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Mastozoología neotropical

versión impresa ISSN 0327-9383versión On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.22 no.1 Mendoza jun. 2015

 

ARTÍCULO

 

Estimación de densidad de dos primates endémicos bolivianos, Callicebus olallae y Callicebus modestus

 

Heidy E. López-Strauss1 y Robert B. Wallace1, 2

1 Wildlife Conservation Society, Programa de Conservacion del Gran Paisaje Madidi-Tambopata, Calle Gabino Villanueva 340, Calacoto, La Paz, Bolivia. [Correspondencia: Heidy E. López Strauss <heidyls@gmail.com>]
2 Wildlife Conservation Society, 2300 Southern Boulevard, Bronx, New York, EEUU. rwallace@wcs.org

Recibido 23 mayo 2012.
Aceptado 27 diciembre 2014.
Editor asociado: M. Kowalewski


RESUMEN.

En Bolivia existen dos especies de primates endémicos, Callicebus olallae y Callicebus modestus, que habitan en bosques fragmentados en las sabanas del Beni. Se estimó la densidad de ambas especies mediante una adaptación del método de puntos fijos de conteo que se basa en la detección de los individuos mediante las vocalizaciones emitidas por estos primates. Se establecieron siete puntos fijos para cada especie y en cada uno se registraron las vocalizaciones de cada especie durante cuatro días, empleando ocho horas por día. La densidad promedio estimada para C. olallae fue de 5.94 grupos/km2 por un total de 47 grupos estimados, y para C. modestus fue de 4.93 grupos/km2 por 39 grupos estimados. Se estimaron las densidades para ambas especies de una manera rápida y eficaz, por lo cual sugerimos la utilización de esta metodología para futuras evaluaciones de densidad y subsiguientes trabajos de monitoreo de poblaciones para estas especies endémicas del Beni, Bolivia.

ABSTRACT.

Density estimation of two Bolivian endemic primate species, Callicebus olallae and Callicebus modestus.

Bolivia's two endemic primate species, Callicebus modestus and Callicebus olallae, live in fragmented forests in the savannas of the Beni. We estimated the density of both species using an adapted fixed point count methodology based on auditory detection of distinctive primate vocalizations. Seven fixed points were established for each species and each point was evaluated for four days for eight hours per day. The average density estimate for C. olallae was 5.94 groups/km2 based on 47 detected groups. For C. modestus a density of 4.93 groups/km2 was estimated based on 39 detected groups. Our methodology estimated densities for both species in a rapid and efficient manner; therefore, we suggest it as a viable technique for future Callicebus density estimates and population monitoring in Beni, Bolivia.

Palabras clave: Bosques fragmentados; Densidad poblacional; Primates endémicos; Vocalizaciones.

Key words: Endemic primates; Fragmented forests; Population density; Vocalizations.


INTRODUCCIÓN

Los primates cumplen diferentes roles dentro la dinámica de los ecosistemas boscosos de Latinoamérica (dispersores de semillas y polinizadores entre otros) y, dadas las constantes y crecientes amenazas que enfrenta este grupo (Thorington y Heltne, 1976; Mittermeier, 1987; Peres, 1990; Ráez-Luna, 1995; Mercado y Wallace, 2010; Wallace et al., 2010; Marsh, 2013) consideramos importante obtener mayor información sobre el estado de conservación de sus poblaciones.

Hasta la fecha se han registrado 23 especies de primates en Bolivia (Wallace et al., 2013a), entre las cuales Callicebus olallae y Callicebus modestus son las dos únicas especies endémicas (Hershkovitz, 1988; Anderson, 1997; Salazar- Bravo et al., 2003). Ambas especies se encuentran en el sudoeste del departamento del Beni y han motivado estudios filogenéticos y taxo­nómicos (Hershkovitz, 1988, 1990; Kobayashi, 1990, 1995; Groves, 1993; Anderson, 1997). Durante el 2002 se iniciaron observaciones en campo (Felton et al., 2006) y durante el 2005 se iniciaron estudios para describir a detalle sus distribuciones (Martínez y Wallace, 2007, 2013), existiendo aún la necesidad de obtener datos sobre su abundancia y composición de grupos; ambas especies se ubicaron en la categoría de “En Peligro” según los criterios de la UICN (Veiga et al., 2008a, 2008b) y tienen una distribución extremadamente limitada a zonas con diferente grado de fragmentación de bosques (Martínez y Wallace, 2007, 2010, 2013).

