NOTA

Densidad de ardilla roja (Sciurus granatensis) en hábitats con diferentes coberturas vegetales en los Andes de Colombia

 

Mario F. Garcés-Restrepo y Carlos A. Saavedra-Rodríguez

Grupo de Investigación en Ecología Animal, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Departamento de Biología, Universidad del Valle, Calle 13 número 100-00, Cali, Colombia, y Wildlife Conservation Society - Programa Colombia, Calle 4A número 35A-57, Cali, Colombia [Correspondencia: Mario F. Garcés-Restrepo <mariofgarces@gmail.com>].

Recibido 22 marzo 2012.
Aceptado 9 mayo 2013.
Editor asociado: L Guichón

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RESUMEN.

Se estimó la densidad poblacional de la ardilla roja Sciurus granatensis en hábitats boscosos (relictos y áreas en regeneración natural) y no boscosos (potreros arbolados y plantación de aliso) en dos localidades de los Andes de Colombia, empleando el método de muestreo por distancia. La densidad varió entre 7.9 y 27.6 individuos/km²; no se hallaron diferencias significativas entre hábitats y localidades, aunque los potreros arbolados presentaron la mayor densidad. La especie parece ser plástica y estar favorecida por hábitats transformados. La presencia de palma de cera Ceroxylon quindiense podría ser beneficiosa para la abundancia de esta especie en los Andes Centrales de Colombia.

ABSTRACT.

Red-tailed squirrel (Sciurus granatensis) density in forested and non-forested habitats in the Andes of Colombia.

We estimated the density of the red-tailed squirrel (Sciurus granatensis) in forested (relicts and natural regeneration areas) and non-forested (wooded pastures and alder plantations) habitats in two locations in the Andes of Colombia, using sampling distance methodology. The density ranged from 7.9 to 27.6 individuals/km². Squirrel density did not differ among localities or habitats; however, highest density of Sciurus granatensis was recorded in wooded pastures. Apparently this is a plastic species that is favored by transformed habitats. The presence of Ceroxylon quindiense could be beneficial for the abundance of Sciurus granatensis in the central Andes of Colombia.

Palabras clave: Andes colombianos; Ardilla roja; Densidad poblacional; Muestreo por distancia.

Key words: Colombian Andes; Distance sampling; Population density; Red-tailed Squirrel.

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Los bosques tropicales han sido sometidos a una masiva deforestación y fragmentación y transformados para zonas agrícolas y otros usos (Etter y van Wyngaarden, 2000; DeFries et al., 2002). En particular, los Andes de Colombia han perdido más del 70% de los hábitats boscosos naturales (Kattan y Álvarez-López, 1996; Etter y Van Wyngaarden, 2000; Cavelier et al., 2001). Para compensar la pérdida de cobertura boscosa, desde mediados del siglo XX se han implementado estrategias de restauración de sitios degradados en localidades andinas de Colombia (Duran y Kattan, 2005). Las plantaciones forestales con especies exóticas y las zonas destinadas para regeneraciones naturales son estrategias frecuentemente utilizadas, ya que presentan rápido crecimiento, permiten la estabilización de suelos y funcionan como catalizadores para la recolonización por parte de la vegetación nativa (Cavelier et al., 2001; Duran y Kattan, 2005). Por lo anterior, los paisajes andinos colombianos, que sufrieron procesos de colonización humana y transformación, actualmente presentan mezclas de diferentes hábitats boscosos como bosques naturales y zonas de regeneración natural, y no boscosos como plantaciones forestales y sistemas agrarios (Londoño, 1994; Murcia, 1997). Estos últimos van desde potreros o cultivos con árboles aislados hasta agroecosistemas de múltiples estratos en sistemas silvopastoriles (Philpott y Armbrecht, 2006).

Los organismos muestran respuestas diferen-ciales ante las estrategias de restauración. Existe un efecto sobre parámetros poblacionales como tasas de natalidad y mortalidad, y sobre los mecanismos de dispersión dentro de los hábitats (Estrada y Coates-Estrada, 1996; Chiarello y De Melo, 2001; Stokstad, 2004; Chapman et al., 2005; Arroyo et al., 2007; Roncancio et al., 2011). Estas respuestas a nivel poblacional son variadas y pocos estudios documentan estos aspectos comparando diferentes coberturas (Marsh, 2003). La respuesta de las especies se relaciona con las diferencias en estructura y composición de los hábitats ya que, por ejemplo, entre plantaciones forestales y bosques naturales existen variaciones en disponibilidad de recurso como efecto de la simplificación de los hábitats (Duran y Kattan, 2005).

