ARTÍCULO

Patrones de diversidad de murciélagos en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México

 

Víctor H. Mendoza Sáenz¹, Anna Horváth², Lorena Ruiz Montoya¹, Griselda Escalona Segura³ y Darío A. Navarrete Gutiérrez⁴

¹ El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Conservación de la Biodiversidad, San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México.
² Instituto Montebello, Centro Interdisciplinario para el Fomento del Desarrollo Integral de la Frontera Sur de México, A.C. (IMCIDISUR), Comitán de Domínguez, Chiapas, México. [Correspondencia: Anna Horváth <lobogar@hotmail.com>]
³ El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Conservación de la Biodiversidad, Lerma, Campeche, México.
⁴ El Colegio de la Frontera Sur, Laboratorio de Análisis de Información Geográfica y Estadística, San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México.

Recibido 26 abril 2016.
Aceptado 5 abril 2017.
Editor asociado: T Escalante

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RESUMEN.

Los murciélagos en el Neotrópico son considerados un grupo modelo para estudios de biodiversidad. Analizamos la diversidad taxonómica y categorías funcionales de murciélagos en la Reserva Selva El Ocote. La captura de murciélagos se realizó entre enero y septiembre de 2015 en cuatro localidades (10 sitios de mues­treo). Se tomaron datos ambientales y de vegetación para relacionarlos con la diversidad de murciélagos. La diversidad alfa se estimó mediante números de Hill, se construyeron curvas de rarefacción-extrapolación y de rango-abundancia. Evaluamos la diversidad beta con los índices de Sorensen, Morisita, Morisita-Horn y Wilson y Schmida. Las asociaciones de riqueza y categorías funcionales con variables ambientales y de vegetación se exploraron utilizando análisis de correspondencia canónica. Registramos 37 especies de murciélagos. La riqueza en las localidades osciló de 17 a 27 especies, con 14 de ellas registradas únicamente en tres localidades. La familia Phyllostomidae y el gremio frugívoro presentaron mayor abundancia y riqueza, destacando Artibeus jamaicensis como la especie más abundante. Encontramos asociación entre la diversidad de murciélagos y el conjunto de variables de vegetación (F = 1.6588, P = 0.005), pero no con variables ambientales. Hubo una relación positiva entre la diversidad florística y la diversidad de murciélagos (r = 0.94, P = 0.001). Las especies Trachops cirrhosus y Dermanura tolteca se asociaron positivamente con la densidad arbórea, y Artibeus lituratus, Dermanura phaeotis y Platyrrhinus helleri con la diversidad de especies arbóreas. Los ensambles de murciélagos presentaron alta similitud, formando subconjuntos anidados. Los fragmentos de selva ubicados en áreas con menor intervención humana albergaron mayor riqueza de especies y murciélagos especialistas del hábitat, cuya permanencia de­penderá directamente del grado de conservación del bosque.

ABSTRACT.

Patterns of diversity of bats in the Biosphere Reserve Selva El Ocote, Chiapas, Mexico.

Bats have been considered as a model group for studies on biodiversity in the Neotropics. Taxonomic diversity and functional categories of bats were analyzed in the Selva El Ocote Reserve. Bats were captured using mist-nets, and environmental and vegetation data were collected in four localities between January and September, 2015. Alfa diversity was estimated using Hill’s numbers and rarefaction-extrapolation and abundance-rank curves. Beta diversity was evaluated by similarity indexes and Wilson-Schmida’s species-turnover index. Canonical Correspondence Analysis was performed to explore associations between bat species and functional categories and environmental and vegetation variables. We recorded 37 bat species, 17 to 27 species in the sampled lo­calities; moreover, 14 restricted species among three localities. Phyllostomidae family and the frugivorous guild were the richest and most abundant groups, Artibeus jamaicensis was the most frequent species. We found association between bat diversity and the vegetation variables group (F = 1.6588, P = 0.005), however there were no associations with environmental variables. Positive relationship was found between floristic diversity and bat diversity (r = 0.94, P = 0.001). The species Trachops cirrhosus and Dermanura tolteca were related positively with tree density and Artibeus lituratus, Dermanura phaeotis and Platyrrhinus helleri were associated with tree diversity. The bat assemblages presented high similarity, forming nested subsets. Forests fragments with less human intervention harbored mores species richness and habitat specialist bats, whose permanence will depend directly of the degree of forest conservation.

Palabras clave: Categorías funcionales; Chiroptera; Diversidad taxonómica; Selva El Ocote.

Key words: Chiroptera; Functional categories; Selva El Ocote; Taxonomic diversity.

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INTRODUCCIÓN

En México, la deforestación y el cambio de uso de suelo son las principales amenazas de la biodiversidad (Galindo-González 2004). Estos factores propician la declinación de las poblacionales de diversas especies de todos los grupos taxonómicos, entre ellos los murciélagos (Mammalia: Chiroptera) (Medellín et al. 2000; Galindo-González & Sosa 2003). Los murciéla­gos constituyen el segundo orden más diverso de los mamíferos, son un grupo relativamente bien estudiado, al que se le conocen muchos aspectos de su historia natural, pero que aún requiere de mayor conocimiento sobre su taxonomía (Solari & Martínez-Arias 2014). Una de las funciones ecológicas principales de los murciélagos es la depredación de artrópodos, con lo cual coadyuvan en la regulación de po­blaciones de insectos, contribuyendo al control de plagas en los agroecosistemas (Medellín et al. 2008). En ambientes tropicales, la dispersión de semillas de una amplia variedad de plantas y la polinización están entre las funciones más importantes de los murciélagos (Fleming 1988; Kalko et al. 2008), con lo cual facilitan la regeneración de bosques y selvas (Galindo- González 1998).

La composición y estructura de la vegetación son características del ambiente que influyen so­bre la diversidad de murciélagos (Medellín et al. 2000). Una mayor riqueza de árboles, arbustos, cobertura del dosel y densidad arbórea promue­ven una mayor riqueza y abundancia de ciertos grupos de murciélagos. Estas características del hábitat también influyen en la composición y distribución vertical de murciélagos en los estratos arbóreos (Estrada et al. 1993; Fenton 1997; Vargas-Contreras et al. 2009).

