NOTA

Riqueza de pequenos mamíferos não voadores em florestas de restinga do sul do Brasil

 

Pedro Balieiro¹, Daniela Behs², Maurício E. Graipel³, Sidnei S. Dornelles¹, Liliani M. Tiepolo⁴ e Marta J. Cremer¹

¹ Laboratório de Ecossistemas Costeiros, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade da Região de Joinville. Rodovia Duque de Caxias, s/n Km 7 poste 128, Cep: 89240-000, São Francisco do Sul-SC, Brasil. [Correspondência: Pedro Balieiro <pedrobalieiro@uol.com.br>]
² Laboratório de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade de Brasília. L2 Norte, 602 Bloco E, Cep: 70910-900, Brasília-DF, Brasil.
³ Departamento de Ecologia e Zoologia, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal Santa Catarina. Campus Universitário, Trindade, Cep: 88040-970, Florianópolis-SC, Brasil.
⁴ Pós-graduação em Zoologia, UFPR, Universidade Federal do Paraná - Setor Litoral. Rua Jaguariaíva, 512, Caiobá, Cep: 83260-000, Matinhos-PR, Brasil.

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RESUMO.

Este estudo objetivou a caracterização da assembleia de pequenos mamíferos não voadores em termos de riqueza, abundância e sazonalidade na restinga do Parque Estadual Acaraí, localizado no nordeste de Santa Catarina. O sucesso total de captura foi de 2.78%, sendo 5.93% no inverno e 0.64% no verão. A espécie mais abundante e amplamente distribuída foi o roedor Akodon montensis (n = 71), com 56.35% dos indivíduos, seguido do roedor Nectomys squamipes (n = 42), com 33.33%, e do marsupial Marmosa paraguayana (n = 6), com 4.76%. O parque apresentou uma reduzida riqueza de espécies, ao ser comparado com outras áreas de restinga próximas.

ABSTRACT.

Diversity of non-volant small mammals in Atlantic Coast restingas in the northeast of Santa Catarina, Brazil.

This study aimed to characterize the community of non-volant small mammals in terms of richness, abundance, and seasonality in the restinga in the Parque Estadual Acaraí, state of Santa Catarina. The overall success of catch was 2.78% (5.93% in the winter and 0.64% in the summer). The most abundant and widely distributed species was Akodon montensis (n = 71), with 56.35% of the individuals, followed by Nectomys squamipes (n = 24), with 24.75%, and the marsupial Marmosa paraguayana (n = 6), with 4.76%. The park had reduced species richness compared with other nearby areas of restinga.

Palavras chave: Cricetidae; Didelphidae; Mata Atlântica.

Key words: Atlantic forest; Cricetidae; Didelphidae.

Recibido 23 febrero 2015.
Aceptado 22 junio 2015.

Editor asociado: T. Lacher 

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O bioma Mata Atlântica é um complexo con­junto de ecossistemas composto por inúmeras formações vegetacionais, que abriga uma parce­la significativa da diversidade biológica do Brasil, reconhecida nacional e internacionalmente (Tabarelli et al., 2005; SOS Mata Atlântica e INPE, 2011). Os altos níveis de riqueza e endemismo o colocam como um dos 34 hotspots de biodiversidade (Mittermeier et al., 2004). Desde a época da colonização europeia, as interferências geradas pelos sucessivos ciclos de exploração econômica e das expansões urbana e agroindustrial fizeram com que a vegetação natural da Mata Atlântica fosse reduzida de for­ma alarmante (Dean, 2004). Ao mesmo tempo, a Mata Atlântica abriga uma extensa fauna de mamíferos, com cerca de 300 espécies, apre­sentando um alto grau de endemismo (Paglia et al., 2012). A preservação desta diversidade requer um amplo conhecimento no que diz respeito aos habitats e aos impactos que os atingem, pois as alterações no ambiente natural podem desestruturar as comunidades da biota local (Kelt, 1996).

