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Mastozoología neotropical

versión impresa ISSN 0327-9383versión On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.22 no.1 Mendoza jun. 2015

 

ARTÍCULO

 

Dieta de las especies dominantes del ensamblaje de murciélagos frugívoros en un bosque seco tropical (Colombia)

 

María Cristina Ríos-Blanco1 y Jairo Pérez-Torres2

1 Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias. Bogotá, Colombia.
2 Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias, Unidad de Ecología y Sistemática UNESIS. Laboratorio de Ecología Funcional Teléfono: 571-3208320 ext. 4078. Bogotá, Colombia. [Correspondencia: Jairo Pérez-Torres <jaiperez@javeriana.edu.co>]

Recibido 12 agosto 2014.
Aceptado 2 noviembre 2014.
Editor asociado: S Solari


RESUMEN.

La frugivoría por murciélagos es uno de los hábitos alimentarios más importante para los procesos de regeneración de los bosques neotropicales, pero su importancia en un hábitat estará determinada por la variedad de lo que consuman las especies dominantes del ensamblaje de frugívoros. Esto es particularmente importante en ambientes transformados, donde la dispersión de semillas en el borde de los bosques y hacia la matriz está mediada principalmente por murciélagos. En un fragmento de bosque seco tropical del norte de Colombia, inmerso en un sistema de ganadería silvopastoril, se caracterizaron las dietas de Artibeus planirostris, A. lituratus, Uroderma bilobatum y Carollia perspicillata mediante la examinación de muestras fecales. Estas especies representaron más del 80% de la abundancia de individuos en el ensamblaje. Se identificaron 15 morfoespecies de frutos consumidos por los murciélagos, de los cuales seis fueron del género Ficus (Moraceae), dos de Vismia (Hypericacae), uno de Cecropia (Urticaceae), uno de Piper (Piperaceae), y seis morfoespecies no identificadas. Las especies de murciélagos consumieron frutos diferentes. Uroderma bilobatum presentó la mayor amplitud de dieta seguido por C. perspicillata, A. planirostris y A. lituratus. Carollia perspicillata consumió la mayor variedad de géneros de frutos. Artibeus planirostris presentó la mayor sobreposición de dieta con U. bilobatum y A. lituratus, mientras que entre A. lituratus y C. perspicillata se obtuvo el valor más bajo de sobreposición. Se presentaron sobreposiciones medias y bajas debido al consumo de numerosas especies del género Ficus (género de mayor importancia en la dieta de los murciélagos estudiados).

ABSTRACT.

Diet of dominant frugivorous bat species in a Tropical Dry Forest (Colombia).

Bat frugivory is one of the most important feeding habits for the regeneration processes of Neotropical forests. Its importance in the habitat is determined by the variety of the consumption of the dominant species in the frugivorous bat assemblage. This is particularly important in transformed environments, where seed dispersal in the forest edge and through the matrix is mediated mainly by bats. We characterized the diets of Artibeus planirostris, A. lituratus, Uroderma bilobatum and Carollia perspicillata in a dry forest fragment of northern Colombia, through fecal analyses. These species represent more than 80% of the total individuals captured. We identified 15 morphospecies of fruits consumed by bats (six for Ficus, two for Vismia one for Cecropia, one for Piper and six unknown morphs). Bat species fed on different items in different proportions. Uroderma bilobatum had the widest niche breath, followed by C. perspicillata, A. planirostris and A. lituratus; C. perspicillata fed with the greater variety of plant genera, and A. planirostris had the largest diet overlap with U. bilobatum and A. lituratus. Diet overlap between A. lituratus and C. perspicillata was the lowest. Medium and low overlaps were present among these bat species due to the consumption of numerous species of the genus Ficus.

Palabras clave: Artibeus; Bosque seco tropical; Carollia; Frugivoría; Uroderma.

Key words: Artibeus; Carollia; Frugivory; Tropical dry forest; Uroderma.