Los murciélagos responden rápidamente y de diferente manera a las modificaciones del am­biente y principalmente del hábitat, aun cuando el disturbio sea de baja magnitud (Fenton et al. 1992; Medellín et al. 2000). Cuando hay un cambio en su hábitat, algunas especies tienen la suficiente capacidad para modificar o cam­biar algunos requerimientos de recursos, por ejemplo de alimento, de refugio y de áreas de forrajeo, mientras otras especies son más espe­cializadas en el uso de recursos y pueden verse afectadas (Jones et al. 2001; Soriano & Ochoa 2001; Galindo-González 2007). Esto los hace un grupo modelo para analizar los patrones de diversidad y cómo estos pueden cambiar de acuerdo a las condiciones ambientales.

El entendimiento de los patrones de en­samblaje de las especies tiene implicaciones importantes para la conservación (Meyer & Kalko 2008). Un patrón frecuente en la ocu­rrencia de las especies es el anidamiento, que consiste en que las áreas más pobres en espe­cies representan subconjuntos de las áreas con mayor riqueza, y su análisis resulta importante en el contexto de pérdida de hábitat y patrones de diversidad de especies, dado que la frag­mentación genera patrones anidados (Atmar & Patterson 1993). En términos de conserva­ción, las áreas con alto grado de anidamiento (baja diversidad beta) requieren estrategias diferentes que las áreas de bajo anidamiento y alta diversidad beta. Los murciélagos del sur de México generalmente presentan un patrón anidado, por lo que pocas reservas podrían incluir la totalidad de las especies (Arita & Rodríguez 2001).

En México, la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote (REBISO) es uno de los últimos remanentes de selva tropical en el sureste de México, y un área de gran relevancia para la conservación de la biodiversidad (SEMARNAT 2001). En lo referente a mamíferos, se sabe por estudios realizados por Navarrete et al. (1996) y Riechers (2004), que aproximadamente la mitad de la mastofauna de la REBISO la constituyen los murciélagos con 53 especies. En lo que res­pecta a murciélagos, en la reserva únicamente se ha evaluado la atracción de murciélagos frugívoros para facilitar la restauración de zonas perturbadas (Preciado et al. 2015), y se han obtenido algunos registros adicionales (Hernández-Mijangos et al. 2008). Es indudable que aún se requieren mayores esfuerzos para conocer mejor la mastofauna, así como los patrones de diversidad y estructuración del ensamble de murciélagos en la REBISO. En una reserva de la biosfera con asentamientos humanos como la REBISO, este tipo de in­formación es indispensable para el diseño y ejecución de estrategias para la conservación de la biodiversidad. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue evaluar la diversidad taxonómica y las categorías funcionales del ensamble de murciélagos, así como su relación con varia­bles ambientales y de vegetación en sitios con distinto grado de sucesión en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La REBISO se localiza al noroeste del estado de Chiapas, México, está inmersa en los municipios de Ocozocoautla de Espinoza, Cintalapa de Figueroa, Tecpatán de Mezcalapa y Jiquipilas. La reserva tiene una superficie de 101 288 ha. El clima predominante es cálido-húmedo con abundantes lluvias en verano, una precipitación media anual de 2145 mm y una temperatura media anual de 23.3 °C (SEMARNAT 2001). Debido a su ubicación geográfica, sus carac­terísticas fisiográficas y topográficas, las altitudes fluctúan entre los 180 y 1500 m s.n.m. (INEGI 1981).

Localidades y sitios de muestreo

El trabajo se realizó en cuatro localidades de la REBISO: Emilio Rabasa, San Joaquín, Veinte Casas y Nuevo San Juan Chamula (Fig. 1). Se estable­cieron 10 sitios de muestreo, tres en Veinte Casas, tres en Nuevo San Juan Chamula, dos en Emilio Rabasa y dos en San Joaquín. Los sitios de mues­treo se seleccionaron con base en las condiciones del hábitat (selva conservada y acahual arbóreo). La altitud de los sitios de muestreo fluctúa de 700 a 1300 m s.n.m. (Tabla 1). Los sitios más alejados de los asentamientos humanos presentaron una vegetación en estado sucesional maduro, con poca o nula intervención humana, por lo tanto en buen estado de conservación. Se caracterizaron por árbo­les de gran altura y diámetros grandes (entre 5 y 150 cm de DAP), con especies como Guarea glabra, Mortoniodendron ocotense, Brosimum alicastrum, Quararibea asterolepis, Bravaisia integerrima y Nectandra salicifolia. Los sitios más cercanos a los asentamientos humanos presentaron mayor grado de intervención, acahuales o fragmentos de selva con un desarrollo intermedio, los cuales son áreas en las que ocurren actividades agropecuarias en pequeña escala.

Fig. 1. Ubicación geográfica de las localidades de muestreo en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México.

Tabla 1
Ubicación geográfica, vegetación y variables utilizadas en los sitios de muestreo en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México.

Muestreo de murciélagos

El muestreo de murciélagos se llevó a cabo entre enero y septiembre de 2015. Se realizaron dos mues­treos por localidad (secas y lluvias), con cinco a seis noches efectivas por evento de muestreo, excepto en San Joaquín donde se realizaron tres muestreos. Se utilizaron de tres a cuatro redes de niebla (12 x 2.5 m) en cada sitio de muestreo, colocadas entre la vegetación, cerca de cuerpos de agua y en sitios que se consideraron apropiados para el movimiento y forrajeo de los murciélagos. Las redes se colocaron a nivel de sotobosque y permanecieron funcionando durante un lapso aproximado de seis a ocho horas por noche.

La identificación taxonómica se realizó con base en la clave de campo de Medellín et al. (2008) y la guía ilustrada de Reid (2009). Los individuos capturados fueron pesados, y se obtuvieron medidas morfométricas estándar, longitud del antebrazo, longitud de la cola, longitud de la oreja y longitud total. Se registraron características biológicas como el sexo, clase de edad y estado reproductivo. Se anotó la hora de captura, estado del tiempo y coordenadas geográficas del sitio de registro. Por último, se realizó un marcaje semipermanente con marcador indeleble a cada individuo, y así llevar un control de capturas en el mismo evento de muestreo.

