ARTÍCULO

Variación de la comunidad de pequeños mamíferos no voladores en bosques altoandinos del Parque Nacional Cajas, Ecuador

 

Javier Fernández de Córdova¹, Carlos Nivelo-Villavicencio¹, y Pedro X. Astudillo²

¹ Museo de Zoología de la Escuela de Biología, Ecología y Gestión, Universidad del Azuay (MZUA), Cuenca, Ecuador. [Correspondencia: Javier Fernández de Córdova <jfdcordova@gmail.com>]
² Escuela de Biología, Ecología y Gestión, Universidad del Azuay, Cuenca, Ecuador.

Recibido 17 octubre 2016.
Aceptado 25 julio 2017.
Editor asociado: M Kittlein

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RESUMEN.

Los Andes del sur de Ecuador tienen una rica diversidad de pequeños mamíferos no voladores. Sin embargo, la pérdida de hábitat en la región Altoandina es extensa. En particular, los bosques montanos están siendo sometidos a fuertes presiones antropogénicas; por lo que las áreas protegidas son importantes herra­mientas de conservación. Desafortunadamente, la degradación y pérdida de hábitats afectan incluso a estas áreas. El Parque Nacional Cajas es un área protegida dentro de esta región que contiene bosques montanos influenciados por diferentes niveles de alteración antrópica. Investigamos cómo la comunidad de estos mamíferos responde a los cambios de hábitat en estas áreas. Para ello evaluamos las diferencias en la composición de la comunidad de pequeños mamíferos no voladores en ocho parcelas de dos localidades con diferentes presiones antropogénicas; Mazán, zona cerrada a turistas, con mayor diversidad vegetal y árboles con mayores diámetros, y Llaviucu, zona abierta a turistas, con menor diversidad y menor tamaño promedio de árboles. En total, se registraron 877 individuos de 13 especies. Nephelomys albigularis, Akodon mollis y Thomasomys baeops fueron los más abundantes. La ordenación de la comunidad mostró una separación de la composición entre los dos sitios de estudio; Phyllotis andium, Thomasomys caudivarius y Caenolestes fuliginosus tienden a agruparse hacia un aumento de árboles con diámetros mayores y una mayor diversidad de plantas. Esta característica explica cómo las especies asociadas con hábitos más arbóreos están más asociadas con bosques montanos maduros y estrictamente protegidos de la actividad humana.

ABSTRACT.

Variation in the community of small non-volant mammals in high Andean forests of the Cajas National Park, Ecuador.

The southern Andes of Ecuador have a rich diversity of non-flying small mammals. However, the loss of habitat in the high Andean region is extensive. In particular, montane forests are being subjected to strong anthropogenic pressures; so protected areas are important conservation tools. Unfortunately, habitat degradation and loss also affect these areas. Cajas National Park is a protected area within this region that contains montane forest influenced by different levels of anthropic alteration. We sought to understand how the community of non-flying small mammals responds to habitat changes in montane forest areas. To this end, we evaluated the differences in the composition of the community of non-flying small mammals on eight plots in two localities with differing anthropogenic pressures: Mazán, an area closed to tourists with greater plant diversity and trees with greater diameters, and Llaviucu, an area open to tourists with lower diversity and lower average tree size. In total, 877 individuals of 13 species were recorded. Nephelomys albigularis, Akodon mollis and Thomasomys baeops were the most abundant. Ordination of the community revealed a tendency to separate the composition between the two study sites; Phyllotis andium, Thomasomys caudivarius and Caenolestesfuliginosus tend to cluster in plots characterized by an increase in the number of trees with larger diameters and greater plant diversity. This feature explains how species associated with more arboreal habits, sensitive to habitat change, are more strongly associated with mature montane forests strictly protected from human impacts.

Palabras clave: Análisis de composición; Bosque montano; Estructura del hábitat; NMDS.

Key words: Composition analysis; Habitat structure; Montane forest; NMDS.

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INTRODUCCIÓN

Los cambios en el uso de suelo son conside­rados como un fenómeno global que lidera la pérdida de hábitat (Foley et al. 2005) y son uno de los principales factores que influencian negativamente la biodiversidad (Sala et al. 2000; Fahrig 2003; Hooper et al. 2012). Por tal motivo, las áreas protegidas son herramientas importantes para la conservación de hábitats naturales, tanto en términos de mantener los niveles de diversidad biológica como los ser­vicios ambientales que proveen (Armenteras et al. 2003), en particular en regiones con altos niveles de diversidad.

