ARTÍCULO

Jerarquía de dominancia y elección de machos por parte de hembras en Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): un estudio experimental

 

Facundo Contreras¹, H. Javier Escudero², Florencia Bonatto¹, José Priotto^1,2 y Andrea R. Steinmann^1,2

¹ Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET).
² Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas, Físico-Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Río Cuarto, Agencia Postal N° 3, 5800 Río Cuarto, Córdoba, Argentina. [Correspondencia: Andrea Rosa Steinmann <asteinmann@exa.unrc.edu.ar>]

Recibido 27 abril 2016.
Aceptado 24 agosto 2016.

Editor asociado: G Francescoli

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RESUMEN.

En roedores, la competencia indirecta entre machos cumple un rol importante en el establecimiento de jerarquías de dominancia y la evolución de tácticas de apareamiento. Considerando que Akodon azarae es poligínica con defensa de hembras, se plantearon las hipótesis de que los machos acceden al apareamiento a través del establecimiento de jerarquías de dominancia y que las hembras prefieren machos dominantes. Nuestros objetivos fueron estudiar el establecimiento de jerarquías de dominancia por parte de machos mediante marcado odorífico, y la elección de macho por parte de hembras en relación a su condición de dominancia. Además, se estudió si los machos dominantes reafirman su condición mediante el sobremarcado odorífico y el comportamiento agresivo. El estudio se realizó en laboratorio durante el período reproductivo del año 2015, utilizando animales adultos (32 machos y 23 hembras). Se utilizó una cámara de selección de tres compartimentos, separados por paredes perforadas para permitir el contacto visual y olfatorio, pero no el contacto físico directo. Los resultados permitieron identificar machos dominantes y subordinados, pero revelaron que los machos dominantes no rea­firman su condición mediante sobremarcas ni agresión. Las hembras no exhibieron preferencia por los machos dominantes. Estudios futuros deberían incluir una estimación más precisa de los niveles de dominancia y un diseño que permita el contacto físico entre los individuos.

ABSTRACT.

Dominance hierarchy and female mate choice in Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): an experimental study.

In rodents, indirect competition among males plays an important role in the establishment of dominance hierarchies and the evolution of mating strategies. Given that Akodon azarae is a polygynous species in which males guard females against other potential mates, we postulated that males access mating through the establishment of dominance hierarchies and that females prefer dominant males. Our objectives were to study the establishment of such hierarchies by means of scent marking and the relationship between mate choice by females in relation to male dominance status. In addition, we examined whether dominant males reinforced their condition by means of scent over-marking and aggressive behavior. The study was conducted in the laboratory during the reproductive season of 2015, using adult individuals (32 males and 23 females). We used a 3-chamber device, with chambers separated by perforated walls that allowed visual and olfactory communication, but not direct physical contact. We were able to identify dominant and subordinate males, but the former did not reinforce their condition with over-marking or aggression. Females did not appear to prefer dominant males. Future studies should include more precise assessments of dominance levels and a design that allows physical contact among individuals.

Palabras claves: Estrategias de apareamiento; Marcación odorífica; Poliginia; Selección sexual.

Key words: Mating strategies; Polygyny; Scent marking; Sexual selection.

