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Mastozoología neotropical

versão impressa ISSN 0327-9383versão On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.25 no.2 Mendoza dez. 2018

 

ARTÍCULO

Diversidad de murciélagos en ambientes ribereños de la Selva Pedemontana de las yungas de Jujuy, Argentina

 

José H. Urquizo1, 2, 3, Julio C. Bracamonte3, Marcos Vaira1

1 Instituto de Ecorregiones Andinas (INECOA), Universidad Nacional de Jujuy - CONICET, San Salvador de Jujuy, Argentina. [Correspondencia: José Urquizo <urquizojose@gmail.com>]

2 PIDBA (Programa de Investigaciones de Biodiversidad Argentina) - CONICET, Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo, Universidad Nacional de Tucumán, San Miguel de Tucumán, Argentina.

3 PCMA (Programa de Conservación de los Murciélagos de la Argentina), San Miguel de Tucumán, Argentina.


RESUMEN

Los ambientes ribereños son importantes para conservar la fauna que los habita o los usa como corredores entre áreas fragmentadas. Los murciélagos explotan los elementos del paisaje diferencialmente, y entre ellos los ambientes ribereños les resultan útiles para satisfacer varios requerimientos ecológicos. Evaluamos la diversidad de murciélagos insectívoros y frugívoros en ambientes ribereños de la Selva Pedemontana de la provincia de Jujuy, Argentina, colindantes con bosque nativo (ARB) y cultivos (ARC), así como también su dieta versus disponibilidad de recursos alimenticios en cada tipo de ambiente. Entre octubre de 2014 y enero de 2015, se usaron 10 redes de niebla para capturar murciélagos, 40 trampas pegajosas para estimar riqueza y abundancia de insectos voladores y se realizaron ocho transectas para contabilizar frutos quiropterofílicos. Se capturaron 94 murciélagos de ocho especies. La completitud fue superior al 90% en ambos ambientes (Chao1). La riqueza entre ARB y ARC fue la misma aunque la composición de especies fue disímil (SP: 50%). ARB registró una dominancia marcada de la especie frugívora Sturnira lilium. Contrariamente, en ARC la lista fue encabezada por la especie insectívora Molossops temminckii y las abundancias de individuos fueron más bajas que en ARB. La oferta de recursos alimenticios disminuyó en ARC, observándose un cambio en la composición y estructura del ensamble de murciélagos. Esto sugiere que además de proteger los ambientes ribereños es necesario completar las estrategias de conservación con la preservación de fragmentos de bosque nativo adyacentes.

ABSTRACT

Bat diversity in riparian environments of Selva Pedemontana in the Yungas of Jujuy province, Argentina.

Riparian environments are important to conserve the fauna that lives in these environments or uses them as corridors between fragmented areas. Bats exploit landscape elements differentially, and among them riparian environments are useful to meet various ecological requirements. We evaluated the diversity of insectivorous and frugivorous bats in riparian environments of the Selva Pedemontana in the Jujuy Province, Argentina, adjacent tonative forest (ARB) or crops (ARC), and compared to the availability of food resources in each type of environment. Between October 2014 and January 2015, 10 mist nets were used to capture bats, 40 sticky traps were used to estimate the richness and abundance of flying insects, and eight transects were carried out to account for chiropterophilic fruits. Ninety-four bats of eight species were captured. Completeness was greater than 90% in both environments (Chao1). Richness was similar in ARB and ARC, but species composition differed (SP: 50%). ARB registered a marked dominance of the frugivorous species Sturnira lilium. In contrast, the most common species in ARC was the insectivorous species Molossops temminckii and the abundances of individuals were lower than in ARB. The availability of food resources was lower in ARC, resulting in a change in the composition and structure of bat assembly. In addition to protecting riparian environments, it is necessary to preserve fragments of adjacent native forest.

Palabras clave: Murciélagos; Ambiente ribereño; Uso del suelo; Dieta; Ensamble.

Key words: Assemblage; Bats; Riparian environments; Soil use.

Recibido 7 diciembre 2017.
Aceptado 22 marzo 2018.

Editor asociado: A. Chemisquy


INTRODUCCIÓN

Los ambientes ribereños suelen alojar una diversidad alta de plantas y animales en comparación con las áreas colindantes (Robins & Cain 2002; Ober & Hayes 2008; Lynch et al. 2002; Fukui et al. 2006). Muchos grupos animales, como las aves, responden a las características particulares de las áreas ribereñas, aumentando la riqueza y abundancia a medida que se incrementa el ancho de las mismas (Arcos et al. 2008). La actividad de otras especies animales también aumenta en estos ambientes ya que las utilizan como zonas de desplazamiento entre parches de vegetación y por la disponibilidad alta de recursos alimenticios (Robins & Cain 2002; Granados-Sánchez et al. 2006).

