NOTA

Nuevos registros de Natalus tumidirostris (Chiroptera: Natalidae) en Colombia, con notas sobre su variación morfométrica

 

Darwin M. Morales-Martínez^1,2, Catalina Cárdenas-González¹, Camilo Fernández-Rodríguez², Miguel E. Rodríguez-Posada^1,2,3 y Luz Myriam Moreno-Bejarano⁴.

¹ Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, Instituto de Ciencias Naturales, Laboratorio de Mamíferos, Grupo en Conservación y Manejo de Vida Silvestre, carrera 30 # 45-03 edifico 425, Bogotá, Colombia. [Correspondencia: Miguel E. Rodríguez-Posada <migrodriguezp@yahoo.com>]
² Fundación Reserva Natural La Palmita, Centro de Investigación, Cra 4 No 58-59, Bogotá, Colombia.
³ Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS). Laboratorio de Ecología Funcional. Bogotá, Colombia.
⁴ Mamíferos de la Región Caribe. Barranquilla, Colombia.

Recibido 23 febrero 2016.
Aceptado 13 junio 2016.

Editor asociado: F Umetsu

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RESUMEN.

Presentamos tres nuevos registros de Natalus tumidirostris en Colombia. Reportamos por primera vez la presencia de la especie al oriente de los Andes en la región Guayana en la Serranía de La Macarena, y dos nuevas localidades para la región Caribe; una de ellas representa el primer registro para bosques húmedos en el país. Se encontró dimorfismo sexual secundario, siendo los machos de mayor tamaño que las hembras. Los individuos del oriente de los Andes son de mayor tamaño que los individuos de las regiones Caribe y Andina.

ABSTRACT.

New records of Natalus tumidirostris (Chiroptera: Natalidae) in Colombia, with notes on morphometric variation.

We present three new records for Natalus tumidirostris in Colombia, including the first record from the eastern side of the Andes in the Guiana region in the Serranía de La Macarena, and two new localities from the Caribbean region; one of them represents the first record of Natalus tumidirostris in humid forests for the country. Morphometric analyses show secondary sexual dimorphism, with males bigger than females. Individuals from the eastern side of the Andes are bigger than those from the Caribbean and Andean regions.

Palabras clave: Andes; Caribe; Dimorfismo sexual; Guayana; Variación geográfica.

Key words: Andes; Caribbean; Guiana; Geographic variation; Sexual dimorphism.

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Los murciélagos de la familia Natalidae se distribuyen desde el norte de México a través de Centroamérica y las Antillas, continuando en el norte de Suramérica hacia su margen oriental hasta el norte de Paraguay, incluyendo la región central de Brasil y el oriente de Bolivia (Gardner, 2008; Tejedor, 2011). La taxonomía de la familia ha sido controversial y actualmente se reconocen tres géneros y alrededor de 12 especies vivientes, más un género con una especie fósil (Goodwin, 1959; Koopman, 1994; Simmons, 2005; Gardner, 2008; Tejedor, 2011). En Colombia, están presentes Chilonatalus micropus y Natalus mexicanus en el archipielago de San Andrés y Providencia, y Natalus tumidirostris con distribución al norte del país en las regiones Caribe y Andina (Gardner, 2008; Solari et al., 2013).

La distribución geográfica de N. tumidirostris abarca la porción norte de Suramérica, incluyendo Colombia, Venezuela, Guyana, Guyana Francesa y Surinam. Los registros al norte de Venezuela son numerosos, mientras que en otros países se conoce de pocas localidades; sin embargo, es localmente abundante, formando grandes colonias (Tejedor, 2011).

Se han descrito dos subespecies de N. tumidirostris con base a la variación geográfica del tamaño (N. t. continentis Thomas, 1910 de Venezuela y N. t. haymeni Goodwin, 1959 de Trinidad), y una más con base en la morfología del borde posterior del hueso palatino (N. t. tronchonii Linares, 1971 de los Andes del norte). Actualmente, N. tumidirostris es considerada monotípica porque sus poblaciones presentan una gran variación morfológica sin tendencias geográficas y las emarginaciones del paladar varían individualmente (Tejedor, 2011). Se ha reportado que los machos son proporcionalmente más grandes que las hembras, aunque estas pueden presentar antebrazos más largos (Tejedor, 2011).

