ARTÍCULOS Y NOTAS

Efeito do tamanho de área sobre a riqueza e composição de pequenos mamíferos da Floresta Atlântica

 

Luíza Z. Magnus¹² e Nilton C. Cáceres¹

¹ Laboratório de Ecologia e Biogeografia, Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima 1000, 97.110-970 Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil [Correspondencia: <niltoncaceres@gmail.com>].
² Endereco atual: Programa de Pòs-Graduação em Biodiversidade Animal, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima 1000, 97.110-970 Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil.

Recibido 11 octubre 2011.
Aceptado 7 marzo 2012.
Editor asociado: J Pereira

 

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RESUMO: A Floresta Atlântica é uma das principáis vegetações do Brasil, mas está ameaçada pelo uso da terra. O estudo objetiva analisar os efeitos do tamanho de área e da conservação sobre a riqueza de espécies de pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) nessa formação vegetal. Também, analisa se há um padrão direcional de perdas de espécies entre comunidades ricas e pobres em espécies. Foi realizada uma revisão bibliográfica de pesquisas contidas na literatura sobre pequenos mamíferos em diferentes áreas da Floresta Atlântica, gerando um banco de dados contendo informações sobre tamanho de fragmento florestal, status de conservação e riqueza e composição de espécies. Os roedores revelaram correlação positiva com o tamanho de área, assim como a proporção de roedores de hábito florestal foi correlacionada com o grau de conservação das áreas. A composição total de espécies e a composição de roedores revelaram-se aninhadas com NODF = 23.69 e 24.73 respectivamente (P < 0.001). A fragmentação florestal afeta principalmente os roedores, tanto em relação ao tamanho de área disponível quanto ao grau de conservação. Isto ressalta a relevància da preservação adequada, levando em conta que algumas espécies são vulneráveis à extinção. Pequenos roedores são uma parte importante da diversidade encontrada na Floresta Atlântica, servindo como bioindicadores, enquanto destacam a fragilidade do grupo perante a perda de habitats com o severo ritmo de fragmentação do bioma.

ABSTRACT: Effects of area size on the species richness and composition of small mammals in the Atlantic Forest of Brazil. The Atlantic Forest is one of the main biomes of Brazil, but it is threatened by the land use. The study aimed to analyze the effects of area size and conservation on the species richness of small mammals (rodents and marsupials) in the biome. It also analyzes if there is a directional pattern of species loss from species-rich communities to those poor in species. We carried out a literature review on small-mammal species composition in different areas of the Atlantic Forest, generating a database containing information about fragment size, conservation status, and species richness and composition. Rodent abundance showed a positive correlation with the area size whereas there was also a correlation between the proportion of forest dwelling rodents and the degree of conservation. The composition of all species and that of rodents revealed as nested subset with NODF = 23.69 and 24.73 respectively (P < 0.001). Forest fragmentation affects mainly rodents, just in relation to area size and degree of conservation. This highlights the importance of correct preservation of the Atlantic Forest, taking into account that some species are vulnerable to extinction. Small rodents are a comprehensive part of the Atlantic Forest diversity, being bioindicators in this biome, while we highlight the fragility of this mammal group by the habitat loss caused by the severe fragmentation rate of the biome.

Palavras chave. Aninhamento de comunidades; Cricetídeos; Hábito florestal; Marsupiais; Relação espécie-área; Roedores.

Key words. Cricetid rodents; Forest dwelling species; Marsupials; Nestedness subsets; Species-area relationship.

