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Mastozoología neotropical

Print version ISSN 0327-9383On-line version ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.22 no.2 Mendoza Dec. 2015

 

ARTÍCULO

El uso de los parques urbanos con vegetación por murciélagos insectívoros en San José, Costa Rica

 

Adriana Arias-Aguilar, Eduardo Chacón-Madrigal y Bernal Rodríguez-Herrera

Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, Sede “Rodrigo Facio Brenes” Montes de Oca, San José Costa Rica. Código Postal 2060 San José, Costa Rica. [Correspondencia: Adriana Arias-Aguilar <ariasaguilar.a@gmail.com>].


RESUMEN.

Se evaluó el uso de hábitat de murciélagos insectívoros en cinco parques urbanos de San José, Costa Rica. Se realizaron 3 sesiones de monitoreo acústico durante 3 noches, entre las 18:00-19:30 h. Se obtuvieron 457 registros acústicos (402/parques grandes; 44/parques pequeños; 11/controles). Los parques fueron sitios de mayor riqueza y actividad que aquellos sitios carentes de vegetación (controles). No hubo diferencia significa­tiva en el número de especies entre parques pequeños y grandes sin embargo el uso difirió entre las especies significativamente. Los parques no sustituyen las condiciones de bosques naturales pero son importantes para mantener la diversidad remanente de murciélagos.

ABSTRACT.

Use of vegetated urban parks by insectivorous bats in San José, Costa Rica.

We evaluated habitat use of insectivorous bats in five urban parks in San José, Costa Rica. Three sessions of acoustic monitoring were carried out for three nights, between 18:00-19:30 h. A total of 457 recordings (402/large parks, 44/small parks, 11/controls) were obtained. Large parks were sites of greater richness and activity than those lacking vegetation (controls). There was no significant difference in the number of species between small and large parks; however, the park use differed significantly between species. Parks cannot replace natural conditions but are important for maintaining the remaining diversity of bats in urban sites.

Palabras clave: Monitoreo acústico; Urbanización; Uso de hábitat.

Key words: Acoustic survey; Habitat use; Urbanization.

Recibido 7 abril 2015.
Aceptado 26 junio 2015.

Editor asociado: A Abba


INTRODUCCIÓN

La urbanización es un proceso que incrementa la conversión de la tierra en entornos alta­mente modificados por el hombre, teniendo tanto efectos favorables como adversos sobre las comunidades bióticas (Niemelä, 1999). En regiones tropicales, esta tendencia demográfica modifica de manera extrema el uso del suelo (Jung y Kalko, 2011). Los efectos de la urba­nización sobre la diversidad de murciélagos, en general, dependen de la naturaleza de la urbanización y de las características del paisaje regional (Ávila-Flores y Fenton, 2005). Conse­cuentemente, solo algunas especies persisten en ambientes urbanos y, en general, la riqueza local de especies tiende a declinar con el incremento de la urbanización (Biamonte et al., 2011; Jung y Kalko, 2011). Sin embargo, la urbanización también crea áreas con nuevos hábitats, tales como jardines y parques (Gehrt y Chelsvig, 2004). Estos brindan a los humanos espacios verdes de recreación y presumiblemente suplen las necesidades biológicas de la fauna silvestre (Kurta y Teramino, 1992). Desafortunadamente, no toda la fauna silvestre puede existir dentro de las pequeñas islas de parques típicos de áreas urbanas; siendo la diversidad de especies presentes en un parque generalmente menor a la del hábitat original (Dickman, 1987).

Como otros taxa, las distintas especies de murciélagos muestran variaciones en su sen­sibilidad respecto al nivel de urbanización, habiéndose identificado varios factores que pueden influenciar tanto su abundancia como su diversidad en ambientes urbanos (Dixon, 2012). La urbanización tiene un impacto significativo sobre las poblaciones de murciélagos por la pérdida y fragmentación del hábitat que esta genera, además de la concomitante reducción de refugios naturales, disponibilidad de alimento y el incremento de la mortalidad debido a atropellamientos por vehículos (Loeb et al., 2009). La presencia de murciélagos en un lugar determinado depende de la presencia de alimentos adecuados y de refugios en zonas apropiadas; por lo tanto, los requisitos para alimentación y descanso de las especies deben dar una idea de la relación ciudad-murciélago (Ávila-Flores y Fenton, 2005).