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INTRODUCCIÓN

La teoría de selección sexual (Darwin, 1871) propone que algunas características de los individuos sirven exclusivamente para obtener apareamientos y que estos rasgos evolucionan a través de la competencia entre machos por conseguir apareamientos (selección intra­sexual), o de la elección de pareja por parte de las hembras (selección intersexual). La intensidad de la selección sexual dependerá de la diferencia en el esfuerzo reproductivo realizado por cada sexo (Trivers, 1972; Emlen y Oring, 1977). En mamíferos, debido a los altos costos asociados a la gestación y lactan­cia, las hembras ponen la mayor parte de su esfuerzo reproductivo en el cuidado de sus crías (esfuerzo progenitor), mientras que los machos, generalmente emancipados del cui­dado de las crías, invierten en lograr el mayor número de apareamientos posibles (esfuerzo de cópula; Kokko y Jennions, 2008; Aloise King, 2013). La competencia intrasexual por lograr apareamientos puede incluir estrategias que involucren confrontaciones agonísticas, o estrategias que las eviten (Brockmann, 2001; Wedell et al., 2006; Waterman, 2007). Si bien la competencia entre machos comúnmente ocurre a través de interacciones agresivas directas, la competencia indirecta entre ellos también cumple un rol importante en la evolución de tácticas de apareamiento alternativas (Moore y Moore, 1999; Clutton-Brock, 2009). Así, cobran importancia las estrategias que conducen al establecimiento de jerarquías de dominancia como estrategia de acceso o monopolización de hembras (Shapiro y Dewsbury, 1986). Si bien la agresión está íntimamente relacionada con la dominancia, la agresividad por sí misma no confiere directamente la condición de domi­nante a un individuo, sino que esta se adquiere a través de interacciones agresivas que con el tiempo se vuelven menos frecuentes al hacerse menos necesarias (Drews, 1993; Spritzer et al., 2005). En especies de roedores la dominancia es uno de los atributos individuales asociados con el éxito de apareamiento; los machos más dominantes obtendrían un mayor éxito de apareamiento a través de la jerarquía de dominancia alcanzada per se, o de su elec­ción por parte de hembras (Lopuch y Matula, 2008; Lopuch y Radwan, 2009). Numerosos estudios muestran que la marcación odorífica desempeña un papel clave en la mediación de la conducta sexual en roedores, ofreciendo información sobre la jerarquía de dominancia de los machos, aún después de que el macho donador haya abandonado el área (Thomas, 2002; Thomas y Wolff, 2002; Hurst y Beynon, 2004; Hurst, 2009). Esta marcación puede realizarse mediante la deposición de orina y heces, el frotado de la región anogenital, y la deposición de olores producidos por glándulas odoríficas especializadas (Rich y Hurst, 1998, 1999). Las marcas de olor dejadas por machos dominantes les confieren prioridad sobre el acceso a recursos (Gosling y Roberts, 2001; Korpela et al., 2011), les permiten mantener su jerarquía de dominancia (Woodward et al., 1999; Sun et al., 2007) y atraer pareja (Ferkin et al., 1994, 1997; Woodward et al., 2000). Según Gosling et al. (2000) y Gourbal et al. (2002), la jerarquía de dominancia constituiría una señal confiable de la calidad del macho para las hembras, ya que el mantener el rango de dominancia conlleva altos costos (valor de handicap) (Zahavi, 1975, 1977).

En varias especies de roedores la condición de dominancia del macho ha sido asociada a la elección de pareja por parte de la hembra (Horne e Ylönen, 1996; Solomon y Keane, 2007; Hurst, 2009). Varios autores han propuesto que la elección de un macho dominante aumenta el éxito reproductivo de la hembra a través de un mayor tamaño de camada, el aumento de la sobrevida de la descendencia, la evitación de infanticidio, una mayor tasa de crecimiento de las crías hasta el destete, entre otros (Dric­kamer et al., 2000, 2003; Ylönen et al., 2004). De esta manera, sería esperable que la domi­nancia del macho, o los rasgos que la reflejan, fueran señales importantes para la hembra en su elección de pareja (Qvarnström y Forsgren, 1998). Según Woodward et al. (1999, 2000), el mayor tiempo que las hembras de Microtus ochrogaster pasan en proximidad de marcas de orina dejadas por un donador dominante, es indicador de elección de pareja por condición de dominancia.

Akodon azarae, conocido como ratón del pastizal pampeano, junto con Calomys musculinus es una de las especies más abun­dantes de la comunidad de roedores que habita los agroecosistemas de la región Pampeana (Gomez et al., 2015). Usualmente es capturada en hábitats relativamente estables con alta co­bertura vegetal, incluyendo bordes de campos de cultivo, bordes de caminos y terraplenes de ferrocarril (Gomez et al., 2011). Esta especie ha sido descripta como poligínica con defensa de hembra, donde los machos reproductivos territoriales monopolizan dos o más hembras receptivas (Bonatto et al., 2012; Bonatto, 2013). En este sistema de apareamiento la selección intrasexual de machos es muy intensa y el cuidado parental generalmente es ejercido ex­clusivamente por las hembras (Emlen y Oring, 1977). En poblaciones naturales y seminaturales de A. azarae, Priotto y Steinmann (1999) y Bonatto et al. (2012) observaron que las áreas de acción de los machos reproductivos siempre son mayores que las de las hembras, y que, si bien solapan ampliamente sobre las de varias hembras, permanecen exclusivas respecto a otros machos de su misma condición (territo­rios de apareamiento). Esta evitación espacial intrasexual reflejaría la competencia existente entre machos reproductivos por monopolizar hembras receptivas y excluir a otros machos de la reproducción (Bonatto et al., 2012, 2015; Bonatto, 2013). Más aun, Bonatto et al. (2012) mostraron que el tamaño de las áreas de acción de los machos reproductivos se encuentra en relación directa con el número de áreas de acción de hembras con las cuales solapa, y que los machos que no acceden a la reproducción presentan áreas de acción de menor tamaño que aquellos que sí lo hacen.