Esfuerzo de muestreo

El esfuerzo de muestreo se obtuvo a partir de los metros lineales de red y el número total de horas que las redes permanecieron funcionando (metros de red por hora) (Medellín 1993).

Riqueza de especies, abundancia y diversidad alfa

Por localidad se obtuvo la riqueza (número de especies) y abundancia de especies (número de in­dividuos). Para comparar las abundancias en sitios con diferente esfuerzo de muestreo, se estimó el índice de abundancia relativa (IAR), dividiendo los individuos capturados entre el esfuerzo de muestreo y multiplicado por 100. Se construyeron curvas de rango-abundancia para explorar la dominancia y abundancia de las especies en cada localidad (Magurran 1988). Se realizó una prueba de t para explorar diferencias en la riqueza de especies y abundancia total entre las localidades por tempo­rada. Se identificaron especies bajo algún estatus de conservación en la Norma Oficial Mexicana NOM- 059-SEMARNAT-2010 (DOF 2010).

Mediante el método de números de Hill se estimó el número efectivo de especies como me­dida de diversidad alfa (Jost 2006). Se obtuvieron curvas de rarefacción-extrapolación mediante los tres primeros números de Hill (0D, 1D y 2D). La diversidad de orden cero (0D) representa la rique­za y es insensible a la abundancia de las especies, la diversidad de orden uno (1D) le da peso a las especies típicas y se calcula como el exponencial del índice de entropía de Shannon, y la diversidad de orden dos (2D) le da mayor peso a las especies dominantes y se calcula con el inverso del índice de Simpson (Jost 2006; Chao et al. 2014). Las curvas de rarefacción-extrapolación se consideraron para expresar la acumulación de especies observadas y estimadas de acuerdo a los individuos capturados, con un intervalo de confianza obtenido mediante un bootstrap. Como medida de completitud del muestreo se consideró la cobertura de la muestra, la cual expresa la representatividad de un muestreo, es decir, mientras mayor sea la cobertura de la muestra menor es la probabilidad de que un indi­viduo capturado en el siguiente muestreo sea una especie no registrada, y donde valores cercanos a 1 indican un muestreo completo (Jost 2006; Moreno et al. 2011; Chao & Jost 2012).

Diversidad beta y anidamiento de las especies

Para conocer el grado de similitud del ensamble de murciélagos entre localidades, se consideraron los índices de Sorensen, Morisita & Morisita-Horn, los cuales se basan en los tres primeros números de Hill (0D, 1D y 2D), respectivamente. Estos índices se relacionan con la diversidad beta (β), que indica el número hipotético de comunidades (Jost 2007; Jost et al. 2011). Los valores de β se sitúan entre 1 y 2, donde los valores mayores a 1 indican una composición distinta de las comunidades biológicas (Jost et al. 2011). Para calcular el grado de reemplazo de especies se utilizó el índice de diversidad beta de Wilson y Shmida (βT), el cual se basa en la suma de especies ganadas y perdidas entre comunidades con relación al valor promedio de la riqueza (Wilson & Shmida 1984).

El análisis de anidamiento de las especies se rea­lizó mediante el programa Nestedness for Dummies (Strona et al. 2014). Se utilizó la métrica T (tem­peratura del sistema), el cual mide la extensión del orden de matrices de presencia-ausencia y cuyos valores van de 0 a 100, donde valores cercanos a 0 indican comunidades anidadas y valores cercanos a 100 indican comunidades distribuidas al azar. La significancia estadística se obtiene mediante una prueba de Monte-Carlo (Williams-Linera et al. 2005; Strona et al. 2014).

Categorías funcionales

Para la caracterización funcional del ensamble de mur­ciélagos, se consideraron los gremios tróficos, hábitos de refugio y categorías de masa corporal (McNab 1971; Soriano 2000). Estos parámetros son importantes en la diferenciación ecológica de una comunidad y útiles en la interpretación de las diferencias estructurales entre comunidades (Kalko et al. 1996; Soriano 2000).

Los gremios tróficos se categorizaron en frugí­voros, insectívoros, nectarívoros, hematófagos y carnívoros-insectívoros, para lo cual se consultó literatura que detalla aspectos ecológicos y conduc­tuales de los murciélagos (Patterson et al. 2003; Reid 2009; Merritt 2010). Respecto al hábito de refugio se consideraron los sitos para descanso diurno o refugios de maternidad: cuevas, grietas, árboles, bajo hojas o facultativo. Las especies que presentan más de un tipo de alimentación y uso de refugio, se clasificaron de acuerdo al hábito predominante reportado en la literatura. Para las categorías de masa corporal se consideró el peso promedio de los individuos de cada especie y se establecieron cinco categorías: I) peso de 1-5 g, II) 6-10 g, III) 11-20 g, IV) 21-40 g y V) 41-80 g (McNab 1971).

Variables ambientales y de la vegetación

Se obtuvieron promedios mensuales de datos de temperatura, precipitación, velocidad del viento y humedad relativa por medio de la Comisión Nacional del Agua (CONAGUA) de la estación meteoroló­gica Santa María CFE, ubicada aproximadamente a 20 km de los sitios de muestreo. Las variables de vegetación fueron el diámetro a la altura del pecho (DAP), área basal, densidad y riqueza de plantas leñosas (Tabla 1), las cuales se obtuvieron mediante un muestreo alterno al de murciélagos y fueron proporcionados para el análisis en este estudio. El muestreo se realizó en tres parcelas circulares con un área de 1000 m² en cada sitio, registrándose plantas mayores a 5 cm de DAP (Ramírez-Marcial et al. 2001). El tipo de vegetación en el área de estudio es selva mediana subcaducifolia (SEMARNAT 2001).

Diversidad taxonómica, categorías funcionales y diversidad arbórea

Se analizó la relación de la diversidad taxonómica con las categorías funcionales del ensamble de murciélagos, mediante el coeficiente de correlación de Sperman. La relación entre la diversidad taxonó­mica y arbórea se analizó mediante el coeficiente de correlación de Pearson, para lo cual se realizó una transformación logarítmica de los datos.