A pesar de que en los últimos años se ha incrementado la investigación sobre murciélagos en ambientes urbanos, hay pocos datos concernientes a los efectos de la urbanización y la capacidad de los parques para mantener la estructura de la comunidad así como su importancia en la conservación de la diversidad regional de murciélagos (Kurta y Teramino, 1992; Loeb et al., 2009). La distribución local, los patrones de actividad, así como las asociaciones de micro-hábitat, siguen siendo temas poco estudiados en muchos insectívoros aéreos neotropicales (Jung y Kalko, 2011).

El objetivo de este estudio fue evaluar el uso de hábitat de los murciélagos insectívoros en parques con vegetación en la ciudad de San José, Costa Rica, un área altamente urbaniza­da. Para ello determinamos la composición de especies y la actividad relativa de murciélagos insectívoros en parques pequeños y grandes, investigando la influencia de la cobertura vegetal sobre la comunidad de murciélagos locales. Bajo la hipótesis de que la actividad y la riqueza cambian dentro del área urbana de acuerdo a las características del paisaje como el porcentaje de cobertura vegetal, se espera que los parques cuyas superficies con vegetación son más amplias tengan mayor riqueza y mayor actividad de especies de murciélagos insectívoros que áreas más urbanizadas.

MATERIALES Y METODOS

El estudio se llevó a cabo en el cantón central (sub­división política territorial) de San José, Costa Rica (9° 56’ 02’’ N, 84° 04’ 54’’W; 1200 m snm). Esta ciudad está emplazada en una zona que presenta una precipitación anual promedio de 1600 mm y una temperatura media anual de 22 °C. El cantón tiene una extensión de 44.62 km², un urbanismo del 100%, una población de cerca de 400 mil habitantes y recibe la visita diaria de más de un millón de personas. El sitio forma parte de la capital y del área metropolitana que concentra la actividad urbanís­tica, industrial y comercial, y es centro político del país. Uno de los principales efectos sobre la biota generados por el desarrollo es la deforestación y la disminución de biodiversidad. Actualmente existe solo un 6% de áreas verdes y recreativas en el cantón (Municipalidad de San José, 2012).

El trabajo de campo se realizó durante los meses de septiembre a noviembre de 2012, en donde se monitorearon parques pequeños (< 3 ha); y de octubre a diciembre de 2013, en donde se monitorearon parques grandes (> 30 ha). Los parques pequeños fue­ron: Parque Nacional (9°56’4.27”N; 84° 4’15.15”W; 2.1 ha), Morazán y España (9°56’7.57”N; 84° 4’30.79”W; 1.7 ha) y María Auxiliadora (9°56’2.69”N; 84° 5’45.48”W; 0.8 ha). Los parques grandes fueron: Parque Metropolitano La Sabana (9°56’7.71”N; 84° 6’15.40”W; 67 ha) y el Campus Rodrigo Facio de la Universidad de Costa Rica (9°56’13.53”N; 84° 2’59.90”W; 30 ha).

En cada parque se realizaron tres sesiones de monitoreo acústico durante noches de luna nueva, utilizando los detectores de murciélagos Avisoft- UltraSoundGate 116Hm (parques pequeños) y Echo Meter EM3+ Wildlife Acoustics (parques grandes). A cada parque se le asignó una zona de control ubicada a una distancia mínima de 500 m respecto al borde del parque. La zona de control correspondió a un área urbanizada mayormente carente de vegetación. Los sitios y sus controles fueron monitoreados durante tres noches no consecutivas, entre las 18:00 y las 19:30 h. Por noche se muestreó un sitio y su control durante lapsos de 10 min, alternando entre tratamientos hasta completar 1:30 h de monitoreo acústico.