En Colombia, N. tumidirostris sólo se conoce en ecosistemas secos en dos localidades de los departamentos de Sucre y en Bolívar en la región Caribe, y en el cañón del Chicamocha en el departamento de Santander, al norte de la cordillera Oriental en la región Andina (Alberico et al., 2000; Gardner, 2008; Tejedor, 2011; Solari et al., 2013). En este trabajo presentamos los primeros registros de N. tumidirostris en bosques húmedos y en sabanas casmófitas de la región Guayana en Colombia, y exploramos el dimorfismo sexual y la variación geográfica. Incluimos especímenes que recolectamos recientemente y examinamos material de la Colección de Mamíferos “Alberto Cadena García” del Instituto de Ciencias Natu­rales de la Universidad Nacional de Colombia (ICN) y del Museo de Historia Natural de la ciudad de Ginebra, Suiza (Muséum d’Histoire Naturelle de Genève, MHNG) (Apéndice 1).

Para la identificación de los especímenes y las medidas morfológicas seguimos a Tejedor (2011). Se registraron las siguientes medidas con un calibrador digital con 0.01 mm de preci­sión: Longitud del antebrazo (LA), Longitud de la tibia (Lt), Longitud del metacarpo del tercer dígito (LMD3), y Longitud del metacarpo del quinto dígito (LMD5), Máxima longitud del cráneo (GLS), Ancho zigomático (ZW), Ancho de la caja craneana (BBC), Constricción post-orbital (PC), Ancho a través de molares (WAM), Ancho a través de caninos (WAC), Longitud de la fila dental maxilar (LMT), Longitud de la fila dental mandibular (LMaT), Longitud cóndilo incisivo (CIL), Longitud cóndilo ca­nino (CCL), Longitud de la mandíbula (ML), y Ancho entre los procesos mastoideos (MB). La Longitud total (LT), Longitud de la cola (LC) y Longitud oreja (LO) se tomaron de las etiquetas de los especímenes.

Evaluamos el dimorfismo sexual en el tama­ño del cráneo para 17 machos y 17 hembras provenientes de las poblaciones de Santander a través de un Análisis Multivariado de Va­rianza (MANOVA) utilizando la Lambda de Wilk, incluyendo ocho medidas (GLS, ZW, PC, WAM, LMT, CIL, CCL, MB). Para el análisis se verificaron los supuestos de homogeneidad de varianza con la prueba de Levene y el de normalidad con la prueba de Shapiro-Wilk. Adicionalmente, exploramos la variación cra­neal para cada sexo, por medio de un análisis de componentes principales (ACP) entre es­pecímenes de la región Andina (poblaciones de Santander), región Caribe (Sierra Nevada de Santa Marta y Córdoba), y región Guayana (Serranía de La Macarena). Para los análisis utilizamos el programa Past3 (Hammer et al., 2001).

Reportamos por primera vez en Colombia la presencia de N. tumidirostris al oriente de los Andes. El registro se basa en seis especímenes recolectados en dos localidades del extremo sur de la Serranía de La Macarena en el de­partamento del Meta (Fig. 1; Apéndice 1): dos machos (ICN 21752-3) y tres hembras (ICN 21754-6) capturados con redes de niebla por Darwin M. Morales-Martínez en la localidad de Caño Canoas ; y un macho capturado en la localidad de Caño Cristales Fig. 1) por Alberto Cadena García.

Fig. 1. Mapa de localidades de N. tumidirostris que incluye tres nuevas localidades para Colombia (Estrellas), registros de la colección de mamíferos ICN (cuadros) y las localidades reportadas por Tejedor (2011), para Colombia y Venezuela (círculos). Nuevas localidades: 1. Tierralta, Córdoba; 2. Albania, Guajira; 3. Sierra de la Macarena, Meta. En líneas grises se muestran las divisiones de las regiones biogeográficas según Hernández-Camacho et al. (1992); CiPe, Cinturón árido pericaribeño; SNSM, Sierra Nevada de Santa Marta; Ch-Mg, Chocó-Magdalena; NA, Norandina; Ori, Orinoquia; Gua, Guayana; Ama, Amazonia.

Estos registros extienden la distribución conocida de N. tumidirostris aproximadamente 500 km al sureste de la localidad más meridio­nal conocida en Colombia en el departamento de Santander y 900 km al oeste de la localidad más cercana al oriente de los Andes en la región de la Guayana de Venezuela (Tejedor, 2011). Estas nuevas localidades representan ecosis­temas de sabanas casmófitas con predominio de suelos desnudos en mesetas de roca sobre las que crece vegetación que no supera los cinco metros de altura y son dominadas por asociaciones de Vellosia sp., de Miconia sp. y de Bonnetia sp. (Hernández-Camacho et al., 1992; Etter, 2008; Giraldo-Cañas, 2001; 2008).