Estas especies son llamadas localmente “lucachis”, nombre que hace referencia a sus llamados particulares, y se caracterizan por tener un sistema social de grupos familiares, muchas veces monógamos, que producen elaboradas vocalizaciones por la madrugada para establecer sus territorios (Kinzey et al., 1977; Robinson, 1981; Hershkovitz, 1987; Emmons y Feer, 1999; Fleagle, 1999), las cuales son respondidas secuencialmente por sus vecinos (Kinzey et al., 1977; Fleagle, 1999; Emmons y Feer, 1999). Por tales características, se evaluaron sus densidades con el método de puntos fijos de conteo, el cual se basa en la detección de los grupos mediante sus vocalizaciones.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El área comprende zonas de la región sudoeste del departamento del Beni, cerca de las localidades de Reyes (14º17'1'' S y 67º21'0'' O), Santa Rosa (14º4'33'' S y 66º 48'22'' O) y San Borja (14º51'08'' S y 66º45'58'' O). Callicebus olallae, se encuentra restringida a bosques ribereños del río Yacuma; en cambio, C. modestus parece ocupar un área más grande entre los ríos Yacuma y Maniqui y alrededores (Fig. 1). En esta zona se registra una marcada estacionalidad entre la época seca (junio-octubre) y la época de lluvias (noviembre-mayo) con un pico de precipitación entre enero y marzo, que da lugar a la típica inundación estacional (Moraes et al., 2000). Se pueden identificar bosques siempre verdes, zonas de inundación, localmente llamados bajíos, y humedales permanentes o curichis, además de las características extensiones de sabanas del Beni (Hanagarth, 1993), con parches de bosque seco que incluyen una gran cantidad de “garabatá” (Pseudoananas sagenarius), especies como Guazuma umifolia, Sterculia apetala, Tabebuia impetiginosa, Attalea phalerata, Calophyllum brasiliensis, Inga spp., Macfadyena unguiscati y varias especies de Ficus.


Fig. 1. Área de estudio, sitios de muestreo: Callicebus olallae: 1), 2), 3) y 4) estancia La Asunta puntos 1, 2, 3 y 4; 5) campamentos turísticos; 6) comunidad T`simane La Cruz punto 1; 7) comunidad T`simane La Cruz punto 2. Callicebus modestus: 8) comunidad El Candado; 9) comunidad Aguaizal; 10) campamento sobre río Negro; 11) estancia Naranjal; 12) comunidad T`simane Cedral punto 1; 13) comunidad T`simane Cedral punto 2; 14) comunidad Baychuje.

Cerca de las poblaciones de Reyes y Santa Rosa del Yacuma, la principal actividad económica es la ganadería vacuna extensiva, desarrollada en el marco de grandes estancias ganaderas (Beck, 1984). La economía campesina es de autosubsistencia, dependiente de actividades de producción agrícola de pequeña escala, caza, pesca y en algunos casos la crianza ganadera, además de la explotación forestal maderable (PDB, 2001).

Selección de puntos fijos

Con la información ya disponible de presencia-ausencia de estas especies generada en el estudio de límites de sus distribuciones (Martínez y Wallace, 2007, 2013), junto a la observación de imágenes satelitales de estas zonas donde observamos los parches de bosque, su tamaño y sus conexiones, se eligieron aleatoriamente 14 puntos fijos de conteo, siete para C. olallae y siete para C. modestus dentro sus límites de distribución conocidos. Dichos puntos son representativos de los parches de bosque rodeados de sabana donde se encuentran Callicebus dentro del área de estudio (Fig. 1).