Las grabaciones se analizaron con Avisoft SAS Lab Pro software, Versión 5.0.24. Se utilizó la ventana Hamming a 512 FFT para generar los es­pectrogramas. Todas las secuencias se identificaron manualmente hasta especie por comparación de estructura y parámetros de frecuencia con llamadas de búsqueda presentes en la literatura (e.g. O’Farrell y Miller, 1999; Rydell et al., 2002; Jung y Kalko, 2011). Siguiendo a Jung y Kalko (2011) las llamadas del género Eumops (14-21 kHz) se agruparon como Eumops spp. debido a la imposibilidad de distinguir entre especies. Igualmente, se trataron las especies Nyctinomops laticaudatus y Tadarida brasiliensis como un complejo (Tadarida / Nyctinomops), debido a la posible presencia de ambas y a la dificultad de distinguirlas entre sí.

Para cuantificar la actividad relativa, se siguió el método de Ávila-Flores y Fenton (2005) contabilizando el número total de registros (< 1 min, con un mínimo de dos llamadas consecutivas) y el número de pases (mínimo dos llamadas consecutivas de ecolocalización) por especie para cada tratamiento. Además, se contabilizó el número de fases terminales (según Schnitzler y Kalko, 2001; serie de señales cortas de alta repetición, previas a la captura de un insecto) por especie para cada parque y su control para evaluar la actividad de alimentación.

Utilizando ArcGIS 10.2.2 para escritorio (ESRI), se calculó el porcentaje de cobertura del área total de estudio. Del mismo modo se calculó el porcentaje representado por los parques y el área urbanizada.

Para evaluar la riqueza de especies, la actividad relativa y de alimentación de los murciélagos en los distintos tratamientos, así como para determinar el efecto de la cobertura sobre el número de especies, la actividad relativa y de alimentación, se generaron modelos lineales generalizados con distribución de Poisson. El modelo para evaluar el número de especies y el número de pases fue: Yts = θ + αt + βs + (αβ)ts + ε, en donde Yts es el número de especies o pases esperado, θ es el promedio general, αt es el efecto del tratamiento (parque o urbano), βs es el efecto del sitio, (αβ)ts es el efecto de la interacción y ε el error. Para evaluar el número de fases terminales se usó el modelo Yts = θ + αt + βs. Para evaluar el efecto del área del parque y el efecto del área con vegetación en el número de especies, número de pases y número de fases terminales utilizamos el siguiente modelo: Yac = θ + αa + βc + ε, dónde Yac es la variable respuesta que se evaluó, θ el promedio general, αa el efecto del tamaño del parque y βc el efecto del área con cobertura arbórea. Los análisis se realizaron usando la librería Stats para el ambiente de trabajo R (http://www.r-project.org).

RESULTADOS

En total se obtuvieron 457 registros (446 en parques y 11 en controles), 573 pases (562 en parques y 11 en controles) y 111 fases terminales (solo en parques) (Tabla 1). Se identificaron cinco especies, dos complejos de especies y un sonotipo. Entre las especies de vespertiliónidos se identificaron a Eptesicus brasiliensis, Lasiurus ega, Myotis nigricans y un sonotipo de una especie no identificada asociado a esta familia. Entre los molósidos se reconoció a Molossus molossus, M. rufus, el género Eumops y el complejo Tadarida / Nyctinomops. La especie con mayor actividad en los parques grandes fueM. rufus seguida por Eumops spp. y Eptesicus brasiliensis (Tabla 2), en tanto que en parques pequeños mostraron mayor actividad M. rufus, T. brasiliensis / N. laticaudatus y Eumops spp.

Tabla 1 Resultados de los monitoreos acústicos de murciélagos insectívoros en los parques y sus respectivos controles en San José, Costa Rica.

Tabla 2 Especies de murciélagos grabadas en los parques de San José, Costa Rica. R: número total de registros; P: número total de pases; F.: número total de fases terminales.

