en la segunda temporada (lluvias).
La duración del intervalo respiratorio sí se modificó entre las temporadas, aunque este resultado no es concluyente debido a la diferencia en el tamaño de la muestra por las razones expuestas en el apartado anterior. La frecuencia respiratoria se relaciona fuertemente con la tasa de consumo de oxígeno y por ende con la actividad metabólica de un mamífero (Gallivan y Best, 1980); esta variable sí se pudo cuantificar con poco error porque solo se incluyeron los intervalos entre los eventos en que el manatí emergía a la superficie. Por otra parte, el pico de la temporada seca ocurrió antes del inicio de las observaciones de secas; probablemente el contraste en el intercambio respiratorio hubiera sido más notorio si se hubiera ubicado el muestreo en ese momento del año o en un sitio con mayor limitación en cuanto al alimento (existen otros sitio en Tabasco con contrastes más extremos entre temporadas, pero implican un costo de muestreo mayor). Otro punto a considerar es que los mamíferos también presentan diferencias individuales en la actividad y tasa metabólica (Bodkin et al. 2007), lo que afecta a muestras con un reducido número de individuos.
La extensión de los movimientos (como medida de actividad) y el intervalo respiratorio están relacionados, ya que el esfuerzo impreso en el desplazamiento incrementa el consumo de oxígeno y la ventilación de los animales. En el estudio se encontró una relación negativa significativa entre la extensión de los movimientos y el intervalo respiratorio, así, aunque el primero no pudo ser medido de manera satisfactoria, las diferencias en el intervalo respiratorio son un indicador de diferencias en la actividad de los manatíes.
La temperatura no tuvo relación con la extensión de los movimientos o el intervalo respiratorio, por lo que se puede descartar el factor covariante de la variable. El aumento de la temperatura ambiental desencadena repuestas conductuales en los mamíferos relacionadas con la termorregulación, una de ellas es la reducción en la actividad (Kavanau y Rischer, 1972). Las condiciones de sequía y por lo tanto las temperaturas de la laguna en el año del estudio no fueron extremas, lo que explica el no haber encontrado este efecto adicional al de la disminución en la disponibilidad de alimento. La variabilidad diurna de la temperatura en la laguna, por otro lado, sí podría causar un cambio en los horarios de mayor actividad y en los sitios utilizados, como parecen indicar los resultados previos en la laguna (Ramírez-Jiménez, 2008; Jorge-Vargas, 2011). Ramírez-Jiménez (2008) observó que las actividades de exploración y desplazamiento disminuyen al mediodía, posiblemente como respuesta al aumento de temperatura y oleaje y también a la actividad humana. En Florida, en respuesta a los frentes fríos invernales, los manatíes pasan más tiempo descansando y digiriendo el alimento en sitios con aguas más cálidas (Hartman, 1979; Reep y Bonde, 2006), resultando en una variabilidad diurna en el descanso y actividad de alimentación.
Si bien el número de muestras ha sido limitado y no se presentó un contraste importante en las condiciones de la laguna durante el período de estudio, hay evidencias para apoyar la idea de que los manatíes reducen su actividad durante la época seca. En estas condiciones las interacciones con embarcaciones rápidas y con redes de pesca pueden ser más impactantes para los manatíes. En el caso de la laguna estudiada, al estar inmersa en un área urbana, el disturbio y la contaminación pueden actuar de manera sinérgica, con los cambios en la disponibilidad de alimento y temperatura, sobre la salud y condición de los manatíes, por lo que se deben tomar medidas para asegurar la disponibilidad de alimento en la época seca. Bajo condiciones más extremas de la seca, como es el caso de otros sistemas fluvio lagunares del sur del Golfo de México, resulta importante un correcto manejo del sitio y de los animales para asegurar su bienestar.

CONCLUSIONES
La extensión de los movimientos de los individuos evaluados no presentó evidencias de modificación entre las temporadas, contrariamente al intervalo respiratorio, que se redujo en la temporada de lluvias. Por otra parte, la extensión de los movimientos se relacionó inversamente con el intervalo respiratorio y no se encontró correlación entre la temperatura ambiental y las dos variables evaluadas en el estudio.
La reducción en la actividad puede volver a los manatíes más susceptibles a la colisión con embarcaciones y en general aumenta la interacción con los humanos. Por esta razón, en sitios con condiciones más extremas en la época seca, el estado de los animales debe ser monitoreado y deben aplicarse estrategias de manejo hacia la especie y al sitio para asegurar la supervivencia de los individuos.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue parte de un proyecto de investigación financiado por el Programa de Fortalecimiento de los Cuerpos Académicos (PFICA) de la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco. A través de ese mismo proyecto, el primer autor recibió una beca. Las actividades de captura, manejo y seguimiento de animales se realizaron al amparo del Permiso Especial de Colecta Científica (SGPA/DGVS/01754/09). Agradecemos a la Secretaría de Recursos Naturales y Protección Ambiental de Tabasco (SERNAPAM) por las facilidades y el permiso otorgado para el trabajo en la Reserva Estatal de "Laguna de las Ilusiones".

LITERATURA CITADA

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