El propósito de este estudio no fue realizar un censo total de las poblaciones de ambas especies endémicas, sino realizar un muestreo para estimar la densidad poblacional en parches de bosque donde existe alguna de las especies. En evaluaciones previas a este estudio se determinó, mediante una curva de distancia de grupos escuchados, que el radio máximo de escucha para la obtención de registros confiables es 600 metros (datos no publicados). Para el caso de C. olallae, de distribución muy restringida en la zona del río Yacuma, se tienen puntos de conteo muy cercanos, separados al menos por un kilómetro de distancia (1.447 ± 0.486 km) para asegurar independencia de datos entre grupos registrados, tomando como referencia el rango máximo de escucha efectivo de 600 metros de radio para cada punto de conteo.

Colecta de datos

Se aplicó la metodología propuesta por Brokelman y Ali (1987), donde se obtuvieron densidades a partir de estimaciones de distancia y dirección de vocalizaciones producidas por un individuo o un grupo de individuos, registrando datos de la hora, distancia y dirección al momento de producirse dichas vocalizaciones escuchadas desde un punto fijo de conteo, información registrada por una persona. De este modo, mediante la marcación de puntos mediante un GPS y la visita de algunos puntos referenciales se fueron confirmando las distancias estimadas durante la búsqueda de los grupos.

Las vocalizaciones de cada grupo o de individuos, fueron registradas a partir de las 06:00 a 09:00 de la mañana y de 15:30 a 17:30 por las tardes, durante cuatro días para cada punto fijo. De manera complementaria a los registros obtenidos durante estas horas, a partir de las 09:00 y 17:30 horas se realizaron reproducciones vocales con grabaciones de grupos de la misma especie (playback), reproducidos durante dos minutos, con periodos de intervalo de cinco a ocho minutos, para dar un tiempo para que los grupos respondieran (protocolo basado en vocalizaciones obtenidas durante estudios previos no publicados). Este proceso se repitió de tres a cinco veces según las respuestas vocales para lograr incrementar el número de grupos registrados. Inmediatamente después de la fase de escuchar las vocalizaciones de los primates se tuvo una fase intensiva de búsqueda de los grupos escuchados, incluyendo el uso de playback, para confirmar las localizaciones estimadas y tener información sobre estructura poblacional y tamaño de grupo. Para cada grupo se anotó el número total de individuos, sus categorías de edad (adultos, juveniles y crías; Felton et al., 2006) y su ubicación geográfica.

Análisis de datos

Los grupos que vocalizaron a lo largo de los cuatro días de evaluación se ubicaron en un mapa y, en base a la información asociada, se determinó el área donde habita cada grupo, identificando la repetición de registros para cada uno de ellos.

Para la densidad obtenida mediante vocalizaciones, se utilizó el número de grupos escuchados por punto, tomando en cuenta un número acumulativo de grupos que vocalizaron a lo largo de los cuatro días de evaluación (número de grupos escuchados/ área). Por otro lado también se obtuvo una estimación de densidad mínima con los grupos observados durante las etapas de búsqueda (número de grupos observados/área).

El promedio de tamaño de grupo para ambas especies se obtuvo mediante la observación de grupos dentro los siete puntos fijos de cada especie, a partir de los cuales, combinado con la densidad de grupos/ km2, se estimaron las densidades en individuos/km2.

Se calculó la cobertura vegetal dentro los límites de distribución de estas dos especies endémicas (Martínez y Wallace, 2007), utilizando la fracción de cobertura vegetal (VCF, Vegetation Cover Fraction) de imágenes satelitales MODIS (Moderate Resolution Imaging Spectroradiometer) de 2001 al 2002, que corresponde al porcentaje de área dentro de cada píxel de la imagen que es ocupada por vegetación y cuyo valor puede ser expresado en una determinada unidad de superficie, clasificando la imagen en categorías de áreas de cobertura vegetal como sabanas, vegetación de transición entre sabanas y bosques, con arbustos y vegetación dispersa, y finalmente bosques continuos y/o islas de bosque que constituyen el hábitat para estos primates. Una vez obtenida la cobertura de bosque para cada especie, combinando con las densidades expresadas en individuos/km2, se calcularon las estimaciones poblacionales (número de individuos) para ambas especies dentro sus límites de distribución.

RESULTADOS

Registros vocales y observaciones

En los siete puntos fijos establecidos para C. olallae y para C. modestus, se registraron un total de 67 sesiones de vocalizaciones para cada especie, estimando un total de 47 grupos de C. olallae y observando 23 de estos grupos. En el caso de C. modestus, se estimó un total de 39 grupos, llegando a observar a 21 grupos (Tabla 1).