Los mamíferos presentan respuestas diferenciales en diversidad y abundancia respecto a perturbación y pérdida de hábitat (Dooley y Bowers, 1998; Chiarello, 1999, 2000; Laurance et al., 2002). Algunas especies pueden permanecer en fragmentos independientemente de la degradación, o su densidad puede incrementar en pequeños relictos (Chiarello, 2000; Lawes et al., 2000). En el caso de plantaciones forestales, algunas especies conspicuas y generalistas pueden habitar en estas zonas, haciendo uso de los pocos recursos disponibles en comparación con ambientes naturales. Una de las especies de mamíferos más conspicuas en ambientes naturales y perturbados del Neotrópico y de los Andes de Colombia es la ardilla roja Sciurus granatensis Humboldt, 1811, que se encuentra distribuida desde el norte de Costa Rica, Panamá, Colombia, Ecuador, Venezuela, Guayanas y algunas islas del Caribe (Nitikman, 1985; Emmons y Feer, 1997). En Colombia se encuentra en las costas caribe y pacífica, al igual que en la Amazonía y la región Andina (Alberico et al., 2000). Esta especie se considera de hábitos arborícolas, habita tanto en bosques naturales, plantaciones forestales, áreas agrícolas y espacios transicionales como bordes y claros del bosque, potreros arbolados e incluso zonas urbanas (Nitikman, 1985).

En este estudio se evaluaron las diferencias en la densidad poblacional de la ardilla roja en dos localidades de los Andes de Colombia con diferentes características de paisaje dadas por el tipo de uso y manejo, abordándose tres objetivos: 1) establecer la densidad poblacional de la especie en la matriz y los relictos de bosque presentes en un paisaje fragmentado, 2) comparar la densidad poblacional en dos tipos de restauraciones comúnmente utilizadas en los Andes colombianos (plantación de aliso Alnus acuminata y regeneración natural) y 3) establecer la variación de las densidades poblacionales de la especie entre localidades evaluadas.

Se estimó la densidad de ardilla roja en dos localidades con diferentes hábitats en el paisaje: la reserva Río Blanco (Manizales, Caldas) de alta cobertura vegetal, constituida por plantaciones de aliso y bosque en regeneración, y las riveras del río Cucuanita y la hacienda La Siberia (Roncesvalles, Tolima), donde la matriz del paisaje corresponde a potreros arbolados y existen algunos relictos de bosque. La reserva Río Blanco se encuentra a 3 km del munici-pio de Manizales, vertiente occidental de la Cordillera Central de los Andes de Colombia, departamento de Caldas (05° 05' N; 75° 25' O). Tiene una extensión aproximada de 4900 ha, de las cuales el 42% son de bosque en regeneración natural y secundarios, 18% son plantaciones de aliso y 40% potreros y cultivos (Sánchez y Alvear, 2003). Se encuentra en un gradiente altitudinal entre 2200 y 3750 m correspondiente a bosque subandino, andino y alto andino (Sánchez et al., 2004); no obstante, el muestreo se realizó entre los 2200 y 2800 m. El río Cucuanita y la hacienda La Siberia se encuentran en el municipio de Roncesvalles, suroccidente del departamento del Tolima, vertiente oriental de la Cordillera Central, a una altitud de 2680 m (04° 03' N; 75° 36' O). Esta localidad se caracteriza por la presencia de amplias extensiones de potreros (áreas destinadas al pastoreo de ganado bovino) y relictos de bosque, que mantienen poblaciones de palma de cera (Ceroxylon quindiense) (obs. pers.). En esta localidad se realizaron muestreos en elevaciones entre 2550 y 2900 m en áreas de bosques andinos y altoandinos.