Reportamos dos nuevas localidades para la región Caribe en Colombia. La primera ubicada en las estribaciones norte de la Sierra Nevada de Santa Marta, en el corregimiento de Cuestecitas, municipio de Albania, depar­tamento de La Guajira, está basada en un espécimen hembra (ICN 21363) recolectado por Luz Myriam Moreno Bejarano en la ribera de un arroyo temporal con sustrato rocoso, pendientes fuertes y presencia de árboles emergentes de Anacardium excelsum, Hura crepitans, Pseudobombax máximum, Crateva tapia, Platymiscium pinnatum, Spondias mombin y Astronium graveolens. La vegetación se caracteriza por presentar remanentes de bosque seco, matorrales espinosos y cardonales (Rangel-Ch et al., 2012). La segunda localidad está ubicada en las tierras bajas del límite norte de la Cordillera Central y corresponde a la cueva de Palmira, en el corregimiento de Campo Alegre, municipio de Tierralta en el departamento de Córdoba (Fig. 1), con base a seis especímenes recolectados por B. Mechler en agosto de 1965 (ICN 2170-2, MHNG 1905.093, 1905.095, 1906.003). El ecosistema corresponde a bosques muy húmedos domi­nados por elementos arbóreos (12-25 metros), con presencia de especies como Cavanillesia platanifolia, Ceiba pentandra, Cariniana pyriformis, Clarisia racemosa, Pouteria spp., Cedrela augustifolia, Oenocarpus sp. (Rangel et al., 2012). Previamente solo se conocía un registro en bosques húmedos para la especie en la Guyana Francesa (Tejedor, 2011), por lo tanto los especímenes aquí reportados representan el segundo registro para bosques húmedos para la especie y el primero en este tipo de ecosistema en Colombia.

La distribución conocida de N. tumidirostris en Colombia, comprende ocho localidades en hábitats tanto húmedos como secos, con un am­plio ámbito altitudinal entre los 0 y los 1700 m. La especie habita cuatro provincias biogeográ­ficas según Hernández-Camacho et al. (1992; Fig. 1): el cinturón árido pericaribeño en los departamentos de Bolívar, Sucre y La Guajira; la provincia biogeográfica del Chocó-Magdalena en el departamento de Córdoba; la provincia biogeográfica Norandina en el departamento de Santander y la provincia biogeográfica de la Guayana en la Serranía de la Macarena en el departamento del Meta.

Todas las localidades reportadas aquí están incluidas dentro de las provincias bioespeleoló­gicas enunciadas en Muñoz-Saba et al. (1997).

Todos los individuos presentaron los carac­teres de N. tumidirostris incluyendo el margen medial de la oreja cóncavo, las fosas nasales abiertas anteriormente, una maxila abombada, ausencia de límite posterior del paladar sobre M2 o M3, bases caudales de I1 e I2 en niveles similares en vista ventral y un rostro largo en relación con la caja craneana (Tejedor, 2006; Figs. 2 y 3). Encontramos dimorfismo sexual en la población estudiada (Lambda Wilk = 0.5162, p = 0,019. gl1 8, gl2 25), siendo los machos de mayor tamaño que las hembras (Tabla 1), patrón similar a los encontrado por Tejedor (2011).

Fig. 2. Natalus tumidirostris de la Serranía de la Macarena (Meta: Colombia).

Fig. 3. Vistas dorsal, ventral y lateral del cráneo y la mandíbula de Natalus tumidirostris (ICN 21753 ♂ ) de la Serranía de La Macarena (Meta, Colombia).

Tabla 1 Medidas de N. tumidirostris para las tres poblaciones comparadas, incluye el número de individuos medidos, la media y el intervalo de cada medida. Región Andina (poblaciones de Santander), región Guayana (Serranía de La Macarena), región Caribe (Sierra Nevada de Santa Marta y Córdoba). Medidas en mm.

