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Mastozoología neotropical

versão impressa ISSN 0327-9383versão On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.24 no.1 Mendoza jun. 2017

 

ARTÍCULO

Biología reproductiva de Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis (Phyllostomidae: Stenodermatinae) en un área urbana en Colombia

 

Yeimy Castillo-Navarro1,2, Víctor H. Serrano-Cardozo2 y Martha P. Ramírez-Pinilla1

1 Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, Carrera 27 Calle 9, Ciudad Universitaria, 680002 Bucaramanga, Santander, Colombia. [Correspondencia: Martha P. Ramírez-Pinilla <mpramir@uis.edu.co>].
2 Laboratorio de Ecología, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, Carrera 27 calle 9, Ciudad Universitaria, 680002 Bucaramanga, Santander, Colombia.

Recibido 1° septiembre 2016.
Aceptado 10 octubre 2016.
Editor asociado: H Mantilla-Meluk


RESUMEN.

Se investigó la actividad reproductiva de las hembras de Artibeus lituratus y A. jamaicensis en un área urbana y su relación con la estacionalidad climática y la disponibilidad de recursos alimenticios. Durante el año 2012 se capturaron un total de 366 hembras y se evaluó su condición reproductiva por medio de morfología externa (condición del pezón, distensión abdominal) y caracterización de las fases del ciclo estral mediante citologías de frotis vaginales. Se registra el patrón de poliestría bimodal para las dos especies, y se confirma la fenología bimodal previamente reportada para A. lituratus sobre la cordillera Oriental de los Andes colombianos. El uso de las citologías optimizó la evaluación de la condición reproductiva, reconociendo receptividad sexual (estro o cópula) en hembras consideradas inactivas por sus caracteres morfológicos externos. En un mismo muestreo se encontraron hembras en diferente condición reproductiva; por lo tanto no hubo sincronía intraespecífica en la actividad reproductiva. Sin embargo, se observó que A. lituratus y A. jamaicensis coinciden temporalmente en los periodos de gestación y parto en la segunda temporada seca y en la primera temporada húmeda del año. Se observaron los murciélagos forrajeando durante todo el año, consumiendo frutos durante varios meses y consumiendo néctar durante la temporada más seca del año. Las especies estudiadas no presentan un estricto ajuste de su fenología reproductiva al patrón climático del área de estudio y mantienen un patrón conservado de poliestría bimodal, común con otras poblaciones de hábitats no urbanos.

ABSTRACT.

Reproductive biology of Artibeus lituratus and Artibeus jamaicensis in an urban area of Colombia.

We investigated the annual reproductive activity of females of Artibeus lituratus and A. jamaicensis inhabiting an urban area and its relation with climate and dietary resources. The reproductive condition of each of 366 females captured during 2012 was evaluated through external morphological characters (nipple condition and abdominal distension) and the characterization of the phases of the oestral cycle using cytologies of vaginal smears. We document a pattern of bimodal polyestrous for the two species, confirming the previously reported bimodal phenology for A. lituratus on the Cordillera Oriental of the Colombian Andes. By using vaginal cytology, the evaluation of reproductive condition was optimized, recognizing sexual receptivity (oestrus - copula) in females considered as reproductively inactive by their external morphology. We found females in different reproductive condition in the same sampling period, indicating that there is intraspecific asynchrony in reproductive activity. Nevertheless, A. lituratus and A. jamaicensis coincide in gestation and birth periods in the second dry season and in the first wet season of the year. Bats were observed foraging throughout the year, consuming fruits for several months and nectar during the driest season of the year. The species studied do not strictly adjust their reproductive phenology to the climate pattern in the study area and followed a conserved pattern of bimodal polyestry, common with other populations from non-urban habitats.

Palabras clave: Citologías vaginales; Estro; Murciélagos; Poliestría; Reproducción.

Key words: Bats; Oestrus; Polyestry; Reproduction; Vaginal cytology.


INTRODUCCIÓN

El desarrollo de investigaciones en biología reproductiva es fundamental para comprender los eventos reproductivos propios de las especies, así como las estrategias usadas por los animales para sobrevivir en entornos con perturbaciones naturales y antropogénicas (Filho et al., 2007). El conocimiento de la reproducción en murciélagos es fragmentario, existiendo mayoritariamente estudios para especies de zonas templadas (p. ej. Racey et al., 1987; Jolly, 1988; Heideman y Utzurrum, 2003; Bumrungsri et al., 2007; Grange et al., 2011) y de pocas especies tropicales (Osma y Turriago, 1988a, b; Galindo et al., 2000; Tschapka, 2005; Filho et al., 2007; Pakrasi y Tiwari, 2007; Rasweiler et al., 2010).

El murciélago frutero grande (Artibeus lituratus) y el murciélago jamaiquino (Artibeus jamaicensis) son dos especies frugívoras abundantes en el neotrópico (Sosa y Ramoni-Perazzi, 1995) y en Colombia (Muñoz, 2001). Como otras especies frugívoras, juegan un papel crucial en la dinámica de los bosques, dispersando semillas y promoviendo la regeneración, lo que contribuye al mantenimiento de la diversidad de flora y fauna (Emmons y Feer, 1997). Las dos especies son generalistas en la consecución de recursos, y algunos autores las consideran sinantrópicas, encontrándose frecuentemente en ambientes urbanos (Bredt y Uieda, 1996), donde suelen ser las especies de murciélagos más abundantes (ej. Suárez-Villota et al., 2009; Gazarini y Pedro, 2013).