En el caso de los murciélagos, los ambientes ribereños son usados diferencialmente para desplazarse y, a través de ellos, alcanzar diferentes tipos de hábitats en búsqueda de alimento (Iudica 1995; Giannini 1999; Ober & Hayes 2008; Sánchez et al. 2012a; b). Relacionado con sus hábitos de forrajeo, dieta y vagilidad alta, los murciélagos son reconocidos como importantes reguladores de distintos servicios ecosistémicos en los bosques neotropicales (Galindo-Gonzáles 1998; Aguirre et al. 2003; Kunz et al. 2011). Las especies insectívoras consumen considerables cantidades de insectos, y son controladores efectivos de sus poblaciones (Williams-Guillén et al., 2008). La actividad de este gremio en ambientes ribereños ha sido relacionada con la abundancia alta de insectos en los ambientes acuáticos contiguos (Rautenbach et al. 1996; Lynch et al. 2002; Fukui et al. 2006; Lloyd et al. 2006; Lourenço et al. 2014). Del mismo modo, las especies frugívoras son de gran relevancia en los ecosistemas que ocupan colaborando con la dinámica y regeneración de los bosques, a través de relaciones mutualísticas de dispersión de semillas y polinización de plantas (Galindo-Gonzáles 1998; Duncan & Chapman 1999; Medellín & Gaona 1999; Arteaga & Moya 2002; Arteaga et al. 2006; Muscarella & Fleming 2007). En zonas tropicales las especies de murciélagos frugívoros muestran fidelidad por frutos de determinados taxa de plantas a pesar de la amplia diversidad disponible de frutos, preferencia que también se observa en zonas más australes como el norte de Argentina (Fleming 1986; Giannini 1999; Giannini & Kalko 2005; Sánchez et al. 2012a; b).

Muchas actividades humanas generan alteraciones del hábitat colindante a los ambientes ribereños afectando la diversidad de murciélagos presentes en los mismos, incluso sin importar el grado de preservación del propio ambiente ribereño (García-Estrada et al. 2006; Walsh & Harris 1996; Law et al. 1999; Fukui 2006; Lloyd et al. 2006). Así, los ambientes ribereños colindantes con áreas fuertemente modificadas, presentarán una diversidad de especies menor, o cambios en la estructura de los ensambles, con dominancia de especies generalistas o de distribución amplia, asociado con el cambio en la disponibilidad de recursos alimenticios para especies con requerimientos muy particulares (García-Estrada et al. 2006; Willig et al. 2007; Vargas-Espinosa et al. 2008; Avila-Cabadilla et al. 2009; García-Morales et al. 2013; Lourenço et al. 2014).

La Selva Pedemontana, que conforma el distrito basal de la ecorregión de las Selvas de las Yungas en Argentina, constituye uno de los ambientes más diversos de este país y, a la vez, uno de los ambientes más amenazados por la deforestación y transformación del bosque nativo debido a las actividades agrícolas y el avance de la urbanización (Brown 2009). En esta región se han desarrollado numerosos estudios referentes a la diversidad y ecología de los murciélagos (e.g., Autino & Barquez 1993; Iudica 1995; Giannini 1999; Barquez & Díaz 2001, 2009; Jayat & Ortíz 2010; Sánchez et al. 2012a; b; Alurralde et al. 2016). Sin embargo, hasta el momento es poco conocida la relación existente entre la diversidad de murciélagos asociados a los ambientes ribereños y su respuesta al cambio del uso del suelo en áreas circundantes a estos ambientes, siendo este aspecto relevante al momento de considerar estos ambientes como potenciales corredores para las especies.

Por estas razones, en este trabajo se tuvieron como objetivos: comparar la diversidad de murciélagos frugívoros e insectívoros entre ambientes ribereños de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, colindantes con ambientes caracterizados por distinto uso del suelo (bosque nativo y cultivo de caña), considerando la disponibilidad de recursos alimenticios como un determinante de la composición y estructura de especies; y analizar los posibles cambios en la selectividad de la dieta de las especies presentes en los ambientes comparados, asociándolo con la disponibilidad de recursos alimenticios.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en los departamentos Ledesma y Santa Bárbara, al este de la provincia de Jujuy (Argentina), en un área de 400 km² (Fig. 1). Fitogeográficamente, el área corresponde al distrito de Selva Pedemontana de la ecorregión de Selva de Yungas (Burkart et al. 1996). Este distrito se encuentra entre los 400 y 900 metros de elevación y por las condiciones favorables del suelo y el relieve, grandes superficies de bosque han sido eliminadas para reemplazarlas por el cultivo de caña de azúcar (Saccharum officinarum) desde el siglo XVIII (Brown 2009; Malizia et al. 2012). La vegetación del área de estudio es típica de un ambiente ribereño de Selva Pedemontana de Yungas, compuesta por especies como Solanum riparium, Phenax laevigatus, Tipuana tipu, Cestrum parqui, Carica quercifolia, Acacia macracantha, Celtis iguanaea, Juglans australis, Pisoniella arborescens, Baccharis salicifolia, Cinnamomum porphyrium y Eugenia uniflora y algunas especies exóticas (Sirombra & Mesa 2010). En general estos ambientes presentan un dosel de entre 25 y 35 metros de altura y se observan entre dos y tres estratos arbóreos incluyendo el estrato de enredaderas conformado por lianas leñosas (Brown 2009). Los principales disturbios que ha tenido este ambiente son los incendios forestales, principalmente durante la época seca primaveral, y la erosión de márgenes de arroyos y ríos causada por sus divagantes cursos meandrosos, típicos del pedemonte (Brown 2009).


