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Mastozoología neotropical

versión impresa ISSN 0327-9383versión On-line ISSN 1666-0536

Mastozool. neotrop. vol.26 no.2 Mendoza jun. 2019  Epub 27-Mar-2019

 

ARTÍCULOS

NUEVOS REGISTROS DE ECTOPARÁSITOS DE MURCIÉLAGOS EN SABANAS INUNDABLES DE LA ORINOQUÍA COLOMBIANA

New records of bat ectoparasites in floodplains ecosystems of the Colombian Orinoquia

Kevin S Liévano-Romero1  2 

Miguel E Rodríguez-Posada3 

Jesús A Cortés-Vecino4 

1Grupo de Investigación Parasitología Veterinaria, Departamento de Salud Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia

2Grupo de Investigaciones Territoriales para el Uso y Conservación de la Biodiversidad, Fundación Reserva Natural La Palmita-Centro de investigación

3Grupo de Investigaciones Territoriales para el Uso y Conservación de la Biodiversidad, Fundación Reserva Natural La Palmita-Centro de investigación

4Grupo de Investigación Parasitología Veterinaria, Departamento de Salud Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia, Universidad Nacional de Colombia

Resumen

Colombia es el país con el mayor número de especies de murciélagos en el mundo. Sin embargo, el conocimiento sobre sus ectoparásitos se limita a unas pocas listas de especies y a la descripción de la composición y estructura de la artropodofauna parásita de murciélagos en un bosque húmedo tropical y un bosque seco tropical. Recientemente, se ha evidenciado que los ensamblajes de murciélagos en ecosistemas de sabanas de la Orinoquía son altamente diversos, consecuentemente, el conocimiento sobre sus ectoparásitos es aún incipiente. El objetivo de este trabajo es presentar por primera vez un listado de los ectoparásitos de murciélagos en un ecosistema de sabanas inundables en el departamento de Casanare, en los Llanos Orientales de Colombia. Se examinaron 102 murciélagos de ocho especies y se encontraron 18 especies de ectoparásitos. Estos ectoparásitos corresponden a seis familias y cinco órdenes como sigue, Diptera: Streblidae (9 spp.); Mesostigmata: Spinturnicidae (3 spp.) y Macronyssidae (3 spp.); Astigmata: Labidocarpidae (1 sp.); Ixodida: Ixodidae (1 sp.); Hemiptera: Polyctenidae (1 sp.). Se reportanpor primera vez para Colombia las especies Strebla tonatiae, Pseudostrebla greenwelli, Hesperoctenes eumops,Chiroptonyssus haematophagus y Parakosa fleexipes. Adicionalmente, se registra la infestación de murciélagospor una garrapata ixódida y también a Tonatia saurophila como nuevo hospedador para S. tonatiae y P. greenwelli.

Palabras clave artropodofauna; ectoparasitismo; especificidad hospedatoria; murciélagos; sabana inundable

Abstract

Colombia is the country with the highest number of the bat species in the world. However, knowledge about bat ectoparasites is limited to a few general species lists and to the description in terms of composition and structure of bat parasitic arthropodofauna in a tropical rain and tropical dry forest. Recently, it has been evidenced that bat assemblages in savanna ecosystems of the Orinoquia region are highly diverse, consequently, knowledge about their ectoparasites is still unknown. The objective of this work is to present for the first time a list of bats ectoparasites in a floodplain savanna ecosystem in the department of Casanare, in the Colombian Llanos. We examined 102 bats belonging to eight species, we found 18 ectoparasite species. These parasites correspond to six families and five orders as follows, Diptera: Streblidae (9 spp.); Mesostigmata: Spinturnicidae (3 spp.) and Macronyssidae (3 spp.); Astigmata: Labidocarpidae (1 sp.); Ixodida: Ixodidae (1 sp.); Hemiptera: Polyctenidae (1 sp.). We report for the first time in Colombia the species Strebla tonatiae, Pseudostrebla greenwelli, Hesperoctenes eumops, Chiroptonyssus haematophagus and Parakosa flexipes.

Additionally, we register the infestation by an Ixodid tick in bats and also, we report the species Tonatia saurophila as a new host for S. tonatiae and P. greenwelli.

Keywords arthropod fauna; bats; ectoparasitism; floodplain ecosystem; host specificity

INTRODUCCIÓN

Los murciélagos (Chiroptera: Mammalia) poseen una fauna ectoparásita de artrópodos amplia y especializada que presenta, en su mayoría, un alto grado de especificidad con su hospedador (Giorgi et al. 2004). Así, insectos de las familias Nycteribiidae, Streblidae, Polyctenidae, Ischnopsyllidae, y ácaros de las familias Spinturnicidae y Labidocarpidae, se encuentran exclusivamente parasitando murciélagos (Marshall 1982; Guerrero 1992; Whitaker et al. 2009; Frank et al. 2014).