INTRODUCCIÓN

La frugivoría es uno de los hábitos alimentarios más comunes en aves y mamíferos del Neotró­pico (Fleming y Kress, 2011). Este comportamiento está relacionado en gran medida con la dispersión de semillas, uno de los procesos ecológicos más importantes de los ecosistemas boscosos (Howe y Smallwood, 1982). La dieta de la mayoría de los murciélagos frugívoros cambia de acuerdo al tiempo y a la disponi­bilidad de los recursos; a la vez, el consumo y la posterior dispersión de semillas de las plantas consumidas, influirá en la estructura de la vegetación local (Mikich, 2002).

Los murciélagos neotropicales consumen frutos de aproximadamente 549 especies de plantas (Lobova et al., 2009), lo que constituye aproximadamente el 25% de las especies ve­getales en un bosque tropical (Fleming, 1988; Muscarella y Fleming, 2007). Adicionalmente, el bajo porcentaje de daño que presentan las semillas luego de ser ingeridas y la remoción de inhibidores de la germinación durante su tránsito por el intestino de los murciélagos han permitido catalogar a los murciélagos como unos de los dispersores de semillas más efectivos (Galindo-González, 1998; Seidler y Plotkin, 2006; Anderson et al., 2008).

La cantidad y variedad de plantas que serán dispersadas dentro y entre hábitats será el resultado de la acumulación del aporte per cápita de cada especie de murciélago, y este aporte dependerá de la amplitud y abundancia de recursos que consuma. Si el conjunto de murciélagos frugívoros presenta una dominancia alta por parte de solo unas cuantas especies, estas especies serán las que determinen el papel funcional en términos de dispersión de semillas en el sistema (Smith y Knapp, 2003). La dominancia de los murciélagos frugívoros, y al mismo tiempo la dominancia de unas cuantas especies dentro de este gremio, ha sido documentada ampliamente en los ecosistemas tropicales donde la cobertura original ha sido transformada por la incorporación de sistemas productivos (Calonge et al., 2010; Nobre et al., 2013). Esto es particularmente importante en el Bosque seco Tropical (BsT) de la región caribe colombiana, donde la cobertura original de este ambiente ha disminuido fuertemente, alterando la disponibilidad de hábitat para los murciélagos (Pineda-Guerrero et al., 2014), además de la baja riqueza de especies de plantas respecto a otros bosques tropicales (Murphy y Lugo, 1986) que podrían servir de alimento para los murciélagos.

Los estudios sobre el consumo de frutos por murciélagos se han enfocado en los bosques húmedos tropicales y otros tipos de ecosistemas no boscosos (Estrada-Villegas et al., 2007; Lobova et al., 2009). Se ha descrito que los murciélagos frugívoros tienden a especializarse en recursos diferentes, disminuyendo el solapamiento en sus dietas (Goncalves da Silva et al., 2008). Giannini y Kalko (2004) proponen una repartición jerárquica de los recursos, donde los murciélagos del género Artibeus tienden a especializarse por plantas del género Ficus, mientras que los del género Carollia se especializan por las plantas del género Piper. Por otra parte, la amplitud de la dieta de Artibeus es mayor a la de Carollia y Sturnira (Andrade et al., 2013). Sin embargo, estos estudios se han realizado principalmente en bosques húmedos tropicales (BhT) y son pocas las investigaciones realizadas en bosques secos tropicales (BsT), como el realizado por Novoa et al. (2011). Los estudios realizados en bosques húmedos tropicales no pueden ser extrapolados a los BsT debido a: 1) la estacionalidad marcada en el BsT, 2) la estructura física y arquitectura del bosque, 3) la composición de plantas, y 4) la composición de especies de murciélagos (Janzen, 1988). En la región caribe colombiana quedan pocos fragmentos de BsT debido a la implementación de sistemas de ganadería y agricultura intensiva (Pineda-Guerrero et al., 2014). De esta manera, la regeneración natural y los procesos de sucesión estarán determinados por los agentes dispersores que persisten en estos fragmentos, especialmente las especies más abundantes.