Encontramos un efecto de los tratamientos y el parque en la riqueza de especies (-LogVerosimilitud: 24.11; χ²: 48.22; gl: 9, p < 0.0001). Hubo una mayor riqueza de especies en los parques que en los controles (Fig. 1A), sin embargo no todos los sitios se comportaron igual (Fig. 1B). El sitio control del parque María Auxiliadora presentó más especies de lo esperado de acuerdo al comportamiento de los otros sitios. Ver Material Suplementario para el detalle de los modelos.


Fig. 1. (A) Número de especies de murciélagos por tratamiento; (B) Número de especies para cada sitio y su control en San José, Costa Rica.

Encontramos que hubo un efecto del tratamiento y del parque en el número de pases (-LogVerosimilitud = 656.22; χ² = 1312.45; gl = 9, p < 0.0001). Hubo mayor número de pases en los parques que en los controles (Fig. 2A). El parque La Sabana tuvo el mayor número de pases y el sitio control del parque María Auxiliadora presentó un comportamiento distinto al resto, con mayor cantidad de pases (Fig. 2B).


Fig. 2. (A) Número de pases por tratamiento; (B) Número de pases para cada sitio y su control en San José, Costa Rica.

La actividad de alimentación evaluada por la cantidad de fases terminales fue afectado por el tratamiento y el parque (-Log Verosimilitud = 139.31; χ² = 278.62; gl = 5; p < 0.0001). Hubo más fases terminales en los parques que en los controles (Fig. 3A).


Fig. 3. (A) Número de fases terminales por tratamiento; (B) Número de fases terminales en cada sitio (MA: parque María Auxiliadora; Morazán: parque Morazán y España; Nacional: parque Nacional; La Sabana: parque Metropolitano La Sabana; UCR: Campus Rodrigo Facio).

El área de estudio tuvo una extensión total de 8.78 km² de los cuales 0.50 km² corresponden a cobertura vegetal. El área en conjunto de todos los parques monitoreados fue de 0.27 km², lo que representó el 2.66% de la vegetación del sitio de estudio (Fig. 4).


Fig. 4. Tipos de cobertura en el área de estudio, San José, Costa Rica.

La cobertura vegetal no explicó la riqueza de especies (-LogVerosimilitud = 0.677; χ² = 1.35; gl = 2, p = 0.5081), sin embargo, sí explicó la actividad relativa (-LogVerosimilitud = 302.94; χ² = 605.88; gl =2, p < 0.0001) y la actividad de alimentación (-LogVerosimilitud = 61.99; χ² = 123.97; gl =2; p < 0.0001). La cobertura no influyó sobre el número de especies (Fig. 5A); sin embargo, los parques con mayor cobertura presentaron mayor número de pases (Fig. 5B) y mayor cantidad de fases terminales (Fig. 5C).


Fig. 5. Efecto de la cobertura vegetal de los parques muestreados en San José, Costa Rica sobre: (A) riqueza de especies; (B) actividad relativa; (C) actividad de alimentación de murciéalgos insectívoros.

DISCUSIÓN

El uso de métodos complementarios a las técnicas estándar como detectores ultrasónicos provee nuevos registros para la comunidad de murciélagos, generando una imagen más clara de su estructura en paisajes urbanos (Oprea et al., 2009). En Costa Rica este es el primer estudio de murciélagos en la ciudad de San José utilizando exclusivamente métodos acústicos. Los registros previos en la zona son algunas grabaciones realizadas en el Valle Central (LaVal y Rodríguez-H., 2002).

A pesar de que los murciélagos se encuentran entre los mamíferos silvestres más abundantes en las ciudades, altos niveles de urbanización tienen consecuencias negativas para la mayoría de las especies insectívoras de quirópteros (Ávila-Flores y Fenton, 2005). Estudios previos han demostrado que el efecto general de la urbanización es la reducción de la riqueza y el incremento en la abundancia de especies oportunistas (Ávila-Flores y Fenton, 2005; Loeb et al., 2009, Oprea et. al., 2009). En la ciudad de San José se observó una tendencia similar ya que nuestros resultados sugieren que la urbanización ha tenido consecuencias negativas para la mayoría de las especies insectívoras de murciélagos. Actualmente, solo se reportan 7 especies insectívoras de 17 especies cuya distri­bución se esperaba en el sitio de estudio (Reid, 1997; LaVal y Rodríguez-H., 2002; Wilson y Reeder, 2005).