Para estimar la densidad de ardilla roja se aplicó el método de muestreo por distancia (Burnham et al., 1980; Buckland et al., 2001). Los transectos estuvieron separados por más de 1 km, por lo que se consideran indepen-dientes considerando que el área de acción de la ardilla roja es de 1-4 hectáreas (Nitikman, 1985). En la reserva Río Blanco se ubicaron 10 transectos con longitudes de 360 a 500 m; cinco en bosques de regeneración natural y cinco en plantación de alisos. En Roncesvalles se ubicaron 10 transectos con longitudes de 400 m; seis de ellos en igual número de relictos de bosque, que tenían entre 10 y 50 ha; y cuatro transectos en igual número de potreros arbolados, que tenían entre 6 y 30 ha. Cada transecto fue considerado una unidad muestreal y se repitió en tres o cuatro ocasiones por mes distanciadas al menos 72 horas para aumentar el esfuerzo de muestreo y lograr una estimación de densidad más robusta. Estos muestreos fueron realizados por un observador movilizado a pie, equipado de binoculares y que caminaba a una velocidad de 0.5 km/hora en horarios de 06:00-10:00 y 14:00-18:00 horas, aprovechando los periodos de mayor actividad de la especie (ver Bonacorsso et al., 1980). Los muestreos se hicieron en la reserva Río Blanco entre mayo y julio 2008 y en los dos sitios de Roncesvalles entre julio y septiembre de 2009. Se estimó la densidad poblacional para cada localidad usando el programa Distance 6.0 (Thomas et al., 2010), teniendo en cuenta el modelo que se ajusta mejor a la función de detección, elegido por el valor más bajo en el criterio de información de Akaike (AIC) (Buckland et al., 2001). Debido a los pocos registros para cada hábitat evaluado, se calculó la densidad poblacional por hábitat usando el ancho efectivo de detección (AED); esta medida se entiende como la distancia paralela al transecto en que puede ser detectada la especie con una alta confiabilidad dependiendo de la distribución que muestren los registros respecto al transecto (Buckland et al., 1993). El AED se obtuvo con el programa Distance 6.0 y se usó para calcular el área efectiva de muestreo para los transectos, definida como la longitud del transecto por dos veces el AED (Laverde et al., 2005). La comparación de densidades entre hábitats y localidades se realizó a través de pruebas Mann-Whitney utilizando el programa PAST 2.16 (Hammer et al., 2001), considerando un valor de densidad para cada transecto estimado como el promedio de individuos sobre la longitud del transecto por el AED estimado para cada localidad.

En la reserva Río Blanco se recorrieron 40.5 km y se obtuvieron 28 registros de ardilla roja, mientras que en Roncesvalles se recorrieron 30.0 km y se lograron 34 registros. En ambas localidades, más del 80% de registros fueron de individuos solitarios. La densidad de ardillas en Roncesvalles fue estimada en 15.5 individuos/km² (IC = 9.7-24.8, CV = 37.4%, modelo = uniforme coseno, AIC = 176.32, Delta AIC con el siguiente modelo = 3.21) y no difirió estadísticamente (U = 34, p = 0.39) de la densidad estimada en Río Blanco (10.2 individuos/km², IC = 4.5-22; CV = 21.5%, modelo = uniforme coseno, AIC = 174.6, Delta AIC con siguiente modelo = 4). Tampoco se encontraron diferencias en densidad de ardillas entre plantaciones de aliso (12.34 ardillas/km², IC = 2-25) y bosque en regeneración (7.95 ardillas/km², IC = 3.6-12.2) dentro de la Reserva Río Blanco (U = 12.5, p = 0.97), aspecto evaluado y reportado previamente por Sánchez et al. (2008). En Roncesvalles, los valores de den-sidad promedio en los potreros (24.6 ardillas/ km², IC = 3-45) fueron mayores a los relictos de bosque (10.96 ardillas/km², IC = 6.4-15.5) pero no se encontraron diferencias significativas debido a su alta variabilidad (U = 5.5, p = 0.43).