Las asociaciones del ensamble de murciélagos y categorías funcionales con las variables ambientales y de vegetación se exploraron mediante un análisis de correspondencia canónica (CCA). El CCA es un método multivariado que evalúa las relaciones especie-ambiente, considerando datos de compo­sición de la comunidad y variables ambientales asociadas a un área determinada (Ter Braak 1987). Se consideró la escala de Hill (“Scaling”) tipo 2, para el gráfico de ordenación. Esta opción consi­dera el promedio ponderado de las especies por cada lugar de registro, por lo que los sitios tienden a estar fuera del área de influencia de las especies. No obstante, esta escala permite interpretar espacial­mente la relación entre las especies y las variables ambientales en los sitios donde éstas se registraron (McCune & Grace 2002). Se realizó el tratamiento previo de los datos de abundancias de las especies de murciélagos, debido a que el CCA es sensible a la abundancia de las especies menos abundantes o raras. Se utilizó la transformación considerando la distancia de Hellinger por ser recomendada para análisis de conglomerados o de ordenación cuando se analiza la composición de comunidades (Legendre & Gallagher 2001).

Para cada análisis se realizó un análisis de varian­za (ANOVA) sobre la matriz de distancia con 500 permutaciones para saber si existían diferencias sig­nificativas. Para conocer el efecto significativo de las variables ambientales se correlacionaron los puntajes de cada variable con los de la riqueza de especies, realizando una comparación múltiple de las medias (Tukey HSD) con 95% de confianza. El CCA con las variables ambientales se realizó por separado de las variables de vegetación. Los análisis estadísticos se realizaron en el programa R (R Development Core Team 2011) utilizando los paquetes BiodiversityR, Vegan y MASS (Oksanen et al. 2015).

RESULTADOS

El esfuerzo de muestreo total realizado fue de 9138.9 m de red-hora, distribuido de la siguiente manera: San Joaquín 2097 m de red-hora, Nuevo San Juan Chamula 2360.5 m de red-hora, Veinte Casas 2382 m de red-hora y Emilio Rabasa 2299.4 m de red-hora.

Riqueza de especies, abundancia y diversidad alfa

Se registraron 987 individuos de murciélagos pertenecientes a 37 especies, 26 géneros y cuatro familias (Phyllostomidae, Vespertilio­nidae, Mormoopidae y Natalidae). La familia Phyllostomidae presentó la mayor abundancia y riqueza de especies (Anexo 1). La localidad con mayor riqueza de especies fue Veinte Ca­sas, 0D = 27 especies (Fig. 2a). Se registraron 14 especies únicas para tres localidades: siete en Veinte Casas, cuatro en San Joaquín y tres en Nuevo San Juan Chamula (Anexo 1). El 13.5% de las especies registradas están inclui­das en la Norma Oficial Mexicana: Mimon cozumelae, Trachops cirrhosus y Pteronotus gymnonotus como amenazadas, Dermanura watsoni y Enchisthenes hartii bajo la categoría de protección especial (Anexo 2).

Fig. 2. Curvas de rarefacción-extrapolación de murciélagos en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México; a) comparación de la riqueza efectiva de especies (0D), b) especies tipicas (1D) y c) especies dominantes (2D).

Veinte Casas y Emilio Rabasa presentaron la mayor abundancia (Anexo 1). El 62% de la riqueza (23 especies) presentó menos de diez individuos por especie, lo que representa 6.3% de la abundancia relativa total. La mayor equitatividad de especies se encontró en San Joaquín y Nuevo San Juan Chamula; de manera inversa, la menor equitatividad se obtuvo en Veinte Casas y Emilio Rabasa, donde se registró la especie más abundante, y la mayoría de las especies presentaron menos de siete individuos: 23 de 27 y 13 de 17 especies, respectivamente (Fig. 3; Anexo 1).

Fig. 3. Curvas de rango-abundancia de murciélagos en las cuatro localidades de la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México.

Las curvas de rango-abundancia muestran un patrón de dominancia de Artibeus jamaicensis en las cuatro localidades (Fig. 3), que representa el 49% de la abundancia relativa total, seguido de las especies Carollia sowelli, D. tolteca, Sturnira hondurensis, S. parvidens, A. lituratus y Desmodus rotundus. Al comparar la riqueza y abundacia de las especies por temporada, se encontró mayor abundancia en lluvias (t ^{_{gl 4.5}} = 2.9189, P = 0.03345), pero no así para la riqueza de especies, donde no se encontró diferencia significativa (t _{gl 3.114} = 1.0353, P = 0.3741).

Al explorar la relación de presencia de las especies con las variables ambientales y de vege­tación, se encontró que T. cirrhosus y D. tolteca se asocian positivamente con la densidad arbórea, A. lituratus, D. phaeotis y Platyrrhinus helleri con la diversidad de especies arbóreas y D. rotundus negativamente con la altitud (Fig. 4a).

Fig. 4. Análisis de correspondencia canónica del ensamble de murciélagos y el conjunto de variables explicativas: a) Diversidad taxonómica de murciélagos, b) Gremios tróficos y c) Categorías de masa corporal. ab) área basal; alt) altitud; hveg) diversidad de vegetación; sveg) riqueza de árboles; den) densidad arbórea.

De acuerdo a los números de Hill, cuando se ponderó proporcionalmente la abundancia mediante la diversidad ¹D, las localidades más diversas fueron San Joaquín (¹D = 13.08 especies efectivas) y Nuevo San Juan Chamula (¹D = 9.53 especies efectivas). De igual manera, para la diversidad ²D, que pondera las especies domi­nantes, siguen siendo más diversas (²D = 9.29 y ²D = 6.71 especies efectivas, respectivamente; Figs. 2a y 2b).