La reproducción de estas especies ha sido estudiada en diferentes países (e.g., Costa Rica: Dinerstein, 1986; Stoner, 2001; Brasil: Willig, 1985; Filho et al., 2007; Duarte y Talamoni, 2010; Venezuela: August y Baker, 1982; Sosa y Ramoni-Perazzi, 1995; Panamá: Fleming et al., 1972; Wilson et al., 1991; Perú: Mena y Williams, 2002) y en Colombia se han realizado tres estudios publicados para A. lituratus por Tamsitt y Valvidieso (1963, 1965a y 1965b). De acuerdo con estos trabajos, en Centroamérica las dos especies presentan estacionalidad en la reproducción (Fleming et al., 1972; August y Baker, 1982); las crías son destetadas durante la estación húmeda, aprovechando el incremento estacional en la abundancia de los recursos alimenticios (Fleming et al., 1972). Estas investigaciones han utilizado caracteres morfológicos externos (Sosa y Ramoni-Perazzi, 1995; Stoner, 2001; Mena y Williams, 2002; Filho et al., 2007) e histología del tracto reproductivo (Tamsitt y Valvidieso 1963, 1965a y 1965b; Duarte y Talamoni, 2010). Adicionalmente, el análisis celular del frotis vaginal ha permitido rastrear las fases del ciclo estral en diferentes grupos de mamíferos, determinando el estado de actividad reproductiva en un momento dado (Hernández et al., 2002; Marcondes et al., 2002; Márquez, 2002; Carlson y Gese, 2008; Leigh et al., 2010; Vela-Vargas et al., 2016). Este análisis se ha usado en algunas especies de murciélagos (Taphozous georgianus: Jolly, 1988, Nyctalus noctula: Racey, 2009, Carollia perspicillata: Bonilla y Turriago, 1988; Laska, 1990, Diphylla ecaudata: Elizalde et al., 2008; especies frugívoras y nectarívoras, Vela-Vargas et al., 2016) y no se conoce para ninguna especie de Artibeus.

En general, se ha observado que en el neotrópico los patrones estacionales en la reproducción de murciélagos insectívoros y frugívoros se asocian con los incrementos es tacionales en la abundancia alimenticia, que se relaciona a su vez con los patrones de lluvias (Fleming et al., 1972; Wilson, 1979). Para las poblaciones de murciélagos frugívoros que habitan áreas urbanas en donde la introducción de especies de plantas ornamentales y el subsidio antropogénico a estas plantas (p. ej. riego y fertilizantes) puede producir patrones de fructificación constantes durante el año y diferentes a los de los bosques originales, se puede hipotetizar la existencia de alguna variación en los patrones temporales de reproducción conocidos. En el presente trabajo se establece la actividad reproductiva anual de las hembras de A. lituratus y A. jamaicensis que cohabitan en el área urbana de Bucaramanga mediante el análisis de características morfológicas externas y citológicas, se determina si existe sincronía reproductiva interespecífica en relación con la estacionalidad climática del área de estudio y su efecto en la disponibilidad de frutos de su dieta, comparando con los patrones de reproducción conocidos para las dos especies en áreas no urbanas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de Estudio

El estudio se llevó a cabo en el campus central de la Universidad Industrial de Santander (UIS), ubicado en el nororiente de la ciudad de Bucaramanga, Santander, Colombia (N 7°08’29.15’’, O 73°07’06.60’’, 1040 m de altitud); el campus comprende zonas arborizadas y edificaciones que cubren un área de 337 000 m2. La localidad de estudio presenta una precipitación promedio anual de 1279 mm, con dos periodos marcados de lluvias, uno de marzo a mayo y otro de octubre a noviembre; la temperatura promedio anual es 24 °C (IDEAM, 2015). El campus se encuentra conectado al resto de la ciudad a través de una extensiva red de calles y parques urbanos arborizados. La vegetación del campus cuenta con árboles que ofrecen recurso alimenticio a los murciélagos como Mangifera indica y Terminalia catappa, entre otros (García et al., 2015).

Colección de datos morfológicos

Se siguieron las directrices para el uso de especies silvestres de la Sociedad Americana de Mastozoología (Sikes et al., 2011). La actividad reproductiva de los murciélagos se estudió mensualmente desde enero hasta diciembre de 2012; se instalaron un promedio de 5 redes de niebla (12 × 2.6 m) en diferentes espacios del campus, aprovechando los sitios de percha. Las redes se abrieron durante 5 h aproximadamente y se revisaron cada 30 min, así se alcanzó un esfuerzo de muestreo total de 51 480 m2 × h (sensu Straube y Bianconi, 2002).

De cada una de las hembras capturadas se registró el estado de desarrollo, condición reproductiva y medidas morfológicas (longitud del antebrazo, longitud total) tomadas con un calibrador (± 0.01 mm). Con el fin de reconocer recapturas dentro del mismo mes se realizó una perforación con un número consecutivo sobre el plagiopatagio del lado derecho. El estado de desarrollo se estableció por la osificación en las epífisis de las falanges (individuo juvenil, epífisis cartilaginosas; individuo adulto, osificación de las falanges completa) (Stoner, 2001). Para la determinación de las especies de murciélagos se siguió a Gardner (2007). Cinco individuos fueron colectados y depositados en la colección de referencia de mastozoología de la Universidad Industrial de Santander (el permiso de colecta de los ejemplares fue emitido por Corporación Autónoma Regional para la Defensa de la Meseta de Bucaramanga CDMB, en la Resolución #000839 de 2015).

