INTRODUCCIÓN

La región mediterránea de Chile central, por su alto valor ambiental y alto grado de perturbación antrópica, ha sido considerada como uno de los 25 puntos críticos o “hot spots” para la conservación de la biodiversidad del planeta (^{Myers et al. 2000}), y entre los 36 puntos críticos reconocidos por ^{Conservation International (2020)}. Sin embargo, el acelerado crecimiento de las ciudades insertas en esta región, ha producido un significativo impacto en las comunidades de vertebrados, tanto por pérdida de hábitat, como por fragmentación (^{Pavez et al. 2010}). Otro aspecto biogeográfico relevante, corresponde a las restricciones climáticas de esta región, donde las especies de vertebrados han coevolucionado en un clima de tipo mediterráneo semiárido (^{Di Castri 1968}), el que presenta 6 a 7 meses de déficit hídrico, dentro de un marco de alta variabilidad de las precipitaciones; exacerbada en estas últimas décadas por sequías cada vez más extremas.

Los mamíferos carnívoros de Chile central, están representados por 8 especies de un total de 13 carnívoros terrestres nativos para el país; cuatro felinos (Puma concolor (Linnaeus, 1771), Leopardus colocolo (Molina, 1782), Leopardus guigna (Molina, 1782) y Leopardus jacobita (Cornalia, 1865)), dos cánidos (Lycalopex culpaeus (Molina, 1782) y Lycalopex griseus (Gray, 1837)), un mustélido (Galictis cuja (Molina, 1782)) y un mefítido (Conepatus chinga (Molina, 1782)) (^{Osgood 1943}; ^{Péfaur et al. 1968}; ^{Miller & Rottman 1976}; ^{Mann 1978}; ^{Pine et al. 1979}; ^{Tamayo & Frassinetti 1980}; ^{Rau 1982}; ^{Campos 1986}; ^{Muñoz-Pedreros & Yáñez 2000}). A ellos se debe adicionar la presencia de especies asilvestradas como el gato doméstico Felis silvestris catus (Schreber, 1775) y el perro Canis lupusfamiliaris (Linnaeus, 1758).

Lycalopex culpaeus se distribuye desde Colombia hasta Tierra del Fuego, describiéndose al menos cuatro subespecies para Chile. Es considerado como el más carnívoro de los zorros del sur de América (^{Redford & Eisenberg 1992}). Su peso alcanza entre los 7 a 9 kg, con una talla de 0.8 a 0.9 m y presenta una conducta solitaria y crepuscular (^{Iriarte & Jaksic 2012}).

Los estudios de dieta, han sido una importante vía para entender las interacciones entre presas y depredadores, donde para mamíferos carnívoros, el estudio de las fecas constituye una importante fuente de información (^{De La Torre & Riva 2009}; ^{Fernández & Baldi 2014}). Dentro del análisis de fecas, destaca la tricología o estudio de los pelos (^{Bryce 1994}), pues a partir del análisis microscópico de la cutícula y medula capilar es posible identificar presas a nivel específico (^{Day 1966}; ^{Williams 1938}; ^{Arita & Aranda 1987}; ^{Quadros 2002}; ^{Palacio 2009}) lo que permite complementar los estudios clásicos a partir de la identificación de dientes, mandíbulas, plumas, entre otras estructuras macroscópicas.

A partir del año 2010, Chile central se ha visto inmerso en un periodo de extrema sequía, presentando una alta variabilidad inter-anual de las precipitaciones, debido parcialmente a la ocurrencia de eventos de El Niño - Oscilación del Sur (ENOS), con una tendencia a la sequía que ha venido acentuándose desde fines de los años setenta (^{Masiokas et al. 2010}; ^{Quintana & Aceituno 2012}; ^{Boisier et al. 2018}) y a un déficit de lluvias que ha presentado una secuencia ininterrumpida de años secos en los últimos 10 años. Este período seco ha sido denominado como la megasequía de Chile central, debido a que no se tienen precedentes en los registros históricos de un evento de esta magnitud y extensión en el tiempo; y ha ocurrido principalmente bajo condiciones neutrales de ENOS (^{Garreaud et al. 2017}).