No obstante, ni Priotto y Steinmann (1999) ni Bonatto et al. (2012, 2015) registraron claras evidencia de peleas en aquellos machos de A. azarae que mantuvieron sus territorios de apareamiento respecto a otros competidores, aun cuando la abundancia poblacional alcanzó valores elevados. La ausencia de lastimaduras en machos territoriales de A. azarae se con­trapone de manera manifiesta con las obser­vaciones realizadas en individuos territoriales de la especie promiscua C. musculinus; en esta especie donde las hembras son el sexo territorial, estas registran claras evidencias de pelea durante todo el período reproductivo (Steinmann, 2006). Más aun, Steinmann et al., (2009) demostraron que el mantenimiento de la territorialidad en hembras de esta especie se halla mediado por altos niveles de agresividad intrasexual. Esto señalaría una discrepancia entre las estrategias de mantenimiento de los recursos exclusivos logrados por los individuos territoriales de ambas especies (territorios re­productivos en hembras de C. musculinus, y hembras en machos de A. azarae). La ausencia de marcas de pelea en machos de A. azarae podría deberse a que, si bien estos excluyen otros machos de sus territorios (Bonatto et al., 2013), la monopolización de hembras se logra­ría a través del establecimiento de jerarquías de dominancia, sin mediar confrontaciones agre­sivas intrasexuales tan intensas y prolongadas como las exhibidas por el sexo territorial de C. musculinus (Steinmann et al. 2009).

Bajo las hipótesis de que los machos de A. azarae acceden al apareamiento a través del establecimiento de jerarquías de dominancia y que las hembras prefieren a los machos domi­nantes, el objetivo de este estudio fue poner a prueba las siguientes predicciones: 1) en presencia de hembras los machos dominantes depositarán un mayor número de marcas odo­ríficas; 2) las hembras depositarán un mayor número de marcas odoríficas sobre aquellas dejadas por los machos dominantes y perma­necerán más tiempo en su cercanía que en la de los subordinados. Además, se analizará si los machos dominantes reafirman su condición de dominancia a través de marcas odoríficas secundarias o de la agresión.

MATERIALES Y MÉTODOS

En febrero de 2015 (mediados del período reproduc­tivo) se capturaron individuos adultos de A. azarae (≥ 17g) en bordes de caminos de la localidad de Chucul (33° 01’ S, 64° 10’ O), Departamento de Río Cuarto, provincia de Córdoba, Argentina. Para las capturas de los animales se dispusieron 8 líneas de 30 trampas de captura viva tipo Sherman separadas entre sí 10 m. Los individuos capturados fueron trasladados al bioterio del Departamento de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Río Cuarto. Allí fueron alojados en cajas individuales de policar­bonato (29 x 18 x 18 cm), mantenidos a 21°C y con un ciclo de luz: oscuridad de 14:10 h. Cada indivi­duo dispuso de alimento balanceado para roedores y agua ad libitum. Además, se les brindó grano de maíz y girasol como suplemento dietario, y viruta de madera y estopa como material de nidificación. Para evitar variaciones comportamentales debidas a diferentes tiempos de aclimatación en bioterio, todos los animales fueron mantenidos en cautiverio durante 22 días antes de ser utilizados en el estudio. Además, este período de permanencia permitió asegurar la ausencia de preñez en las hembras. To­das las hembras utilizadas se hallaban sexualmente maduras. Durante su estancia en bioterio, machos y hembras fueron alojados en diferentes habitaciones. Las cajas fueron revisadas diariamente con el fin de controlar el estado sanitario de los animales.

