NOTA

¿Densidad, abundancia relativa u ocupación del pecarí de collar? Optimizando el esfuerzo de muestreo

 

Bibiana Gómez-Valencia^1,2 y Olga Montenegro^1,3

¹ Grupo en Conservación y Manejo de Vida Silvestre, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Carrera 45 #26-85, Sede Bogotá D.C., Colombia, Código Postal 11001. Teléfono (57) (1) 3165000, ext. 11505. [Correspondencia: Bibiana Gómez-Valencia <bgomezv@gmail.com>].
² Estudiante de Doctorado en Ciencias Biológicas, GESEAA-Universidad de Buenos Aires
³ Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Carrera 30 # 45 – 03. Edificio 425 oficina 108, Bogotá-Colombia.

Recibido 15 octubre 2015.
Aceptado 9 mayo 2016.

Editor asociado: A Noss

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RESUMEN.

Comparamos los siguientes tres métodos para la estimación de abundancia del pecarí de collar: 1) densidad estimada por conteos y medición de distancias en transectos en línea; 2) abundancia relativa (AR) obtenida de tres formas: observaciones directas (AR-OD), huellas a lo largo de transectos lineales (AR-HT) y huellas en parcelas (AR-HP); y 3) ocupación y detección con medidas repetidas de presencia-ausencia. Se encontró correlación positiva entre la AR de huellas en parcelas y huellas en transectos, al igual que la AR de huellas en parcelas y observación directa. Las huellas a lo largo de transectos tuvieron la mayor probabilidad de detección. Los modelos de ocupación son una mejor alternativa que los índices de abundancia de observación directa e indirecta, porque tienen en cuenta la detección imperfecta. Se recomienda el uso de huellas para su estimación.

ABSTRACT.

Density, relative abundance or occupancy of the collared peccary? Optimizing sampling effort.

We compared three methods for estimating collared peccary abundance: 1) density estimation by line transect; 2) relative abundance (RA) estimated using direct sightings, track counts along trails and track counts on plots; and 3) occupancy and detectability by repeated presence-absence measures. We found a positive correlation between the RA of tracks on plots and tracks along trails. Likewise, we found a positive correlation between RA from tracks on plots and RA from direct sightings. Tracks along trails had the highest detection probability. Occupancy models are superior to abundance indices because they take into account variation in detectability. We recommend the use of tracks along trails for those models.

Palabras clave: Detección; Huellas; Observación directa; Puinawai; Tuparro.

Key words: Detection; Puinawai; Sightings; Tracks; Tuparro.

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Los pecaríes son ungulados neotropicales cuya abundancia varía significativamente de acuerdo con las condiciones del hábitat y la presión de cacería (Altrichter y Boaglio, 2004; Peres y Palacios, 2007; Reyna-Hurtado y Tanner, 2007). En gran parte de su distribución, los pecaríes pueden llegar a ser sobreexplotados y es fundamental conocer la abundancia de sus poblaciones para evaluar sus cambios en el tiempo y los efectos de la cacería para identi­ficar medidas de manejo apropiadas.

Estimar la densidad de grandes mamíferos en los bosques tropicales es un desafío debido a su difícil detección (McDonald y Thompson, 2004; Longoria y Weckerly, 2007). En algunas circunstancias se sugieren otras formas de esti­mación como la abundancia relativa al esfuerzo de muestreo (Greenwood y Robinson, 2006; de Thoisy y Richard-Hansen, 2008) o las infe­rencias sobre la proporción de sitios ocupados por individuos de una población. Estas últimas se basan en datos de presencia-ausencia en unidades de muestreo y en la detección imper­fecta (MacKenzie y Nichols, 2004; MacKenzie et al., 2006; Tobler et al., 2009). El modelo de ocupación con heterogeneidad en la detección desarrollado por Royle y Nichols (2003) rela­ciona esa heterogeneidad con la abundancia en cada sitio. Estos métodos pueden ser muy útiles para especies de baja detección y baja abundancia, como ocurre con los pecaríes en la región de la Guayana colombiana (Gómez y Montenegro, 2012).

En este trabajo se compararon las estima­ciones de abundancia del pecarí de collar obtenidas mediante: 1) densidad estimada por conteos y medición de distancias en transectos en línea, 2) abundancia relativa (AR) obtenida de tres formas: por observaciones directas (avistamientos) (AR-OD), huellas a lo largo de transectos lineales (AR-HT) y huellas en parcelas (AR-HP), y 3) ocupación y detección obtenida de medidas repetidas de presencia– ausencia utilizando el modelo de ocupación y heterogeneidad en la detección de Royle y Nichols (2003) para cada uno de los métodos (HT, HP, OD).