Fig. 1
. Mapa de la provincia de Jujuy, Argentina, con el área de estudio y ejemplos de sitios de muestreo en detalle ampliado. Las zonas más claras representan áreas con cultivos de caña/cítricos. Las zonas más oscuras representan bosques nativos. Los círculos verdes representan sitios de estudio en ambientes ribereños colindantes con cultivo de caña y los círculos amarillos colindantes con bosque.

Para el diseño de los muestreos se seleccionaron ocho sitios, cuatro correspondientes a ambientes ribereños colindantes con áreas de cultivo de caña (ARC), situados en ambas márgenes de los ríos San Francisco, Ledesma y San Lorenzo, donde la franja de vegetación ribereña suma una superficie total de 27.87 km2 con un ancho de franja de 1.72 ñ 0.57km, colindando con amplios sectores destinados al cultivo de caña de azúcar (Fig. 1). Los otros cuatro sitios de muestreo se situaron en ambientes ribereños colindantes con porciones de Selva Pedemontana en buen estado de conservación (ARB) con una superficie de 21.5 km2 y un ancho de franja ribereña de 1.73 ñ 0.20 km, sobre las márgenes del río San Francisco, entre los arroyos Yuto y Sauzalito (Fig. 1). Los ambientes ribereños seleccionados se diferencian solo en cuanto al uso del suelo en las áreas colindantes (cultivo de caña o bosque nativo), no así en cuanto a su composición florística y estructura.

Capturas y recolección de datos

Se realizaron tres campañas para determinar la diversidad de murciélagos en cada sitio, dos en los meses de octubre y noviembre de 2014 y uno en el mes de enero de 2015. Todos los muestreos se realizaron durante la estación húmeda de la región (últimos días de primavera e inicio de verano). Para las capturas, se utilizaron 10 redes de niebla de 2.5 x 12 m por sitio, colocadas al nivel del suelo. Las redes se ubicaron de modo paralelo y perpendicular al cauce de los ríos, alternándolas entre ambas márgenes y distanciadas entre sí 50 metros. En cada muestreo, las redes fueron abiertas durante tres días entre las 18:30 y 06:30 h y se revisaron cada hora. Los muestreos se llevaron a cabo en las fases de luna nueva o cuarto menguante a fin de evitar el fenómeno de fobia lunar (Aguirre 2007). Los individuos capturados se marcaron mediante cortes de pelo en el dorso (Kunz & Weise 2009) antes de liberarlos, para detectar recapturas y no sobrestimar datos de abundancia.

El orden de visita a los sitios seleccionados fue aleatorio, alternando 2 sitios de ARB y 2 de ARC en cada campaña. Cada campaña duró 12 días, 3 días en cada sitio seleccionado (3 días en un sitio de ARB, 3 días en un sitio de ACR, 3 días en otro sitio de ARB y 3 días en otro sitio de ARC), en la campaña siguiente se seleccionaron los sitios restantes por cada ambiente. Finalmente, se agregó una tercera campaña seleccionando aleatoriamente dos sitios más de cada ambiente de modo que el esfuerzo de muestreo quede balaceado para ambos, aunque esta última perdió una noche de muestreo en un sitio de ARC por lluvias intensas. El orden de visita a los sitios seleccionados se aleatorizó para muestrear dos sitios ARB y dos sitios ARC en cada campaña. La identificación de las especies de murciélagos se realizó siguiendo a Barquez & Díaz (2009). Para la obtención de muestras de dieta se mantuvieron por separado los individuos capturados en el interior de bolsas de tela de algodón durante 30 minutos a una hora. Luego de este periodo de tiempo se recolectaron, mediante pinzas, los pellets (muestras de heces) depositadas dentro de la bolsa de algodón y se preservaron en sobres de papel rotulados para su análisis en laboratorio.

Descripción y cuantificación de los ítems de la dieta

Los pellets obtenidos de las capturas de murciélagos insectívoros fueron humedecidos en una solución de alcohol al 50% durante 15 minutos. Cada uno de los individuos capturados dio al menos tres pellets es sus muestras de heces para ser analizadas. En laboratorio, se disgregó cada pellet con agujas de disección sobre una placa de Petri para identificar los fragmentos de artrópodos bajo lupa binocular a 10X y 40X de magnificación (Shiel et al. 1997). La identificación de los fragmentos de artrópodos se realizó hasta el nivel taxonómico de Orden utilizando claves específicas (Borror & White 1970; Shiel et al. 1997). Visualmente, mediante una hoja milimetrada de fondo, se estimó qué porcentaje del pellet correspondió a cada orden de artrópodo, determinando así el volumen porcentual. Se registró la frecuencia de aparición de cada ítem en las diferentes especies (Whitaker et al. 2009). Se calculó la proporción de muestras en las que aparece cada ítem presa respecto al número total de muestras.

En el caso de los murciélagos frugívoros, los pellets se colocaron en placas de Petri con papel absorbente para quitarles el excedente de humedad y poder disgregar el pellet. Las semillas extraídas se identificaron bajo lupa binocular con el uso de claves de identificación de semillas (Deginani 2001) o por comparación con una colección de referencia específicamente constituida para este estudio o de colecciones efectuadas para estudios anteriores en la zona (datos no publicados). Se calculó la proporción y frecuencia de aparición de cada ítem (especies de plantas) en cada pellet a partir del hallazgo de sus semillas. También se determinó la frecuencia de aparición de cada especie de planta por especie de murciélago (Mello et al. 2008).