Los ectoparásitos asociados a murciélagos están altamente adaptados, con hábitos principalmente hematófagos, y una marcada dependencia de su hospedador (Whitaker et al. 2009; Frank et al. 2014). Las moscas de los murciélagos (Diptera: Streblidae y Nycteribiidae) son el grupo más abundante y mayormente adaptado para parasitar murciélagos en el Nuevo Mundo (Dick & Dittmar 2014). Como consecuencia, son numerosas las especies braquípteras, e incluso ápteras, con estructuras corporales que les facilitan la fijación y permanencia sobre el hospedador (Wenzel 1976). Estas adaptaciones morfológicas y su alta especificidad hospedatoria convierten a los ectoparásitos de murciélagos en un grupo de alto interés biológico para el estudio de fenómenos de coespeciación y coevolución (Dick & Patterson 2006; Whitaker et al. 2009).

Dada la capacidad de los murciélagos de ser reservorios de agentes infecciosos (Calisher et al. 2006), se ha sugerido que sus ectoparásitos hematófagos puedan ser transmisores de microorganismos patógenos entre poblaciones de murciélagos (Dick & Dittmar 2014). Entre estos, se ha demostrado la presencia de bacterias y protozoarios potencialmente patógenos en argásidos, estréblidos, nicteríbidos y cimícidos (Paterson & Woo 1984; Gardner & Molyneux 1988; Loftis et al. 2005; Reeves et al. 2016).

En Colombia, los aportes sobre ectoparásitos de murciélagos son escasos. Los estudios pioneros de Bequaert (1940), Rengifo (1947), Tamsitt & Fox (1970), Machado-Allison & Antequera (1971) y Marinkelle & Grose (1981) sentaron las bases del conocimiento sobre la clasificación y presencia de estos parásitos en el país. Recientemente, Tarquino-Carbonell et al. (2015) y Durán et al. (2017) caracterizaron la diversidad de ectoparásitos de murciélagos en el ecosistema de bosque seco tropical en el centro y norte de Colombia, respectivamente. Adicionalmente, Dick et al. (2016) presentaron un catálogo de las especies de estréblidos conocidas para Colombia.

En el ecosistema de sabanas inundables existe una alta diversidad de murciélagos (Morales-Martínez et al. 2018), sin embargo, los estudios sobre sus ectoparásitos son limitados a algunas caracterizaciones en localidades aisladas (Rengifo 1947; Dick et al. 2016). El presente trabajo presenta una lista de registros de los ectoparásitos de murciélagos en el ecosistema de sabanas inundables en los Llanos Orientales de Colombia, con notas sobre su morfología y distribución hospedatoria y geográfica a escala regional y continental.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El muestreo se realizó en la Reserva Natural La Palmita, en la vereda La Cañada, del municipio de Trinidad, en el departamento de Casanare (5°25’13"N 71°35’59"W, altitud: 127-187 m s.n.m.) (Fig. 1). El ecosistema predominante es de sabanas inundables, dominado por llanuras extensas atravesadas por bosques semideciduos asociados a los caños y ríos. La precipitación anual es de 2048 mm, con una estacionalidad unimodal, determinada por una estación seca (noviembre-marzo) y otra lluviosa (abril-noviembre) (Mora-Fernandez & Peñuela-Recio 2013). La temperatura promedio anual es de 26°C (Mora-Fernández et al. 2011).

Métodos de campo

Las capturas de los murciélagos se realizaron en los meses de octubre y noviembre de 2017, usando dos métodos: 1. Captura manual en un refugio artificial que consiste en una tubería de aproximadamente 1 m de diámetro y 6 m de longitud, instalada como paso de fauna bajo una carretera de nivel tres. 2. Captura con tres redes de niebla de 2.5 x 6 m. Las redes se desplegaron desde las 18:00 hasta las 00:00, con una revisión periódica cada 30 minutos, y cambio de ubicación de las redes en cada jornada para disminuir la probabilidad de recaptura.

Fig. 1. Mapa del área de estudio. Reserva Natural La Palmita, departamento de Casanare, Colombia. Marca roja: paso de fauna (5°25’20.2"N; 71°36’11.6"W); marca naranja: bosque seco tropical (5°24’57.5"N, 71°35’56.5"W); marca azul: transición  

Los individuos capturados fueron identificados en campo por un especialista utilizando claves y criterios generados con especímenes de referencia de la zona de estudio bosque/sabana (5°24’58.3"N; 71°35’42.1"W). (Morales-Martínez et al. 2018). Tras su captura, fueron depositados en bolsas de tela individuales.