El estudio se realizó en dos localidades de la Guayana colombiana: el Parque Nacional Natural el Tuparro (PNNT) y la Reserva Nacional Natural Puinawai (RNNP). Se esta­blecieron en cada localidad senderos en los bosques de tierra firme identificados a partir de una clasificación supervisada de imágenes Landsat (Gómez, 2010). Todos los senderos de muestreo se hicieron para este estudio y ninguno de los lugares elegidos correspondió a caminos o senderos existentes previamente (Gómez et al., 2016). En el PNNT se abrieron seis senderos con una longitud que varió entre 2.15 y 4.5 km (total = 20 km). En la RNNP se abrieron nueve senderos de 3 a 5.5 km de longitud (Total = 33.3 km).

Los muestreos se realizaron de forma simul­tánea en las dos localidades entre abril y julio de 2009. Para tal fin se contó con un equipo de tres profesionales y tres investigadores locales indígenas experimentados.

Cada sendero se recorrió entre 9 y 12 días consecutivos. El esfuerzo total fue de 228.5 km recorridos en el PNNT y 289.8 km en la RNNP tanto para la observación directa como para la búsqueda de huellas. Además se establecieron parcelas de 0.25 m² (50 x 50 cm) a lo largo de los senderos. Se estableció una parcela por cada 100 m de longitud de transecto (10/km). En total se instalaron 211 parcelas en PNNT y 297 en RNNP (Gómez et al., 2016). Estas parcelas se revisaron entre 5 y 12 días consecutivos. El esfuerzo de muestreo total para el PNNT fue de 2412 parcelas (11 a 12 visitas) y en la RNNP fue de 1145 parcelas (5 visitas). Después de cada revisión, cada parcela se preparó de nuevo borrando las huellas registradas.

Se estimó la densidad con el método de King, debido al bajo número de observaciones directas (Rabinowitz, 2003). La fórmula de este método es D = n / 2LA; donde, n = número de observaciones, L = longitud del transecto y A = la distancia máxima de observación entre el animal detectado y el observador.

El índice de pecaríes observados (AR-OD) fue el número de observaciones directas / total de kilómetros recorridos x 10 km (De Thoisy et al., 2008). El índice de huellas en los tran­sectos (AR-HT) se calculó como el número de huellas observadas / total kilómetros recorridos x 10 km (Rabinowitz, 2003). El índice de hue­llas en las parcelas (AR-HP) fue el número de parcelas con detecciones / número de parcelas instaladas x 100 (equivalente a las parcelas en 10 km). Todos los índices se escalaron a 10 km. Para comparar la abundancia del pecarí de collar entre las dos localidades, se calculó cada índice por transecto y se realizó una prueba de Mann-Whitney.

Se analizó la probabilidad de detección de cada método (OD, HT, HP) en relación a la localidad y al esfuerzo de muestreo utilizando el modelo de ocupación de Royle y Nichols (2003). Se consideró cada sendero como un sitio y cada día como una visita. El modelo de Royle y Nichols (2003) considera que la probabilidad de detección específica en cada sitio varía debido a diferencias en el número de individuos presentes. Los supuestos del modelo son: los sitios son independientes (senderos), la población es cerrada, los individuos se dis­tribuyen al azar en el espacio y la abundancia tiene una distribución de probabilidad de Poisson. Este modelo proporciona estimadores de los parámetros λ y r, definidos como la abundancia promedio por sitio y la probabi­lidad de detección respectivamente (Royle y Nichols, 2003). La probabilidad de ocupación (Ψ) es un parámetro derivado que se estima como ψ = 1 – e-λ. Lambda (λ) se interpretó como un índice ajustado por la probabilidad de detección. Se usaron los pesos de cada modelo, derivados del criterio de información de Akaike corregidos para muestras pequeñas (AICc), para determinar la evidencia relativa a favor de cada modelo (MacKenzie et al., 2002). Cuando varios modelos fueron seleccionados, se realizó un promedio de los mismos. Con el fin de analizar la relación entre los índices de AR, se realizó una correlación de Spearman entre los valores estimados. Por último, con el fin de evaluar el número de medidas re­petidas mínimas sugeridas para la estimación de la ocupación, se realizó la predicción de la probabilidad de detección acumulada hasta 15 medidas repetidas con la probabilidad de detección obtenida del mejor modelo. Todos los análisis estadísticos se realizaron en el programa estadístico R versión 3.2 (R Development Core Team, 2012) con el paquete Unmarked (Fiske y Chandler, 2011).