En este estudio evaluamos la amplitud y el solapamiento de las cuatro especies de murciélagos frugívoros dominantes (que en conjunto representaban más del 80% de los individuos) en un fragmento de bosque seco tropical.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio fue realizado en un fragmento de 15 ha de Bosque seco Tropical (BsT) nativo de más de 40 años en la hacienda Betancí-Guacamayas (75°32'78'' W, 8°11'72'' N), localizada en el municipio de Buenavista, departamento de Córdoba, al norte de Colombia. De acuerdo con la colección botánica de referencia realizada, en el área de estudio las familias vegetales más abundantes son Arecaceae, Araliaceae, Lauraceae, Melastomataceae, Rubiaceae y Verbenaceae; en menor medida se presentan especies de la familia Moraceae.

La hacienda presenta una altitud entre 20-60 m, una precipitación regional anual de 1300 mm y una temperatura promedio anual de 28°C. El régimen de precipitación es unimodal, con una temporada lluviosa entre mayo y noviembre (Ballesteros et al., 2007).

Captura de murciélagos

La captura de murciélagos fue realizada durante la temporada seca (enero-marzo 2010). Se instalaron nueve redes de niebla de 3 x 6 m en estratos de sotobosque y subdosel (0-5 m y 5-10 m) dentro del fragmento. Las redes se mantuvieron abiertas durante doce horas (18:00-06:00 h) y fueron revisadas a intervalos entre 30 y 60 minutos de acuerdo con la actividad de los murciélagos (Montiel et al., 2006). Las redes se abrieron por dos noches consecutivas, seguidas de una de descanso, repitiendo este régimen hasta completar 10 noches efectivas de muestreo. A este ciclo de muestreo le siguieron dos noches de descanso, y se repitió nuevamente este procedimiento hasta que se completaron 28 noches efectivas de muestreo. El esfuerzo de muestreo total fue de 3118.43 redes-hora/noche.

Se determinó la especie de murciélago por medio de claves taxonómicas (Fernández et al., 1988; Timm y Laval, 1998; Linares, 1998; Gardner, 2007); a cada individuo se le tomaron las medidas morfométricas estándar, peso, sexo y estado reproductivo (Kunz, 1988). Se colectó un individuo de cada sexo por especie para establecer la colección de referencia del proyecto, incluyendo asimismo individuos de los cuales se tenía duda taxonómica. Estos fueron depositados en la colección de mamíferos el Museo Javeriano de Historia Natural (MUJ 1619 – MUJ 1635) de la Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia. Se siguieron los protocolos bioéticos propuestos por Gannon y Sikes (2007) para la manipulación, colecta y preparación de los individuos.

Análisis de dieta

Una vez identificadas las cuatro especies más abundantes en los muestreos (Artibeus planirostris, A. lituratus, Carollia perspicillata y Uroderma bilobatum) se procedió a describir su dieta. Los individuos capturados se mantuvieron en bolsas de tela durante un máximo de dos horas para colectar las muestras fecales; estas se almacenaron en tubos Eppendorf y fueron codificadas con el número de captura del murciélago. Posteriormente, las semillas se separaron con agua destilada usando un estereoscopio, luego fueron secadas al sol y finalmente depositadas en la carpoteca anexa a la Colección de Mamíferos del Museo de Historia Natural Lorenzo Uribe Uribe S. J. (Pontificia Universidad Javeriana), Bogotá, Colombia.

La determinación taxonómica de las semillas se realizó en base a la colección de semillas anexa a la Colección de Mamíferos del Museo de Historia Natural Lorenzo Uribe Uribe S. J. (Pontificia Universidad Javeriana) y con la colaboración del profesor Edgar Linares del Instituto de Ciencias Naturales (Universidad Nacional de Colombia).