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INTRODUÇÃO

A perda e a fragmentação de habitat, resultantes de atividades humanas, constituem as maiores ameacas aos mamíferos terrestres no Brasil. Elas estão relacionadas ao desenvolvimento econòmico através do crescimento de áreas cultivadas e urbanas, aumento da densidade populacional e aumento da malha rodoviária (Costa et al., 2005). Além dessas causas de fragmentação de habitat, os ecossistemas fragmentados são também afetados pelo efeito de borda (Pires et al., 2002) e pela falta de migração da fauna entre fragmentos distantes (Castro e Fernandez, 2004).
Quando uma floresta continua se torna fragmentada e isolada, a comunidade de espécies que ali habita se altera em relação ao seu equilibrio original, principalmente por causa de efeitos de redução de área habitável e da distancia entre remanescentes de floresta que sobraram. Este é o caso da Floresta Atlantica brasileira (Chiarello, 1999; Pardini, 2004), dentre os inúmeros biomas afetados pela fragmentação de habitat pelo mundo.
A Floresta Atlantica abrange uma área estimada entre 1 e 1.5 milhão de km², dos quais restam apenas 7% da floresta original, sendo que menos de 20% de seus remanescentes estão sob proteção integral de acordo com as categorias da União Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN, 2004). Este bioma possui uma grande diversidade biológica, sendo considerado um hotspot por possuir, dentre outros, cerca de 260 espécies de mamíferos, sendo 73 endémicas. No entanto, é um dos biomas mais ameacados e fragmentados do mundo (Myers et al., 2000; Galindo-Leal e Camara, 2005).
Pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) são muito importantes em diversos ámbitos dos sistemas naturais, tais como dispersores de sementes (Cáceres, 2002; Vieira et al., 2003) e polinizadores florais (Goldingay et al., 1991; Vieira et al., 1991). Inúmeras espécies de pequenos mamíferos são endémicas da Floresta Atlántica (Brito e Fonseca, 2007; Umetsu e Pardini, 2007), além de apresentarem vasta riqueza (Pardini et al., 2005; Vieira et al., 2009) e possuírem mais espécies florestais em detrimento de espécies campestres (Reis et al., 2006), o que ressalta a importáncia do grupo.
Os pequenos mamíferos representam uma das principais comunidades afetadas pela fragmentação de habitat. A mobilidade limitada da maioria das espécies de pequenos mamíferos, junto ao grau de isolamento de fragmentos, é postulada como uma das principais barreiras que separam as populares em tais fragmentos (Brito e Grelle, 2004; Cáceres et al., 2010). Por esse motivo, tem sido ressaltada a idea de que corredores de vegetação auxiliem na manutenção da riqueza de espécies em paisagens fragmentadas das florestas tropicais (Pardini et al., 2005).
Além de isolamento e formato da área, o tamanho de área é outra variável importante que determina os padrões de riqueza e diversidade de comunidades de mamíferos nos biomas sulamericanos (Malcolm, 1991; Chiarello, 1999; Pardini et al., 2005; Cáceres et al., 2010). Por isso, entender como ocorre o uso da matriz de habitats em paisagens fragmentadas é um importante passo na conservação de pequenos mamíferos, uma vez que afeta assimetricamente a frequéncia e o modo de movimentação de indivíduos de diferentes espécies (Passamani e Ribeiro, 2009; Prevedello e Vieira, 2010).
Nas florestas mais jovens ou mais alteradas, espécies florestais cursoriais tendem a desaparecer, ao passo que espécies florestais que usam o sub-bosque tendem a aumentar suas densidades (Pardini, 2004; Pardini et al., 2005). Este fato ressalta a ideia de que o grau de conservação de um determinado local pode alterar sua diversidade faunística, bem como a abundáncia das espécies, levando às vezes a um nível crítico.
Sobre como ocorre a perda de pequenos mamíferos, pouco ainda é conhecido, e estudos sobre subconjuntos de comunidades aninhadas (Bascompte et al., 2003; Araújo et al., 2009; Cáceres et al., 2010; Joppa et al., 2010) se mostram importantes para entender o todo de uma comunidade fragmentada. Assim, analisar a concentricidade de fenómenos naturais poderá ajudar a entender melhor as dinámicas desses animais e da paisagem.
Por essas razöes, este estudo objetiva verificar a influéncia dos fatores antrópicos sobre a riqueza das espécies de pequenos mamíferos na Floresta Atlántica e se há algum padrão de perda de espécies a partir de áreas naturais que outrora foram contínuas. Nossas hipóteses preveem que essas espécies serão influenciadas por variáveis ambientais como o tamanho de área e o grau de conservação, como ocorre para mamíferos de maior porte. Portanto, áreas maiores ou mais conservadas irão apresentar mais espécies de pequenos mamíferos. Essas espécies serão florestais, em oposição às de áreas abertas, já que a Floresta Atlantica é essencialmente florestal. Já a composição de espécies de comunidades mais pobres em espécies será um subconjunto da composição de comunidades mais ricas, de forma aninhada concentricamente (Almeida-Neto et al., 2008).