Tabla 1 Registro de vocalizaciones y grupos observados para Callicebus olallae y Callicebus modestus en sus áreas de estudio

Por otro lado también se encuentran incluidos siete registros obtenidos mediante las reproducciones de playback, que solo fue utilizado para confirmar la posición de grupos a través del estímulo de respuesta de posibles vecinos en su territorio, antes de la búsqueda de grupos.

En el caso de C. olallae se registraron 45 grupos en las mañanas y dos grupos en las tardes; para C. modestus, 36 grupos se registraron durante las mañanas y tres grupos durante las tardes.

Estimación de densidad para ambas especies

La densidad promedio estimada en base a las observaciones para C. olallae es de 2.91 grupos/ km2 (DS ± 2.2) con un máximo de 7.08 grupos/ km2 en el segundo punto de conteo en la estancia La Asunta y un mínimo de 0.88 grupos/ km2 en la comunidad Tsimane' de La Cruz. La densidad estimada mediante el número de grupos escuchados por área, muestra un promedio de 5.94 grupos/km2 (DS ± 3.50), con un máximo de 11.50 grupos/km2 y un mínimo de 1.77 grupos/km2 (Fig. 2).


Fig. 2. Densidades estimadas para Callicebus olallae y Callicebus modestus en sus puntos de conteo en el sudoeste del Departamento del Beni

La densidad promedio estimada en base a las observaciones para C. modestus es de 2.65 grupos/km2 (DS ± 2.06), con un máximo de 6.19 grupos/km2, cerca de Río Negro y un mínimo de 0.88 grupos/km2 en las comunidades de El Candado, la comunidad T'simane de Cedral (punto dos) y la estancia ganadera de Naranjal. La densidad estimada mediante vocalizaciones tienen un promedio de 4.93 grupos/ km2 (DS ± 4.58), con un máximo de 12.39 grupos/km2 en la comunidad de Aguaizal y un mínimo de 0.88 grupos/km2 en la estancia Naranjal y la comunidad El Candado (Fig. 2).

Tamaño y composición de grupos

El tamaño de grupo varía de uno a cinco individuos, para ambas especies, con un promedio de dos individuos por grupo (DS ± 1.06) para C. olallae y 2.64 individuos por grupo (DS ± 1.19) para C. modestus. La mayor frecuencia de observación de C. olallae fueron individuos solitarios, tanto adultos como juveniles, seguido de grupos compuestos por dos individuos que son generalmente las parejas reproductoras. En cambio para C. modestus los grupos familiares integrados por tres individuos y/o parejas progenitoras, fueron los más frecuentemente observados (Fig. 3).


Fig. 3. Tamaño de grupo para Callicebus olallae y Callicebus modestus

Las parejas de adultos podían estar acompañados de uno o dos adultos más, o uno a dos juveniles. En el caso de C. olallae, y solo en una oportunidad, se observó un grupo conformado por el par de adultos y su cría. Los adultos representan el 78.26%, los juveniles el 19.57% y las crías alcanzan solo el 2.17% de la población total, con un solo representante observado en el mes de junio.

En el caso de C. modestus se observaron individuos adultos solitarios y parejas, las cuales podían estar acompañadas de un adulto más, de uno a dos juveniles y/o una cría, la cual se encontraba generalmente sobre el macho adulto. Dentro de estos grupos se observó un total de 56 individuos, con un 69.64% de adultos, 19.64% de juveniles y 10.72% de crías, las cuales se observaron entre los meses de agosto y septiembre.

Estimación poblacional para ambas especies

Las densidades estimadas expresadas en individuos/km2 y las áreas de cobertura vegetal obtenidas dentro sus áreas de distribución (Tabla 2) permitieron calcular las estimaciones poblacionales (número de individuos) mínimas en base a los grupos observados y las estimadas mediante las secuencias vocales (Tabla 3). Para C. olallae, utilizando densidades estimadas mínimas de grupos observados, se estima una población de aproximadamente 942 individuos, y con grupos escuchados hasta 1926 individuos. Para C. modestus, utilizando densidades estimadas mínimas de grupos observados, se estima una población de 10 807 individuos, y con grupos escuchados hasta 20 071 individuos.