Ciertas especies logran adaptarse a los ambientes urbanos con mayor facilidad que otras, como los molósidos, que pueden explotar exitosamente recursos alimenticios y refugios presentes en áreas altamente urbanizadas en comparación con otras especies como vespertiliónidos cuya tolerancia a la urbanización es menor (Ávila-Flores y Fenton, 2005; Loeb et al., 2009). Así lo refleja la presencia de este grupo de murciélagos en parques y en áreas de mayor urbanización. Como en otras ciudades del mundo, las especies adaptadas a espacios abiertos con frecuencias de ecolocalización bajas se han asociado positivamente con sitios urbanos que tienen una mayor densidad residencial, lo cual se podría interpretar como especies urbano adaptadas ya que presentan mayores índices de actividad (Threlfall et al., 2011). Además de las características de ecolocalización, la morfología alar y la capacidad de vuelo (alto aspecto de radio y alta carga alar) podrían permitir a los molósidos explotar espacios abiertos en donde presas de mayor tamaño están disponibles (Norberg y Rayner, 1987; Fenton, 1990). También, la presencia de sitios tipo grietas en la infraestructura podrían ser beneficiosos al asemejarse a los refugios naturales de estas especies (Best et al., 1996; Ávila-Flores y Fenton, 2005).

El grado de perturbación es otro factor que influye sobre la abundancia y riqueza de quirópteros en ambientes urbanos. En la ciudad de Vitória, Brasil los parques presentaron mayor riqueza y abundancia de murciélagos en comparación con calles arboladas y calles no arboladas (Oprea et. al., 2009). En la ciudad de México, a pesar de que los parques pequeños no fueron sitios importantes para el forrajeo de los murciélagos en comparación con parques de mayor tamaño, sí presentaron mayor actividad que aquellos sitios en donde no había vegetación (Ávila-Flores y Fenton, 2005). Según nuestros resultados, los parques representan sitios de mayor actividad en comparación con áreas carentes de vegetación. A pesar de que no hubo diferencias en la riqueza de especies, el uso de los mismos difirió entre parques pequeños y grandes, sugiriendo que la cantidad de área cubierta por vegetación influye sobre la actividad de los murciélagos insectívoros.

Es importante considerar que la complejidad de la vegetación puede tener una influencia significativa sobre las comunidades de quirópteros, y, particularmente dentro de las ciudades, las áreas boscosas o ribereñas presentan niveles más altos de actividad que áreas densamente residenciales o comercial-industriales (Hourigan et al., 2006; Loeb et al., 2009), ya que los elementos del paisaje modificados por el humano tienen una composición simplificada en comparación con elementos del paisaje na­tural (Threlfall et al., 2012a). En este sentido, podría considerarse que los parques grandes representan sitios de mayor complejidad. Por ejemplo el campus Rodrigo Facio alberga en su interior la reserva biológica Leonelo Oviedo, la cual preserva una pequeña parte de lo que fue el bosque del área metropolitana, además hay pequeños fragmentos ribereños y áreas verdes abiertas. En este sitio, Tamsitt y Valdivieso (1961) reportaron la presencia de tres insectívoros en la zona; Pteronotus mesoamericanus, Eptesicus fuscus y E. brasiliensis. Actualmente, existen registros de colectas de vespertiliónidos en el campus universitario, que incluyen ambas especies de Eptesicus y L. ega. Sin embargo, no se reportan colectas ni se grabaron durante este estudio ninguna de dichas especies en parques pequeños o sitios de control. Probablemente los parques pequeños no posean la complejidad vegetal necesaria que incrementa la riqueza y abundancia de insectos, por lo que no serían utilizados como sitios de forrajeo por algunas especies de vespertiliónidos. Ávila-Flores y Fenton (2005) sugieren que la ausencia de algunos miembros de esta familia puede deberse a que la ciudad representa un área hostil cuyas zonas iluminadas tienden a ser evitadas como un mecanismo para reducir el riesgo de depredación; sin embargo para otras especies, son sitios favorables de alimentación (Rydell, 2006). Algunas especies pequeñas con frecuencias altas de ecolocalización suelen asociarse negativamente con sitios urbanos, teniendo mayor actividad en áreas con mayor cobertura vegetal (Threlfall et al., 2011). Si bien en los ambientes urbanos los pequeños parches verdes parecen ser de importancia en la existencia de los murciélagos, no parecen ser capaces por sí solos de preservar la diversidad y abundancia (Kurta y Teramino, 1992).