La evaluación del estado reproductivo se limitó a los individuos adultos; no se tuvo en cuenta los machos ya que, aunque la posición de los testículos escrotal o abdominal ha sido utilizada como indicativa de actividad reproductiva (Menezes da Silva, 2007), esta se altera con la manipulación del animal, conduciendo a una toma de datos errónea. Las hembras se asignaron a una de cuatro categorías. 1) hembras preñadas: se identificaron por palpación en la región ventral, teniendo en cuenta que esta técnica permite detectar un feto aproximadamente seis semanas antes del parto (Handley et al., 1991). 2) hembras lactantes y 3) post-lactantes, condición del pezón; lactancia: evidencia de leche y pérdida de pelo circundante, post-lactancia: ausencia de leche y pelo más oscuro rodeando el pezón. Las hembras que exhibieron alguna de las tres categorías anteriores se consideraron reproductivamente activas, mientras que hembras que carecían de estos rasgos reproductivos (hembras sin embriones evidentes o sin secreción de leche) fueron asignadas a la última categoría 4) hembras no reproductivas o inactivas (Zortea, 2003).

Algunas de las hembras adultas consideradas no reproductivas podrían ser hembras receptivas o en estro o hembras preñadas en estados de gestación tempranos, por lo que, en términos estrictos, serían también hembras en actividad reproductiva. Así, se realizaron análisis citológicos de frotis vaginales con el fin de complementar la información macroscópica de la condición reproductiva en las hembras capturadas. La toma de muestras citológicas se llevó a cabo en el menor tiempo posible, tras la captura. Las hembras con gestaciones muy avanzadas (abdomen notablemente distendido según Handley et al., 1991) se descartaron de este protocolo. Cada individuo se tomó tendido sobre el dorso con los dedos alrededor del cuerpo, limitando el movimiento de la cabeza y las alas (Kunz y Parsons, 2009); una vez ubicada la apertura vaginal, se introdujeron 2 μL de suero fisiológico con una micropipeta, pasados unos segundos se aspiró el lavado vaginal y se colocó en una lámina porta-objetos. Para garantizar una buena muestra, se procuró duplicar el lavado. Al secarse la muestra en el porta-objeto a temperatura ambiente, se fijó por inmersión en etanol (96%). La tinción del contenido celular se realizó usando dos métodos: tinción de Papanicolaou (Díaz y Parra, 2009) y baños en eosina-azul de metileno. Con el fin de preservar el contenido celular de las muestras, se cubrió con resina sintética Entellan® y un cubreobjetos. Para la determinación celular de cada citología, se tomaron 7 micrografías del campo ocular por medio de una cámara montada sobre un microscopio Nikon® ECLIPSE 55i tomando campos al azar dentro del micropreparado y usando un objetivo de 10x. Las muestras citológicas procesadas se depositaron como colección de referencia en el Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados de la Universidad Industrial de Santander.

Se hicieron recorridos nocturnos en cada muestreo para ubicar y determinar los árboles que estaban siendo utilizados por los murciélagos como alimento en el área. Dado que la observación de los murciélagos alimentándose es a distancia y nocturna, no se pudo discriminar por sexo o categoría de edad/ reproductiva los individuos de cada especie que estaban consumiendo el recurso. Igualmente, se realizaron registros mensuales durante el día para determinar fructificación y señales de consumo para cada especie de árbol. Los registros se hicieron paralelos al trabajo de captura con redes de niebla. Para la determinación taxonómica de los árboles usados como recurso alimenticio se usó el catálogo ilustrado Flora UIS (García et al., 2015) y la confirmación de las especies se realizó en Herbario de la Universidad Industrial de Santander.

Análisis de datos

La condición reproductiva de las dos especies se graficó en columnas apiladas utilizando el paquete “ggplot2” (Wickham, 2009) en R (R Development Core Team 2015). La normalidad de los datos se evaluó con la prueba de Kolmogorov-Smirnov y Lilliefors, encontrándose que no seguían distribución normal; así la relación entre los estados de actividad reproductiva (preñez y lactancia) y la estacionalidad climática (precipitación) se evaluó con una correlación no paramétrica de Spearman; estos análisis se realizaron con el programa STATISTICA 7 (StatSoft, 2004). Las fenologías reproductivas se graficaron usando “ggplot2” (Wickham, 2009) en R (R Development Core Team 2015). Se realizaron pruebas Chi cuadrado (X2) en el programa Past Version 3.10 (Hammer et al., 2001), para determinar la existencia de diferencias significativas entre meses por cada categoría (juveniles y hembras reproductivas, preñadas-lactantes).

Para determinar el estado del ciclo estral se realizó conteo celular de cada micrografía tomada con el programa Image J 1.47 (Rasband, 2012) considerando la composición citológica de los frotis vaginales (células parabasales, intermedias, superficiales nucleadas y superficiales anucleadas). Se halló el porcentaje celular y se determinó la fase presente a partir de la proporción de células dominantes. Se realizó un análisis discriminante lineal por medio del paquete “DiscriMiner” (Sánchez, 2013), en R (R Development Core Team 2015), para discriminar las fases estrales presentes en cada una de las especies, dependiendo de las proporciones celulares de cada una de las hembras.