Para la descripción de la dieta de los murciélagos se cuantificó: 1) el número de morfoespecies de semillas por especie de murciélago, y 2) la frecuencia de ocurrencia de los géneros de semillas consumidos por los murciélagos. Se describió la amplitud de la dieta con el índice de Levins (IL) (Sánchez et al., 2012) y se calculó el grado de sobreposición de los componentes de la dieta entre las especies con el índice simplificado de Morisita (Krebs, 1989). Finalmente, se determinó si la proporción de los frutos consumidos es diferente entre las cuatro especies de murciélagos mediante pruebas de chi-cuadrado (x2). Se consideró un grado de significancia de 0.05 para los análisis.

RESULTADOS

Se realizaron 28 noches efectivas de muestreo con un esfuerzo de captura de 3118.43 redes-hora/noche. De acuerdo con la curva de acumulación de especies y el modelo de Clench, se obtuvo una representatividad del ensamblaje de murciélagos mayor al 84% (Fig. 1). En total se capturaron 280 individuos pertenecientes a dos familias, Emballonuridae (2 spp.) y Phyllostomidae (17 spp.). Con 221 capturas (78.9%) las especies más abundantes fueron: Artibeus planirostris (45%), A. lituratus ( 6 .4%) , C a r o l l i a perspicillata (6.4%) y Uroderma bilobatum (21.1) (Tabla 1), de quienes se obtuvieron 68 muestras fecales.


Fig. 1. Curva de acumulación suavizada (Bootstrap, 1000 iteraciones) de especies de murciélagos. La línea negra continua muestra el número de especies observadas (n=19); las líneas punteadas indican el intervalo de confianza al 95%; la línea gris discontinua muestra el ajuste al modelo de Clench.

Tabla 1 Número de individuos capturados y porcentaje de cada especie durante el muestreo enero-febrero 2010 en la hacienda Betancí-Guacamayas. Las especies cuya dieta fue estudiada en este trabajo están en negrilla. Cada especie fue clasificada por gremio: I = Insectívoro, F = Frugivoro, H = Hematófago, N = Nectarívoro, O = Omnívoro.

Se hallaron un total de 15 morfoespecies de semillas, pertenecientes a los géneros Ficus, Piper, Vismia y Cecropia, junto a cinco morfoespecies no identificadas (Tabla 2). De acuerdo con la curva de acumulación de especies y el modelo de Clench, se obtuvo una representatividad de las morfoespecies de semillas consumidas por los murciélagos mayor al 71% (Fig. 2). Las morfoespecies con mayor número de apariciones en las muestras fueron Ficus obtusifolia, Ficus sp. 1 y Ficus sp. 2 (Tabla 2).

Tabla 2 Porcentaje de ocurrencia de las morfoespecies de semillas por especie de murciélago. A. p.: Artibeus planirostris; U. b.: Uroderma bilobatum; C. p.: Carollia perspicillata; A. l.: Artibeus lituratus.


Fig. 2. Curva de acumulación suavizada (Bootstrap, 1000 iteraciones) de especies de semillas consumidas por los murciélagos en la hacienda Betancí-Guacamayas. La línea negra continua muestra el número de especies de semillas encontradas (n=15); las líneas punteadas indican el intervalo de confianza al 95%; la línea gris discontinua muestra el ajuste al modelo de Clench.

La proporción de consumo de frutos de cada ítem alimentario fue significativamente diferente entre las cuatro especies de murciélagos. (c2 = 76.16, gl = 42, p<0.05). Artibeus planirostris consumió la mayor cantidad de morfoespecies (S = 9), seguido de U. bilobatum (S = 8), C. perspicillata (S = 6) y A. lituratus (S = 2). Uroderma bilobatum presentó la mayor amplitud (IL = 6.37), seguido de C. perspicillata (IL = 5.44), A. planirostris (IL = 4.10) y A. lituratus (IL = 1.8). Carollia perspicillata consumió frutos de tres géneros diferentes, mientras que las otras especies consumieron principalmente Ficus (Fig. 3). La mayor sobreposición de dietas se presentó entre las especies A. lituratus y U. bilobatum (CH = 0.49), seguido por A. planirostris y A. lituratus (CH = 0.45) mientras que la especie que presentó la menor sobreposición fue C. perspicillata y A. lituratus (0.12).