Los Andes tropicales integran una región prioritaria para la conservación (Wege & Long 1995; Myers et al. 2000) debido a que representan una de las regiones más ricas y diversas a nivel global (Myers et al. 2000), en donde los pequeños mamíferos consti­tuyen en conjunto la mitad de la diversidad de mamíferos de cualquier parte del mundo (Mena et al. 2011). En los altos Andes la pérdida de hábitat es extensiva y los ecosis­temas muestran efectos negativos debido al cambio de uso del suelo (Herzog et al. 2011; Hofstede et al. 2002). Inclusive, las áreas protegidas, como los parques nacionales, sufren de cambios en sus hábitats naturales relacionados con recreación, construcciones y extracción ilegal de recursos (Herzog et al. 2011). En consecuencia, los manejadores de áreas protegidas hacen frente a altos niveles de impactos sobre la biodiversidad. Por lo tanto, conocer las respuestas de la fauna, en especial de grupos sensibles como son los pequeños mamíferos, es necesario para dirigir estrategias de conservación en la región.

En Ecuador viven alrededor de 130 especies de pequeños mamíferos no voladores, de las cuales 32 son endémicas para el país (Brito et al. 2016). A pesar del gran interés en documentar la diversidad de este grupo, los estudios a nivel de comunidad y las respuestas de los peque­ños mamíferos no voladores frente a cambios en los patrones de estructura y composición de hábitat están pobremente documentados en los Andes ecuatorianos. Estos mamíferos constituyen elementos importantes dentro de los ecosistemas altoandinos, ya que influyen en la dinámica de las comunidades forestales a través de actividades como la dispersión de semillas (Brewer & Rejmanek 1999), la polini­zación (Fleming & Sosa 1994; Mena et al. 2011; Cárdenas 2017), la dispersión de hongos de la comunidad de micorrizas (Janos et al. 1995), el control de poblaciones de insectos (Yahner & Smith 1991; Cook et al. 1995), y además son presas importantes para carnívoros mayores (Wright et al. 1994).

El Parque Nacional Cajas es un área protegida localizada en los altos Andes al sur del Ecuador. Dentro de esta área protegida hay dos impor­tantes bosques montanos con diferentes niveles de conservación. La primera, el bosque de Lla­viucu, es un área abierta al público en donde predomina la vegetación arbustiva, combinada con pastos y bosque montano secundario. La segunda, el bosque de Mazán, es un área de acceso restringido en donde predomina el bosque montano secundario con porciones de bosque montano maduro. Nuestro objetivo es explorar las diferencias en la composición de pequeños mamíferos no voladores entre estos dos bosques. En particular, esperamos encontrar una mayor presencia de especies arborícolas en los bosques secundarios mejor conservados.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo desde mayo de 2012 hasta abril de 2013 en el Parque Nacional Cajas en la localidad de Llaviucu (2° 50’ 37” S, 79° 8’ 37” O) y en la adjunta reserva de Mazán (2° 52’ 22” S, 79° 7’ 12” O; Fig. 1). La localidad de Llaviucu se encuentra ~15 km de la ciudad de Cuenca, provincia del Azuay, y tiene una superficie de 1550 ha en la cual el 24% está representado por bosque montano secundario con niveles iniciales de sucesión vegetal (Serrano 1996). El bosque se encuentra en asociación con matorrales montanos y pastizales. Es un área abierta al público con fuerte incidencia de actividades turísticas. Por otra parte, la reserva de Mazán está localizada ~2 km al sur de Llaviucu separada por una mayor elevación de páramo herbáceo. Tiene un área de 2640 ha, de la cual el 10% representa bosque primario maduro con niveles avanzados de sucesión vegetal (Minga 2000). La reserva Mazán es un área restringida al público en donde únicamente se realizan actividades de investigación científica. Los bosques montanos de Llaviucu y Mazán muestran variaciones en la dominancia de ciertas especies de plantas. En Mazán las especies vegetales dominantes son: Prumnopytis montana (PODOCARPACEAE), Weinmania fagaroides (CUNONIACEAE), Hedyousmun cumbalense y H. luteynii (CHLORANTACEAE), Piper andreanum (PIPERACEAE), Ocotea heterochroma (LAURACEAE), entre otras. En Llaviucu las especies vegetales son: Tournefortia s cabrida (BORAGINACEAE), Verbesina latisquemata (ASTERACEAE), Palicourea aragmatophylla (RUBIACEAE), Miconia theaezans (MELASTOMATACEAE) y Myrcianthes rhopaloides (MYRTACEAE) (Minga 2000).