A importância das florestas úmidas para os pequenos mamíferos é indiscutível, pois concentram grande diversidade de espécies, desde marsupiais até pequenos roedores. Esses organismos podem ser considerados como chave nestes ambientes, pois estão inseridos nas mais diversas categorias ecológicas, podendo ser utilizados como indicadores da qualidade do ambiente (Bonvicino et al., 2002). A complexidade do habitat influencia diretamente as espécies que o compõe, pois as características deste ambiente, como estrutura da vegetação, recursos alimentares, sítios de nidificação, entre outros, possibilitam a presença ou ausência destas (Alho, 1982; Cáceres, 2003; Cerqueira et al., 2003; Prevedello, et al., 2008). O norte do estado de Santa Catarina apresenta diversas fitofisionomias da Mata Atlântica e, entre elas, se destaca a floresta de restinga (Araújo e Lacerda, 1987). Esse ecossistema é extremamente ameaçado devido ao intenso impacto causado principalmente pela exploração imobiliária, resultado de sua localização na região litorânea, próximo ao nível do mar (FATMA, 2014). Este estudo teve como objetivo caracterizar a riqueza de pequenos mamíferos não voadores em dife­rentes ambientes das florestas de restinga do Parque Estadual Acaraí, que se localiza na planície litorânea da ilha de São Francisco do Sul, no nordeste de Santa Catarina, região sul do Brasil (Fig. 1). O Parque possui área de 6667 ha, incluindo o Arquipélago de Tambo­retes. O clima da região é caracterizado como subtropical úmido (Cfa), sem estação seca definida, com verão quente (média <25 ºC) e inverno ameno (média >18 ºC) (Alvares et al., 2013; Knie, 2002).

Fig. 1. Área de estudo demonstrando a delimitação do Parque Estadual Acaraí e do módulo PPBio Mata Atlântica.

As áreas amostradas foram classificadas através da observação em campo das unidades amostrais levando em consideração as descrições de Araújo e Lacerda (1987) e Assis et al. (2011) e o mapa geológico do parque (FATMA, 2014). Portanto, as Florestas de Restinga foram divididas em: Floresta de Alta Restinga Seca (ARS) (Fig. 2A), Floresta de Alta Restinga Hidromórfica (ARH) (Fig. 2B), Floresta de Baixa Restinga (BR) (Fig. 2C), Floresta de Alta Restinga Seca Degradada (ARSD) (Fig. 2D), Floresta de Alta Restinga Hidromórfica De­gradada (ARHD) (Fig. 2E e F) e a Zona de Transição, definida como a área de ecótono entre a BR e ARH.

Fig. 2. Vista geral das fitofisio­nomias amostradas do Parque Estadual Acaraí. Floresta de Alta Restinga Seca (ARS) (A), Floresta de Alta Restinga Hi­dromórfica (ARH) (B), Floresta de Baixa Restinga (BR) (C), Floresta de Alta Restinga Seca Degradada (ARSD) (D), Flores­ta de Alta Restinga Hidromórfi­ca Degradada (ARHD) (E e F) e a Zona de Transição entre BR e ARH. ARSD demonstrando o sub-bosque dominado princi­palmente por taquaras, Meros­tachys sp., e com a presença de alguns indivíduos de Pinus sp. (D). ARHD com sub-bosque aberto com altas densidades de Tibouchina sp. (jacatirão ou manacá da serra) (E) ou Hedychium coronarium (lírio do brejo) (F).

Foram realizadas duas campanhas de campo em 2014, sendo uma no verão (fevereiro) e outra no inverno (julho-agosto), em cada uma das parcelas (10 permanentes e 4 ripárias) seguindo o protocolo RAPELD (RA, do inglês rapid assessments (aceso rápido), e PELD, do português Pesquisas Ecológicas de Longa Dura­ção) (Magnusson et al., 2005). Em cada parcela foram estabelecidas 25 estações de captura, distanciadas 10 metros entre si, compostas por uma ou duas armadilhas no solo, e uma em árvores do sub-bosque, a cerca de 1.5 metros de altura, instaladas conforme as indicações de Graipel et al. (2003). Cada parcela recebeu 25 armadilhas do tipo Sherman (10 x 11 x 25 cm) e 25 do tipo Tomahawk (30 x 10 x 11 cm), alterando os modelos entre o sub-bosque e o solo. No intervalo de cinco estações (uma a cada 50 m) também foi instalada uma armadilha tipo Tomahawk maior (45 x 16 x 16 cm) no solo, totalizando 55 armadilhas por parcela. As armadilhas permaneceram abertas por cinco noites consecutivas em cada campanha. As iscas foram compostas por uma mistura de amendoim triturado ou creme de amendoim, banana e farinha de milho, além de pedaços de bacon. Nas armadilhas tipo Tomahawk a isca foi colocada sobre uma rodela de milho verde.