Fig. 3. Proporción de consumo de cada género de planta por especie de murciélago. A. p.: Artibeus planirostris; U. b.: Uroderma bilobatum; C. p.: Carollia perspicillata; A. l.: Artibeus lituratus

DISCUSIÓN

Se encontró una respuesta diferencial respecto al consumo de frutos por especie de murciélago. La representatividad encontrada (>71%) mediante los ajustes de las curvas de acumulación de especies al modelo de Clench nos permite afirmar que el muestreo es una representación plausible de la dieta de las especies de murciélagos evaluados. Tres de las especies de murciélagos estudiadas mostraron una amplitud de dieta alta, con una sobreposición baja a intermedia, con pocos géneros consumidos. Los frutos que fueron consumidos en mayor medida por los murciélagos fueron del género Ficus, representados por siete morfoespecies (68% de la dieta en las cuatro especies). El que haya una baja sobreposición en la dieta de las especies de murciélagos podría estar reflejando una segregación de nicho como estrategia para evitar la competencia (Shoener, 1974).

Los ítems alimentarios consumidos por los murciélagos en este trabajo concuerdan con lo reportado en otros estudios (Geiselman et al., 2002; Giannini y Kalko, 2004; Novoa et al., 2011); sin embargo, las proporciones de consumo variaron de lo reportado en otros trabajos, particularmente para la especie C. perspicillata (Lobova et al. 2009). En la dieta de Artibeus domina el consumo de Ficus, mientras que en la dieta de Carollia dominan las plantas de Piper, entre la variedad de recursos que consumen (Giannini y Kalko, 2004). El comportamiento alimentario de estas especies puede estar condicionado por la baja riqueza de recursos que se encuentra en los BsT, respecto a otros bosques tropicales (Apgaua et al., 2014). En este sentido, si los recursos tienden a ser más escasos y estacionales, estas especies de murciélagos podrían buscar alimentarse de una mayor variedad de recursos.

Carollia perspicillata presentó una dieta más variada y un inusual porcentaje de consumo de frutos del género Ficus (28.6%) y Cecro­pia (28.6%), sobre Piper (14.3%) y Vismia (14.3%), que son recursos más frecuentes en Carollia spp. (Giannini y Kalko, 2004; Gon­calves da Silva et al., 2008). Aunque se ha reportado previamente el consumo ocasional de Ficus por parte de esta especie para Costa Rica (Gorchov, 1995) y la Amazonía peruana (Ascorra y Wilson, 1992), no se considera que Ficus sea importante en la dieta de esta especie. Si bien el bajo número de capturas de esta especie durante el muestreo puede afectar los resultados obtenidos, el alto porcentaje de semillas de Ficus encontradas en las muestras, y la presencia de una sola semilla de Piper durante el muestreo, sugieren que C. perspicillata podría presentar una plasticidad importante en términos de su dieta de acuerdo con las condiciones particulares del sitio que habita.

Para otras zonas tropicales, como los bosques húmedos tropicales de Costa Rica (López y Vaughan, 2007), los bosques semideciduos de Brasil (Silveira et al., 2011), bosques secos tropicales de Perú (Novoa et al., 2011) y las zonas de Pantanal y llanuras de Brasil (Munin et al., 2012) entre otros estudios, se ha reportado que los frutos de Ficus representan menos del 3% de la dieta de esta especie. Se ha considerado a C. perspicillata como especialista de frutos del género Piper el cual puede representar hasta el 65% de su dieta (Fleming, 1988; Charles-Dominique, 1991; Thies y Kalko, 2004; Estrada-Villegas et al., 2007; López y Vaughan, 2007; Goncalves da Silva et al., 2008). Sin embargo nuestros resultados muestran que en la zona el consumo de Piper fue bajo (14.3%). Proponemos como hipótesis que la importancia de Ficus en la dieta de Carollia en esta zona puede estar relacionada con la limitación de algún nutriente esencial para el desarrollo o la reproducción, por lo que es necesario hacer estudios bromatológicos para evaluar la calidad nutricional de las plantas que están siendo consumidas por esta especie.