Para este estudio se utilizaron 23 hembras y 32 machos maduros sexualmente. Debido a que no se pudo capturar el número de machos requerido (46), y siguiendo a Vrublevska et al. (2015), 14 fueron utilizados dos veces con un intervalo de entre 8 y 12 días entre una y otra participación. Este intervalo fue similar al utilizado por Klemme et al. (2006a) y Steinmann et al. (2009). De este modo se con­formaron 23 grupos experimentales, constituidos cada uno de ellos por una hembra y dos machos de pesos similares.

Cada grupo fue utilizado en 3 experimentos sucesivos: E1, estudio del establecimiento de jerar­quías de dominancia-subordinación; E2, estudio de la elección de macho por parte de la hembra; E3, estudio de la persistencia de la condición de dominancia. En todos ellos se empleó una Cámara de Selección (CS) (modificada de Mech et al., 2003) de acrílico transparente de 50 x 50 x 30 cm, piso abierto y dividida en 3 compartimentos: 2 compar­timentos menores y contiguos de 25 x 25 x 30 cm (CM) donde se ubicaron los machos (macho 1 y 2), y un compartimento mayor de 25 x 50 x 30 cm donde se ubicó una hembra (compartimento estí­mulo: CE) (Fig. 1). Los tabiques que separan los compartimentos fueron perforados para permitir el intercambio visual y olfatorio entre individuos, pero no el contacto directo entre ellos. De acuerdo con Rozenfled y Rasmont (1991) y Thomas (2002), en este estudio se identificaron marcas odoríficas (MO: deposiciones de orina y heces por parte de un individuo sobre el sustrato) y marcas odoríficas secundarias (MS: deposiciones de orina y heces depositadas por un individuo en cercanía de las MO dejadas por otro individuo en una instancia anterior). Siguiendo a Hurst (1987) y a Ferkin (1999 a,b), se consideraron sobremarcas (SM) a las MS depositadas exclusivamente sobre las MO dejadas por otro macho en una instancia previa. Para el registro de marcas odoríficas, en cada uno de los 3 experimentos se colocó en el piso de la CS, una hoja de papel blanco cuadriculado de 90 g. (con celdas de 0.5 cm²), previamente identificado (Fig. 2a).

Fig. 1. Esquema de la Cámara de Selección (CS) que muestra el Compartimento Estímulo (CE) en el cual se ubica la hembra, y los dos Comparti­mentos Menores (CM) en los cuales se ubican los machos (m1 y m2). La línea punteada próxima a los tabiques que separan los compartimentos (CM-CM y los dos CM-CE) indican las perfo­raciones realizadas en los mismos.

Fig. 2. Esquema de la cámara de selección que muestra: a) ubicación de las hojas de papel co­locadas en CM (P1.1 y P1.2), y en CE (P2); b) protocolo de corte de las hojas de papel P1 que contienen las marcas odoríficas de los machos, para la obtención de P1.1a y P1.2a (cercanas a CE) y P1.1b y P1.2b (distantes del CE); c) distribución de las hojas de papel en CE que contienen las marcas odoríficas dejadas por los machos durante E1 (P1.1a y P1.2a), y la hoja limpia de papel P3; d) distribución de las hojas de papel en CM que contienen las marcas odoríficas depositadas por los machos durante E1 (P1.1b y P1.2b), y las hojas limpias de papel P4.1 y P4.2.

Debido a que una exposición prolongada de los oponentes podría conducir a la familiaridad entre los mismos (Mech et al., 2003), cada experimento tuvo una duración de 10 minutos.

E1: Estudio del establecimiento de jerarquías de dominancia-subordinación

Siguiendo a Korpela et al. (2011) y Becker et al. (2012), la condición de dominancia de los machos se determinó principalmente por el número de celdas de 0.5 cm2 marcadas por cada uno de los machos probados simultáneamente. Para ello, en cada uno de los CM se introdujo un macho (macho 1 y 2, de masa corporal similar, ± 2 g), mientras que en el CE se colocó una hembra (± 2 g con respecto a la masa corporal de los machos). Los machos y la hembra pudieron desplazarse libremente en sus compartimentos marcando sus respectivas hojas de papel (macho 1: P1.1; macho 2: P1.2; hembra: P2). Además, para revalidar la condición de dominancia de los machos se registró la distribución espacial de las MO y la superficie promedio del área marcada por cada macho oponente. Una vez finalizado este experimento, cada P1 fue removida y los animales fueron temporalmente ubicados en sus respectivas cajas individuales de procedencia. por la mitad para ser usado en el E2 (Fig. 2b).