Tabla 2 Áreas de distribución estimadas para Callicebus olallae y Callicebus modestus según las categorías de cobertura vegetal.

Tabla 3 Estimación poblacional dentro las áreas de distribución de cada especie, calculada con las dos estimaciones de densidad

DISCUSION

De manera general, los miembros del genero Callicebus presentan un marcado comportamiento territorial (Hershkovitz, 1987), lo cual permitió realizar las primeras estimaciones de densidad de las dos especies endémicas mediante registros vocales. En áreas de bosque tropical donde el campo es difícil de atravesar y la visibilidad es limitada, muchas de las técnicas más comunes para estimar densidades poblacionales tienden a ser adaptadas para enfrentar estas dificultades (Nijman y Menken, 2005).

El área de escucha de 600 metros de radio utilizado como referencia para esta evaluación (datos no publicados), nos permitió tener un área que se exploró durante los cuatro días de evaluación en cada punto de conteo, llegando también a confirmar la presencia de muchos de los grupos dentro de cada punto fijo. En el caso de gibones, se establecieron radios de escucha de 0.7-1 km, esto a pesar de ser escuchados a una distancia de hasta tres kilómetros (Brockelman y Ali, 1987), distancia de escucha similar a la reportada para C. modestus (Felton et al., 2006).

La mayor cantidad de registros vocales se obtuvieron durante la mañana (96.5%), coincidiendo con estudios anteriores que han indi­cado que las especies de este género emiten sus vocalizaciones al amanecer y ocasionalmente en otros momentos del día (Kinzey y Becker, 1983; Hershkovitz, 1987; Emmons y Feer, 1999; Cuellar y Noss, 2003; Martínez com. pers., 2005). Para futuras evaluaciones de densidad, recomendamos concentrarse en las vocalizacio­nes que se emiten durante las mañanas para efectivizar el esfuerzo de muestreo, ya que solo dos de los grupos identificados no vocalizaron durante la mañana.

Como en estudios anteriores (Martínez, J. com. pers., 2005) los registros de vocalizaciones durante días de mal tiempo fueron pocos, produciéndose algunas vocalizaciones solo momentos antes de llegar la lluvia, información mencionada también por la gente local. Se corroboró que los censos de primates durante días de mal tiempo requieren mayor esfuerzo de muestreo sin muchos resultados, ya que los fuertes vientos pueden ocultar o suprimir las vocalizaciones (Brockelman y Ali, 1987) y dificultar la ubicación de los grupos.

Las densidades estimadas con esta metodología están muy relacionadas con la precisión de la ubicación de las vocalizaciones y el posible efecto de la densidad poblacional en la frecuencia de vocalización (Brockelman y Ali, 1987). Considerando que hay evidencia de que otros miembros del género son influenciados por sus vecinos (Kinzey, 1977; Wright, 1984; Müller, 1995; Emmons y Feer, 1999; Fleagle, 1999), se realizaron reproducciones vocales (playback) dentro de todos los puntos de conteo, esperando las respuestas vocales incitando a grupos vecinos que no vocalizaron horas antes (Robinson, 1981). Sin embargo, este método (playback) fue utilizado solo para poder localizar o confirmar vocalizaciones registradas con anterioridad, obteniendo una baja cantidad de grupos escuchados de manera adicional. En un futuro se podría ampliar el uso de playback durante las horas de mayor actividad vocal.

Los valores de densidad promedio obtenidos a través del número de grupos escuchados por área son bajos en comparación a las densidades reportadas para este género dentro de Bolivia (véase Anexo 1), como C. (moloch) pallescens en Santa Cruz (Cuellar y Noss, 2003) con 22 grupos/km2, y C. (moloch) toppini en Pando con 21.4 grupos/km2 (Porter, 2006), esto a pesar de que utilizaron transectas lineales, método que, según se reportó, puede subestimar densidades en evaluaciones con primates (Freese et al., 1982; Price et al., 2002; Aldrich et al., 2008; Dacier et al., 2011). Por otro lado, las densidades mínimas calculadas con el número de grupos observados, también se encuentran por debajo de los registros de otras especies de Callicebus, reflejando la dificultad de observación de estas especies crípticas.