El primer componente principal explica más del 60% de la variación entre las po­blaciones tanto para machos (83.85%) como para hembras (67.66%), reflejando princi­ palmente las medidas relacionadas con la longitud del cráneo (GLS, CIL, CCL). Los especímenes de la Serranía de La Macarena presentan cráneos más largos que los de otras poblaciones estudiadas (Fig. 4); sin embargo, debido al tamaño de muestra estos resultados deben tomarse con cautela. La cordillera de los Andes es una barrera geográfica reconoci­da (Patterson et al., 2012) que bien puede ser una barrera potencial para N. tumidirostris. Otra barrera potencial para la especie pue­de ser la región de los Llanos del Orinoco, donde no ha sido registrada a pesar de los inventarios rigurosos en la región (Ibañez, 1981; Ochoa et al., 2005; Suárez-Castro y Sánchez-Palomino, 2011; Estrada-Villegas y Ramírez, 2013).

Fig. 4. Análisis de Componentes Principales (ACP) de la variación en el tamaño del cráneo en hembras (arriba) y machos (abajo) de Natalus tumidirostris para Colombia. Cuadrados: región Caribe, Círculos: región Andina. Cruces: región Guayana.

Nuestros resultados indican que N. tumidirostris presenta una distribución amplia en Colombia, incluyendo diferentes ecosistemas en ambos lados de los Andes. Sin embargo, se hace necesario hacer estudios filogeográficos para evaluar la relación de las poblaciones de las distintas regiones, especialmente en la región de la Guayana, y el papel de la cordillera de los Andes y los Llanos en la divergencia genética de la especie.

Agradecimientos.

Agradecemos a los curadores de las colecciones revisadas: Hugo López Arévalo (ICN) y Ma­nuel Ruedi (MHNG). Los especímenes ICN 21752-21756 fueron recolectados dentro del permiso individual de recolección científica número 072 del 14 de julio de 2014 otorgado por Parques Nacionales Naturales de Colombia. Morales-Martínez agradece al personal del Parque Nacional Natural Sierra de la Macarena por gestionar los permisos de investigación, y a Jorge L. Contreras Herrera por su apoyo incondicional en campo. Moreno-Bejarano agradece a la Fundación Biocolombia y Corpoguajira, en el marco del levantamiento de la línea base para el monitoreo de los mamíferos en la reserva Distrito de Manejo Integrado Bañaderos-Cuenca Alta del Río Camarones. Rodríguez- Posada agradece a la ciudad de Ginebra (Suiza) por la financiación del viaje a revisar las colecciones del MHNG y el acceso a las notas de campo de B. Mechler.

LITERATURA CITADA

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APÉNDICE 1

Material examinado

ICN: Colección de Mamíferos “Alberto Cadena García” del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia (ICN); MHNG: Museo de Historia Natural de la ciudad de Ginebra, Suiza (Muséum d’Histoire Naturelle de Genève,):

COLOMBIA: CÓRDOBA, Tierralta, Cueva de Palmira, cerca de Campoalegre 08° 04’ 8.8’’ N, 76° 01’ 37.8’’ W: ICN 2770, ICN 2771, ICN 2772, MHNG 1905.093, 1905.095, 1906.003. LA GUAJIRA, Albania, Corregimiento de Cuestecitas, estribaciones norte de la Sierra Nevada de Santa Marta, 11°10’36.1” N, 72°40’10.1” W: ICN 21363. META, La Macarena, vereda Caño Canoas, parte alta del caño 2°28’ N, 73°45’ W: ICN 21752-21756; vereda Caño Cristales, 2°16’ N, 73°48’ W: ICN 21751. SANTANDER, Los Santos, vereda La Furnia Nueva 6º 33’ 25” N, 73º 6’ 14” W: ICN 16654; Curití, vereda Las Vueltas, Cueva Macaregua. 6º 40’ 39” N, 73º 6’ 36” W: ICN 5542-5550, ICN 8537-8540, ICN 8548-8680, ICN 9058-9084, ICN 19497, 19498, ICN 19500; Umpala, Pescadero, margen derecha del río Chicamocha 6º 49’ 21” N, 72º 59’ 53” W: ICN 4102, 4103; Valle de San José, Cueva el Roscadero ICN 19553, 19558.

Material utilizado en los análisis morfométricos:

ICN 5543-5547, 8551-8553, 8595-8597, 8599-8630, 8633-8649, 8651-8680, 9058-9068, 9070, 9071, 9073-9075, 9077- 9080, 16654, 19497, 19501, 21363, 21752-21756, 21751. MHNG 1905.093, 1905.095, 1906.003.