E2: Estudio de la elección de macho por parte de hembras en relación a su condición de dominancia

Al inicio de este experimento, la mitad del papel que contenía las marcas odoríficas dejadas por ambos machos durante E1 en el sector más cercano a CE (P1.1a y P1.2a) (Fig. 2b) fue colocada en el piso del CE, en la sección más cercana a CM. La superficie restante del compartimento estímulo fue cubierta con una hoja limpia (P3) (Fig. 2c). A continuación la misma hembra utilizada en E1 se reintrodujo en el CE.

La elección de macho se estudió de acuerdo al número de marcas odoríficas secundarias depo­sitadas por la hembra (MS) sobre los sustratos conteniendo MO de los machos (P1.1a y P1.2a). Para el análisis de los datos se realizó una Prueba de Mann-Whitney (α=0.05). El análisis estadístico fue realizado usando el programa R versión 3.2.4 (R Development Core Team 2016). Además, como un indi­cador de preferencia, se registró el tiempo de permanencia de la hembra en cercanía de uno u otro macho. Para obtener un registro continuo de la ubicación espacial de la hembra en CE se procedió a filmar la experiencia.

Estudio de la reafirmación de la jerarquía de dominancia de los machos

Para este estudio, sobre la mitad del piso de CM más cercana al CE se colocó la mitad restante de P1 (P1.1b y P1.2b), girada 180° respecto de su posición original (Fig. 2d). De esta manera, la porción de hoja marcada por el macho 1 durante E1 quedó cubriendo la mitad del piso del compartimento del macho 2 y viceversa. La mitad restante del piso de cada CM fue cubierta con papel limpio (P4) (Fig. 2d). A continuación, los machos fueron reintro­ducidos en sus correspondientes CM respetando su ubicación original en E1. Luego de 10 minutos, los dos machos se extrajeron de la CS y fueron ubicados en cajas de policarbonato individuales, donde permanecieron hasta el momento de su liberación en el sitio de su captura. Las marcas odoríficas depositadas sobre P1.1b y P1.2b fueron identificadas como MS.

Todas las marcas odoríficas registradas durante los experimentos se visualizaron utilizando una lámpara de luz UV, y para su identificación y análisis fueron calcadas sobre una hoja de acetato transparente, dividida en grillas de 0.5 cm² (Desjardins et al., 1973; Bec­ker et al., 2012). Posteriormente, y para generar una base de registro permanente de las MO, las mismas fueron extrapoladas a una hoja de papel cuadricu­lado blanco. Para cuantificar las marcas odoríficas depositadas por cada individuo, se contó cada celda de 0.5 cm² que evidenció la presencia de MO.

Las observaciones comportamentales de machos se registraron durante E1 a través de una cámara filmadora. Cada comportamiento observado fue cal­culado como el porcentaje de tiempo en el cual fue exhibido durante los primeros 5 minutos de duración del experimento. Esto, debido a que la inclusión de los minutos restantes (5) podría conducir a la incorporación de comportamientos estereotipados y/o realizados por habituación (Martin y Bateson, 1998). Para facilitar el análisis de los comporta­mientos exhibidos por los machos, el área de los CM fue discriminada en tres áreas más pequeñas: AH (área colindante al compartimento ocupado por la hembra); AO (área contigua al compartimento ocupado por el macho oponente); AR (área res­tante) (Fig. 3). Para la descripción de las diferentes pautas comportamentales se utilizaron los criterios propuestos por Bonatto et al. (2013) (Apéndice 1).

Fig. 3. Área de los Compartimentos Menores (CM) discriminadas en áreas más pequeñas, demarcadas para el estudio de la distribución de las marcas odoríficas depositadas por los machos oponentes. AH: área colindante al compartimento correspondiente a la hembra; AO: área contigua al compartimento correspondiente al macho oponente; AR: área restante.

RESULTADOS

La densidad de la población de origen de A. azarae fue de 92 individuos por hectárea (± 6.56), un valor muy similar al registrado por Gomez et al. (2011) en ambientes naturales unidimensionales en la misma época del año.