La extrapolación de las medidas de diversi­dad ¹D y ²D indica que si se duplica el número de capturas, la diversidad se incrementaría poco en las cuatro localidades (Figs. 2b y 2c; Tabla 2). Sin embargo, en la riqueza ⁰D, aumentarían considerablemente sus especies efectivas (Fig. 2a). Si se analizan los datos ajustando la diversidad por rarefacción, con­siderando la localidad con el menor número de capturas (San Joaquín), los valores ¹D dis­minuyen poco únicamente para Veinte Casas, y para las demás localidades se mantienen constante, similar a los valores ²D (Figs. 2b y 2c; Tabla 2). La riqueza de especies decrece en Veinte Casas y Emilio Rabasa, mientras que en San Joaquín y Nuevo San Juan Cha­mula se mantiene igual. No obstante, Veinte Casas, sigue teniendo mayor riqueza que las demás localidades (Fig. 2a). La cobertura de la muestra indica que se cubrió el 96% del total de las especies en Veinte Casas y el 97% en las demás localidades.

Tabla 2
Extrapolación y rarefacción de los datos de diversidad de orden ⁰D, ¹D y ²D con base en sus especies efectivas.

El CCA mostró una asociación entre la diversidad de murciélagos y el conjunto de variables de vegetación (F = 1.6588, P = 0.005). Únicamente el primer componente canónico fue significativo (CCA1, F = 2.6455, P = 0.034; CCA2, F = 2.1491, P = 0.053); ambos compo­nentes mostraron el 57% de la varianza en la distribución de las especies con respecto al conjunto de variables. La diversidad de árbo­les (F = 1.7348, P = 0.05), la densidad arbórea (F = 1.9031, P = 0.012) y la altitud (F = 2.4322, P = 0.001) se asociaron positivamente con el primer eje canónico (CCA1) y negativamente con el segundo (CCA2). No se encontró rela­ción significativa entre el conjunto de variables ambientales y la diversidad de murciélagos (F = 0.9667, P = 0.796).

Diversidad beta y anidamiento de las especies

Se encontraron valores bajos de diversidad beta, lo cual sugiere una similitud en el en­samble de murciélagos. Los valores beta fueron similares entre las localidades, considerando las diferentes medidas de diversidad ⁰D, ¹D y ²D. Lo anterior coincide con el bajo grado de reemplazo de las especies entre las localidades (Tabla 3). El mayor porcentaje de similitud se presentó entre Emilio Rabasa y Veinte Casas (91%), y la menor similitud (61.6%) entre San Joaquín y Emilio Rabasa (Tabla 3). Las localidades de muestreo presentaron un patrón anidado significativo (T = 31.176, P = 0.001) en la ocurrencia de las especies.

Tabla 3
Porcentaje de similitud con base en la diversidad de orden ¹D, valores de diversidad beta y reemplazo de especies entre localidades de muestreo en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México.

Categorías funcionales

Se registraron cinco gremios tróficos relacio­nados con hábitos alimentarios (frugívoro, insectívoro, nectarívoro, hematófago y carnívo­ro-insectívoro), tres relacionados con hábitos de refugio (árboles, cuevas y facultativo) y cinco categorías de tamaño (I a V), abarcando especies con pesos de 1 a 80 g (Anexo 2).

Gremios tróficos

El gremio frugívoro presentó mayor riqueza de especies y abundancia relativa (17 spp.; 83.8%), seguido del gremio insectívoro (11 spp.; 9%) y en menor proporción los gremios hematófago, nectarívoro y carnívoro-insectívoro, que en conjunto albergaron nueve especies y 7.2% de la abundancia relativa. Una tendencia similar se mantiene al considerar los datos por localidad. El gremio carnívoro-insectívoro se registró únicamente en Veinte Casas, representado por dos especies (M. cozumelae y T. cirrhosus) con baja abundancia (Anexo 3).

Las categorias tróficas no fueron diferentes entre localidades y por temporalidad. No se encontró correlación de gremios tróficos con el conjunto de variables explicativas de vegeta­ción (F = 0.7786, P = 0.79), ni con las variables ambientales (F = 1.5543, P = 0.158). Únicamente la precipitación mostró una tendencia de aso­ciación con el gremio carnívoro-insectívoro (F = 2.3007, P = 0.074), mientras que en los demás gremios no se observó una correlación evidente (Fig. 4b).

Hábitos de refugio

La mitad de las especies (17 spp.) presentan hábitos facultativos en la selección de sitios de refugio, es decir, pueden ocupar árboles, cuevas o cualquier otro refugio disponible y acorde a los requerimientos de la especie. El 35% (12 spp.) ocupa cuevas, y el 15% (5 spp.) ocupa árboles como sitios exclusivos de refugio. En esta categoría se excluyeron tres especies (Enchisthenes hartii, Bauerus dubiaquercus y Choeroniscus godmani) de las cuales se des­conoce el hábito de refugio (Anexo 2). No se encontraron diferencias al comparar las categorías entre localidades y por temporada (P = 0.230).

Categorías de masa corporal

Los murciélagos con un peso promedio de 11 a 20 g de masa corporal (categoría III) fueron los más representativos en riqueza de especies (16 spp.), y su abundancia relativa solo fue ma­yor en San Joaquín y Nuevo San Juan Chamula. Los murciélagos más grandes (categoría V) con un peso promedio de 41 a 80 g, fueron los menos representativos en términos de riqueza (2 spp.), pero con mayor abundancia relativa en Veinte Casas y Emilio Rabasa, y en general representaron el 53.4% de todos los registros. Las especies con un peso promedio de 21 a 40 g de masa corporal (categoría IV) formaron el segundo grupo más representativo en tér­minos de riqueza (10 spp.), y los murciélagos más pequeños, con un peso promedio de 1 a 10 g (categorías I y II) presentaron la menor abundancia relativa (Anexo 3).

Al comparar las categorias de masa corporal entre localidades y por temporada se encontró diferencia para San Joaquín en la categoria II (P = 01451) y IV (P = 0.03928) en la época seca. No se encontró correlación de las categorías de masa corporal con el conjunto de variables de vegetación (F = 1.7193, P = 0.394), ni con el conjunto de variables ambientales (F = 3.3197, P = 0.093; Fig. 4c). Únicamente la velocidad del viento fue una variable marginalmente significativa (F = 4.9014, P = 0.05).