Fig. 1. Área de estudio y ubicación de las parcelas de captura de pequeños mamíferos no voladores en dos localidades del Parque Nacional Cajas, Ecuador. Los triángulos representan cuatro parcelas en un bosque secundario con pastizales (Llaviucu). Los círculos representan cuatro parcelas en un bosque maduro (Mazán).

Diseño del estudio

En cada localidad, Llaviucu y Mazán (Fig. 1), se instalaron cuatro parcelas rectangulares de 30 x 40 m, separadas al menos 150 m entre sí. Todas las parcelas fueron instaladas dentro del bosque, al menos a 5 m del borde y funcionaron durante cuatro días continuos por localidad. En cada parcela se instalaron grillas con 12 trampas tipo Sherman, distribuidas regularmente y separadas 10 m la una de la otra. El cebo consistió de una mezcla homogénea de 400 g de avena en hojuelas, 100 g de pasta de maní, 180 g de atún y 10 ml de esencia de vainilla. Las trampas fueron revisadas cada 24 horas.

Captura, medición, marcaje e identificación de individuos

Los individuos capturados, previo a su liberación, fueron depositados en bolsas de tela y marcados mediante una etiqueta en el pabellón auricular con un código único. Para la identificación de las espe­cies se utilizaron caracteres morfológicos tales como Largo total (LT), Cabeza-Cuerpo (CC), Largo de la cola (LC), Largo de la pata (LP), Largo de la oreja (LO) y la masa corporal. Además, se determinó el sexo y se consideró a los individuos adultos activa­mente reproductivos por las siguientes condiciones: i) hembras con las vaginas abiertas; ii) hembras preñadas y con pezones desarrollados y; iii) machos con los testículos escrotados (Cabello et al. 2006). Todas estas variables fueron cotejadas con las claves taxonómicas de Emmons & Feer (1997) como así también con la guía de campo de los mamíferos de Ecuador de Tirira (2007).

Caracterización del hábitat

La estructura del hábitat fue evaluada en cada parcela mediante la instalación de un cuadrante de 20 x 20 m. En cada cuadrante se contaron todas las especies de árboles (>2.5 cm de diámetro a la altura del pecho [DAP]), el número de individuos de cada especie; en adición se estimó la altura de cada árbol. En consecuencia, se generaron cinco variables de hábitat: i) número de árboles con DAP menor, agrupados en diámetros de 2.5 a 10 cm; ii) número de árboles con DAP medio, agrupados en diámetros de 10.1 a 20 cm; iii) número de árboles con DAP mayor, agrupados en diámetros >20.1 cm; iv) diversidad de árboles, la cual está representada por el índice de diversidad de Shannon (basado en el número de individuos por especies de árboles); v) densidad de árboles, representada por la relación de la suma del DAP de cada árbol presente y la superficie total (m²) del cuadrante.

Análisis de datos

Los cambios en la composición de la comunidad de pequeños mamíferos no voladores fueron evaluados mediante un análisis no métrico de escalamiento multidimensional (NMDS). Este análisis está basado en una matriz de disimilaridad usando la distancia de Bray-Curtis. Para esta matriz se utilizó el número de capturas totales por especie (no se tomaron en cuenta recapturas) como va­lor de abundancia por cada parcela en cada una de las localidades (matriz especies x muestras). Posteriormente se realizó una ordenación de dos dimensiones, derivada del NMDS. Para explicar la ordenación observada se utilizó la información proveniente de la caracterización del hábitat en cada parcela. Para reducir la variabilidad subya­cente de las cinco variables, estas fueron sometidas a un análisis de componentes principales (ACP). El primer componente (CP1) explica el 50.65% de la varianza y refleja una gradiente de cambio que representa un incremento en la diversidad de especies arbóreas como también en el número de árboles con DAP mayores (>20.1 cm). El segundo componente (CP2) explica el 34.54% de la varianza y refleja una gradiente de cambio desde una menor diversidad de árboles hacia un incremento en el número de árboles con DAP menor (2.5-10 cm; Tabla 1). CP1 es considerado como sitios mejor conservados con árboles más gruesos y con mayor diversidad vegetal. CP2 es considerado como sitios más intervenidos con árboles de diámetros menores y una menor diversidad vegetal.