Los ectoparásitos fueron colectados siguiendo la técnica modificada de Whitaker et al. (2009) para murciélagos vivos, donde se realizó la restricción física del murciélago y la búsqueda minuciosa en pelaje y patagios. Los ectoparásitos fueron extraídos con pinzas entomológicas y depositados en tubos de microcentrífuga rotulados, con etanol 70 %. Los murciélagos fueron liberados.

Métodos de laboratorio

La garrapata ixódida fue aclarada durante 4 días en líquido de Nesbitt (Vargas 2006). Los ácaros de las familias Macronyssidae y Spinturnicidae fueron montados y aclarados en solución de Hoyer (Whitaker et al. 2009). Los dípteros y hemípteros se pasaron a etanol 90 % y se estudiaron directamente. La identificación de las especies se realizó mediante su estudio microscópico (óptico y electrónico de barrido), y siguiendo las claves taxonómicas específicas para cada grupo: Vargas (2006) para ixódidos, Radovsky (1967) y Saunders (1975) para macronísidos, Herrin & Tipton (1975) para espinturnícidos, Guerrero (1992) para labidocárpidos, Ronderos (1962) y Ueshima (1972) para policténidos, y Guerrero (1994a; b; 1995a; b; 1996) para estréblidos. Los especímenes fueron depositados en la Colección Parasitológica Veterinaria de la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia de la Universidad Nacional de Colombia.

RESULTADOS

Se examinaron 102 murciélagos, correspondientes a ocho especies, distribuidos en tres familias (Phyllostomidae: Artibeus lituratus Olfers 1818, Carollia perspicillata Linnaeus 1758, Carollia cf. brevicauda Schinz 1821, Desmodus rotundus Geoffroy Saint-Hilaire 1810, Gardnerycteris crenulatum Geoffroy Saint-Hilaire 1803, Tonatia saurophila Koopman & Williams 1951; Molossidae: Molossus molossus Pallas 1766; Vespertilionidae: Myotis nigricans Schinz 1821) de los cuales se recolectaron 208 especímenes de ectoparásitos, pertenecientes a 18 especies, distribuidas en seis familias y cinco órdenes (Tabla 1).

Familia Streblidae (Insecta: Diptera)

Aspidoptera phyllostomatis Perty 1833. (1♂) parásita de A. lituratus. A diferencia de otras especies del género, posee 1-2 filas de setas largas en la parte superior del mesoepisterno, siendo las más externas claramente más cortas (Guerrero 1995b). Las características del espécimen colectado corresponden con estas descripciones. Es una especie parásita de murciélagos del género Artibeus y de algunos otros géneros de filostómidos (Guerrero 1995b). Posee una amplia distribución en el Neotrópico desde México hasta Bolivia (Guerrero 1995b; Dick et al. 2016). En Colombia, fue previamente reportada en un ecosistema de bosque seco tropical en el departamento de Sucre (Durán et al. 2017) y en el noreste del departamento del Tolima (Tarquino-Carbonell et al. 2015) en individuos de A. lituratus. Dick et al. (2016) reportaron su presencia en el departamento del Meta, sin información sobre su hospedador. El presente registro corresponde a una extensión de su distribución para la Orinoquía colombiana.

Mastoptera minuta Costa Lima 1921 (5♂y 3♀) parásita de T. Saurophila. Especie braquíptera, con un conexivo dorsolateral sin setas más largas que resalten de las otras, detrás de los lóbulos laterales del tergo 1+2 (Guerrero 1995b). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Especie parásita de varias especies de filostómidos (Guerrero 1995b). Su distribución comprende el norte de Suramérica y algunos países centroamericanos, desde Belice hasta Paraguay (Guerrero 1995b; Dick et al. 2016). En Colombia, Marinkelle & Grose (1981) reportaron la especie en Phyllostomus hastatus Pallas 1767, en localidades no especificadas. Tarquino-Carbonell et al. (2015) la registraron en C. brevicauda para el departamento del Tolima; Dick et al. (2016) la mencionaron para el departamento del Meta sin especificar su hospedador, y Durán et al. (2017) la reportaron en D. rotundus y Lophostoma silvicolum D’Orbigny 1836 en el departamento de Sucre. El presente registro corresponde a una extensión de su distribución en el oriente de Colombia.

Megistopoda aranea Coquillett 1899 (1♂y 1♀) parásita de A. lituratus. Posee alas estrechas, solo con 4 venas, escutelo con dos macrosetas, y patas posteriores alargadas, con el fémur posterior midiendo casi tanto como todo el cuerpo (Guerrero 1994b). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Especie común en murciélagos filostómidos y noctiliónidos, con mayor prevalencia en el género Artibeus (Guerrero 1994b). Se distribuye desde las Antillas menores y Centroamérica hasta Argentina (Guerrero 1994b; Dick et al. 2016).