A partir del número de marcas odoríficas depositadas por los machos en E1 se pudo discriminar entre dominantes y subordinados; los machos dominantes depositaron en pro­medio 123.43 ± 56.20 MO, mientras que los machos subordinados dejaron un promedio de 61.87 ± 31.82 MO. De este modo, los machos dominantes duplicaron el número de MO de los de menor jerarquía de dominancia. En cuanto a la distribución de las MO, los dominantes y subordinados depositaron un porcentaje pro­medio de 29.43 ± 6.06 y 18.35 ± 5.33 respecti­vamente, en el área aledaña al compartimento ocupado por la hembra. En cuanto a los valores de porcentaje promedio de MO depositadas por dominantes y subordinados en el área adyacente al macho oponente, los primeros colocaron el 27.65% ± 9.95, y los subordinados el 12.78% ± 5.76. El resto de las MO deposi­tadas por machos dominantes (30.74 ± 17.43) y subordinados (56.35 ± 28.03), se registraron en AR. Con respecto a la superficie promedio del área marcada por cada macho oponente durante E1, los machos que marcaron un mayor número de celdas cubrieron un área mayor que los subordinados (68 cm² ± 21.68 y 31cm² ± 12.78, respectivamente). Así, los ma­chos dominantes duplicaron la superficie del área marcada con MO, respecto a la marcada por los subordinados.

Con respecto a la elección de macho por parte de hembras de A. azarae en relación a su condición de dominancia, de un total de 649 MS depositadas por las hembras sobre el sustrato marcado por los machos en P1, 13.87 ± 17.42 correspondieron al macho domi­nante y 14.35 ± 11.75 al macho subordinado. En este estudio no se registraron diferencias estadísticamente significativas en el número de MS depositadas por las hembras en respuesta a la condición de dominancia de los machos (U = 228; N = 23; p = 0.4269).

En relación a la reafirmación de la jerar­quía de dominancia, de un total de 1743 MS depositadas por los machos dominantes, solo 53 fueron colocadas sobre las MO del macho subordinado. De esta manera, solo el 3.04% resultaron ser SM del dominante sobre el macho subordinado. Por otra parte, de las 1043 MS depositadas por los machos subordinados, 51 de ellas (4.90%), constituyeron SM al macho dominante.

Con respecto a los tiempos de permanencia de los machos dominantes y subordinados en AO, en general estos fueron breves y similares. De los 300 segundos de observación, los do­minantes ocuparon el AO durante un tiempo promedio de 25.12 ± 13.64, y los subordinados durante 21.43 ± 12.23. Por otra parte, el tiempo de permanencia de los machos en cercanía del compartimento de la hembra, tampoco varió en relación a la condición del macho. Los machos dominantes se mantuvieron sobre AH durante 31.72 ± 21.16, y los subordinados lo hicieron durante 29.74 ± 16.51. Los machos, independientemente de su condición, pasaron la mayor parte del tiempo explorando el en­torno. Los dominantes exploraron vertical y horizontalmente el AR durante un tiempo pro­medio de 43.16 ± 19.91, en tanto que los machos subordinados lo hicieron durante 48.83 ± 16.72. En cuanto a los tiempos de permanencia de la hembra durante E1, se observó que estas permanecieron en cercanía de los machos dominantes un tiempo promedio de 23 ± 09.11 y de 22.05 ± 10.07 en cercanía de los subordi­nados. De esta manera, las hembras invirtieron el mismo tiempo en permanecer en cercanía de uno u otro macho. Las hembras exploraron el entorno durante un tiempo promedio de 49 ± 13.01. En relación a los tiempos dedicados a explorar las marcas odoríficas depositadas por los machos durante E1, durante E2 las hembras exploraron las marcas depositadas por los ma­chos dominantes durante 28 ± 08.11 y durante 29 ± 09.12 las correspondientes al subordinado.

En cuanto a las posturas agresivas y sumi­sas registradas por los machos durante E1, se observó que en solo cuatro experiencias des­plegaron dichas posturas, y en todos los casos ninguno de los comportamientos mencionados fue exhibido por más de 40 segundos.