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo: As áreas de estudo compreendem os dominios mais basais da Floresta Atlantica central e meridional no Brasil, do estado do Rio Grande do Sul ao Espirito Santo e Minas Gerais (Fig. 1). Essa região foi escolhida por apresentar um limite natural ao invés de politico da região a ser estudada. Foram excluidas do estudo as regiões ao norte do Espirito Santo por razões climáticas e biogeográficas (Costa et al., 2000; Costa, 2003). A Floresta Atlantica apresenta clima tropical ou subtropical ùmido, sem periodo seco sistemático e com médias térmicas anuais não inferiores a 15° C (Leite, 2002). O bioma, que ocupa toda a faixa continental atlantica leste brasileira e se estende para o interior no sudeste e sul do pais, é definido pela vegetação florestal predominante e relevo diversificado. As formafões florestais são constituidas pelas florestas estacionais semideciduais, e as florestas ombrófilas densas e mistas. Florestas estacionais deciduais ocorrem em menor proporção (SOS Mata Atlántica, 2007).

Fig. 1. Localização das áreas amostradas ao longo da Floresta Atlántica do sul e sudeste do Brasil.

Coleta de dados: Para obtenção de informaföes sobre a composição de espécies de pequenos mamíferos ao longo da Floresta Atlántica, foi realizada uma revisão bibliográfica de pesquisas contidas na literatura disponível na internet e impressas. Na internet, através do buscador Google, utilizaram-se palavras chave como "pequenos mamíferos", "Floresta Atlántica", "riqueza de espécies", e "estrutura de comunidade", em portugués e inglés, e suas combinaföes, sendo selecionados somente artigos publicados em revistas indexadas; teses e dissertajöes foram descartadas. Muitos artigos publicados foram possíveis de serem baixados da internet devido ao Portal CAPES subsidiado pela Universidade Federal de Santa Maria. Dados de dezenas de áreas (fragmentos florestais) ao longo da Floresta Atlántica foram selecionados, analisando seu grau de conservação e tamanho em ha. Um número mínimo de 15 áreas independentes foi selecionado, sendo padronizados o método amostral (apenas armadilhas tipo gaiola fechada ou de arame), a intensidade de esforjo amostral (mínimo de 1000 armadilhas-noite) e a periodicidade amostral (período mínimo de seis meses de trabalho de campo). Para assegurar a independéncia das áreas, foram selecionadas apenas as áreas com no mínimo 10 km de distáncia entre elas. A partir desses critérios, elaborou-se um banco de dados contendo mformaföes tais como: i) autores da informação; ii) periódico científico e ano de publicação; iii) nome da localidade, coordenada geográfica (minutos em decimais), fisionomia vegetal dentro da Floresta Atlántica, período de amostragem; iv) modelo de armadilha de captura; v) substratos de amostragem, esforjo de captura por substrato (armadilhas-noite); vi) riqueza de espécies por substrato/método; e vii) classificação das espécies entre habitat de área aberta e área florestal (Reis et al., 2006; Bonvicino et al., 2008).
A variável preditora "grau de conservação" foi avaliada em ordem decrescente de conservação, através de escores, como segue: área com floresta (5) primária conservada, (4) primária e secundária conservadas, (3) primária perturbada, (2) secundária conservada, (1) secundária perturbada, de acordo com a descrição da Área de Estudo contida nos artigos publicados (Tabela 1). Áreas com floresta primária foram caracterizadas pela presenja de pouca interferéncia humana, mantendo as características nativas (Eiten, 1983), e áreas secundárias foram caracterizadas como ambientes florestais em regeneração após o uso do solo no passado (Eiten, 1983; Veloso, 1991). Ambos os tipos de vegetação, primário ou secundário, foram classificados quanto ao seu grau de perturbação (muito ou pouco) ou se ocorriam juntas na mesma área de estudo. A qualificação de perturbação foi feita com base em um conjunto de fatores descritos sobre a área em cada publicação, tais como efeito de borda, conservação do sub-bosque, extrativismo vegetal (e.g. lenha), presenja de espécies invasoras ou exóticas, nível de caja, ocorréncia de fogo e presenja humana.