En relación al efecto de la sequía sobre mamíferos silvestres chilenos, hay escasos antecedentes, siendo uno de ellos el reportado para la sequía de 1924 en la zona central de Chile (^{Wolffsohn 1924}). En este estudio se describió un impacto importante bajo los 1 500 metros de altitud, con desplazamiento de especies más móviles hacia las zonas del valle, como vizcachas (Lagidium viscacia), y cururos (Spalacopus cyanus), y un aumento en la mortalidad de los mamíferos pequeños (roedores). También ^{Wolffsohn (1924)} describió un cambio en la conducta de los carnívoros L. culpaeus y el quique (Galictis cuja), pues invadieron campos cultivados en busca de presas domésticas. En este contexto, nosotros estudiamos la dieta de L. culpaeus durante las cuatro estaciones del año 2019, en un área fuertemente afectada por la sequía. Así, nuestro objetivo fue analizar cómo este fenómeno de restricción en la disponibilidad de recursos tróficos, se manifiesta en la dieta de este carnívoro, aspecto que ha sido escasamente evaluado.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio comprendió un área de 1 339 km², abarcando el valle central y cordillera de las regiones Metropolitana de Santiago y de Valparaíso; entre los 505 a 3 557 m s.n.m. (Fig. 1). Desde un punto de vista biogeográfico, la zona se enmarca dentro de la región mediterránea chilena, donde predominan matorrales y bosques esclerófilos (^{Gajardo 1994}). El acelerado crecimiento de la ciudad de Santiago, ha producido un significativo impacto en los ambientes naturales de las zonas más bajas (menos de 1000 m s.n.m.) con respecto a las zonas más altas que son utilizadas por la ganadería trashumante, actividades mineras, centros de deportes invernales y actividades de generación eléctrica.

Diseño de muestreo

Definimos 35 transectos, los que se distanciaron aleatoriamente considerando al menos 5 km de separación entre ellos (Fig. 1), con un largo de 2.5 km y un ancho de 2 metros a cada lado (^{Pacheco et al. 2004}). Los recorridos de los transectos se realizaron en campañas de diez días en el verano, otoño, invierno y primavera de 2019. En cada transecto, se registraron huellas y fecas (^{Muñoz-Pedreros et al. 1995}; ^{Thompson et al. 1998}; ^{Hill et al. 2005}; ^{Zúñiga et al. 2009}; ^{Lagos & Villalobos 2012}).

Fig. 1 Área para el estudio dietario de Lycalopex culpaeus, situada en las regiones Metropolitana de Santiago y de Valparaíso, Chile. El mapa en el panel izquierdo muestra el área de estudio en el contexto nacional. 

Análisis de dieta

Colectamos un total de 118 fecas frescas de L. culpaeus (n=33 en verano, n=29 en otoño, n=31 en invierno y n=25 en primavera). Las fecas fueron asignadas a L. culpaeus teniendo en cuenta la experiencia de otros investigadores con las especies del área en lo que respecta a la forma, tamaño, volumen y olor de las fecas, y evidencias de otros signos como huellas (^{Jaksic et al. 1980}; ^{Simonetti 1986}; ^{Pacheco et al. 2004}). Para asegurar la independencia entre fecas, solo analizamos una por transecto cuando ello fue posible. Las fecas fueron lavadas y disgregadas bajo agua corriente. Los ítems presentes en cada muestra (dientes, huesos, semillas, frutos, plumas, pelos) fueron separados para su identificación hasta el más bajo nivel posible de resolución taxonómica. Para la identificación de pequeños mamíferos se consultó las claves de ^{Reise (1973)} y ^{Pearson (1995)}, la identificación de semillas y frutos fue realizada a partir de una colección de referencia. En el caso de pelos, realizamos un estudio tricológico (^{Arita & Aranda 1987}; ^{Quadros 2002}; ^{Palacio 2009}), para ello se extrajeron muestras de pelos presentes en las fecas, y se realizaron observaciones macroscópicas bajo lupa estereoscópica (color, presencia de escudos y bandas). Por otra parte, se realizó una evaluación microscópica de los pelos, los que fueron decolorados, montados en cubreobjetos y fijados por medio de un barniz para el estudio de la cutícula y la médula; las muestras obtenidas, fueron contrastadas con una colección de referencia, incluyendo otros mamíferos carnívoros, ganado y animales domésticos.