DISCUSIÓN

Si bien hace mucho tiempo que en pequeños roedores el marcado odorífico es considerado un mecanismo destacado de comunicación olfativa utilizado en el establecimiento de te­rritorios (Gosling, 1982; Johnston, 1983), en los primeros estudios sobre dominancia el criterio principal utilizado se basaba en los resultados de enfrentamientos diádicos (Van Oortmerssen, 1970; Van Zegeren, 1980; Dewsbury, 1982). En estudios posteriores, si bien se consideraban los comportamientos agonísticos, se incluyeron las marcas de olor de los machos contrincantes a modo de revalidación de la jerarquía de dominancia alcanzada (Rozenfeld y Rasmont, 1991). Finalmente, una gran parte de las in­vestigaciones sobre acceso y mantenimiento de la condición de dominancia de un macho sobre otro se han basado exclusivamente en las marcaciones odoríficas (Gosling et al., 2000; Thomas, 2002; Thomas y Wolff, 2002; Korpela et al., 2011; Becker et al., 2012). Estos autores han sugerido que la marcación odorífica representa una prueba fiable, a prueba de engaño, que debería ser favorecida por la selección sexual. Además, esta prueba presenta la gran ventaja de evitar heridas corporales, habituales en los enfrentamientos diádicos, las cuales a su vez podrían condicionar la elección de la hembra (Horne e Ylönen, 1996; Klemme et al., 2006b). En el presente estudio, donde el establecimiento de la condición de dominancia de los machos de A. azarae se determinó a partir del número de marcas odoríficas, de su distribución espacial, y de la superficie promedio del área marcada por cada macho oponente, se pudo discriminar claramente entre dominantes y subordinados. Rozenfeld y Rasmont (1991), Korpela et al. (2011) y Becker et al. (2012), también determi­naron la condición de dominancia de machos de Myodes glareolus y de Peromyscus californicus y P. leucopus a partir del número de celdas del sustrato marcadas por cada macho oponente, sin incluir enfrentamientos directos previos entre los machos donadores de olor.

Si bien en este estudio la existencia de jerar­quías de dominancia en machos de A. azarae se basó únicamente en las marcaciones odoríficas, las observaciones comportamentales realizadas por Bonatto et al. (2013), en el marco del para­digma residente-intruso (Tobias, 1997) y de la hipótesis de valoración asimétrica de recursos (Maynard Smith y Parker, 1976; Parker y Ru­benstein, 1981), mostraron que en machos de A. azarae existe una relación directa entre la posesión de un territorio reproductivo exclusivo y la condición de dominancia. Cuando estos autores realizaron enfrentamientos intrasexua­les de machos de esta especie en presencia de marcas de olor de hembras receptivas, los machos residentes mostraron altos niveles de agresión hacia los intrusos, y los altos valores de comportamiento sumiso exhibido por los intrusos respaldaron la dominancia compor­tamental de los residentes.

Varios autores observaron que las marcas odoríficas secundarias y las sobremarcas se hallan asociadas con la reafirmación de la condición de dominancia entre machos de es­pecies de roedores (Shapiro y Dewsbury, 1986; Rozenfeld et al., 1987; Rozenfeld y Rasmont, 1991; Hurst, 1993; Klemme et al., 2006b). Sin embargo, en este trabajo los machos dominantes y los subordinados depositaron valores simila­res de sobremarcas. De esta manera, los machos de A. azarae no utilizarían las sobremarcas de orina como una estrategia de mantenimiento de su condición de dominancia. En un estudio realizado para discernir el rol de las sobremar­cas, Thomas y Wolff (2002) observaron que las marcas secundarias depositadas por machos de Microtus ochrogaster y M. pennsylvanicus no constituyeron sobremarcas y sugirieron que estas principalmente actuarían maximizando la identidad del individuo y evitando la confusión entre marcas. Por otro lado, según Qvarns­tröm y Forsgren (1998) y Waterman (2007), la sobremarcación odorífica representaría una estrategia de alto costo ya que conduciría a un incremento en la probabilidad de depredación y una mayor susceptibilidad a enfermedades.