RESULTADOS

Se analizaron 366 individuos (hembras adultas y juveniles), 206 de A. jamaicensis y 160 de A. lituratus. El número de individuos recapturados fue de 12: 6 A. jamaicensis (4 adultos y 2 juveniles) y 6 A. lituratus (5 adultos y un juvenil); todos fueron recapturados una sola vez. La proporción de hembras reproductivamente activas registradas por caracteres morfológicos externos (preñadas, lactantes y post-lactantes) en A. jamaicensis fue de 59% y de 72.8% para A. lituratus. Se encontraron hembras activas y aparentemente inactivas durante todo el año en las dos especies (Fig. 1).


Fig 1. Condición reproductiva de las hembras de Artibeus jamaicensis y A. lituratus, basada en las características reproductivas externas y en la caracterización citológica. A. Artibeus jamaicensis. B. Artibeus lituratus. El número de hembras capturadas por mes se indica con un número debajo de cada mes. Los meses en los que se observó eventos de cópula son señalados con una estrella en la parte superior. Los meses en donde se encontraron hembras en diestro se encuentran subrayados en la parte inferior. Convenciones de las barras, R: Proporción de hembras receptivas; MP: Proporción de hembras en proestro o metaestro; P: Proporción de hembras preñadas; L: Proporción de hembras lactantes; PL. Proporción de hembras post-lactantes.

En el caso de A. jamaicensis, se registraron hembras preñadas en ambas temporadas climáticas, estación de lluvia y seca; los picos en la gestación (valor significativamente mayor de hembras preñadas) se encontraron en abril y diciembre (X20.05, 11 = 66 p< 0.0001) (Fig. 2).


Fig. 2. Fenologías reproductivas en hembras de Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis, en relación a la precipitación mensual de una zona urbana en Bucaramanga, Colombia. Arriba: Relación de la precipitación mensual con la proporción de hembras preñadas, expresadas como porcentajes. Abajo. Relación de precipitación mensual con la proporción de hembras lactantes, expresadas como porcentajes (Circulos. A. jamaicensis; Cuadrados. A. lituratus) Los datos de precipitación fueron tomados de WorldClim-Global climate Data (Hijmans et al., 2005).

Las hembras lactantes se registraron desde enero hasta noviembre, exceptuando abril y octubre; los picos en la lactancia (X2 0.05, 11 = 31.11 p = 0.001) ocurrieron dos meses después de cada pico de preñez, coincidiendo con las temporadas secas del año. No se encontró correlación entre el número de hembras gestantes ni hembras lactantes por mes y la precipitación (rs = 0.008, n = 12, p = 0.979; rs = -0.322, n = 12, p = 0.306, respectivamente). La aparición de los juveniles varió significativamente en los meses de muestreo (X2 0.05, 11 = 76.12 p< 0.0001). En noviembre y diciembre no se observaron juveniles, ya que el periodo de lactancia se registró hasta noviembre.

Artibeus lituratus por su parte registró los periodos de preñez de abril a julio y de di ciembre a febrero (Fig. 2), la mayor cantidad de hembras gestantes se registró en diciembre y enero (X2 0.05, 11 = 21.93 p = 0.02) coincidiendo con la temporada seca (Fig. 2). La lactancia se observó de enero a octubre. Los picos en la lactancia se registraron en marzo, abril y junio (X2 0.05, 11 = 22 p = 0.02) coincidiendo con la temporada húmeda e inicio de la temporada seca. Se observó una correlación negativa, (rs = -0.642, n = 12, p = 0.024) entre el número de hembras preñadas y los valores de precipitación mensual. Por el contrario, el número de hembras lactantes no se correlacionó con la precipitación mensual (rs = 0.134, n = 12, p = 0.677). Dos hembras lactantes que llevaban sus crías recién nacidas se capturaron en febrero; los juveniles de A. lituratus aparecieron entre marzo y octubre, con la mayor cantidad de juveniles en marzo, septiembre y octubre (X2 0.05, 11 = 40.97 p<0.0001).

La actividad reproductiva observada a partir de caracteres macroscópicos fue similar en las dos especies, coincidiendo cercanamente en los periodos de gestación y parto; se aprecia que inicia más temprano en A. jamaicensis. No obstante, a nivel intraespecífico no se observa sincronía reproductiva en ninguna de las dos especies ya que las hembras en un mismo mes pueden estar en diferentes estados reproductivos (Fig. 1).