Análisis de la disponibilidad de recursos alimenticios en los ambientes ribereños

Para estimar la disponibilidad de presas para murciélagos insectívoros, se usaron 40 trampas pegajosas tubulares construidas con caños de PVC de 10 cm de diámetro por 40 cm de largo. Las mismas fueron impregnadas externamente con grasa de litio como adherente. Se colocaron cinco trampas por cada sitio, a 1.5 m de altura (Kunz 1988), y se las mantuvo activas durante los mismos días y en el mismo horario del muestreo de murciélagos. Para la cuantificación solo se consideraron aquellos artrópodos dentro del rango de longitudes corporales de 2 a 12 mm ya que constituyen los tamaños de artrópodos que usualmente ingieren la mayoría de los murciélagos de la región (Vázquez Mota 2011; Bracamonte 2013). La identificación de las muestras de artrópodos se realizó hasta el nivel taxonómico de Orden con la ayuda de claves específicas (Borror & White 1970) y se estimó la riqueza y abundancia de los mismos en cada ambiente.

El registro de la disponibilidad de recursos alimenticios para especies frugívoras se estimó a lo largo de cuatro transectas de 100 m de longitud y 3 m de ancho en cada ambiente ribereño. En todo el recorrido de las transectas se contabilizó el número de plantas con frutos y el número de frutos por cada planta de las especies habitualmente consumidas por murciélagos en la región (Giannini 1999; Sánchez 2011). El conteo de frutos por planta se realizó directamente ya que las especies presentes con frutos no eran de gran porte.

Análisis de los datos

Inicialmente, se realizó un análisis del nivel de representatividad y completitud del muestreo mediante curvas de acumulación de especies y con el estimador no paramétrico Chao1 (Magurran 2004). Ambos análisis se realizaron con el software EstimateS 9.1 empleando 1000 aleatorizaciones sin reemplazo (Colwell 2013). El grado de completitud de los inventarios se obtuvo como el porcentaje de especies observadas en relación al número de especies predichas por el estimador de riqueza. (Colwell 2013).

Las abundancias relativas de murciélagos en cada sitio se expresaron como el número de individuos capturados por cada 100 horas/red, considerando una red abierta por una hora como el equivalente a una hora/red (h/red). Las especies capturadas en cada sitio se agruparon según el gremio trófico al que pertenecen (Galindo-Gonzáles et al. 2000; Galarza & Aguirre 2006). Para comparar la diversidad y estructura de los ensambles de murciélagos se construyeron curvas de Rango-Abundancia para cada ambiente (Feinsinger 2003). Comparamos las pendientes de las mismas mediante un análisis de covarianza (ANCOVA) para establecer si hay diferencias entre la equitatividad de cada comunidad (Magurran 2004). Por último, se calculó el índice de similitud proporcional entre los dos ambientes siguiendo a Feinsinger (2003).

La disponibilidad de recursos (frutos o artrópodos) entre los ambientes se comparó mediante una prueba de frecuencias χ2. Con el fin de detectar una posible elección activa de los murciélagos por algún ítem alimenticio en particular, se utilizó el Índice Ei de Ivlev (Whitaker 1988). Los valores de Ei pueden fluctuar entre -1 y 1 indicando preferencia (valores entre 0 y 1) o rechazo (valores entre 0 y -1) por un ítem alimenticio en particular.

RESULTADOS

Riqueza y abundancia de murciélagos

Se capturaron en total 94 individuos pertenecientes a ocho especies de tres familias (Tabla1). La tasa de captura general fue de 0.04 individuos h/red y no se registraron recapturas en todo el estudio. Según el estimador de riqueza no paramétrico Chao 1, la completitud de las muestras alcanzó niveles altos, del 100% (Obs=6/ Esp=6) en el caso de ARC y del 92% en el caso de ARB (Obs=6/ Esp=6,49) (Fig. 2).

Tabla 1
Murciélagos registrados por cada sitio de muestreo en dos usos del suelo colindantes con ambientes ribereños en un sector de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, Argentina. Se indican las abundancias totales por especie (ni), el número máximo y mínimo de capturas de cada especie por cada ambiente (r) y el gremio trófico. FR: Frugívoros; IN: Insectívoros; ARB: Ambiente ribereño colindante con bosque; ARC: Ambiente ribereño colindante con cultivo de caña.


Fig. 2
. Curva de acumulación de especies de murciélagos capturados durante el estudio en los dos ambientes. ARB: Ambiente ribereño colindante con bosque; ARC: Ambiente ribereño colindante con cultivo de caña; Chao1 ARB: Número de especies esperadas según el estimador Chao 1 para el Ambiente ribereño colindante con bosque; Chao1 ARC: número de especies esperadas según el estimador Chao 1 para el Ambiente ribereño colindante con cultivo de caña.