En Colombia, Marinkelle & Grose (1981) reportaron la especie parasitando a Phyllostomus discolor Wagner 1843 y Vampyriscus bidens Dobson 1978 sin mencionar localidades. Tamsitt & Fox (1970) y Tarquino-Carbonell et al. (2015) registraron la especie parasitando al género Artibeus en un bosque seco tropical en el departamento del Tolima, mientras que Durán et al. (2017) la reportaron parasitando a Noctilio albiventris Desmarest 1818 en el departamento de Sucre. Dick et al. (2016), en el catálogo de Streblidae de Colombia, reportaron la especie en los departamentos de Cundinamarca, Tolima, Valle del Cauca y Vichada, sin mencionar a los hospedadores. Nuestro registro corresponde a una extensión de su distribución para la Orinoquía colombiana.

Pseudostrebla greenwelli Wenzel 1966 (2♂y 2♀) parásita de T. saurophila. A diferencia de otras especies del género, las setas del mesonoto están uniformemente distribuidas en el escuto y en el prescuto; posee tres filas de setas irregulares, incluyendo la antescutelar, entre el escutelo y la sutura transversal, y presenta cinco macrosetas conspicuas en la tibia posterior (Wenzel 1976; Guerrero 1994b) (Fig. 2). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es una especie parásita poco común, ha sido reportada únicamente en seis ejemplares de murciélagos del género Lophostoma (Guerrero 1994b; Frank et al. 2014).

Presenta una distribución fragmentada y ha sido reportada en Panamá, Venezuela y Brasil (Guerrero 1994b; Graciolli et al. 2006). El presente registro corresponde al primero de la especie para Colombia, reportándose a T. saurophila como un nuevo hospedador.

Speiseria ambigua Kessel 1925 (6♂y 7♀) parásita de C. perspicillata y C. cf. brevicauda. Posee ojos con 9 facetas, más anchos en la línea media, y una teca con ± 18 setas. A diferencia de las otras especies del género, el tergo 7 de la hembra posee los lados subparalelos y es más largo que la placa supraanal y los cerci juntos, mientras que la punta de los postgonitos del macho es fuertemente curvada ventralmente (Guerrero 1994b). Las características de los especímenes se colectados se corresponden con estas descripciones. Es una especie común en algunos murciélagos filostómidos, generalmente del género Carollia, y con menor prevalencia en algunos mormópidos, vespertiliónidos y natálidos (Guerrero1994b). Se distribuye desde México hasta Paraguay (Guerrero 1994b; Dick et al. 2016). En Colombia, ha sido reportado en C. perspicillata en el departamento del Tolima (Tamsitt & Fox 1970; Tarquino-Carbonell et al. 2015); en murciélagos de los géneros Lonchophylla, Carollia y Artibeus en localidades no especificadas por Marinkelle & Grose (1981); en D. rotundus en bosque seco tropical en Sucre (Durán et al. 2017), y en especímenes provenientes de Antioquia, Cundinamarca, Huila, Meta, Nariño, Norte de Santander, Tolima, y Valle del Cauca (Dicket al. 2016). El presente registro corresponde al primerode la especie para la Orinoquía colombiana.

Strebla guajiro Garcia & Casal 1965 (4♂y 3♀) parásita de C. perspicillata y C. cf. brevicauda. A diferencia de las otras especies del género, la división anterior de cada laterovértice posee 6 setas (Guerrero 1996). Las características de los especímenes colectados se corresponden con esta descripción. Es una especie común en algunos murciélagos filostómidos con mayor prevalencia en el género Carollia. Parasita a algunos mormópidos, vespertiliónidos, noctiliónidos y natálidos (Guerrero1996). Se distribuye desde México hasta Paraguay (Guerrero 1996; Dick et al. 2016). En Colombia, ha sido reportado en C. brevicauda y C. perspicillata en el noreste del Tolima (Tarquino-Carbonell et al. 2015), y en Antioquia, Bolívar, Córdoba, Cundinamarca, Huila, Meta, Nariño, Norte de Santander, Putumayo, Santander, Tolima, Valle del Cauca, Vaupés y Vichada en hospedadores no especificados (Dick et al. 2016). El presente registro corresponde al primero de la especie para la Orinoquía colombiana.

Tabla 1 Asociación entre murciélagos y ectoparásitos colectados en sabanas inundables de la Orinoquía colombiana.  