A partir de 168 frotis vaginales analizados (87 individuos de A. lituratus y 81 de A. jamaicensis) se logró observar 4 fases del ciclo estral (estro, metaestro, diestro y proestro, Tabla 1). El análisis citológico permitió determinar tres tipos celulares del epitelio vaginal: células superficiales, células intermedias y células parabasales. Las células superficiales fueron las células más grandes de los frotis analizados, con una longitud promedio de 20 μm, generalmente con forma plana de bordes irregulares y algunas veces plegados producto de la fuerte carga de queratina; el citoplasma fue translúcido y el núcleo pequeño en relación al citoplasma, sus núcleos variaron de vesicular a picnótico. Cuando no presentaron núcleo se observaron células escamosas con el citoplasma totalmente queratinizado (Fig. 3) y más reducidas en tamaño. Las células intermedias fueron de tamaño variable, con una longitud promedio de 8-14 μm, de forma ovoide o redondeada con bordes enteros, bien definidos; el núcleo fue más grande que en las superficiales, en relación a su citoplasma, y fijó muy bien el colorante por lo que se le observó bien teñido (Fig. 3). Las células parabasales se encontraron mayormente formando grupos, fueron de las más pequeñas del epitelio con una longitud promedio de 6 μm, con una forma redondeada u ovalada y un núcleo voluminoso redondeado central, el citoplasma de estas células fue muy reducido (Fig. 3). Además de las células epiteliales, se hallaron células espermáticas y leucocitos polimorfonucleares en los lavados vaginales. Los espermatozoides mostraron la estructura característica de cabeza, pieza media y cola, con una longitud total promedio de 23 μm, se encontraron en cantidades variables (Fig. 4). Los leucocitos polimorfonucleares presentaron una longitud promedio de 3 μm, siendo las células de menor tamaño observadas, con el núcleo ocupando la mayor parte de la célula y un citoplasma muy reducido (Fig. 4).

Tabla 1
Distribución de los tipos de células en cada fase del ciclo estral de Artibeus lituratus y A. jamaicensis, mostrando la proporción relativa de las células (%).


Fig. 3. Micrografías de frotis vaginales. A. Estro en una hembra de Artibeus jamaicensis, se observan células superficiales nucleadas (S) y anucleadas o cornificadas (C). B. Metaestro en una hembra de A. lituratus, se observan células superficiales, células intermedias (I), células parabasales (P) y leucocitos (L). C. Diestro en una hembra de A. jamaicensis, se observan células parabasales (P) predominando en la muestra. D. Proestro, mayormente células intermedias (I), y se observan algunas células parabasales (P) y superficiales nucleadas (S). Escala 100 μm.


Fig. 4. Micrografías de frotis vaginales. Izquierda: Espermatozoides (E) en una hembra de Artibeus jamaicensis lactante (tinción: eosina-azúl de metileno). Derecha: Leucocitos polimorfonucleares (L) presentes en una hembra lactante de A. lituratus (tinción: Papanicolaou). Escala 100 μm.

La fase de estro o periodo de receptividad sexual se comprobó por la presencia de células epiteliales superficiales nucleadas y anucleadas en mayor proporción, con una variable infiltración de leucocitos (Fig. 3 y Tabla 1). Esta fue la fase más común en las citologías, presente en el 68% de las muestras. La fase de metaestro se observó en el 23% de los casos y se caracterizó por la presencia de los tres tipos celulares distribuidos en proporciones relativamente similares, con una ligera dominancia de células cornificadas, incluyendo la presencia de leucocitos (Fig. 3 y Tabla 1). En el diestro se observó un incremento considerable en la proporción de células parabasales (Fig. 3), sin embargo, se contó con la presencia de células superficiales en menor proporción (Tabla 1); esta fase se encontró en muy pocos casos en A. jamaicensis (3%) mientras en A. lituratus no se encontró. En la fase de proestro no se observó una dominancia marcada por un tipo celular (Tabla 1), sin embargo, las células intermedias y las superficiales nucleadas fueron más abundantes. Esta fase se identificó en el 6% de los frotis vaginales. La composición celular de las dos especies fue similar, ya que no se observaron diferencias aparentes en los tipos celulares, ni en su distribución.

Como se observa en las tablas de porcentajes de asignación del análisis discriminante (Tabla 2), la fase que corresponde al estro fue la mejor asignada para las dos especies según los porcentajes de tipos celulares de la muestra, con 96.7% de precisión en A. lituratus y 100% en A. jamaicensis. La fase de diestro, mostrada solo en A. jamaicensis, presentó el 100% de asignación, sin embargo, se debe tener en cuenta que la cantidad de muestras halladas en esta fase fue pequeña (5). La fase del metaestro tuvo el menor porcentaje de asignación correcto (61.9% en A. lituratus y 50% en A. jamicensis) en el análisis discriminante en las dos especies, por lo cual no es una fase que se pueda definir sin tener una cantidad considerable de asignaciones erróneas basándose en las proporciones celulares. Por otro lado, la fase de proestro fue difícil de definir con exactitud (A. lituratus 66.7% y A. jamicensis y 75 %), la distribución celular de esta fase es similar al metaestro, careciendo de dominancia por algún tipo celular (Tabla 1 y Tabla 2).

Tabla 2
Porcentajes de asignación en los análisis discriminantes de las fases estrales en A. lituratus y A. jamaicensis. Las asignaciones correctas son mostradas en negrita. El valor de asignación promedio para todas las fases en A. lituratus es de 82.8% y 87.7% para A. jamaicensis.