Ambos ambientes revelaron una riqueza específica idéntica (seis especies), aunque en los sitios de ARB las abundancias fueron iguales o superiores a las de los sitios en el ARC, fundamentalmente para el caso de las especies frugívoras (Tabla 1). Se registró solo un 50% de similitud proporcional, y si bien la riqueza fue la misma, la estructura y la composición en ambos ambientes fue diferente. Cuatro especies (Myotis nigricans, Cynomops planirostris, Sturnira lilium y Artibeus planirostris) fueron comunes a ambos ambientes. Molossops temminckii y S.erythromos fueron especies exclusivas de sitios del ARC mientras que en los sitios de ARB se registraron dos especies exclusivas y raras (representadas cada una por un solo individuo): Tadarida brasiliensis y M. riparius (Tabla 1). La estructura de los ensambles en los ambientes comparados fue significativamente diferente (ANCOVA; F=22.01, gl=1; P<0.001). ARB mostró menos equitatividad del ensamble con dos especies frugívoras claramente dominantes: Sturnira lilium, con 60% de las capturas, seguido por Artibeus planirostris (con un 22%), mientras que en el ARC la distribución de abundancias de las especies fue mucho más equitativa con dominancia de tres especies: Molossops temminckii, una especie insectívora que acumuló 25% de las capturas, junto a las frugívoras Sturnira lilium y Artibeus planirostris, que acumularon 21% de capturas cada una (Fig. 3).


Fig. 3
. Curvas de Rango-Abundancia de los ensambles de murciélagos en ambientes ribereños colindantes con bosque (ARB) y ambientes ribereños colindantes con cultivo de acaña (ARC) en un sector de las Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, Argentina.A.pla: Artibeus planirostris; S.lil: Sturnira lilium; M.nig: Myotis nigricans; C.pla: Cynommops planirostris; T.bra: Tadarida brasiliensis; M.rip:Myotis riparius; M.tem: Molossops temminckii; S.ery: Sturnira erythromos.

Disponibilidad de recursos alimenticios

Se capturaron un total de 2053 artrópodos (Tabla 2), de los cuales 82% se registraron en los sitios de ARB y el 18% restante en los sitios del ARC. Se encontraron diferencias significativas en el número total de capturas entre los ambientes comparados (χ2=175.58; gl=3; P<0.05). La composición de órdenes de artrópodos es proporcionalmente similar en ambos ambientes. Los insectos del orden Diptera fueron el ítem proporcionalmente más abundante, seguido por Lepidoptera y Coleoptera en ambos ambientes (Tabla 2).

Tabla 2
Disponibilidad de artrópodos para murciélagos insectívoros en cada uno de los sitios muestreados en ambientes ribereños en un sector de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, Argentina. Se detallan abundancias absolutas (ni) y número máximo y mínimo de capturas de cada ítem por cada tipo de ambiente (r). ARB: Ambiente ripario colindante con bosque; ARC: Ambiente ripario colindante con cultivo de caña.

Respecto al recurso alimenticio para las especies frugívoras, se registró un total de 3926 frutos de Solanaceae correspondientes a cuatro especies: Solanum sisymbriifolium, S.consimile, S. tenuispinum y Vassobia breviflora (Tabla3). Estas representaron el 94% de todos los registros efectuados en los sitios de ARB. Para los sitios de ARC solamente se registraron dos especies de Solanaceae (S. sisymbriifolium y S. consimile; Tabla 3). La cantidad de frutos también mostró diferencias significativas de las abundancias entre los sitios de ARB y los del ARC (χ2=788.56; gl=3; P<0.05).

Tabla 3
Disponibilidad de frutos hallados en cada uno de los sitios muestreados en ambientes ribereños en un sector de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, Argentina. Se detallan abundancias absolutas (ni) y número mínimo y máximo de registros de cada fruto por cada tipo de ambiente (r). ARB: Ambiente ripario colindante con bosque; ARC: Ambiente ripario colindante con cultivo de caña.

Análisis de la composición de la dieta de los murciélagos

Murciélagos insectívoros: Se analizaron en total 82 pellets de las seis especies insectívoras capturadas. Los ítems más frecuentemente hallados en los pellets de todas las especies fueron insectos de los órdenes Coleoptera y Lepidoptera (Tabla 4), registrándose como las únicas presas en los sitios de ARC (Tabla 4). Sin embargo, el recurso alimenticio más abundante en ambos ambientes (Diptera) fue consumido solo por la especie M. nigricans (Tablas 2 y 4).

Tabla 4
Porcentaje de frecuencia/ volumen de los órdenes de artrópodos consumidos por murciélagos insectívoros en los ambientes ribereños colindantes con bosque (ARB) y colindantes con cultivo de caña (ARC) en un sector de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, Argentina. n: número de pellets.

Murciélagos frugívoros: En ambos ambientes, del 100% de las muestras de heces de A.planirostris y S. erythromos se recuperaron semillas de frutos de S. riparium, mientras que del 100% de las muestras de heces de S. lilium se recuperaron semillas de frutos de S. riparium (93%), Passiflora caerulea (4%) y S. sinetricum (3%). Sin embargo, resulta llamativo que ninguna de las plantas cuyas semillas fueron recuperadas de los pellets de los murciélagos capturados tanto en ARB como en ARC fue registrada en los sitios ribereños estudiados.