Strebla tonatiaeKessel 1924 (2♂y 1♀) parásita de T. saurophila. Se caracteriza por presentar el frontoclípeo entero, la sutura pigmentada casi ausente, y la presencia de 6-8 macrosetas en la metatibia. Sus ojos son unifacetados, y el extremo anterior del postvértex es ampliamente redondeado (Guerrero 1996) (Fig. 3). La morfología de los especímenes colectados se corresponde con estas características y con la descripción original de Kessel (1924). Ha sido reportada en murciélagos del género Lophostoma, Tonatia bidens Spix 1823 y Sturnira lilium É. Geoffroy Saint Hilaire 1806 (Guerrero 1996). Es una especie poco común, conocida en el Ecuador, Guyana, Panamá, Perú y Venezuela (Guerrero 1996; Frank et al. 2014). El presente registro corresponde al primero de la especie para Colombia, ampliando su distribución en el norte de América del Sur, y reportándose a T. saurophila como un nuevo hospedador.

Fig. 2 Pseudostrebla greenwelli. a. Tórax, vista dorsal. Setas delmesonoto uniformemente distribuidas en el escuto y en el prescuto; tres filas de setas irregulares, incluyendo la antescutelar, entre el escutelo y la sutura transversal; b. Cabeza, vista dorsal. Claramente más ancha que larga, con lóbulos occipitales uniéndose en el centro; c. Tibias posteriores con 5 macrosetas conspicuas. 

Fig. 3 Strebla tonatiae. a. Tórax, vista dorsal. Ausencia de sutura pigmentada; b. Cabeza, vista dorsal. Frontoclípeo entero, ojos unifacetados; c. Metatibia con 6-8 macrosetas. 

Strebla wiedemanni Kolentai 1856 (3♂y 4♀) parásita de C. perspicillata. A diferencia de las otras especies del género, el ángulo anterior del postvértex es redondeado, menor a 90°, y con el borde liso. Sus metatibias poseen 2 filas de setas, siendo la última de cada fila más larga que el ancho de la tibia (Guerrero 1996). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es un parásito común de algunos filostómidos, y en menor medida de embalonúridos, mormópidos, vespertiliónidos y molósidos (Guerrero 1996). Ha sido reportado en algunos países de América Central y del Sur (Guerrero 1996), con su distribución más boreal en Belice, y más austral en Argentina (Dick et al. 2016). En Colombia, Marinkelle & Grose (1981) la reportaron en murciélagos de los géneros Peropteryx, Mormoops, Macrophyllum, Phylloderma, Carollia, Artibeus, Sphaeronycteris, Desmodus, Natalus, Myotis, Eumops y Molossus, en localidades no especificadas. Recientemente, Durán et al. (2017) la reportaron en D. rotundus, L. silvicolum, Glyphonycteris daviesi Hill, 1964, Platirrhynus helleri Peters 1866 en el departamento de Sucre. Dick et al. (2016), en el catálogo de estréblidos, incluyen especímenes examinados de Antioquia, Bolívar, Caldas, Córdoba, Cundinamarca, Magdalena, Meta, Santander, Tolima y Valle del Cauca sin especificar sus hospedadores. El presente registro corresponde a una extensión de su distribución en el oriente de Colombia.

Trichobius joblingi Wenzel 1966 (63♂y 47 D. rotundus ♀) parásita de C. perspicillata, C. cf. brevicauda y D. rotundus. A diferencia de las otras especies del género, la hembra posee 1-5 setas largas y gruesas detrás del lóbulo lateral del tergo 1+2, mientras que en el macho el esterno 6 está presente (Guerrero 1995a). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es un parásito con una amplia diversidad de murciélagos hospedadores, que incluyen embalonúridos, mormópidos, noctoliónidos, vespertiliónidos, molósidos, y en su mayoría, filostómidos (Guerrero 1995a). Su distribución se extiende desde México hasta Perú y Brasil (Guerrero 1995a). En Colombia, se ha registrado en C. perspicillata y C. brevicauda, en el departamento del Tolima (Tamsitt & Fox 1970; Tarquino-Carbonell et al. 2015). Marinkelle & Grose (1981) reportaron la especie en algunos murciélagos de la familia Phyllostomidae, Emballonuridae, Vespertilionidae y Molossidae en localidades no especificadas. Durán et al. (2017) reportaron la especie en Artibeus planirostris Spix 1823, C. brevicauda, D. rotundus, L. silvicolum y S. lilium en el departamento de Sucre, mientras que Dick et al. (2016) la registraron en especímenes estudiados de Antioquia, Bolívar, Córdoba, Cundinamarca, Huila, Meta, Nariño, Norte de Santander, Putumayo, Santander, Tolima, Valle del Cauca y Vaupés sin especificar sus hospedadores. El presente registro corresponde a una extensión de su distribución en la Orinoquía colombiana.