Tabela 1
Informaföes sobre as 25 áreas utilizadas neste estudo, realizado na Floresta Atlántica, leste e sul do Brasil, incluindo tamanho de área, grau de conservação, localidade, esforjo amostral (armadilhas-noite), riqueza de marsupiais (RM), riqueza de roedores (RR), e riqueza total de espécies (RT). As áreas estão organizadas em ordem crescente de tamanho de área.

As variáveis são: Conservação: (5) primária conservada, (4) primária e secundária conservadas, (3) primária perturbada, (2) secundária conservada, (1) secundária perturbada. Tamanho das áreas em ha. *Tamanho estimado.

Tanto as análises de riqueza quanto de composição de espécies foram realizadas com base em nossa unidade amostral estabelecida, i.e, área geográfica (fragmento florestal). Os táxons determinados em nível genérico não foram utilizados (e.g. Akodon sp.). Os nomes científicos das espécies foram verificados quanto a sinonímias e então atualizados (e.g. Vilela et al., 2010). Os tipos de armadilhas consideradas foram as armadilhas de captura do tipo gaiola fechada ou de arame (Sherman, Young e Tomahawk), sendo que para essas foi anotado o estrato florestal amostrado, se ao nível do solo ou se solo combinado com o sub-bosque. Resultados para armadilhas de queda (pitfalls) não foram utilizados devido à captura diferencial quando comparados aos resultados oriundos de armadilhas do tipo gaiola (Umetsu et al., 2006), além de que a maioria dos estudos publicados sobre comunidades de pequenos mamíferos, realizados na Floresta Atlántica, tem se utilizado de armadilhas do tipo gaiola (Sherman, Young e Tomahawk).
Para verificar a existéncia de seleção de área conforme seu tamanho pelas espécies de pequenos mamíferos, o número de áreas em que uma dada es-pécie ocorreu foi anotado, conforme duas categorias de tamanho de área: áreas consideradas de grande extensão (> 5000 ha) e áreas de pequena extensão (< 1000 ha), conforme informafões e revisões de Chiarello (1999) e Cáceres e Seidel (2010), respectivamente, para mamíferos da Floresta Atlántica. Espécies com mais de 50% de ocorréncia em uma dessas categorías de tamanho foram classificadas como bioindicadoras, desde que não ocorresse significativamente em outra categoria de tamanho de área; espécies com ocorréncia preponderante em ambas as categorias foram classificadas como generalistas. Não foram consideradas as espécies de Akodon para esta análise específica devido ao fato de muitos estudos não tenham determinado o táxon ao nível específico, devido à necessidade de cariotipagem.
Relação espécie-área: Para verificar a plausibilida-de de usar áreas com esforços feitos no sub-bosque, já que nem todas as áreas continham tal esforço, os dois métodos de amostragem foram comparados através do teste t (áreas com esforço apenas no solo ou no solo combinado ao sub-bosque) para verificar se a riqueza de espécies era similar nesses dois estratos. Caso fossem, as áreas com esses dois tipos de esforjos seriam combinadas para as análises posteriores. Realizou-se uma análise de correlajao de Spearman para verificar se existe relajao entre a riqueza de espécies e as variáveis preditoras, tamanho de área e grau de conservação. A análise foi feita para a riqueza total, riqueza de roedores e riqueza de marsupiais, como variáveis resposta. Optou-se por utilizar uma análise não-paramétrica, pois os dados não atendiam às premissas necessárias para utilização de um teste paramétrico. As