El método fue adaptado a estas dos especies de Callicebus y a su tipo de hábitat, resultando ser muy efectivo y permitiendo una rápida evaluación en un corto tiempo, aconsejando la utilización de esta metodología como una línea base para trabajos vinculados a su conservación, como también para otras futuras evaluaciones de densidad poblacional y trabajos de monitoreo para estas especies endémicas del Beni.

Callicebus vive en grupos familiares monógamos, (Kinzey y Becker, 1983; Hershkovitz, 1987; Emmons y Feer, 1999; Fleagle, 1999). El tamaño promedio de grupo reportado de ambas especies en este estudio se encuentra por debajo de lo registrado para la mayoría de las otras especies del mismo género (Kinzey et al., 1977, Freese et al., 1982; Kohlhaas, 1986; Müller, 1995; Price et al., 2002; Cuellar y Noss, 2003; Pinto et al., 1993; Felton et al., 2006; Wallace et al., 2006). El máximo tamaño de grupo observado de C. olallae y C. modestus fue de cinco individuos, similar a lo reportado anteriormente para estas especies (Felton et al., 2006). Los valores más altos reportados para el género son de siete individuos para C. personatus (Pinto et al., 1993) y C. cupreus (Bennett et al., 2001).

Para C. olallae es muy frecuente observar individuos solitarios, que podrían haber emigrado del grupo para formar su propia familia (Hershkovitz, 1987). Para C. modestus las parejas y grupos de tres individuos son observados con mayor frecuencia, registros que coinciden con lo reportado también por Hershkovitz (1987), quien asume que a la pareja de progenitores puede agregarse un juvenil del año anterior o jóvenes de años anteriores. Los grupos menos frecuentes fueron de cuatro y cinco individuos, lo que coincide con lo reportado en un estudio anterior (Martínez y Wallace, 2007).

Algunos estudios muestran que los primates se encuentran dentro las presas más cazadas por los pueblos Tsimane' (Chicchón, 1992, Apaza, 2002), quienes se encuentran en sus áreas de distribución. Sin embargo, en la actualidad los pobladores pertenecientes a algunas comunidades que han cazado y pescado por generaciones (Stearman, 1992), mencionan que ya no cazan Callicebus, aparentemente por la mayor accesibilidad a varios productos provenientes de centros poblados y a un particular agrado de las fuertes y atrayentes vocalizaciones que emiten estos primates. Complementariamente, otras comunidades prefieren presas más grandes, pero todavía cazan Callicebus como carnada para la pesca o como cebo para la caza de felinos (Ergueta y Morales, 1996).

Las estimaciones de áreas de distribución obtenidas en este estudio (Tabla 2) son menores a las reportadas en un estudio anterior (Martínez y Wallace, 2007). Para afinar las estimaciones en el futuro, se deben realizar estudios con imágenes satelitales de mayor resolución, complementando estudios sobre los posibles factores antrópicos dentro la zona y las características estructurales y composicionales de estos bosques de la región sudoeste del departamento del Beni, además de tomar en cuenta y hacer seguimiento a lo que ocurra en el llamado Corredor del Norte, carretera que se está pavimentando y pasa por las áreas de distribución de ambas especies (Wallace et al., 2013b).

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a los comunarios y guías de El Candado, Aguizal, Baichuje y las comunidades T'simane de Cedral y La Cruz, a los dueños y trabajadores de las estancias La Asunta y Naranjal, quienes brindaron todo su apoyo durante el trabajo en campo. A la carrera de Biología (UMSA), al Director de la Estación Biológica del Beni (EBB), a la Dirección General de Biodiversidad (DGB), a los Alcaldes de Santa Rosa del Yacuma y San Borja quienes nos brindaron toda su colaboración y apoyo logístico. A la Fundación Puma a través del Programa de “Iniciativa de Especies Amenazadas”, que brindaron apoyo económico al igual que Wildlife Conservation Society (WCS), que además del apoyo financiero, contribuyo con logística e información bibliográfica.

LITERATURA CITADA

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ANEXO 1

Densidad y tamaño de grupo de monos titi en bosques neotropicales

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