Familia Polyctenidae (Insecta: Hemiptera)

Hesperoctenes eumopsFerris & Usinger 1939 (1♀ y 4 ninfas) parásita de M. molossus. Se caracteriza por presentar la región gular glabra, la cabeza escasamente más ancha que larga, el pronoto con bordes laterales semidivergentes, siendo una vez y media tan ancho como largo, los lóbulos mesotonales subcuadrangulares, y el fémur I fuertemente curvado en la mitad del borde posterior (Ronderos 1962; Ueshima 1972) (Fig. 4). La morfología del espécimen adulto colectado corresponde con estas descripciones y con la ilustración de la descripción original de Ferris & Usinger (1939). Es un parásito poco común exclusivo de murciélagos y se conocen pocos ejemplares, en su mayoría molósidos (Ueshima 1972). Su distribución es fragmentada y ha sido registrado en Argentina, Brasil y Estados Unidos (Ueshima 1972; Autino et al. 1999; Whitaker et al. 2009). Poseen reproducción vivípara, algo que no es común en Hemiptera (Whitaker et al. 2009). El presente registro corresponde al primero de la especie para Colombia.

Familia Labidocarpidae (Acari: Astigmata)

Parakosa flexipes Pinishpongse 1963 (1♀ y1 larva) parásita de M. molossus. Se caracteriza por tener un cuerpo de gran tamaño (comparado con otros miembros de la familia y el género), comprimido lateralmente, con sus dos pares de patas anteriores modificados para aferrarse al pelo del hospedador. A diferencia de las otras especies del género, la uña accesoria del tarso IV es grande, con el extremo distal curvado y puntiagudo, y ensanchado en su base (Guerrero 1992) (Fig. 5). El espécimen colectado corresponde con estas descripciones. Es un ácaro poco común que parasita principalmente murciélagos molósidos (Guerrero 1992; Gomes et al. 2012), aunque también han sido reportados como hospedadores noctiliónidos y filostómidos (Guerrero 1992). Se distribuye en Trinidad, Cuba, Nicaragua, República Dominicana, Surinam, Venezuela y Brasil (Guerrero 1992; Gomes et al. 2012; De Lima Silva et al. 2017). El presente registro corresponde al primero de la especie y de la familia para Colombia, ampliando su distribución en América del Sur.

Familia Spinturnicidae (Acari: Mesostigmata)

Periglischrus herrerai Machado-Allison 1965 (2♂ y1♀) parásita de D. rotundus. A diferencia de las otras especies del género, la hembra presenta una proyección caudal estrecha de la placa esternal, y seis setas opistosomales dorsales pequeñas. El macho presenta 9-10 pares de setas en el área intercoxal IV (Herrin & Tipton 1975). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Esta especie se registra principalmente en D. rotundus. Su distribución en el neotrópico es amplia, con reportes en México (Morales-Malacara 1998), Costa Rica (Rojas et al. 2008), Panamá (Furman 1966), Venezuela (Herrin & Tipton 1975), y Brasil (Gettinger & Gribel 1989). En Colombia, se ha encontrado parasitando a D. rotundus en los departamentos de Cundinamarca, Antioquia (Machado-Allison & Antequera 1971) y Tolima (Tarquino-Carbonell et al. 2015). El presente registro corresponde al primero de la especie para la Orinoquía colombiana.

Fig. 4 Hesperoctenes eumops, adulto. a. Mitad anterior, vista dorsal. Cabeza escasamente más ancha que larga (1:0.91), pronoto con bordes laterales semidivergentes y una vez y media tan ancho como largo (1:1.52), y lóbulos mesotonales subcuadrangulares (1:0.88); b. Cabeza y prosterno, vista ventral. Región gular glabra (flecha roja), y el fémur I fuertemente curvado en la mitad del borde posterior.  

Periglischrus iheringi Oudemans 1902 (3♂, 3♀, 1 protoninfa y 2 deutoninfas) parásita de A. lituratus. A diferencia de otras especies del género, la hembra presenta una placa esternal piriforme, con el primer par de setas podosomales reducidas en relacióna las restantes. El macho posee setas esternales largas, con ocho pares de setas en el área intercoxalIV (Herrin & Tipton 1975). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es un parásito encontrado generalmente en murciélagos del género Artibeus, Platyrrhinus y Uroderma, pero también en casi todas las subfamilias de filostómidos y algunas especies de mormópidos, embalonúridos y vespertiliónidos (Herrin & Tipton 1975). Su distribución se extiende desde México hasta Paraguay, incluyendo algunas islas antillanas (Furman 1966; Herrin & Tipton 1975; Tarquino-Carbonell et al. 2015). En Colombia, se registró en A. lituratus en los departamentos deTolima, Cundinamarca, Meta y Putumayo (Machado-Allison & Antequera 1971; Tamsitt & Fox 1970;Tarquino-Carbonell et al. 2015); en Sturnira ludovici Anthony 1924 en Cundinamarca (Tamsitt & Fox1970) y murciélagos del género Glossophaga en localidades no especificadas (Marinkelle & Grose 1981). El presente registro corresponde a una extensión de su distribución a la Orinoquía colombiana.