Relación entre la diversidad taxonómica, categorías funcionales y diversidad arbórea

Se encontró una correlación directa y positiva entre la diversidad taxonómica y las categorías funcionales del ensamble de murciélagos. Es decir, mientras mayor es la diversidad taxonó­mica, mayor es la representatividad de gremios tróficos (R = 0.635, P = 0.049) y categorías de masa corporal (R = 0.701, P = 0.024). Se encon­tró una correlación positiva entre la diversidad de especies arbóreas y la diversidad taxonómica de murciélagos (r = 0.94, P = 0.001). Es decir, mientras mayor es la diversidad arbórea, mayor es la diversidad taxonómica de murciélagos.

DISCUSIÓN

Riqueza de especies, abundancia y diversidad alfa

La riqueza de especies reportada en este estudio es similar a la obtenida en otras selvas del sur de México (Estrada & Coates-Estrada 2002; García-García & Santos-Moreno 2014) y de Chiapas (Medellín et al. 2000; Riechers 2004; Vleut 2013). Esta riqueza de especies representa aproximadamente el 70% de la riqueza de mur­ciélagos reportada para la reserva (Navarrete et al. 1996; SEMARNAT 2001; Riechers 2004; Hernández et al. 2008), y el 35% de la riqueza reportada para Chiapas (Naranjo et al. 2005).

En Veinte Casas y San Joaquín se muestrearon sitios con vegetación semejante (acahual arbó­reo y selva conservada) y cercanos a cuerpos de agua. Se sabe que la riqueza de murciélagos, principalmente insectívoros, se incrementa con la presencia de cuerpos de agua (Grindal et al. 1999), lo cual pudo favorecer la abundan­cia de murciélagos insectívoros como Myotis californicus, Mormoops megalophylla, Pteronotus parnellii y P. gymnonotus.

En América tropical la familia Phyllostomi­dae es la más abundante y comprende la mayor diversidad trófica de murciélagos Neotropicales (McNab 1971; Fenton et al. 1992). Por lo tanto, es de esperarse que Phyllostomidae esté bien representada en el área de estudio, aportando la mayor riqueza y abundancia, siendo la especie A. jamaicensis la más dominante. Esta especie se considera adaptable, con amplia distribu­ción en el continente americano, presenta alta movilidad a nivel poblacional y se caracteriza por presentar una población local alta (Han­dley et al. 1991; Eisenberg & Redford 1999). Algunas especies como C. sowelli, D. tolteca, S. hondurensis, S. parvidens, A. lituratus, junto con A. jamaicensis, regularmente son abun­dantes a lo largo de su área de distribución, debido a su capacidad de explotar recursos alimenticios tanto en selvas maduras como perturbadas (Medellín et al. 2000; Estrada & Estrada-Coates 2002; Evelyn & Stiles 2003), con lo cual contribuyen en la dispersión de semillas en la selva de la REBISO (Preciado et al. 2015).

La mayoría de las especies presentaron baja abundancia, lo cual es un patrón característico de los ensambles de murciélagos tropicales, donde existen pocas especies dominantes y la mayoría presenta baja abundancia (Medellín 1993; Chávez & Ceballos 2001). Las especies abundantes tienden a jugar un rol importante en la funcionalidad del ecosistema. No obstante, especies poco abundantes, como las especies carnívoras, también cumplen funciones pri­mordiales al regular poblaciones de pequeños vertebrados, insectos y arácnidos. Sin embargo, estas especies poco abundantes o raras (con dis­tribución restringida o vinculadas a un hábitat específico) generalmente son más susceptibles a la perturbación del hábitat y a la extinción local (Turner 1996).

De acuerdo a los números de Hill, la mayor diversidad de especies se observó en localida­des con riqueza intermedia, pero con mayor equidad en la abundancia de sus especies. La presencia de vegetación secundaria y parcelas agropecuarias en pequeña escala (ganadería, cafetales y huertos cercanos a selva conservada) posiblemente favorecieron el éxito de captura de algunas especies, debido a que dan lugar a un paisaje heterogéneo. Diversos estudios han mencionado que estos elementos del pai­saje (vegetación secundaria, tierras agrícolas y huertos frutícolas) pueden ser importantes para la diversidad de murciélagos (Castro-Luna et al. 2007; Saldaña-Vázquez et al. 2010). Los árboles frutales atraen a especies frugívoras y nectarívoras, y las zonas ganaderas atraen al murciélago hematófago D. rotundus, el cual se beneficia con un incremento de la ganadería. No obstante, algunas especies no toleran áreas abiertas ni volar fuera de la cobertura vegetal (Galindo-González 2004).

Diversidad beta y anidamiento de las especies

Los valores de beta y reemplazo de las especies indican poca diferenciación de la composición de murciélagos entre las localidades, es decir, que poseen una similitud alta, caracterizada por la presencia de subconjuntos de especies en común (patrón anidado). El anidamiento es el patrón de organización de algunas comunidades ecológicas. Una comunidad esta anidada cuan­do las áreas más pobres en especies representan subconjuntos de las áreas con mayor riqueza, es decir, que existe un alto grado de solapamiento en la composición de especies entre los sitios (Atmar y Patterson 1993). En el Neotrópico, algunos estudios han encontrado este patrón en los ensambles de murciélagos (Meyer & Kalko 2008; Loayza & Loiselle 2009; Presley & Willig 2010). Los resultados de este estudio se ajustan a este patrón. Por ejemplo, el 88% de las especies de Emilio Rabasa se registró en Veinte Casas, ambas localidades con la menor y mayor riqueza, respectivamente.

El grado de anidamiento de las especies se relaciona inversamente con la diversidad beta, es decir, mientras mayor es el anidamiento menor es la diversidad beta y viceversa (Arita & Rodríguez, 2001). El anidamiento de las es­pecies resulta importante para comprender los procesos de estructuración de las comunidades biológicas (Patterson & Atmar 1986). Las comu­nidades dominadas por pocas especies son más susceptibles de presentar un patrón anidado en la ocurrencia de sus especies (González & Poulin 2005), lo cual coincide con lo reportado en este estudio. El análisis de anidamiento de las especies indica un patrón no aleatorio en la distribución de los murciélagos en la REBISO, donde las especies componen un solo ensamble.