La densidad fue 7.3 ind./km² en el PNNT y 2.2 ind./km² en la RNNP. No se encontró diferencia entre los índices AR-OD (U = 23.5; p = 0.5), AR-HT (U = 31; p = 0.6), ni AR-HP (U = 14.5, p = 0.14) entre las dos localidades. Lambda y la proporción de sitios (senderos) ocupados fueron mayores en el PNNT que en la RNNP (Tabla 1).

Tabla 1 Densidad, abundancia relativa (observación directa y huellas) y ocupación del pecarí de collar en el Parque Nacional el Tuparro (PNNT) y en la Reserva Nacional Natural Puinawai (RNNP), Guayana colombiana. L: Localidad, EM: Esfuerzo de muestreo en kilómetros recorridos, ODind: Observación directa de individuos, ODgr: Observación directa de grupos, HT: Huellas en transectos, HP: Huellas en parcelas, EE: Error estándar, RN: Modelo de Royle y Nichols (2003).

El peso del mejor modelo de detección para HP incluyó el efecto del esfuerzo de muestreo y tuvo un peso del 36%, mientras que para las HT y la OD el modelo nulo fue el mejor y re­presentó el 53% y 44% del peso respectivamente (Tabla 2). Debido a que varios modelos fueron posibles se realizó un promedio de los mismos (Tabla 3). Al considerar los tres métodos, se logró detectar el pecarí de collar en los seis senderos analizados en el PNNT; con OD se registró la especie en 4 senderos (67%), con las HT en 4 (67%) y con las HP en 5 (83%). En la RNNP, con los tres métodos, se logró detectar la especie en 8 de los 9 senderos; con OD se detectó la especie en 3 senderos (37.5%), con las HT en los 8 (100%) y con las HP en 4 (50%). Lo anterior coincidió con la mayor probabilidad de detección para HT, seguida de HP y OD (Tabla 3). Se observó que entre las áreas, la probabilidad de detección con HP y OD fue mayor en PNNT, mientras que la detección con HT fue mayor en la RNNP (Tabla 3). Se encontró correlación positiva entre los índices de HP y HT (r = 0.8, P = 0.03), y entre HP y OD (r = 0.6, P = 0.04), pero no entre la HT y OD (r = 0.34, P = 0.2). Cuando consideramos la mejor probabilidad de detección obtenida en nuestro estudio (r = 0.2), la probabilidad de detección del pecarí de collar es mayor al 75% al realizar 6 medidas repetidas (Fig. 1).

Tabla 2 Modelos de detección (Royle y Nichols, 2003) del pecarí de collar con huellas en transectos (HT), huellas en parcelas (HP) y observación directa (OD) en dos áreas protegidas de la Guyana colombiana. λ: abundancia promedio por sitio, r: probabilidad de detección, EM: Esfuerzo de muestreo, L: Localidad, N.P.: Número de parámetros, AICc: Criterio de Información de Akaike corregido para muestras pequeñas.

Tabla 3 Parámetros estimados para la probabilidad de detección (r) del pecarí de collar en dos áreas protegidas de la Guayana colombiana. HP: Huellas en parcelas, HT: Huellas en transectos, OD: Observación directa, λ: abundancia promedio por sitio, Int: Intercepto, PNNT: Parque Nacional Natural el Tuparro, RNNP: Reserva Nacional Natural Puinawai, EM: Esfuerzo de muestreo, EE; Error estándar, IC: Intervalo de confianza.

Fig. 1. Probabilidad acumulada de detección de pecaríes de collar a partir de huellas en la Guayana colombiana.

Las abundancias obtenidas con los diferentes métodos e índices utilizados en el presente trabajo muestran la misma tendencia de no diferencias entre las dos áreas protegidas, excepto para los resultados obtenidos con la información de huellas, con el modelo de Royle y Nichols (2003) que tiene en cuenta la detección imperfecta. Tal como lo sugieren Reyna-Hurtado et al. (2006), para estudiar los pecaríes no existe un método perfecto y las decisiones tienen que basarse en los análisis de costo beneficio y en la pregunta de inves­tigación.