Periglischrus sp. (1♂) parásita de G. crenulatum. Las características morfológicas del espécimen examinado no permitieron su determinación a nivel de especie siguiendo las claves taxonómicas de Herrin & Tipton (1975). De acuerdo con estos autores y areportes previos, P. dusbabeki es el ácaro espinturnícido exclusivo de G. crenulatum (Machado-Allison & Antequera 1971; Herrin & Tipton 1975; Morales-Malacara 2001). Sin embargo, el espécimen examinado no concuerda con las descripciones de esta especie.

Familia Macronyssidae (Acari: Mesostigmata)

Chiroptonyssus haematophagus Fonseca 1935 (6 protoninfas)parásita de M. molossus. El género posee setas caudales con múltiples púas fuertes (Saunders1975). En la especie, la protoninfa posee un peritremo corto, extendiéndose a nivel de la coxa III (Krantz &Walter 2009), y presenta cinco pares de setas ventrales, adicionales al par caudal, en el área del tegumento desprovista de escudos (Radovsky 1967) (Fig. 6). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es una especie parásita de murciélagos del género Molossus (Radovsky 1967). Su distribución se extiende desde el sur de México hasta el sur de Brasil, incluyendo Cuba, Indias Occidentales, Panamá, Venezuela, y Surinam (Radovsky 1967; Morales-Malacara 1998; De Lima Silva et al. 2017). El presente registro corresponde alprimero de la especie para Colombia.

Macronyssoides kochi Fonseca 1948 (1♀ y1 protoninfa) parásita de A. lituratus. Se caracteriza por presentar crestas ventrales en las coxas II y IV, y a diferencia de la otra especie del género, la hembra posee 26-27 pares de setas en la placa dorsal, y la cresta de la coxa I de la protoninfa presenta una proyección lateral en forma de espina (Radovsky 1967). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Esta especie parasita generalmente al género Artibeus (Morales-Malacara 1998). Su distribución es amplia en el neotrópico incluyendo a Brasil, Trinidad,Panamá (Radovsky 1967), Venezuela (Saunders 1975)y México (Morales-Malacara 1998). En Colombia,fue reportada parasitando a A. lituratus en el departamentode Cundinamarca (Tamsitt & Fox 1970),y murciélagos del género Eptesicus en localidades no especificadas por Marinkelle & Grose (1981). El presente registro corresponde al primero de la especie para la región de la Orinoquía colombiana.

Radfordiella desmodi Radovsky 1967 (6♀ y20 protoninfas) parásita de D. rotundus. Se caracteriza por presentar dos pequeñas espinas en el margen anterior de la coxa II. A diferencia de las otras especies del género, la coxa II y III de la hembra presentan crestas ventrales, y en la protoninfa, la placa podosomal mide más de 160µ de largo (Radovsky 1967; Saunders 1975). Las características de los especímenes colectados se corresponden con estas descripciones. Es una especie parásita de D. rotundus (Radovsky 1967).

Se distribuye desde el centro de México hasta Brasil (Radovsky 1967; Morales-Malacara 1998; De Lima Silva et al. 2017), incluyendo a Guatemala, Panamá (Radovsky 1967), Venezuela (Saunders 1975) y Costa Rica (Rojas et al. 2008). En Colombia, fue reportado en C. perspicilata en localidades no especificadas por Marinkelle & Grose (1981), y en D. rotundus en el departamento del Tolima (Tarquino-Carbonell et al. 2015). Dado que la especie se considera con especificidad hospedatoria sobre D. rotundus (Saunders 1975), el registro de Marinkelle & Grose (1981) debe ser revisado. El presente registro corresponde al primero de la especie para la región de la Orinoquía colombiana.

Familia Ixodidae (Acari: Ixodida)

Amblyomma sp. (1 larva) parásita de C. perspicillata. Las larvas del género carecen de surco anal, presentan ojos, y poseen 11 festones en el margen posterior del abdomen (Vargas 2006) (Fig. 7). El espécimen colectado corresponde con estas descripciones. Algunas larvas, ninfas y adultos del género Amblyomma fueron rereportadas parasitando murciélagos de las familias Phyllostomidae, Emballonuridae, Molossidae, Noctilionidae y Vespertilionidae en Venezuela (Jones et al. 1972), y otras localidades de América del Sur (Barros et al. 1998; Venzal et al. 2003). No existen claves taxonómicas para la identificación a nivelespecífico de larvas de ixódidos en el Neotrópico. El presente registro corresponde al primero del género Amblyomma parasitando murciélagos en Colombia.