Os indivíduos foram identificados e marca­dos com anilhas (11 x 2.5 mm, National Band and Tag Company, modelo 1005-1) e soltos no mesmo local de captura. Os espécimes que não puderam ser identificados em campo, ou que foram encontrados mortos, foram coletados e tombados no Acervo Biológico Iperoba (ABI) da Universidade da Região de Joinville, Unidade São Francisco do Sul, Santa Catarina. A identificação foi realizada utilizando literatura específica (Bonvicino et al., 2008; Paglia et al., 2012), além da identificação prévia a partir de um inventário já realizado no parque, que demostrou por meio de análises citogenéticas a ocorrência somente de Akodon montensis e Oligoryzomys nigripes (Balieiro et al., no pre­lo). Os procedimentos de coleta, marcação e captura foram autorizados pela licença SISBio Nº 38976-1, Parecer Técnico FATMA/PAEAC Nº 07/2011 e aprovado pelo comitê de ética da Universidade da Região de Joinville Parecer do Nº 003/2012.

Para estimar a riqueza de espécies do PA­EAC foi utilizado o método de Bootstrap, além disso, calculou-se os estimadores ACE (incidence-based converage estimator), ICE (abundance-based converage estimator), Chao 2, Jackknife 1 (Magurran, 2004). Optou-se por calcular diversos estimadores uma vez que cada um tem sua própria particularidade e, além disso, torna possível a comparação com um número maior de estudos (Magurran, 2004). Os cálculos e gráficos foram feitos com o auxílio dos programas EstimateS 9.1.0 (Colwell, 2015) e Statistica 8.0 (StatSoft, Inc., 2007).

O esforço amostral total foi de 7700 ar­madilhas-noite, sendo 3850 em cada estação. Devido ao grande número de interferências ocorridas nas armadilhas no inverno, causadas por mamíferos de médio porte, principalmente o mão-pelada (Procyon cancrivorus) e o cachorro-do-mato (Cerdocyon thous), optamos por não computar as armadilhas que sofreram esta influência. Sendo assim, o esforço efeti­vo no inverno foi de 2612 armadilhas-noite, totalizando 6462 armadilhas/noite. O sucesso total de captura foi de 2.78%, sendo 5.93% no inverno e 0.64% no verão. Ao longo do trabalho foram realizadas 186 capturas de 126 indivíduos, sendo uma espécie da ordem Didelphimorphia e quatro espécies da ordem Rodentia (Tabela 1). A espécie mais abundante foi Akodon montensis (n = 71), com 56.35% dos indivíduos, seguido de Nectomys squamipes (n = 42), com 33.33%, e do marsupial Marmosa paraguayana (n = 6), com 4.76%.

Tabela 1 Número de indivíduos por espécie capturados por estação e em cada tipo de fitofisionomia, seguido do número de parcelas amostrado. Baixa Restinga (BR), Alta Restinga Hidromórfica (ARH), Alta Restinga Seca (ARS), Alta Restinga Hidromórfica Degradada (ARHD), Alta Restinga Seca Degradada (ARSD), Zona de Transição (ZT), Número de indivíduos (NI) e abundância relativa (%).

No verão ocorreram 25 capturas de 24 indiví­duos pertencentes a três espécies, enquanto no inverno foram 155 capturas de 101 indivíduos de cinco espécies. Nectomys squamipes foi a espécie mais abundante no verão, representando 68% dos indivíduos capturados. No inverno, A. montensis passou a ser a espécie mais abundante, com 64.36% das capturas. O mar­supial Marmosa paraguayana foi a terceira espécie mais abundante, com seis indivíduos. Euryoryzomys russatus e Oligoryzomys nigripes foram capturados somente no inverno e em baixas densidades, restritos a algumas parcelas (Tabela 1).

A maior riqueza de pequenos mamíferos não voadores foi registrada na ARH, com quatro espécies, seguido da ARS, com três espécies. A menor riqueza ocor­reu no ARSD, com uma espécie, seguido de BR, com duas espécies. No verão não houve capturas em ARSD, ARHD e ZT. É importante destacar que cada tipo de vegetação possui um número diferente de parcelas, devido a aleatoriedade do método RAPELD (Tabela 1).