variáveis preditoras (tamanho de área e grau de conservação) foram verificadas quanto à correlação entre elas (co-linearidade) através de correlação de Spearman. Para testar a relação entre espécies de área florestal com as variáveis tamanho de área e grau de conservação, foram calculadas as proporföes entre o número de espécies florestais/especialistas e o número de espécies campestres/generalistas presentes em cada área, com base na literatura (Bonvicino et al., 2008; Reis et al., 2006). A correlação de Spearman foi a análise utilizada para testar essas relafões. O teste Binomial foi utilizado para examinar a significáncia da ocorréncia de cada espécie em áreas grandes (> 5000 ha) ou pequenas (< 1000 ha). O programa utilizado para o teste t, correlação de Spearman e teste Binomial foi o BioEstat versão 5.0 (Ayres et al., 2007).
Aninhamento de comunidades: Para testar a hipótese de haver direção previsível na perda de espécies das comunidades mais ricas para as mais pobres, foi utilizado o teste métrico NODF (Nes-tedness metric based on Overlap and Decreasing Fill; Almeida-Neto et al., 2008), com o auxílio do programa Aninhado versão 3.0 (Guimaràes e Guimaràes, 2006), que mostra se há um acréscimo ou decréscimo no aninhamento das comunidades analisadas, bem como se existe subconjuntos que possam ser derivados de comunidades maiores. Foi adotado um número de 25 áreas para esta análise, ordenadas em ordem decrescente de tamanho, segundo nossa hipótese. Este teste possui a vantagem de reduzir erros estatísticos do tipo I em compara-ção com o teste de "temperatura", estimando mais corretamente o grau de aninhamento (Joppa et al., 2010). Sua escala varia entre 0 e 100, na qual 100 é o valor de aninhamento perfeito. Assim, o grau de aninhamento foi testado, tanto o total de espécies quanto marsupiais e roedores separadamente, através de 1000 aleatorizajöes (fixando-se linhas/espécies e aleatorizando-se colunas/áreas) sendo utilizado o modelo nulo CE gerado pelo programa Aninhado (Bascompte et al., 2003).

RESULTADOS

Relação espécie-área: O teste t, após a loga-ritmização dos dados, mostrou que não há diferenja entre os dois métodos de amostra-gem (solo e solo combinado ao sub-bosque) quanto à riqueza de espécies (t=-0.75; g.l. = 23; P=0.461), ou seja, não houve tendéncia do nível do solo ser melhor amostrado do que o sub-bosque ao longo das áreas consideradas neste estudo. Sendo assim, todas as áreas (n = 25) foram agrupadas para as análises que se seguem.
A análise entre as duas variáveis preditoras (tamanho de área e grau de conservação) foi estatisticamente significativa (rs = 0.41; n = 25; P=0.044), mostrando que as duas variáveis são correlacionadas entre si e, portanto, colineares. Assim, essas variáveis foram consideradas à parte nas análises subsequentes.
Quanto à análise de correlação de Spearman, esta revelou uma correlação significativa e positiva entre riqueza de espécies de roedores em relação ao tamanho de área florestada (rs = 0.42; n=25; P=0.035; Fig. 2), mas não houve significáncia para conservação (rs = 0.37; n = 25; P = 0.069). Para marsupiais não houve correlação significativa para nenhuma das variáveis, nem tamanho de área (rs = -0.04; n=25; P=0.777) nem con-servação (rs = -0.06; n = 25; P=0.597). Para o total de espécies, também não houve relação significativa para tamanho de área (rs = 0.20; n=25; P = 0.335) nem para conservação (rs = 0.21; n=25; P=0.319).