Comparaciones en la preferencia de presas entre los ambientes

Para el caso de las especies insectívoras presentes en ambos ambientes, C. planirostris registró siempre preferencia mayor por coleópteros (Ei=0.69 y 0.65 para ARB y ARC respectivamente), rechazando los lepidópteros en ambos ambientes (Ei=-0.46 y -0.29; Fig. 4a). Por el contrario, M. nigricans tuvosiempre mayor preferencia por los lepidópteros en los dos ambientes (Ei=0.57 y 0.54) pero en los sitios de ARC sumó una leve preferencia por los coleópteros (Ei=0.24; Fig. 4b). En los sitios de ARB, las especies exclusivas M.riparius y T.brasiliensis mostraron siempre más preferencia por Lepidoptera (Ei=0.57 y 0.60). En los sitios de ARC, la especie exclusiva M.temminckii tuvo una clara preferencia por los coleópteros (Ei=0.67).


Fig. 4
. Valores del índice de selectividad de Ivlev (Ei) para los recursos más consumidos (Coleoptera y Lepidoptera) en la dieta de las especies Myotis nigricans (A) y Cyonomops planirostris (B). Los valores de Ei entre 0 y 1 indican niveles de preferencia y los valores entre 0 y -1 indican niveles de rechazo por un ítem alimenticio. ARB: ambientes riparios colindantes con bosque; ARC: ambientes riparios colindantes con cultivo de caña (ARC).

Para las especies frugívoras presentes en ARB y ARC, no pudo realizarse el análisis de selectividad debido a que no se registraron las especies de plantas con frutos cuyas semillas fueron halladas en la dieta de todas las especies capturadas, siendo necesario este dato para poder realizar el cálculo de selectividad con el índice seleccionado (Ei).

DISCUSIÓN

Riqueza y abundancia de murciélagos

Si bien la riqueza de especies de los ambientes ribereños colindantes con bosques y colindantes con cultivos de caña resultaron idénticas, la composición de especies mostró diferencias importantes con una similitud de solo el 50% aunque representada por los dos gremios tróficos detectados (insectívoros y frugívoros). Las alteraciones de los ambientes suelen afectar diferencialmente a las especies sin ejercer un efecto notable sobre la riqueza, dado que al desaparecer algunas especies, otras más resilientes a los disturbios ocupan estos ambientes, con lo cual el efecto del cambio del uso de la tierra sobre el número de especies puede resultar nulo (Ethier & Fahrig 2011). Este fenómeno podría explicar la ausencia de diferencias en la riqueza específica pero pone en evidencia el importante recambio de especies entre los dos ambientes ribereños colindantes con sectores con diferentes usos de la tierra (e.g., bosques o cultivos). La presencia de especies que estuvieron en solo uno de los ambientes está determinado por las características de preferencias en el uso de hábitat propias de cada una de ellas (Norberg 1987). Así M. riparius, únicamente registrada en ARB, es una especie insectívora de borde asociada a áreas boscosas en cercanías a cuerpos de agua donde busca su alimento (López-González 2005). Molossops temminckii forrajea en espacios abiertos, aperturas y bordes de bosque y sobre el dosel, y si bien aparentan ser infrecuentes en estudios realizados solo con redes de niebla como método de captura (Flores-Saldaña 2008), en este estudio fue la especie más abundante en ARC, donde su frecuencia podría estar dada por las aperturas o bordes creados durante las modificaciones de los ambientes colindantes (bosque nativo a cultivos de caña). Especies como S. erythromos y T. brasiliensis tuvieron capturas únicas en cada ambiente (ARB y ARC respectivamente), sin embargo son especies comunes en estos ambientes (Sánchez 2014). Tadarida brasiliensis es menos susceptible de registrarse con el uso de redes de niebla con lo cual se explicaría su baja abundancia (Kunz et al. 2009). El caso particular y llamativo es el de S. erythtomos, capturado solo en ARC y no así en ARB, a pesar de ser una especie que registra abundancias similares a S. lilium y que suele moverse por los mismos ambientes (sotobosque) en busca de su alimento (Sánchez 2014).