Cada método de detección tiene ventajas y desventajas en la estimación de abundancia. La estimación de densidad con distancias en transectos en línea tiene la desventaja de re­querir un elevado esfuerzo de muestreo y un mínimo de muestra (20 observaciones) para el análisis estadístico asociado en DISTANCE (Thomas et al., 2010), el cual es muy difícil de satisfacer con animales en áreas tropicales (de Thoisy et al., 2008). En nuestro trabajo, a pesar de un esfuerzo de muestreo que superó los 200 km por sitio (518.3 km), el número de observaciones directas fue muy bajo (4), lo cual implicaría un esfuerzo cercano a los 1250 km por sitio para obtener el mínimo de muestra requerido en DISTANCE. La alternativa para la OD es expresarla como una tasa de obser­vación (de Thoisy et al., 2008). Sin embargo, para ungulados y más aún en sitios de baja abundancia como estas dos áreas protegidas (Gómez y Montenegro, 2012), se requieren más de 100 km de recorridos para obtener una estimación confiable. Adicionalmente, la OD falla en detectar la especie en sitios donde está presente, que sí son detectados a través de huellas (2 senderos en PNNT, 4 senderos en RNNP), tal como lo encontraron Fragoso et al. (2016) en el monitoreo de vertebrados en la Guyana.

Se podría asumir que la AR es una medida que permite comparar entre sitios, al considerar que a mayor cantidad de rastros, mayor abun­dancia de individuos. En este caso los índices obtenidos podrían ser útiles para monitorear las poblaciones. Los índices, de observación directa o indirecta, no tienen en cuenta la detección imperfecta, un factor importante para la com­paración entre sitios o muestreos (Greenwood y Robinson, 2006). La probabilidad de detec­ción entre las localidades para cada método (OD, HT, HP) tuvo una variación similar a lo observado por los índices, como ocurrió con la estimación de AR-HT cuyos valores fueron inversos a los demás índices, tal como ocurrió con la probabilidad de detección. Por lo tanto, para especies de muy baja detección, los mo­delos de ocupación son una mejor alternativa ya que permiten modelar simultáneamente el proceso de observación y el proceso ecológico de interés (Kery y Royle, 2015).

Las medidas repetidas para los modelos se pueden obtener a través de las huellas (HT o HP), las cuales permitieron detectar la especie entre el 60 y el 100% los senderos. La búsqueda de huellas a lo largo de transectos es un mé­todo logísticamente más fácil, sin embargo, es dependiente de la capacidad de observación del investigador y de las condiciones del terreno. Por su parte, las parcelas pueden facilitar la detección de huellas, aunque implican un gran esfuerzo adicional en campo y pueden generar sesgo para especies que repelen actividad huma­na. Sugerimos el uso de huellas en transectos como primera alternativa para el seguimiento de poblaciones de pecaríes, ya que esta técnica presentó la mayor probabilidad de detección. La evaluación de las poblaciones de pecaríes a través de signos se ha sugerido como una buena alternativa, ya que es posible medir la distribución de la especie en grandes áreas, pro­porcionando información para el monitoreo de sus poblaciones en áreas protegidas (Longoria y Weckerly, 2007).

Los modelos de ocupación ajustados por la probabilidad de detección permitieron obser­var una diferencia entre las áreas protegidas, la cual no fue detectable con los índices que no la consideran. Por lo tanto, con el mismo presupuesto para estudiar y monitorear las poblaciones silvestres de pecaríes, se pueden obtener mejores resultados a partir de signos y la estimación de la ocupación ajustada con la probabilidad de detección que mediante obser­vación directa solamente, ya que la estimación de abundancia a través de observación directa con los modelos que consideran la detección imperfecta (DISTANCE), requieren un tamaño de muestra difícil de obtener en campo.

Los modelos de ocupación son una alternati­va más adecuada que los índices de abundancia de observación directa e indirecta, porque tienen en cuenta la detección imperfecta. Cualquier tipo de registro de la presencia de animales (observación directa o indirecta) de­bería ser sometido a estimación de probabilidad de detección y el uso de modelos de ocupación que la consideran. Sugerimos el uso de huellas porque tienen mayor probabilidad de detección que la observación directa.

Agradecimientos.

Este trabajo fue financiado por Colcien­cias a través del Proyecto “Ecología, uso y conservación de ungulados en la Orinoquía y Amazonía colombianas”, la Fundación Alejandro Ángel Escobar-Beca Colombia Biodiversa y la División de Investigación —Sede Bogotá— UN. Al Instituto de Ciencias de la Universidad Nacional de Colombia, a la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales, específicamente el PNNT y la RNNP. Agradecemos a nuestros colegas Miguel Rodríguez, Néstor Roncancio, Mónica Martínez, Felipe Suárez, Wendy López y Carolina Mora, así como a todos los miembros de la comunidad Zancudo y al personal del PNNT por el apoyo en campo. A Jeffrey Thompson por su valiosa colaboración con los análisis de ocupación en R.

LITERATURA CITADA

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