Con respecto a la elección de macho por parte de hembras de A. azarae, los resultados obtenidos en este estudio muestran que estas no exhibirían preferencia por la condición de dominancia del macho; la cantidad promedio de MS depositadas por las hembras sobre las marcas odoríficas de ambos machos fueron similares. Además, las hembras no variaron sus tiempos de permanencia en cercanías o sobre las marcas odoríficas depositadas por machos dominantes o subordinados. Sin em­bargo, varios autores encontraron que en las especies poligínicas Myodes glareolus y Microtus oeconomus (Lambin et al., 1992; Horne e Ylö­nen, 1996; Kruczek, 1997; Kruczek y Zatorska, 2008), y en la promiscua-poligínica Microtus pennsylvanicus (Johnston et al., 1997a,b), las hembras receptivas aumentaron la frecuencia de sus marcas odoríficas en presencia de machos dominantes. Por otra parte, Ferkin (1999a,b), Rich y Hurst (1998) y Woodward et al. (2000) reportaron que en especies promiscuas y poli­gínicas las hembras permanecen más tiempo en contacto con las marcas odoríficas depositadas por los machos dominantes. Estas observacio­nes concuerdan con las realizadas por Lopuch y Matula, (2008) y Lopuch y Radwan (2009) quienes proponen que en especies de roedores poligínicos y promiscuos la jerarquía de do­minancia de los machos refiere a la prioridad de un individuo por el acceso a parejas como resultado de interacciones previas.

En muchas especies de roedores las hembras son capaces de evaluar la condición de los machos a través de cambios en la concentra­ción de andrógenos volátiles presentes en la orina (Bronson y Caroom, 1971; Bronson y Marsden, 1973; Jemiolo et al., 1985, 1991). Las marcas odoríficas proveen información veraz de la habilidad de un macho de defender su territorio, ya que solo un macho exitoso puede asegurar que sus marcas predominen en toda el área defendida, restringiendo el ingreso a potenciales competidores (Gosling, 1982; Hurst, 1993, 2009; Brunner et al., 2016). Así, las marcas odoríficas frescas de machos com­petidores indicarían el fracaso o el éxito en la exclusión de los desafiantes, permitiendo que las hembras puedan elegir entre machos con diferentes condiciones de dominancia (Hurst et al., 2005). Si bien las hembras son capaces de seleccionar las marcas odoríficas frescas que han contramarcado las del oponente vencido (Rich y Hurst, 1999), según Cheetham et al. (2007), ellas también deberían ser capaces de reconocer al macho dueño de las mismas a través del contacto nasal directo. Según Mateo (2004) y Thom y Hurst (2004), la adquisición de la capacidad de discriminar entre potenciales parejas reproductivas se hallaría relacionada con la capacidad de la hembra de memorizar y utilizar la información surgida de encuentros anteriores, en sus futuras respuestas hacia los mismos individuos. Teniendo en cuenta que en especies de pequeños roedores poligínicos solo una minoría de machos gana acceso a varias hembras, que las hembras son parti­cularmente sensibles al estatus social de los machos, y que se aparean preferentemente con aquellos dominantes capaces de defender exitosamente su territorio (Wolff, 1985; Kruc­zek, 1997; Rosell et al., 2008; Hurst, 2009), los resultados obtenidos en este estudio podrían estar afectados por las condiciones a las cuales fueron expuestos los individuos (por ejemplo, la ausencia de contacto físico directo durante la experiencia). Por otra parte, si las hembras no hubieran tenido experiencias previas en la población de origen con los machos a los cuales fueron expuestas en cada ensayo, estas carecerían de herramientas para la evaluación de sus respectivas condiciones competitivas. De este modo, debido a que nuestro diseño experimental podría reducir la compatibilidad de los resultados obtenidos respecto a una situa­ción completamente natural, sería importante profundizar el estudio sobre elección de pareja por parte de hembras de A. azarae.

Por otra parte, es posible que en este estudio la condición de dominancia o subordinación identificada en los machos enfrentados haya reflejado en cierto modo la variabilidad intrasexual e intraespecífica respecto a la extroversión y la toma de riesgo de los individuos (Wilson et al., 1994; Sun et al., 2007; Réale et al., 2007, 2009; Korpela et al., 2011). Así, el diseño de las futuras inves­tigaciones deberían incluir la identificación previa de machos dueños de un territorio reproductivo exclusivo y de machos excluidos de la población reproductiva, y el contacto previo de las hembras con machos contrin­cantes de diferente calidad. Esto permitiría la evaluación, por parte de la hembra, de las condiciones competitivas de los oponentes y facilitaría el reconocimiento y elección de un olor en particular en relación a la condición de dominancia del donador.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue posible gracias a la Secretaría de Ciencia y Técnica (SECyT), Universidad Nacional de Río Cuarto.

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APÉNDICE 1

Comportamientos observados en Akodon azarae durante los experimentos 1 y 2.