La importancia de cada categoría alimentaria en la dieta, fue expresada de acuerdo al porcentaje de ocurrencia (Fo%) correspondiente al número de fecas que presentan una determinada presa en relación al total de fecas y a la abundancia numérica de cada categoría de presa (An%) correspondiente a la representación porcentual de cada presa en relación al total de presas detectadas. Para estimar las posibles variaciones estacionales en la dieta de L. culpaeus, así como en las categorías de presas consumidas, realizamos un análisis de la varianza (ANOVA) y el test a posteriori de Tukey utilizando las abundancias numéricas de cada categoría de presas. La normalidad de las muestras fue testeada por medio de la prueba de Shapiro-Wilk. Estos análisis fueron realizados con el software InfoStat (^{Di Rienzo et al. 2004}), considerando un nivel de significancia de p<0.05. Para este propósito, los ítems presas fueron agrupados en siete categorías; roedores, lagomorfos, mamíferos carnívoros, ganado (carroña), aves, invertebrados, y frutos-semillas.

Estimamos la amplitud de nicho de la dieta, usando el índice de ^{Colwell & Futuyma (1971)}, el que corresponde a una estandarización (B_STA) del índice B de ^{Levins (1968)}: B_STA= (B_OBS-B_MIN) / (B_MAX-B_MIN), donde B_OBS es el índice de Levins observado, B_MIN=1, es el mínimo índice de amplitud de nicho (el número de taxa consideradas). B_OBS es = 1/ p_i2, donde p_i es la ocurrencia relativa del taxón i en la dieta. El B_STA permite comparar dietas con diferentes números de categorías de presas, y varía entre 0 y 1 (estrecho a amplio nicho trófico). Analizamos el nivel de sobreposición trófica de la dieta en las distintas temporadas, aplicando el índice de ^{Pianka (1963)}, donde o= p_ijp_ik/ ( p_ij2 p_ik2)1/2, con p_ij correspondiendo a la proporción del ítem presa i en la temporada j y p_ik a la proporción del ítem presa i en la temporada k. Este índice varía entre 0 y 1 (desde disimilaridad a similaridad).

Intensidad de uso

En 34 de los 35 transectos ya mencionados, instalamos una cámara trampa (Bushnell HD^®), la que estuvo operativa durante todo el período de estudio. La actividad de los zorros fue estimada a partir de su detección, lo que fue evaluado como el número promedio de imágenes obtenidas por hora a lo largo del registro diario, imágenes que fueron contadas solo una vez durante una hora para asegurar la independencia temporal de los registros (^{Zúñiga et al. 2017}). Para realizar comparaciones entre las épocas del año (considerando las 34 trampas cámaras), aplicamos el test de Kruskal-Wallis (^{Di Rienzo et al. 2004}).

Registro fotográfico de interacción entre mamíferos carnívoros

Adicionalmente, entregamos un registro fotográfico, de una interacción negativa entre mamíferos carnívoros obtenido en las proximidades de nuestra área de estudio.