Artibeus planirostris (82.9%) y A. lituratus (100%) mostraron la típica preferencia por el consumo de frutos del género Ficus (Thies y Kalko, 2004; Goncalves da Silva et al., 2008). Sin embargo, la amplitud del consumo de morfoespe­cies de este género varió considerablemente entre las dos especies de murciélagos. Ficus obtusifolia y Ficus sp. 1 constituyeron la totalidad de la dieta de A. lituratus, mientras que para A. planirostris fue el 31.7%, con un solapamiento en la dieta de 45%. Lo anterior puede ser efecto del bajo número de muestras obtenidas para A. lituratus y a su menor abundancia respecto a A. planirostris.

Uroderma bilobatum presentó la mayor amplitud en la dieta y una tendencia a consumir frutos del género Ficus. De las especies analizadas U. bilobatum presentó la mayor sobreposición en su dieta con A. planirostris, sin embargo este valor fue intermedio (CH = 0.49). Dadas las diferencias en el tamaño entre estas dos especies, se puede estar presentando una segregación espacial (estratificación vertical) para la utilización de estos recursos (Kalko y Handley, 2001).

Los resultados muestran la importancia de las plantas del género Ficus en la dieta de las especies evaluadas. La fenología típica de Ficus se caracteriza por una floración y fructificación explosiva a nivel individual, y asincrónica a nivel poblacional (Janzen, 1979; Spencer et al., 1996; Santinelo et al., 2007). El resultado de esto es que se presenta una disponibilidad constante de frutos de Ficus, lo que puede sugerir una repuesta densodependiente en la dieta de los murciélagos. Sin embargo, la proporción de Ficus en la zona de estudio fue muy baja respecto a la alta proporción encontrada de esta en la dieta, lo que sugiere que más que una respuesta densodependiente, podría tratarse de una preferencia por las plantas de este género. Como se mencionó anteriormente, es posible que la explicación esté en la calidad nutricional ofrecida por las plantas consumidas.

En este trabajo A. lituratus, A. planirostris, C. perspicillata y U. bilobatum constituyeron el 86.33% de los murciélagos frugívoros muestreados. Dado que las especies más abundantes determinan la identidad del ensamblaje en un ambiente (Smith y Knapp, 2003), el papel funcional en el ecosistema de los murciélagos frugívoros estará determinado por lo que consuman estas especies. De acuerdo a nuestros resultados, el género Ficus es de quien más dependen estas especies de murciélagos para la época de muestreo, lo que resalta la importancia de estas plantas para la persistencia local en los fragmentos de BsT en la región caribe, lo que garantiza un continuo proceso de dispersión de las semillas dentro del fragmento y en borde de bosque. Sugerimos analizar con más detalle las variaciones de la dieta de esta especie y acompañarla con registros fenológicos para determinar si los murciélagos de esta especie incorporan los frutos de Ficus ante la imposibilidad de encontrar otras opciones de su preferencia o si efectivamente en este tipo de ambientes se están prefiriendo las plantas de este género.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a los dueños de la finca Betancí, a Edgar Linares del Instituto de Ciencias Naturales por la identificación de las semillas. A los miembros del Laboratorio de Ecología Funcional que colaboraron en la fase de campo y procesamiento de muestras. A Sergio Estrada, José González Maya y Sergio Solari por sus comentarios al manuscrito. Proyecto financiado por la Pontificia Universidad Javeriana ID: 5695

LITERATURA CITADA

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