Os estimadores de riqueza demonstraram estabilidade por volta da vigésima amostra, estimando a riqueza do local entre cinco e seis espécies, sendo que o ICE e Chao 2 indicaram uma riqueza de 5 espécies. Já o Jackkinife 1 chegou próximo a 6 espécies (Fig. 3).

Fig. 3. Estimativa do nú­mero de espécies de pequenos mamíferos não voadores do Parque Es­tadual Acaraí em relação ao número de parcelas amostradas, através da riqueza e dos estimadores ACE (incidence-based converage estimator), ICE (abundance-based conve­rage estimator), Chao 2 Jackkinife 1 e Bootstrap.

A baixa riqueza de pequenos mamíferos não voadores já havia sido reportada anteriormente na área, com o registro de oito espécies (Balieiro e Dornelles, 2013). No entanto, através de análises citogenéticas, este número foi reduzido a seis (Balieiro et al., no prelo). O presente estudo registrou cinco dessas seis espécies, não tendo registrado Didelphis aurita, encontrado somente nas áreas de floresta submontana (Balieiro et al., no prelo), não amostrada neste estudo. As florestas de restinga, no entanto, podem apresentar uma riqueza maior de pequenos mamíferos (e.g. Oliveira, 1990; Quadros e Cáceres, 2001; Pessôa et al., 2010). Nas flores­tas de alta restinga da planície de Itapoá, por exemplo, foram registradas 11 espécies (Qua­dros e Cáceres, 2001; Graipel, 2003). Na Ilha de Santa Catarina, Oliveira (1990) registrou sete espécies de roedores em uma área semelhante de restinga. As restingas do norte fluminense, que foram amplamente estudadas, apresentam 18 espécies, três vezes mais do que o encontrado no PAEAC. Apesar das duas localidades serem de regiões biogeográficas distintas, ambas são localizadas em restingas da Mata Atlântica lato sensu (Fernandez, 1989; Bergallo et al., 2004; Pessôa et al., 2010).

Um ou mais fatores que podem ter influenciado este resultado. Um deles pode ter sido o uso exclusivo de armadilhas tipo Sherman e Tomahawk, somente no solo e sub-bosque, portanto sem o uso de armadilhas no dossel e de interceptação e queda (pitfalls). A im­portância do uso das armadilhas arbóreas e ninhos artificiais para as espécies estritamente arborícolas têm sido apontada por diferentes autores, como Graipel (2003), em Itapóa no litoral de Santa Catarina, e Loretto (2012), na região serrana do Rio de Janeiro. As pitfalls geralmente permitem uma melhor caracteri­zação da riqueza de espécies de uma região. Um bom exemplo da importância do uso de pifalls foi demonstrado por Umetsu et al. (2006) em florestas submontanas do estado de São Paulo, onde constataram que 11 das 19 espécies de pequenos mamíferos não voadores foram capturadas exclusivamente por este tipo de armadilha. Outro importante fator pode ser sido uma possível flutuação populacional das espécies entre os anos, ocasionando uma redução na densidade populacional de uma ou mais espécies, dificultando o registro de certas espécies (Graipel, 2003). Os dados existentes até o momento indicam que a área do PAEAC abriga uma reduzida riqueza de pequenos mamíferos não voadores. Uma vez que todas as espécies capturadas na região continental (Itapoá), a 25 km de distância, em fitofisiono­mias equivalentes, também foram registradas na Ilha de São Francisco do Sul, com uma única exceção (Metachirus nudicaudatus) (Graipel, comunicação pessoal; Graipel 2003), o isolamento insular deve ter contribuído pouco para a baixa riqueza registrada. Cabe ressaltar que M. nudicaudatus não foi registrada por Graipel (2003) em Itapoá em aproximadamente 60% dos 24 períodos de amostragens. O mesmo autor registrou grande variação de densidade ao longo do estudo para a maioria das espécies, o que sugere a possibilidade de um maior efeito de variação interanual atuando na riqueza obtida no módulo do PAEAC.

O Parque Estadual Acaraí apresentou uma baixa riqueza de pequenos mamíferos não voadores ao se comparar com outras regiões de florestas de restinga. Esta reduzida riqueza pode ter sido ocasionada por um ou diversos fatores. A utilização do método RAPELD propicia condições para avaliar esta dinâmica no médio e longo prazo, indicando se a riqueza de espécies obtida está relacionada a artefatos de amostragem associados a métodos de captura, a necessidade de maior esforço de amostragem temporal, à fatores geográficos e/ou climáticos.

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