Tabla 1
Carga factorial de cada variable de hábitat asociada a los dos primeros componentes del Análisis de Componentes Principales (ACP) en dos localidades de bosque montano del Parque Nacional Cajas, Ecuador.

Se ajustaron linealmente los dos primeros com­ponentes principales de la estructura del hábitat (derivados del PCA). La significancia estadística del ajuste lineal fue evaluada vía 1000 permutaciones aleatorias. Todos los análisis fueron desarrollados en R 3.3.0 (R Core Team 2016) con un alfa de 0.05. Para el NMDS se utilizó el paquete ‘vegan’ (Oksanen et al. 2016)

RESULTADOS

Un total de 877 individuos fueron capturados (Mazán = 531, Llaviucu = 346) correspondien­tes a 13 especies (Mazán = 11, Llaviucu = 10; Tabla 2). La tres especies más abundantes per­tenecen a la familia CRICETIDAE: Nephelomys albigularis con el 37.5% de las capturas, Akodon mollis que corresponde el 27.4% y finalmente Thomasomys paramorum que representa el 11.4% de la capturas.

Tabla 2
Lista de especies y número de individuos de pequeños mamíferos no voladores capturados en cada una de las parcelas en dos localidades de bosque montano del Parque Nacional Cajas, Ecuador (capturas desde mayo de 2012-abril de 2013).

El análisis NMDS mostró una tendencia en separar la composición de pequeños mamíferos entre las dos localidades (estrés = 0.09; Fig. 2). En la ordenación de dos dimensiones, las parce­las de Llaviucu fueron agrupadas desde la parte inferior izquierda hacia la superior derecha; al contrario, las parcelas de Mazán fueron agru­padas desde la parte media derecha hacia la inferior derecha (agrupación en elipse con un límite de confianza al 95%). Al explicar esta ordenación, el primer componente de la estruc­tura de hábitat (CP1) explicó significativamente la ordenación (R2 = 0.8; P = 0.03) en donde las especies Phyllotis andium (CRICETIDAE), Thomasomys caudivarius (CRICETIDAE) y Caenolestes fuliginosus (CAENOLESTIDAE) se asocian través del incremento del gradiente del CP1 (aumento en el número de árboles con DAP mayor y un aumento de la diversidad vegetal; Fig. 2).

Fig. 2. Escalamiento multidimensional no métrico de la comunidad de pequeños mamíferos (Solución 2D) basado en la distancia de Bray-Curtis para las ocho parcelas de muestreo en dos localidades del Parque Nacional Cajas, Ecuador. Los círculos vacíos representan cuatro parcelas en Llaviucu, mientras que los círculos llenos representan cuatro parcelas en Mazán. El vector CP1 explica el cambio del hábitat hacia el incremento de árboles con DAP mayor (<20.1 cm) y una mayor diversidad de la vegetación. Referencias: PHHA: Phyllotis haggardi, PHAN: Phyllotis andium, MIMI: Micoryzomys minutos; CAFU: Caenolestes fuliginosus; CACN: Caenolestes caniventer; CRMO: Cryptotis montivaga; THCA: Thomasomys caudivarius; THBA: Thomasomys baeops; THPA: Thomasomys paramorum; THAU: Thomasomys aureus; THAC: Thomasomys auricularis; AKMO: Akodon mollis; NEAL: Nephelomys albigularis.

DISCUSIÓN

Los resultados señalan una tendencia a separar la composición de la comunidad de pequeños mamíferos no voladores entre las localidades de Mazán y Llaviucu. A pesar de que ambas localidades están dentro de áreas protegidas, un potencial aspecto relevante es la condición de acceso restringido al público en Mazán, en donde sitios con incremento en el número de árboles con DAP mayores como así también mayor diversidad vegetal influencian significa­tivamente en la comunidad.