La distancia entre los sitios de muestreo da lugar a hábitats con condiciones similares, lo cual incrementa en algún grado el anidamiento de las especies (Wright & Reeves 1992). Las localidades poseen áreas con actividades pro­ductivas en pequeña escala cerca de remanentes de selva conservada, produciendo un conjunto de microhábitats y áreas de forrajeo para di­ferentes especies de murciélagos (Estrada & Coates-Estrada 2001).

Gremios tróficos

La alta representatividad de especies frugívoras se debe a su amplia explotación de una extensa gama de recursos alimenticios y su capacidad de desplazarse grandes distancias (Kalko 1998). Especies como A. jamaicensis y C. sowelli son consideradas de las más eficientes en la dispersión de semillas (Fleming & Heithaus 1981; Preciado et al. 2015). Por lo que una alta abundancia de estos murciélagos supone una contribución fundamental y significativa en la regeneración de selvas en la REBISO. La abundancia de árboles como el ramón (Brosimum alicastrum), zapote (Manilkara zapota) y moráceas como Ficus sp., en los sitios de muestreo pudo favorecer la alta abundancia de murciélagos frugívoros, debido a que la disponibilidad de alimento influye sobre el tamaño y la complejidad de los ensambles de murciélagos (Dumont 2003).

Diversos estudios en el sureste de México, donde utilizaron redes de niebla, han reportado patrones similares, donde el gremio frugívoro es el más diverso, seguido del insectívoro (Riechers 2004; Fuentes 2010; Vleut 2013). Esto se debe principalmente a que la mayo­ría de las especies registradas (Filostómidos) utilizan generalmente estratos inferiores de la vegetación (Simmons & Voss 1998), y por lo tanto, son más susceptibles de ser capturados con las redes de niebla.

Las especies del gremio carnívoro-insectívoro se registraron en áreas conservadas, lo cual es consistente con lo reportado por Wilson et al. (1996) y Castro-Luna et al. (2007), donde las especies de este gremio se consideran sensibles a la perturbación, suelen permanecer y forrajear en áreas conservadas. Navarrete et al. (1996) y Riechers (2004) han reportado al murciélago carnívoro T. cirrhosus en dos diferentes locali­dades de la reserva El Ocote; sin embargo, no mencionan el hábitat o las condiciones del sitio de registro. Lo anterior permite teorizar que la selva de la REBISO aún alberga condiciones su­ficientes que permiten la presencia de especies con requerimientos de hábitats especializados.

El gremio carnívoro-insectívoro se relacionó con el área basal y la precipitación. El área basal es un parámetro importante que se relaciona con estado de madurez de un bosque, y la precipitación en temporada de lluvias promueve una mayor abundancia de insectos (Jiménez- Sánchez et al. 2009) y anfibios (García & Reyes 2008); estos últimos son importantes en la dieta de especies carnívoras-insectívoras como T. cirrhosus, junto con una variedad de insectos que complementan la dieta de las especies de este gremio. La densidad arbórea fue la variable importante para T. cirrhosus, lo cual es consis­tente con los resultados de otros estudios y lo que se conoce sobre la preferencia de hábitat de esta especie. De acuerdo a Galindo-González (2007), T. cirrhosus generalmente presenta poblaciones con baja abundancia y prefiere hábitats conservados con alta densidad arbórea.

Hábitos de refugio

La mitad de las especies de murciélagos re­gistradas en la REBISO utilizan una amplia variedad de sitios para refugios, como cuevas, simas, troncos y ramas de árboles, entre otros. El resto de las especies se refugia exclusiva­mente en cuevas o árboles. Las especies de árboles potenciales que sirven de refugio a los murciélagos en la REBISO son Ficus sp., Brosimum alicastrum, M. zapota, Pseudobombax ellipticum y Pouteria sp. (Evelyn & Stiles 2003; Ortiz-Ramírez et al. 2006). De este modo, se sugiere que las condiciones en la reserva brin­dan refugios apropiados para el funcionamiento ecológico del ensamble de murciélagos, a pesar de los incendios de 1998 y 2003 que afectaron diversas áreas de la REBISO. Recientemente se han registrado diversas especies de murciéla­gos frugívoros, nectarívoros e insectívoros en estas áreas afectadas (Preciado et al. 2015), lo cual sugiere que se han recuperado con el paso del tiempo. La regeneración de estas áreas degradadas daría lugar a extensiones de selva con potencial para brindar recursos a los murciélagos.

La geología kárstica de la reserva permite la existencia de diversas cuevas y simas, elementos primordiales para el refugio de diversas especies de murciélagos (Arita 1993). En cuevas, las poblaciones de murciélagos son más grandes debido al alto número de perchas disponibles (Kunz et al. 1983), y una sola cueva puede ser fundamental para la sobrevivencia de una especie (Tuttle & Moreno 2005). Poblaciones grandes podrían favorecer la persistencia de las especies a largo plazo, así como su fun­cionalidad en el ecosistema de la REBISO. Lo anterior demuestra la importancia de conservar estos sitios, de la cual algunas especies depen­den casi exclusivamente para su permanencia, sobre todo especies raras, con baja abundancia, amenazadas o en peligro de extinción (e. g., M. cozumelae y T. cirrhosus).

Categorías de masa corporal

Los resultados obtenidos son similares a lo reportado por Fuentes (2010), donde la mayoría de las especies son de peso mediano (11-20 g). Esta categoría comprende especies de los gremios insectívoro, nectarívoro y frugívoro. La variación en la masa corporal refleja la divergencia de nichos tróficos, y se considera un parámetro relevante en la diferenciación ecológica del ensamble (MacNab 1971; Fuentes 2010). Las categorías III y IV se relacionaron con la altitud y la temperatura. De acuerdo a Matson (1982) y Owen (1990) estas variables son factores determinantes en la distribución de los mamíferos, sin embargo la escala de estudio es un elemento clave para establecer esta relación. Aunque este estudio no se en­focó en un gradiente altitudinal, registramos mayor diversidad de murciélagos en sitios de menor altitud (entre 700 y 1000 m s.n.m.), y la menor diversidad en sitios más altos (arriba de los 1200 m s.n.m.). La velocidad del viento fue una variable marginalmente significativa, el cual es un factor importante que modifica los patrones de actividad diaria de muchas especies de murciélagos (Mancina 2008).