RESULTADOS

La dieta de Lycalopex culpaeus estuvo conformada principalmente por lagomorfos (Fo% con un rango anual entre 37.9 y 58.1), mamíferos carnívoros (Fo% entre 18.2 y 40.0) y ganado, el que por su tamaño consideramos como carroña (Fo% entre 16 y 34.5). En menor medida figuró el consumo de roedores (Fo% entre 3.2 y 13.8), semillas-frutos (Fo% entre 3.23 y 12.12), invertebrados (Fo% entre 0 y 12.12) y aves (Fo% entre 0 y 6.9) (Tabla 1). Dentro de los lagomorfos, Oryctolagus cuniculus (Linnaeus, 1758) (conejo, especie invasora) fue una presa que presentó una representación importante en el conjunto de presas en verano y otoño (An% de 30.6 y 27 respectivamente), mientras que Lepus europaeus (Pallas, 1778) (liebre, especie invasora) fue más importan te en invierno y primavera (An% de 33.3 y 28.6 respectivamente). Los animales de uso ganadero incluyeron a los caprinos (Capra hircus) que tuvieron una representación importante dentro de las presas en verano (An% 12.2), otoño (An% 10.8) e invierno (An% 7.7). El ganado vacuno (Bos taurus) destacó en invierno (An % 7.7) y primavera (An % 10.7), el ganado equino (Equus caballus) en otoño (An % 10.8), y en menor grado ganado ovino (Ovis orientalis aries) en verano (An% 2.0). La presencia de roedores en las fecas fue baja y se centró en dos especies (una de talla media como Octodon degus y otra de talla menor como Abrothrix longipilis), la categoría frutos-semillas incluyó 6 ítems diferentes y el consumo de aves e invertebrados fue marginal (Tabla 1).

Los restos de mamíferos carnívoros, tanto de G. cuja como de C. chinga aparecen de modo sostenido en las fecas de L. culpeus a lo largo del año, destacando la alta presencia de G. cuja en la época de primavera donde estuvo presente en el 28% de las 25 fecas analizadas (correspondiendo al 25% del total de presas consumidas), mientras que C. chinga en invierno estuvo presente en 12.9% de las fecas analizadas y su representación a nivel de presas fue de un 10%. En el caso de G. cuja, la interacción observada fue corroborada por un registro visual (Fig. 2), que muestra el momento en que un ejemplar de L. culpaeus captura, da muerte y procede a alimentarse de un individuo de G. cuja.

Fig. 2 Captura y muerte de Galictis cuja por Lycalopex culpaeus en Santuario de la Naturaleza Quebrada de la Plata, Santiago. Imagen captada en noviembre de 2019. 

El análisis de varianza no mostró diferencias significativas en el consumo de presas realizado por L. culpaeus en las diferentes épocas del año (F3,27=1.78, p=0.19), pero sí a nivel de los ítems consumidos (F6,27=9.94, p<0.01). Las comparaciones a posteriori reconocen un grupo constituidos por lagomorfos y mamíferos carnívoros que presentaron los valores más altos dentro del total de ítems consumidos, seguidos por animales de uso ganadero y un grupo que presentó el menor consumo y que correspondió a invertebrados, aves, roedores y frutos-semillas (Fig. 3). La amplitud de nicho trófica fue relativamente baja y similar en las distintas estaciones (≤a 0.47, Tabla 1) y la sobreposición trófica fue alta entre temporadas (valores entre 0.79 a 0.95).

Tabla 1 Análisis dietario en Lycalopex culpaeus durante el verano, otoño, invierno y primavera de 2019. Los resultados son expresados como porcentaje de ocurrencia Fo% y abundancia numérica (An%). En negritas se destacan los porcentajes de las categorías presas. 

El análisis de las trampas cámaras, mostró una actividad promedio de 0.20±0.23 registros por cámara para verano, 0.25±0.28 para otoño, 0.18±0.16 para invierno y 0.15±0.11 para otoño; no registrándose diferencias significativas (Kruskall-Wallis χ²=3.99, p=0.26). No hubo registros para el área de estudio de la especie congenérica L. griseus.

DISCUSIÓN

En este estudio, entregamos información respecto a la dieta de L. culpaeus durante un evento extremo de sequía, el que ha afectado de manera consecutiva a Chile central en los últimos 10 años (^{Garreaud et al. 2017}). Además, las proyecciones climáticas indican que esta tendencia continuaría en el futuro con una reducción en la precipitación anual de hasta un 40% de los valores actuales para la segunda parte este siglo, bajo un escenario de altas emisiones. Por otra parte, la ocupación humana en las regiones mediterráneas, ha estado asociada a cambios severos en la configuración del paisaje original, afectando fuertemente a la biota nativa (^{Myers et al. 2000}). En la precordillera de Chile central, ^{Pávez et al. (2010)} encontraron que entre los años 1975 y 2003 se produjo un cambio importante en el uso del suelo, que se vio reflejado en la pérdida de un 20.3% de los matorrales esclerófilos y en un incremento del uso urbano; y que esta situación favoreció el establecimiento de especies invasoras como el conejo. Otro uso territorial importante, corresponde a la ganadería, la que ha sido asociada con la modificación del hábitat y su sinergia con especies invasoras (^{Simonetti 1983}).