Se hallaron espermatozoides en 17 frotis vaginales, todos los meses de estudio, exceptuando abril; la presencia de espermatozoides correspondió a la fase del estro en su mayoría, y en algunos casos del metaestro; ya que la aparición de esperma en los frotis varió de 2 a más de 300 células espermáticas por muestra, se consideraron como evento de cópula las citologías con un considerable número de células espermáticas (≥ 60 células); dichos eventos se observaron en 6 meses de muestreo (Fig. 1 y Fig. 4). Se encontraron espermatozoides en hembras que aparentemente eran inactivas sexualmente según la morfología externa (4 de A. lituratus, 4 de A. jamaicensis) y en hembras que se encontraban en época de lactancia (4 de A. lituratus, 5 de A. jamaicensis), confirmando el estro posparto en las dos especies. Las hembras que se consideraron como inactivas por caracteres externos y que se encontraron en etapa de receptividad (estro), fueron asignadas a una nueva categoría llamada hembras receptivas (65%) (Fig. 1). En A. jamaicensis se encontraron hembras receptivas a lo largo del año y en A. lituratus en la mayoría de los meses de muestreo; asimismo de las 9 recapturas, 6 hembras se recapturaron en meses consecutivos, encontrándose receptivas (estro) en las dos épocas, indicando una continuidad en la actividad reproductiva de estas especies.

En 9 frotis vaginales se observó la presencia de un moco blancuzco o amarillento de consistencia gelatinosa; al momento de la aspiración, el moco obstruyó ligeramente la toma de la muestra con la micropipeta. Los extendidos vaginales de estas muestras mucosas estuvieron asociados continuamente con la presencia de abundantes leucocitos en hembras de A. lituratus y A. jamaicensis que se encontraban en estro y metaestro.

Se registró el consumo de frutos de 9 especies vegetales, tanto nativas (Cecropia peltata, Anacardium excelsum) como exóticas (Mangifera indica y Terminalia catappa) (Tabla 3). Los frutos de las especies registradas estaban siendo consumidos por las dos especies de murciélagos simultáneamente. Igualmente se registró el consumo de frutos de Licania tomentosa (oití); dado que este fruto es de semilla grande (peso semilla fresca 12.7g), los murciélagos comen solo parte de la pulpa madura. Esta observación constituye el primer reporte de consumo de esta especie y añade un nuevo elemento a la dieta de estas dos especies de murciélagos en zonas urbanas de Colombia.

Tabla 3
Plantas frutales utilizadas para forrajeo por Artibeus jamaicensis y A. lituratus en el área de estudio con registros mensuales del periodo de fructificación (gris oscuro). En gris claro, la observación de forrajeo de néctar. El número de especies consumidas cada mes se observa al final de la tabla.

La fructificación de estos árboles se registró de febrero a septiembre, observándose de manera general una mayor oferta de alimento en la primera temporada de lluvias. La mayoría de árboles presentó un periodo de fructificación de dos a tres meses. El mes en que se observaron más árboles con frutos (mayo) antecede al pico de lactancia (junio) de A. lituratus y A. jamaicensis en la segunda temporada seca. A finales de diciembre y en enero, cuando la temporada seca es más fuerte y no se observan árboles con frutos, se capturaron individuos llevando abundante polen en el cuerpo y además se observó a ambas especies de murciélagos consumiendo el néctar en las flores de Ceiba pentandra.

DISCUSIÓN

Este estudio hace el primer reporte de poliestría bimodal en A. jamaicensis para Colombia y confirma el patrón de poliestría bimodal para A. lituratus en poblaciones de un área urbana sobre la cordillera Oriental de los Andes colombianos. Dicha fenología bimodal es consistente con la documentada para poblaciones no urbanas de estas especies en otras zonas, pese a la variación climática y ambiental entre estas áreas geográficas (Venezuela [Sosa y Ramoni- Perazzi, 1995], Panamá, Costa Rica [Fleming et al., 1972; Handley et al., 1991; Wilson et al., 1991] y Brasil [Ortega y Castro-Arellano, 2001]).

El patrón reproductivo de A. lituratus fue previamente estudiado en Colombia por Tamsitt y Valdivieso (1963, 1965a, 1965b) en los departamentos de Cundinamarca, Tolima y Meta, que tienen un patrón anual de lluvias similar al de la localidad analizada en el presente estudio, con dos periodos de lluvias marcadas (febrero a mayo y septiembre a diciembre). Estos autores documentan una reproducción continua con las crías naciendo en cualquier época del año. En el presente estudio también se evidencia una actividad reproductiva continua durante el año en las especies analizadas; sin embargo, los picos en la aparición de hembras gestantes, juveniles y hembras en lactancia ocurren especialmente en algunos meses siguiendo un patrón bimodal relacionado no tan claramente al patrón climático. Solo para A. lituratus las hembras preñadas se observan en las dos estaciones de menos lluvias y la correlación con la precipitación es significativamente negativa. Estos resultados coinciden con lo encontrado por Sosa y Ramoni-Perazzi, (1995), quienes observaron dos partos anuales en una zona árida de los Andes venezolanos con un régimen de precipitación bimodal tetraestacional.

La diversidad de los patrones estacionales de lluvia a lo largo de sus rangos de distribución puede causar que subpoblaciones de la misma especie de murciélagos expresen diferencias en su ciclo reproductivo, de acuerdo con la región geográfica en la que viven (Crichton y Krutzsch, 2000). Por ejemplo, se pueden observar variaciones en los ciclos reproductivos en zonas subtropicales y tropicales. En Brasil Filho et al. (2007) concluyeron que las hembras de A. lituratus son poliéstricas con picos reproductivos en la única estación húmeda del año (subtrópico), así mismo en el estado de Minas Gerais las hembras de A. lituratus exhibieron un solo parto al año coincidiendo con el invierno seco (Duarte y Talamoni, 2010).