DISCUSIÓN

En el presente estudio, la familia Streblidae fue la más abundante (71.4 %), lo cual puede obedecer a la presencia casi permanente de los individuos adultos sobre el cuerpo de su hospedador, con un ciclo de vida que involucra una fase no-parasítica muy corta (Dick & Miller 2010); además son particularmente abundantes en murciélagos filostómidos (Graciolli & Carvalho 2001). Además, se registraron nueve especies de estréblidos, de las cuales dos son nuevos registros para Colombia. Las siete especies restantes corresponden al 9.6 % del total de especies de Streblidae reportados para el país (Dick et al. 2016).

La proporción de ácaros Mesostigmata fue baja en relación a los insectos hallados (25.3 %). De acuerdo con Radovsky (1967), los Macronyssidae tienen un ámbito de movimiento mucho menor en relación a otros grupos, lo que les otorga gran especificidad y, en consecuencia, menor abundancia en especies de hospedadores quirópteros. En efecto, los macronísidos colectados en el presente estudio presentan en su mayoría una notoria especificidad hospedatoria (Radovsky 1967).

A diferencia de lo observado por Jones et al. (1972)en 22 especies de murciélagos venezolanos, el parasitismo por parte de Amblyomma spp. a este grupo de mamíferos no ha sido reportado en Colombia, dificultando el entendimiento de la dinámica de sus ciclos silvestres en el país. Sumado a esto, la ausencia de claves de identificación de larvas a nivel de especie limita el conocimiento sobre la distribución geográ fica y riqueza de especies de garrapatas ixódidas en el neotrópico.

Fig. 5 Parakosa flexipes, adulto. a. Poco desarrollo de placa prescapular; b. Uña accesoria del tarso IV grande, con el extremo distal curvado y puntiagudo, y ensanchado en su base (flecha). 

Fig. 6 Chiroptonyssus haematophagus, protoninfa. a. Idiosoma, vista ventral. Cinco pares de setas ventrales, adicionales al par caudal, en el área del tegumento desprovista de escudos (flechas negras); b. Peritremo extendiéndose hasta coxa III; c. setas caudales barbadas. 

Fig. 7 Amblyomma sp. A, larva. a. Vista dorsal. Presencia de escudo y tres pares de patas; b. Margen posterior del idiosoma, vista dorsal. Presencia de 11 festones; c. Margen posterior del idiosoma, vista ventral. Ausencia de surco anal. 

CONCLUSIONES

La diversidad de los ectoparásitos colectados en nuestro estudio fue amplia, considerando el bajo número de especies de murciélagos examinadas (Whitaker & Easterla 1975; Graciolli et al. 2006; Dick et al. 2007; De Lima Silva et al. 2017). En ensambles locales de murciélagos en el área de estudio se estima una diversidad de 35 especies (Morales-Martínez et al. 2018), lo cual supone que la diversidad de ectoparásitos está subestimada.

Los registros nuevos de especies para el país amplían el conocimiento sobre la diversidad y distribución de estos parásitos en Colombia, y a su vez demandan un aumento en los esfuerzos de caracterización y estudio de su biología y ecología, considerando a organismos hematófagos como potenciales vectores de microorganismos, y estableciendo bases que permitan determinar en estudios futuros los disturbios y dinámicas en las poblaciones de ectoparásitos generadas por la estacionalidad climática, intervenciones antrópicas en el ambiente y relaciones sociales de sus hospedadores.

Agradecimientos

A Ricardo Guerrero, Juan Morales Malacara, Analía Autino, Andrea Tarquino Carbonell y Adrián Durán por su asesoría en la identificación de las especies de ectoparásitos y bibliografía. A la Fundación Reserva Natural la PalmitaCentro de Investigación por el aporte de equipos, asesoría y manutención en campo. A María Teresa Herrera Sepúlveda por el aporte de los insumos de montaje y diafanización de los artrópodos. A Kamila Mora y Diana Burbano por su ayuda en la captura de los murciélagos y sus ectoparásitos. A Oscar Cruz por su asistencia en el Laboratorio de Parasitología Veterinaria de la Universidad Nacional de Colombia. Al Laboratorio de Microscopía Electrónica del Instituto de Biotecnología de la Universidad Nacional de Colombia.

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Recibido: 24 de Julio de 2018; Aprobado: 27 de Marzo de 2019