Otros trabajos reportan que la respuesta de los murciélagos a las alteraciones de los ambientes se evidencia primariamente sobre las abundancias más que sobre la riqueza (Clarke et al. 2005; Willig et al. 2007). En nuestro trabajo, a diferencia de la riqueza, las abundancias, composición y por lo tanto la estructura de las comunidades de murciélagos difirieron, mostrando valores mucho más altos de abundancias en el ambiente ribereño colindante con bosques en comparación con las abundancias en los ambientes ribereños colindantes con cultivos de caña. En los sitios de ARB, S. lilium y A.planirostris, ambas frugívoras, fueron registradas como las especies dominantes, mientras que en el ARC la dominancia estuvo compartida por una especie insectívora (M. temminckii) y dos frugívoras (S. lilium y A. planirostris). Estas características coinciden con estudios previos sobre comunidades de murciélagos filostómidos, donde las abundancias de individuos son siempre mayores en ambientes con menos disturbios (e.g., Avila-Cabadilla et al. 2009). El patrón más reportado en los estudios de ensambles de murciélagos del Neotrópico, incluyendo estudios realizados en las Selvas de las Yungas de Argentina, es el de dominancia de especies frugívoras por sobre los demás gremios, (Kalko & Handley 2001; Giannini 1999; Jayat & Ortiz 2010; Sánchez 2011), incluso en ambientes modificados (Willig et al. 2007; Vargas-Espinosa et al. 2008; Lourenço et al. 2014). Este aspecto podría estar dado por el sesgo inherente al mecanismo de captura de murciélagos, y a que las redes de niebla son usadas generalmente al nivel del suelo, obviando a las especies insectívoras de vuelo alto (Kunz et al. 2009). Un caso de un ensamble dominado por especies insectívoras fue reportado por Bracamonte (2010) para el piso de Bosque Montano de las Selvas de Yungas de Jujuy. Sin embargo, este autor atribuye los resultados a la estructura del paisaje del área de estudio, asociado a forestaciones y con la presencia de lagunas y arroyos. Distintas propiedades de un ensamble, tales como la equitatividad, responden al efecto de la abundancia y dominancias (Estrada-Villegas et al. 2012). La equitatividad usualmente disminuye conforme la abundancia registrada de una especie en un sitio aumenta, lo cual fue evidente en este estudio, donde la menor equitatividad se observó precisamente en el ambiente ribereño colindante con bosques. En este sentido, la especie dominante fue S.lilium, coincidiendo con lo reportado para la mayoría de los ensambles de murciélagos de la región (Giannini 1999; Jayat & Ortiz 2010; Sánchez 2014; Alurralde et al. 2016). Este efecto podría estar dado por la eficiencia de la redes de niebla en la captura de murciélagos de vuelo bajo mientras estos se movilizan por ambientes de sotobosque, incluso largas distancias en busca de alimento (Loayza & Loiselle 2008). El resultado contrario se evidenció en el ambiente ribereño colindante con cultivos de caña, donde la comunidad mostró una distribución más equitativa pero menos abundante.

Análisis de la dieta de los murciélagos insectívoros

En este estudio, la disponibilidad de artrópodos tuvo una composición similar entre ambientes, incluso en términos proporcionales, pero mostró una disminución considerable de abundancia en los sitios de ARC comparado con los sitios de ARB. Estas diferencias pudieron estar dadas por la importante pérdida y fragmentación de relictos boscosos nativos que eran adyacentes a los ambientes ribereños que en la actualidad colindan con vastas superficies de cultivo de caña, producto de la conversión de al menos 70% de estos ambientes para el cultivo y otros usos como la urbanización (Brown 2009). Esta misma relación entre el aumento en la pérdida y fragmentación de los bosques y la disminución de las abundancias de insectos ya ha sido descrita previamente en otros estudios (Klein 1989; Álvarez-Duarte & Barrera-Cataño 2007).

Si bien Diptera fue proporcionalmente el orden predominante en ambos ambientes, seguido por Lepidoptera y Coleoptera, los ítems más frecuentes y con mayores volúmenes consumidos por los murciélagos insectívoros fueron insectos pertenecientes a Coleoptera y Lepidoptera en los dos ambientes, con la excepción de M. nigricans. Si bien el método de análisis de la dieta de los murciélagos empleado en este estudio puede tener un sesgo, relacionado con la eficiencia alta de trituración y digestión de los insectos consumidos, es una técnica que se considera una aproximación apropiada a la alimentación de los murciélagos insectívoros (Whitaker et al. 2009).

Muchas especies de murciélagos reflejan un cambio en sus dietas en respuesta a las variaciones en la disponibilidad de recursos alimenticios (Kunz 1974; Fenton & Morris 1976; Anthony & Kunz 1977; Oria & Machado 2007). En este estudio, las dos especies presentes en ambos ambientes, con disponibilidades de recursos alimenticios muy diferentes en términos de abundancia, mostraron comportamientos variables, donde C. planirostris no registró cambios en sus preferencias mientras que M.nigricans puede elevar los niveles de selección de ítems consumidos en forma oportunista ante cambios en las abundancias de las presas. En el caso de C. planirostris, esta especie mostró siempre preferencia por los coleópteros, consumiendo cantidades bajas de lepidópteros a pesar de ser el segundo ítem alimenticio, en términos proporcionales, disponible en los dos ambientes, indicando que la especie no mostró cambios en su dieta a pesar de las diferencias de abundancia entre los dos tipos de ambientes ribereños. En contraste, M. nigricans mostró mayor preferencia hacia lepidópteros que hacia coleópteros en el ARB, pero incrementó notablemente el consumo de coleópteros en el ARC. También reportamos un consumo minoritario de los ítems Hymenoptera, Diptera y Odonatapor parte de M. nigricans en los sitios de ARB, aunque ya se ha mencionado en otros estudios que la especie puede incluir en su dieta una importante diversidad de artrópodos (Aguirre 2007; Oria & Machado 2007; Aguilar & Antonini 2008; Bracamonte 2013). Esto parece indicar que, dado que la especie tiene una dieta más generalista, resultaría probable que al disminuir las abundancias de los ítems presa preferidos (lepidópteros) en los ambientes ribereños rodeados por cultivos de caña, los individuos puedan incrementar el consumo de otras presas disponibles aunque habitualmente menos preferidas, mostrando un comportamiento alimenticio oportunista para la especie. Esta característica ya ha sido descrita para M. nigricans y otras especies del género como M. yumanensis y M. velifer (Fenton & Morris 1976).