En el presente estudio las hembras de A. lituratus y A. jamaicensis son poliestrales y producen sus crías hacia la mitad de la estación húmeda y en la temporada seca, con dos eventos reproductivos anuales. Sin embargo, no hay una completa sincronía intraespecífica para las dos especies; las hembras se encontraron en diferentes estados reproductivos en un mismo mes y a través del año. Dado que no se cuenta con investigaciones sobre la reproducción de estas especies en zonas intervenidas, el presente trabajo constituye el primer registro de la condición reproductiva para estas especies en áreas urbanas. Este patrón de poliestría bimodal es similar al documentado en áreas silvestres de Panamá, Costa Rica y Venezuela (Handley et al., 1991; Sosa y Ramoni-Perazzi 1995; Durant et al., 2013). No obstante, las especies estudiadas no presentan un estricto ajuste de su fenología reproductiva al patrón climático del área de estudio. De manera similar, la sincronización en la fenología reproductiva interespecífica de estas dos y otras 13 especies más fue observada por Durant et al. (2013) en un ensamble de 15 especies frugívoras en el noreste de Costa Rica, exhibiendo una fenología bimodal con el primer pico de preñez ocurriendo al final de la estación seca y el segundo en la mitad de la estación húmeda. Por lo tanto, para los murciélagos neotropicales, este patrón parece ser muy conservativo independientemente del régimen climático propio de cada área estudiada.

El análisis citológico optimizó la evaluación de la condición reproductiva, encontrándose hembras aparentemente inactivas en periodos de actividad y receptividad sexual. Las fases con mayor porcentaje de asignación correcta (estro, diestro) permitieron reconocer periodos de receptividad sexual y cópula, e inactividad reproductiva respectivamente. Aunque es posible determinar tentativamente las fases de proestro y metaestro basados en la proporción y distribución celular, se debe tener precaución en interpretar, a partir de estas, procesos fisiológicos como implantaciones y desarrollos embrionarios tempranos, ya que para esto es necesario establecer relaciones entre el ciclo ovárico y el desarrollo del epitelio vaginal (Kitchener, 1976; Bernard, 1982) en la especie estudiada. La distribución celular presente durante el metaestro y el proestro son similares, por lo que resulta difícil definir inequívocamente un límite respecto a las otras fases basado en las proporciones celulares, esto podría ser atribuido a que la duración de estas fases (tiempo) es relativamente corta, y no se logran establecer cambios contundentes en la descamación celular.

La participación celular que definió cada una de las fases estrales de A. lituratus y A. jamaicensis difiere de las observadas en Carollia perspicillata por Bonilla y Turriago (1988), en Diphylla ecaudata por Elizalde et al. (2008) y en 7 especies (frugívoras y nectarívoras) por Vela-Vargas et al. (2016), ya que tanto la distribución de los tipos celulares como la participación de los leucocitos varía. Teniendo en cuenta que las variaciones experimentadas en el epitelio vaginal son producto de la influencia de los niveles hormonales (estrógenos, progesterona) (Krishna y Bhatnagar, 2011) que intervienen en los procesos de queratinización celular (Torres y Vieira, 1998), es de esperar que estos niveles hormonales varíen entre organismos. La caracterización del epitelio celular de A. lituratus y A. jamaicensis sirve de base para el estudio en otras especies de murciélagos, no obstante deben ser realizadas en cada una de las especies de interés para esclarecer el patrón celular en cada fase del ciclo estral propio de la especie (Jolly, 1988).

Pocos estudios han intentado implementar la citología como método para evaluar la condición reproductiva de hembras en murciélagos (Jolly, 1988; Bonilla y Turriago, 1988; Laska, 1990; Elizalde et al., 2008; Wang et al., 2008; Racey, 2009; Vela-Vargas et al., 2016). Bonilla y Turriago (1988) identificaron claramente 4 fases del ciclo estral en hembras de C. perspicillata mantenidas en cautiverio; mientras, Jolly (1988) logró identificar periodos de estro en una población cavernícola de Taphozous georgianus en Australia mediante la diferenciación de células cornificadas y no cornificadas, sin llegar a diferenciar otra fase del ciclo en esta especie. En el presente estudio, las hembras receptivas de A. lituratus y A. jamicensis aparecieron de forma simultánea con hembras lactantes, preñadas y post-lactantes confirmando la asincronía reproductiva intrasexual observada a partir de los caracteres morfológicos externos.

Asimismo, la elevada cantidad de hembras en estro encontradas en todos los meses de muestreo podría indicar que una vez que las hembras alcanzan su madurez sexual, la cual es estimada alrededor de los 8 meses de edad (Handley et al., 1991), se encuentran en actividad reproductiva la mayor parte del tiempo. Esta continuidad en la reproducción ha sido también observada en las especies de estudio por medio del análisis en la actividad espermatogénica de los machos (Tamsitt y Valdivieso, 1965a, 1965b; Duarte y Talamoni, 2010).

La duración del ciclo estral para las dos especies objeto de estudio no se pudo determinar ya que no se hizo seguimiento a una misma hembra. No obstante, se confirmó el estro posparto en estas dos especies de murciélagos, lo que indicaría que las hembras entran en un nuevo evento reproductivo mientras están lactantes. De forma similar Bonilla y Turriago (1988) hallaron estro posparto por medio de lavados vaginales, en hembras de C. perspicillata. Sin embargo, la mayoría de estudios identifican el estro posparto por medio de caracteres morfológicos, capturando hembras que se encuentran simultáneamente preñadas y lactando, aunque dichas capturas no suelen ser comunes (Tamsitt y Valdivieso, 1963; Duarte y Talamoni, 2010; Godoy et al., 2014).