La estructura y diversidad de la vegetación constituye un elemento del hábitat con gran influencia en las comunidades de pequeños mamíferos (Gonnet & Ojeda 1998; Ecke et al. 2002; Corbalan et al. 2005). Los pequeños mamíferos son muy sensibles a cambios rela­tivamente pequeños del hábitat (Iriarte et al. 1989). Uno de los cambios reportados para ecosistemas de montaña se relaciona con una disminución de ratones arborícolas o especialis­tas de estratos altos en sitios que destacan por menor cobertura de árboles y una disminución de la diversidad de la vegetación (Aragón et al. 2009). La comunidad de pequeños mamíferos no voladores en las localidades de Llaviucu y Mazán está integrada principalmente por espe­cies típicas de arbustales, bosques montanos y premontanos como los del género Thomasomys (CRICETIDAE), endémicos de la cordillera de los Andes (Pacheco 2003). Los bosques montanos altoandinos al sur del Ecuador se caracterizan por contener varios remanentes bien conservados y dispersos (Sierra 1999; Sarmiento 2000; Vanacker et al. 2003). Aquí, varias especies de roedores destacan por sus hábitos arborícolas (i.e. Thomasomys spp.), las cuales fueron particularmente registradas en Mazán. Algunos estudios muestran resultados similares, en donde la preferencia por parte de los pequeños mamíferos no voladores se relaciona a sitios caracterizados por una com­binación de mayor diversidad vegetal, mayor perfil de la vegetación y mayor densidad de árboles (Rosenzweig & Winakur 1969). Por otra parte, especies generalistas que ocupan tanto el sotobosque como el dosel (i.e. Nephelomys albigularis y Akodon mollis), estuvieron bien representadas, en especial para la localidad de Llaviucu. Estas especies han sido reportadas como abundantes en bosques montanos se­cundarios y alterados en el Ecuador (Moreno & Albuja 2005), debido principalmente a su gran capacidad de adaptación a ecosistemas con cierto grado de alteración (Díaz de Pascual et al. 1998; Jarrín 2001).

Es evidente que los cambios en la comunidad de pequeños mamíferos no voladores no solo responden a la estructura y composición del hábitat, también pueden responder a variacio­nes en la disponibilidad de recursos en espacio y tiempo (Stapp 1997). Por ejemplo, varios estudios han demostrado que la diversidad local de las comunidades de roedores frecuentemente está relacionada a condiciones de microhábitat en donde hábitats maduros contienen mayor estabilidad de recursos (Dalmagro & Vieira 2005). En este contexto, esta investigación muestra no solo la importancia de bosque montano en áreas protegidas, además dentro de las mismas son más importantes los hábitats estructuralmente más complejos, con mayor diversidad vegetal y más maduro. Es imperante considerar este tipo de hábitat como prioritarios para la conservación, debido a que contienen comunidades de pequeños mamíferos no vo­ladores muy específicas.

El sistema de manejo de uso restringido al público de Mazán ha permitido mantener las condiciones de bosque maduro. Con 20 años de uso dedicado a la conservación e investi­gación científica y aislado de las actividades antrópicas, es un tipo de manejo a considerar para varios territorios, en especial dentro de áreas protegidas, a través de la región andina. Las localidades con bosques maduros y bien conservados son escasas en los Andes. De este modo, los modelos de conservación que se comprometan a mantener esas condiciones, estarían garantizando el mantenimiento de comunidades de pequeños mamíferos únicas y que son sensibles a cambios mínimos en el hábitat.

AGRADECIMIENTOS

El presente estudio fue financiado por la Universidad del Azuay (Fondos UDA: código 2014-08 / 2016-66). Un agradecimiento especial a Jacinto Guillén y Edwin Zárate por el continuo apoyo a nuestra investigación. A David Siddons por sus revisiones del inglés. El apoyo logístico y de laboratorio es gracias a Ximena Orellana y Diego Vidal de la Universidad del Azuay, además Francisco Sánchez, José Cáceres y el grupo de guardaparques del Parque Nacional Cajas facilitaron los trabajos en el campo. Este manuscrito se benefició de los valiosos comentarios y ediciones de Marcelo Kittlein. Finalmente, se agradece la asistencia en las actividades de campo de Karla Rivera.

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