Para el caso de las especies registradas exclusivamente en sitios de ARB (M. riparius y T. brasiliensis) se observó que consumieron preferentemente lepidópteros, dato que ya fue observado en estudios previos en la región (Aguirre 2007; Oria & Machado 2007; Bracamonte 2013). Por el contrario, la especie Molossops temminckii, registrada exclusivamente en los sitios de ARC, fue altamente selectiva por el orden Coleoptera a pesar de la alta disponibilidad de lepidópteros, lo que demuestra una especialización en dicho recurso. En el caso de M. temminckii y C. planirostris, de trata de especies que forrajean en espacios abiertos y bordes de selva (Flores-Saldaña 2008), por lo que ambas podrían soportar la alteración del paisaje colindante al ambiente ribereño y la consecuente pérdida de insectos.

Análisis de la dieta de los murciélagos frugívoros

En cuanto a la disponibilidad de frutos, la oferta tanto en especies de plantas con frutos como en cantidad de frutos, fue siempre mayor en los sitios de ARB. En ambos ambientes las especies frugívoras registradas (A. planirostris, S. erythromos y S. lilium) consumieron mayormente frutos de S. riparium, en coincidencia con resultados reportados en estudios previos (Iudica 1995; Giannini 1999; Sánchez et al. 2012a; b). Sin embargo, en ninguno de los ocho sitios estudiados se encontraron plantas con frutos de dicha especie, lo que indicaría que los individuos capturados ingirieron su alimento fuera de los ambientes ribereños analizados. Esto podría indicar que los individuos se alimentan en ambientes adyacentes, utilizando los ambientes ribereños como zonas de dispersión o de refugio. Los ambientes riparios pueden funcionar como eficientes corredores biológicos dado que suelen mantener una elevada disponibilidad de recursos alimenticios y vincular diferentes parches de vegetación dentro del paisaje (Robins & Cain 2002; Loayza & Loiselle 2008; Ober & Hayes 2008; Lynch et al. 2002; Fukui et al. 2006; Granados-Sánchez et al. 2006; García-Morales et al. 2013).

Efecto de la disponibilidad de recursos alimenticios

La disponibilidad de recursos alimenticios ha sido considerado uno de los factores principales que regulan la composición y estructura de los ensambles de murciélagos en zonas tropicales, así como también lo es la modificación en la estructura y composición de la vegetación de estos ambientes (Lynch et al. 2002; García-Estrada et al. 2006; Vargas-Espinosa et al. 2008; Avila-Cabadilla et al. 2009; García-Morales et al. 2013). Para el caso de la Selva Pedemontana de las Yungas de Jujuy, la reducción en la oferta de insectos presa en los ambientes ribereños colindantes con cultivos de caña explicaría la disminución en la abundancia de murciélagos insectívoros, ya que los ambientes con disponibilidad menor de recursos alimenticios no pueden soportar abundancias altas de individuos (Avila-Cabadilla et al. 2009). Es posible que esta disminución en la oferta de insectos en los ambientes ribereños colindantes a cultivo de caña puede estar dado por el uso de insecticidas y herbicidas (Chacoff & Monmany 2009). En otros casos, algunas especies de murciélagos pueden aumentar, mantener o reducir la riqueza dependiendo del tipo e intensidad de disturbio (García-Morales et al. 2013). En ciertas regiones, las especies frugívoras y nectarívoras pueden beneficiarse de la conversión de ambientes boscosos naturales a cultivos relativamente diversificados como el cacao y café, siempre que la cobertura del dosel se mantenga (García-Estrada et al. 2006). Contrariamente, el mismo grupo puede verse afectado negativamente en ambientes donde la cobertura de bosque fue totalmente reemplazada por monocultivos ya que evaden estas zonas (Williams-Guillén & Perfecto 2010).

En conclusión, los ambientes ribereños de las Selvas Pedemontanas de las Yungas pueden considerarse ambientes propicios para el establecimiento de murciélagos, aunque el valor de conservación de estos ambientes puede ser muy diferente si no se toma en consideración el estado de conservación de las áreas colindantes. Por lo tanto, además de favorecer la preservación de los ambientes ribereños, resulta necesario conservar bosques circundantes que aseguren la disponibilidad de recursos alimenticios y de refugios para los murciélagos que los utilizan. Estudios similares en aves demostraron, por ejemplo, que la diversidad aumenta con el ancho de la franja riparia, dado que pueden ofrecer mayor disponibilidad de recursos alimenticios y refugio en comparación con franjas más estrechas (Arcos et al. 2008).

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue realizado con el apoyo de Idea Wild en el Instituto de Ecorregiones Andinas (INECOA, CONICET-UNJu). Se agradece a los revisores por sus valiosos aportes para mejorar el presente trabajo. Así como a todos los ayudantes de campo y gabinete: Mariana Ojeda, Noelia Baffa, Clemente Gonzalo, Brian Cruz, Franco Oscar Mendoza, y en especial a Ana G. Boggio. Al ingeniero Miguel Ulivarri por autorizar nuestro ingreso al predio del Ingenio Ledesma. A la Dra. María Luciana Hernadez Caffot por sus recomendaciones y a la Dra. Laura Pereyra por la inmensurable ayuda en el análisis de los datos y apoyo.

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