La aparición del moco vaginal en algunas de las citologías podría estar vinculada a los periodos de ovulación, ya que coincide principalmente con estados de estro al momento del lavado vaginal. Estas secreciones se han observado en algunos mamíferos: en Myoprocta pratti se ha asociado al periodo de estro (Kleiman, 1970), en Myocastor coypus se ha observado en el diestro (Felipe et al., 2001), en el murciélago Rhinolophus ferrumequinum, se sugiere que dichas secreciones mucosas forman un tapón vaginal que es expulsado justo antes o después de la ovulación de estos individuos (Oh et al., 1983).

De acuerdo con las observaciones de forrajeo y el monitoreo de la fructificación de los árboles usados, se puede concluir que el campus de la Universidad Industrial de Santander dispone de una continua oferta de alimento para las dos especies de murciélagos. La mayoría de especies de árboles observadas hacen parte de la dieta conocida y común de estos murciélagos (Ortega y Castro-Arellano, 2001; Novaes y Nobre, 2009; Muñoz-Romo y Herrera, 2010; Saldaña- Vásquez y Schondube, 2016), en donde predominan especies frutales exóticas como se ha observado también en otras áreas urbanas (Sazima et al., 1994). Sin embargo, el fruto del árbol introducido de oití representa un nuevo elemento que se suma a la dieta de estas especies. Este árbol ornamental predomina en la ciudad de Bucaramanga (Vargas y Prieto, 2007; Rojas, 2011) constituyéndose en una fuente amplia de alimento para estas dos especies de murciélagos.

Las hembras de A. lituratus y A. jamaicensis parecen estar aprovechando el pico en la producción de frutos para garantizar los nutrientes necesarios para la lactancia de sus juveniles en la segunda época seca del año. Las temporadas de fructificación de los árboles en el área de estudio no se solapan completamente, proporcionando disponibilidad de alimento casi todo el año. Para estas especies como para otros frugívoros, es más importante la diversidad de recursos alimenticios disponibles que la abundancia (August y Baker, 1982). En diciembre y enero, A. lituratus y A. jamaicensis utilizaron el néctar de la Ceiba pentandra como fuente de alimento durante la estación seca, coincidiendo con la época de gestación. De igual manera, una correlación positiva se ha observado entre la utilización de néctar y los periodos de preñez en A. jamaicensis en una zona de Bosque seco tropical en Costa Rica (Heithaus et al., 1975). Dichas observaciones, corroboran que estos murciélagos no son netamente frugívoros y pueden aprovechar la abundancia de otro tipo de recursos para dar continuidad a sus eventos reproductivos. En octubre y noviembre no se tuvo evidencia directa o indirecta de forrajeo de frutas o flores; en esos meses se encontraron para las dos especies hembras receptivas, mientras que el porcentaje de hembras lactantes es bajo y el de hembras gestantes es nulo para ambas especies. Estos dos meses serían el periodo de transición entre el segundo evento reproductivo del año y el primero del siguiente año, y la no observación de forrajeo o fructificación estaría sugiriendo una asociación entre la aparente falta de oferta de recursos alimenticios en el área de estudio y esta transición entre eventos reproductivos.

CONCLUSIONES

Las especies estudiadas exhiben continuidad en su reproducción, hecho que se ve reflejado en la presencia de hembras reproductivamente activas (receptivas, preñadas, lactantes) a lo largo del año; sin embargo, es evidente la existencia de dos eventos de reproducción anuales. Este resultado indica un patrón de poliestría bimodal para las dos especies, reportado por primera vez en Colombia para A. jamaicensis, mientras que se confirma para A. lituratus. La poliestría bimodal de las poblaciones estudiadas, conservada respecto de otras poblaciones, no se ve afectada por la naturaleza urbana de su área de estudio; además, no representa un estricto ajuste al patrón climático y parecería ajustarse más cercanamente a la oferta ambiental de recursos alimenticios, aunque este aspecto debe ser más investigado. A. lituratus y A. jamaicensis son especies reproductivamente similares, coincidiendo en los periodos de gestación y parto.

AGRADECIMIENTOS

A las personas que apoyaron la fase de campo: Oscar Fajardo, Andrés Quiñones, Yenny A. Castillo y Raúl Rodríguez-M. A Vladimir Rojas-Díaz y Ambrosio Torres, por las observaciones a versiones previas del manuscrito y por el apoyo. A Idea Wild por la beca otorgada a la presente investigación. Al Grupo de Estudios en Biodiversidad en particular, y en general a la Universidad Industrial de Santander por financiar parte de la investigación. Un especial agradecimiento al grupo Teblami de la Universidad del Valle y a Ana María Soria por el apoyo prestado. A la Colección de Mamíferos “Alberto Cadena García”, Instituto de Ciencias Naturales - ICN, Universidad Nacional de Colombia, por permitir la revisión de los especímenes para clarificar aspectos taxonómicos. A la Fundación Wii por el apoyo incondicional. Esta investigación fue realizada como requerimiento parcial para la obtención de grado del primer autor.

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