Diversidad taxonómica de murciélagos y diversidad arbórea

El ensamble de murciélagos en la REBISO es­tuvo asociado a la diversidad de la vegetación, lo cual indica la importancia de la diversidad florística para el mantenimiento de una mayor diversidad taxonómica de murciélagos. Esta relación se ha observado en otros estudios, y se explica porque las plantas proveen una extensa gama de recursos alimenticios que son explotados por distintas especies de murciéla­gos (Estrada et al. 1993, Medellín et al. 2000; García-Estrada et al. 2006). Por ejemplo, la fructificación de árboles como los higos (Ficus sp.) y zapotes (M. zapota) ofrecen alimento a murciélagos del género Artibeus (principal­mente A. jamaicensis y A. lituratus), quienes son especialistas en el consumo de este tipo de frutos. Estos árboles se observaron frecuente­mente en los sitios de estudio, y probablemente contribuyeron al mayor éxito de captura de A. jamaicensis. La heterogeneidad de la vegetación también promueve una mayor variedad y abun­dancia de artrópodos (Gardner et al. 1995), lo que se traduce en mayor oferta de alimento para murciélagos insectívoros, especialmente los de forrajeo del interior del bosque (Schnitzler & Kalko 2001), como M. megalophylla, P. parnellii, P. davyi, P. gymnonotus y Micronycteris microtis, entre otros.

Las especies de murciélagos catalogadas bajo algún estatus de protección también sugieren la necesidad de seguir protegiendo la selva en la REBISO, de evitar actividades antrópicas de gran impacto (e. g., actividades agropecuarias a gran escala) y de modificaciones en sus hábitats. La pérdida del hábitat es el factor principal que amenaza la conservación de la biodiversidad, cuyas especies con requerimientos especiales de hábitat y amenazadas enfrentan mayores probabilidades de extinción local, debido principalmente a su descendente tamaño po­blacional (Turner 1996). La conservación de la selva en El Ocote, no solo mantendrá una alta riqueza de especies de murciélagos, sino también la importancia funcional de este grupo de mamíferos para el mantenimiento de los procesos ecológicos.

Las condiciones en la REBISO permiten la presencia de una alta riqueza y diversidad de especies de murciélagos. Es recomendable implementar medidas integrales de conserva­ción, que permitan la inclusión de especies funcionalmente importantes para el ecosis­tema, como los murciélagos, y no solo se dé prioridad a especies carismáticas. Se sugiere que mediante acuerdos con comunidades y dueños de predios en la reserva se procure la recuperación de áreas deforestadas para incrementar las etapas de sucesión vegetal, como así también disminuir la ganadería extensiva y el uso de agroquímicos en otras localidades, ya que de continuar con algunas prácticas actuales, la calidad y cantidad de los recursos para las especies, así como la estructura, composición y conectividad de la selva en la REBISO como en sus periferias podrían afectarse a mediano y corto plazo.

CONCLUSIÓN

Se registró un valor de riqueza y abundancia de especies similar a la reportada en otras selvas del sur de México y de Chiapas. La familia Phyllostomidae presentó mayor rique­za y abundancia de especies, destacando A. jamaicensis como la especie más abundante. Se registró una alta dominancia del gremio frugívoro, el cual tiene un papel importante en la dispersión de semillas, y por lo tanto en la restauración vegetal, resaltando la importancia de estos mamíferos para el mantenimiento de las selvas tropicales.

Se encontró una relación directa y positiva entre la diversidad florística y la diversidad taxonómica de murciélagos, evidenciando la importancia de las áreas conservadas en la REBISO para la permanencia de los murcié­lagos. Se sugiere implementar acciones para la recuperación de áreas deforestadas que incrementen las etapas de sucesión vegetal, y disminuir la ganadería extensiva para evitar la pérdida de hábitat, principalmente de áreas que albergan murciélagos con requerimientos de hábitat especializados, y cuya permanencia depende directamente del grado de conserva­ción de la selva.

Se encontró una similitud alta del ensamble de murciélagos y un patrón anidado en la ocurrencia de las especies. La distancia entre los sitios de muestreo da lugar a hábitats con condiciones similares, lo cual incrementa en algún grado el anidamiento de las especies. Se recomienda trabajar a una escala más amplia, entre diferentes tipos de vegetación y condi­ciones más contrastantes del hábitat dentro de la reserva.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a las comunidades de Emilio Rabasa, Veinte Casas, Nuevo San Juan Chamula y San Joaquín, por permitirnos trabajar en sus terrenos. A la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas por las facilidades otorgadas para ingresar a la reserva y a las comunidades. A Alejandra Riechers por su apoyo en campo y en la identificación de algunas especies de murciélagos. A Josué Meza, Roberto Arteaga, Obed Arcos y a todas las personas de las comunidades que siempre nos apoyaron en el trabajo de campo. A Neptalí Ramírez Marcial y Miguel Martínez Icó, por su apoyo y facilitación de los datos de vegetación. A León Felipe y Raúl Vaca por el apoyo y comentarios en los análisis de datos. El trabajo de campo fue financiado por el CONACYT a través del proyecto PDCPN-2013/214659: Vulnerabilidad social y biológica en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, y a través de la Beca de estudios de posgrado 378445 a favor de VHMS. Agradecemos a los revisores anónimos por sus comentarios para mejorar este documento.

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ANEXO 1

Lista taxonómica de murciélagos registrados en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México. Clasificación de acuerdo a Ramírez- Pulido et al. 2014. SJ = San Joaquín, NSJC = Nuevo San Juan Chamula, VC = Veinte Casas, ER = Emilio Rabasa. Los datos sombreados representan las especies registradas en una sola localidad de muestreo.

ANEXO 2

Categorización de grupos funcionales y especies bajo algún estado de conservación de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010.

ANEXO 3

Riqueza de especies (S) y abundancia relativa (AR) de gremios tróficos y categorías de masa corporal de murciélagos en la Reserva de la Biosfera Selva El Ocote, Chiapas, México.