Es importante considerar que la diversidad de las comunidades de artrópodos no es la misma para todas las partes de la ciudad, lo cual refleja la heterogeneidad de usos del suelo, edades de desarrollo y etapas seriales de los fragmentos con cobertura vegetal (McIntyre, 2000). Es de esperar que las densidades de insectos sean mayores en zonas con vegetación dentro de las ciudades en comparación con áreas comerciales y residenciales adyacentes (Kurta y Teramino, 1992; Threlfall et al., 2012b), porque la productividad de insectos se incrementa con la cobertura vegetal (Ávila- Flores y Fenton, 2005). Sin embargo, estudios recientes sobre la relación murciélago-insecto sugieren que la actividad de los murciélagos está limitada por la accesibilidad a las presas más allá de solo la abundancia de los insectos per se (Threlfall et al., 2012b). Según nuestros resultados, pese a que la abundancia de in­sectos o la accesibilidad a los mismos parecen ser bajas en los parques pequeños, como lo refleja el bajo número de fases terminales o intentos de captura, incluso las pequeñas áreas verdes podrían promover la productividad de insectos en las ciudades (Ávila-Flores y Fenton, 2005). Con un mayor porcentaje de cobertura vegetal, los parques grandes presentaron una diferencia significativa en cuanto a la actividad de alimentación al compararse con áreas más urbanizadas. Suponemos que las áreas de mayor cobertura vegetal podrían favorecer la accesibilidad a las presas u ofrecer recursos de mejor calidad en comparación con áreas vegetales más aisladas, quizá por una menor exposición a ciertas características urbanas que podrían afectar la vegetación. Por ejemplo, factores como la contaminación del aire, suelo y agua; el estrés hídrico; la exposición al sol; la compactación del suelo y la presencia de concreto, hace la superficie de la tierra impenetrable para la lluvia y los nutrientes afectando la salud de las plantas hospederas e indirectamente la presencia de insectos (McIntyre, 2000). Se debe tomar en cuenta también que la disponibilidad de in­sectos pudo estar limitada a ciertos factores ambientales temporales no percibidos en este estudio. Dado que en condiciones urbanas la estación y la fase lunar pueden afectar la abundancia de insectos así como la actividad de algunas especies de murciélagos (Jung et al., 2007), se requiere de un mayor esfuerzo que incluya distintas estaciones y un periodo más largo de muestreo.

CONCLUSIONES

En el área metropolitana de San José aún persisten algunas especies de quirópteros adaptadas a los ambientes urbanizados. A pesar de que los parques no tienen la capacidad de sustituir las condiciones naturales, estos constituyen centros de actividad de murciélagos en la ciudad lo que resulta de importancia para la conservación de los murciélagos insectívoros. Nuestros resul­tados sugieren que preservar áreas de mayor extensión y cobertura vegetal podrían favorecer la persistencia de ciertas especies al brindar recursos como alimento y refugio por lo que los esfuerzos de conservación deben centrarse en aquellas especies con mayor sensibilidad a la urbanización.

AGRADECIMIENTOS

A R. LaVal por su ayuda con la identificación de las es­pecies; a P. Aguilar y los demás acompañantes durante los muestreos. Esta investigación contó con la colaboración de la Agencia Española de Cooperación Internacional para el Desarrollo (AECID), Ministerio de Asuntos Exteriores y de Cooperación, Gobierno de España.

LITERATURA CITADA

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MATERIAL SUPLEMENTARIO ON-LINE

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