Fig. 2. Variação da riqueza de roedores em relação á variação do tamanho de área florestal ao longo da Floresta Atlántica do sul e sudeste do Brasil. Sao apresentados o coeficiente de correlação de Spearman (rs) e valor de P asso-ciado, apontando para uma relação significativa e positiva entre as duas variáveis.

Porém, houve relação significativa e positiva entre a proporção de roedores de hábito florestal com a variável grau de conservação (rs = 0.46; n = 25; P=0.022), mas não houve relação com o tamanho de área (rs = 0.09; n=25; P=0.677). A proporção de marsupiais de hábito florestal não apresentou relação significativa com a conservação (rs = 0.19; n=25; P=0.347) nem com o tamanho de área (rs = -0.17; n = 25; P=0.410), o mesmo ocorrendo para o total de espécies (conservação: rs = 0.36; n = 25; P=0.112; tamanho de área: rs = 0.06; n = 25; P=0.787).
A espécie que ocorreu significativamente em áreas de grande extensão (maiores que 5000 ha) foi o roedor Euryoryzomys russatus. Não houve espécies com ocorréncia preponderante em áreas pequenas, menores que 1000 ha; e as espécies generalistas, que ocorreram predominantemente nos dois tipos de áreas, grandes e pequenas, foram Didelphis aurita e Oligoryzomys nigripes (Tabela 2).

Tabela 2
Espécies de pequenos mamíferos estudadas, sua massa corporal média (g) (Fonseca et al., 1996; Cáceres et al., 2007; Bonvicino et al., 2008), seus habitats característicos e número de áreas de ocorréncia na Floresta Atlántica. F = área florestal; A = área aberta. "N áreas grandes" se refere ao número de ocorréncias da espécie em áreas maiores que 5000 ha; "N áreas pequenas" se refere ao número de ocorréncias da espécie em áreas menores que 1000 ha (ver métodos); e "N de auséncias" significa o número de áreas em que a espécie não foi registrada. * Indica espécie com ocorréncia significativa em áreas de grande extensão (>5000 ha); ** espécie generalista que ocorre indiscriminadamente em áreas de grande e de pequena extensão. ⁸ indica P < 0,05 e ^b indica P > 0,05 no teste Binomial entre tipos de áreas para as principais espécies.

Aninhamento de comunidades: O valor observado de aninhamento (NODF) para as 25 áreas e 51 espécies analisadas foi 23.69 e o valor calculado através das 1000 aleatorizajöes sob o modelo nulo foi 18.10, havendo diferen-ea significativa entre ambos os valores (P < 0.001; Fig. 3). O valor observado de NODF para as 25 áreas e 37 espécies de roedores foi de 24.73 e o valor resultante das 1000 aleatorizajöes sob o modelo nulo foi 15.27 (P < 0.001). Para as 25 áreas e 14 espécies de marsupiais analisadas, o NODF foi de 19.59 como valor observado e o valor resultante das 1000 aleatorizajoes foi 19.76, mostrando-se não significativo (P = 0.150).

Fig. 3. Matriz de presenca e ausencia de espécies de pequeños mamíferos e as áreas analisadas na Floresta Atlântica do sul e sudeste do Brasil. No quadro as linhas representam as áreas ordenadas por tamanho de modo decrescente (de cima para baixo) e as colunas repre-sentam as espécies em ordem decrescente de freqüencia de ocorrencia (da esquerda para direita). Os quadrados preen-chidos indicam a presenca da espécie em determinada área.