En nuestro estudio registramos variaciones espaciales en la densidad de la ardilla roja aunque con alta variabilidad en ambientes no boscosos, donde se registraron las densidades más altas. Estudios previos indican que las densidades para esta especie son mayores en crestas de las montañas donde hay palmas y son menores en laderas (Nitikman, 1985). Eisenberg y Thorington (1973) calcularon una densidad de 20 ardillas/km², posteriormente, Heaney y Thorington (1978) calcularon una densidad de 250 ardillas/km² para Isla Barro Colorado (BCI) y establecieron que los hábitats óptimos soportaban 500 ardillas/km². Estos mismos estudios establecen incrementos poblacionales de la especie en lapsos de tiempo cortos, que llegan a ser de meses. Glanz (1982) y Glanz et al. (1982) establecieron cambios en densidad de 210 a 320 ardillas/km² entre meses, y de 190 ardillas/km² en el transcurso de un año. Estos cambios de densidad, así como los patrones reproductivos en BCI, se asocian con la variación en la disponibilidad de frutos de palmas de los géneros Dipteryx y Gustavia (Glanz et al., 1982).

La densidad de ardilla roja para otras regiones varía entre 13 a 330 ardilla/km² (Eisenberg, 1980; August, 1981; O´Connell, 1981, 1982) y los resultados del presente estudio coinciden con los valores más bajos de densidad reportado para la especie (4-25 ardilla/km²). Esto podría deberse a que los hábitats evaluados no son óptimos para la especie, ya sea por diferencias en disponibilidad y distribución de recursos (Willis, 1974; Terborgh, 1974; Terborgh y Winter, 1980; Loiselle y Blake, 1992), por la existencia de interacciones con otras especies (Solomon, 1949; Gaston, 1994) o por propiedades intrínsecas poblacionales como tasas de natalidad, de mortalidad y habilidad de dispersión, que varían entre poblaciones a lo largo de las área de distribución (Chuquenot y Ruscoe, 2000). Las bajas densidades pueden deberse a que las localidades de estudio se encuentran en elevaciones que coinciden con el límite superior de distribución de la especie, donde las abundancias difieren respecto al resto del área de distribución (Terborgh, 1974; Rabinowitz et al., 1986; Bock, 1987; Kattan, 1992). Al mismo tiempo, existen diferencias metodológicas entre estudios, lo que dificulta estas comparaciones (Taube et al., 1999).

La densidad de ardilla roja no varió significativamente entre relictos de bosque, plantaciones forestales de aliso y zonas de regeneración natural, y presentó densidades similares en los diferentes hábitats arbolados de paisajes fragmentados andinos. La especie se muestra tolerante e incluso parece responder positivamente ante la presencia de hábitats transformados (Da Fonseca y Robinson, 1990), presentando altas densidades en potreros arbolados de Roncesvalles. La densidad poblacional de ardilla roja en los paisajes andinos fragmentados de Colombia podría manifestarse de forma independiente al grado de la transformación o tipo de hábitat evaluado. La mayor abundancia de palma de cera (Ceroxylon quindiense) en la localidad de Roncesvalles con respecto a Río Blanco (observación personal) podría favorecer la presencia/ abundancia de la ardilla roja. Esto fue reportado en otros estudios que establecen que la densidad de la especie es mayor en palmares (Nitikman, 1985). Si bien esta apreciación requiere evaluaciones particulares y en múltiples localidades, la palma de cera podría constituir un elemento importante para la ardilla roja en los paisajes andinos fragmentados de Colombia, como lo es para tucanes azules (Andigena spp.) y el loro orejiamarillo (Ognorhynchus icterotis), al ser un recurso clave de alimentación y nidificación (Rengifo et al., 2002).

Agradecimientos.

Este estudio fue financiado por John D. and Catherine T. MacArthur Foundation y Wildlife Conservation Society Programa Colombia. Agradecemos a la Corporación Autónoma Regional de Caldas (CORPO-CALDAS) y el Sistema Regional de Áreas Protegidas del Eje Cafetero (SIRAP-EC). A la Fundación Gabriel Arango Restrepo y Aguas de Manizales por permitir el acceso a la Reserva Río Blanco y su ayuda con la logística, en especial a Sergio Ocampo. A la comunidad de Roncesvalles, por su hospitalidad durante el periodo de muestreo y especialmente a Gonzalo Cardona por su acompañamiento. MFGR es estudiante de maestría en Ciencias Biología de la Universidad del Valle apoyado por el programa de Postgrado mediante asistencia de docencia. CASR es un estudiante de doctorado en Ciencias Biología de la Universidad del Valle financiado por COLCIENCIAS para estudios en el país.

LITERATURA CITADA

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