DISCUSSÃO

Analisando os diversos efeitos que a fragmen-tação florestal pode causar em comunidades de pequenos mamíferos, observamos que os roedores são os mais afetados quando comparados aos marsupiais na Floresta Atlántica, o que torna este grupo significativamente importante na conservação ambiental e uso como ferramenta biológica, tal como indicador ambiental.

Relação espécie-área e conservado

As duas variáveis preditoras deste estudo se mostraram correlacionadas, o que evidencia que quanto maior é o tamanho da área, maior também será o nivel de conservação da mesma. No entanto, roedores se mostraram ora significativamente influenciados por uma ou outra dessas variáveis. Entendemos que as análises feitas apontam sempre para esse grupo de mamíferos como significativamente influenciado pela fragmentação florestal.
A riqueza de roedores se mostrou afetada pelo tamanho de área, confirmando que fragmentos isolados e relativamente menores em tamanho são prejudiciais para esse grupo de mamíferos. O mais importante para a sobrevivencia em longo prazo de uma espécie é a manutenção de uma área minima contendo habitats adequados (Atmar e Patterson, 1993). Marsupiais nâo foram atetados pelo tamanho de área neste estudo talvez pelo fato do grupo utilizar mais facilmente o espaço vertical (Prevedello et al., 2008), apresentar maior capacidade de deslocamento entre manchas de habitat (Gentile e Cerqueira, 1995; Pires et al., 2002) e serem mais generalistas de habitat do que roedores (Julien-Laferrière, 1991; Guillemin et al., 2001; Santori e Astúa de Moraes, 2006). Como exemplos de espécies de tamanhos similares, a espécie de marsupial Metachirus nudicaudatus apresenta maior taxa de locomoçâo do que o roedor Nectomys squamipes (Pires et al., 2002), o mesmo ocorrendo com o marsupial Gracilinanus microtarsus e o roedor Thaptomys nigrita (Puttker et al., 2006).
A maior mobilidade de marsupiais entre fragmentos pode justificar sua baixa vulnerabi-lidade, enquanto mamiferos de baixo poder de locomoção, como os pequeños roedores, tem uma dispersäo limitada na paisagem pelo fato de estarem "ilhados" em fragmentos de habitat (Pires et al., 2002; Umetsu et al., 2008). Com esse efeito, as especies ficam restritas a uma determinada mancha isolada, o que aumenta ainda mais o risco de extinção local (Pardini et al., 2006). Sendo os marsupiais também generalistas, esta característica realca sua plas-ticidade para sobreviver em ambientes mais diversos enquanto roedores devem enfrentar maiores dificuldades frente a alteracöes em seu habitat, como apontado neste estudo.
Roedores florestais tenderam a ser mais afetados pela falta de conservação ambiental do que os marsupiais. Como roedores possuem maior grau de endemismo na Floresta Atlântica do que os marsupiais (Fonseca et al., 1996; Cáceres e Seidel, 2010), eles tem maiores chances de serem afetados negativamente pela perturbação ambiental. Esse efeito deve ir além da singularidade de um fragmento florestal, ou seja, para uma escala maior, de paisagem, onde a quantidade de vegetação nativa remanescente em toda uma região determinaria o destino da comunidade de pequenos mamíferos (Pardini et al., 2010), principalmente aquelas especies especialistas. Especies características de borda de floresta ou mesmo de áreas abertas, não florestadas, invadiriam os remanescentes menores em tamanho e mais perturbados, modificando a composição dessas áreas (Pires et al., 2005; Godoi et al., 2010).
Alguns estudos encontraram que os pequenos mamíferos de hábito terrícola tendem a ser mais vulneráveis à fragmentação do que os arborícolas (Pardini, 2004; Castro e Fernandez, 2004) e que algumas especies de roedores diminuem suas abundàncias em pequenos remanescentes (Pardini, 2004). Estas são questöes que podem estar relacionadas aos resultados obtidos aqui, já que os roedores da Floresta Atlântica responderam de modo importante às alteracöes ambientais, indicando que há especies de roedores tanto de hábito terrícola quanto arborícola sendo afetados pela fragmentação. Este é o caso de E. russatus, uma especie de roedor cricetídeo que tem hábito terrícola (Vieira e Monteiro-Filho, 2003; Graipel et al., 2006) e é afetado pela fragmentação da Floresta Atlántica, como evidenciado por Pardini et al. (2005), podendo ser utilizada como bioindicador de áreas ou regiões mais conservadas no bioma.

Aninhamento de comunidades

As análises de aninhamento mostraram um padrão previsto onde comunidades menores estão inseridas em comunidades maiores, de forma direcional, já que haveria um ritmo previsível de perda de especies onde em pe-quenos fragmentos só restariam especies mais generalistas de habitat. Nas análises feitas, os roedores mostraram esse padrão de comunidades aninhadas, mas não os marsupiais.
A maioria das especies de animais generalistas interage entre si, gerando um núcleo denso de interacöes ao qual o resto da comu-nidade está ligado (Bascompte et al., 2003). Sendo assim, muitos marsupiais da Floresta Atlántica devem ocupar habitats variados, enquanto muitos roedores estariam distribuídos em habitats mais restritos (Dalmagro e Vieira, 2005; Pardini et al., 2005; Lima et al., 2010). Em consequència, especies mais versáteis exi-biriam densidades populacionais relativamente mais altas do que especies mais especialistas (Bergallo, 1994; Graipel et al., 2006), tornando as especialistas mais sensíveis às variacöes de tamanho de área e estado de conservação local, já que as interacöes ecológicas entre as especies tambem se alteram, tal como a predação (Fonseca e Robinson, 1990).
Áreas maiores e mais conservadas tendem a abrigar mais especies atraves da sua com-plexidade, formando uma ampla gama de interacöes entre especies generalistas e especialistas (Bascompte et al., 2003; Guimaráes e Guimaráes, 2006). Estudos com invertebrados (e.g. Joppa et al., 2010; Pigozzo e Viana, 2010) ou vertebrados (e.g. Cáceres et al., 2010; Mello et al., 2011) apontam os mesmos padröes de aninhamento de comunidades nos quais se evidenciam as especies generalistas como um importante fator de ligação para que as especies especialistas possam persistir. Assim, o que se observa neste estudo e que os pequenos mamíferos na Floresta Atlántica são afetados negativamente pelo distanciamento de fragmentos florestais entre si, originando comunidades mais pobres em composição de especies. A composição das comunidades mais pobres tende a ser a mesma, ou seja, é composta geralmente pelas mesmas especies generalistas que acabam sobrevivendo aos efeitos da fragmentação da Floresta Atlántica.

CONCLUSÕES

Os roedores da Floresta Atlántica mostram o quanto um grupo de animais pode ser preju-dicado pela falta de preservação de habitats adequados, já que apresenta elevada riqueza de espécies e muitos casos de endemismos na região. Isoladas em fragmentos de habitats, as comunidades de pequenos mamíferos da Floresta Atlántica mostram uma direção específica e previsível de perda de especies, ressaltando um quadro em que parte das espé-cies é vulnerável à extinção devido à redução de áreas naturais. Este estudo revela a impor-táncia de se usar as comunidades de pequenos mamíferos como ferramentas para auxiliar no monitoramento e conservação ambiental. Além disso, avisa que mais espécies de rodedores poderiam ser inseridas na Lista Nacional de Espécies Ameacadas.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Paulo R. Guimaráes Jr e Mathias Pires pela ajuda com as análises de aninhamento. A Daniel Junges Menezes pela ajuda na elaboração do mapa e Jonas Sponchiado pela ajuda com as figuras. Ao CNPq/ MCT pela concessão de bolsa PIBIC ao primeiro autor. NCC é bolsista do CNPq/MCT/Brasil.

LITERATURA CITADA

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