Fig. 3 Variación de la abundancia numérica An (promedio ± desviación estándar) para los diferentes ítems consumidos por Lycalopex culpaeus. Las letras sobre las barras indican diferencias significativas luego de realizar una prueba de ANOVA y comparaciones a posteriori (p<0.05). 

^{Correa & Roa (2005)} reportaron que en Chile central L. culpaeus se alimenta principalmente de pequeños mamíferos (51.6%), artrópodos (24.1%) y semillas (presentes en 7 de 18 fecas analizadas), siendo considerado como una especie generalista en comparación con otros carnívoros. Otros estudios en la misma zona indican su preferencia por pequeños mamíferos nativos, secundariamente por conejos y en menor medida por aves, lagartijas, insectos y frutas (^{Jaksic et al. 1980}; ^{Simonetti 1986}; ^{Iriarte et al. 1989}). Sin embargo, ^{Rubio et al. (2013)} encontraron que en zonas altamente intervenidas por el hombre, el conejo constituyó la principal presa de estos zorros. Este cambio de la dieta hacia el conejo, ha sido observado en la precordillera de Chile central (San Carlos de Apoquindo), donde en el año 1976 el conejo representaba un 19.7% de la dieta de L. culpaeus (^{Jaksic et al. 1980}), luego un 37% en 1983 (^{Simonetti 1986}) y 48% en 1984 (^{Iriarte et al. 1989}). No obstante, periodos de fuerte restricción hídrica pueden afectar severamente la disponibilidad de presas y la conducta alimentaria de un predador.

En este contexto, la dieta de L. culpaeus en nuestro estudio, se estructuró principalmente en base al consumo de lagomorfos, otros mamíferos carnívoros y en un uso significativo del ganado muerto. Dentro de los lagomorfos, el conejo constituyó una presa importante para los zorros, y su disminución hacia el invierno y primavera fue acompañada por un incremento en el consumo de la liebre, en especial en los transectos ubicados a mayor altitud.

La carroña de ganado fue un ítem muy importante en la dieta de L. culpaeus en nuestra área de estudio. Durante todo el año encontramos restos vacunos, y en menor medida de equinos y ovinos, en las fecas de L. culpaeus, resaltando el carácter oportunista de este predador, dado que nos fue posible observar ganado muerto en todos los sectores muestreados como resultados de la megasequía. Sin embargo, no queda claro si los restos de caprinos que estuvieron presentes durante todo el año en las fecas de L. culpaeus, puedan asimilarse totalmente al consumo de carroña. Si bien hemos observado animales muertos en el área de estudio, la predación de L. culpeus sobre caprinos ha sido reportada por ^{Novaro et al. (2004)} en la Patagonia Argentina.

Otro aspecto relevante que fue observado en este escenario de sequía, correspondió a la alta interferencia trófica de L. culpaeus con otros mamíferos carnívoros. Nuestros datos muestran la presencia sostenida de G. cuja y C. chinga en fecas de L. culpaeus. Conepatus chinga presenta masas corporales que fluctúan entre 1.5 a 3 kg (^{Muñoz-Pedreros & Yáñez 2000}) y presenta hábitos crepusculares y nocturnos (^{Iriarte & Jaksic 2012}). Galictis cuja presenta un peso promedio es de 2.46 kg, conductualmente se le describe como solitario, diurno y agresivo (^{Iriarte & Jaksic 2012}) y se ha señalado su adaptación a paisajes intervenidos por el hombre (^{Zúñiga et al. 2009}). Los registros de estos carnívoros, se sustentan en base a la presencia de pelos en las fecas de zorros, y estos podrían estar presentes producto de ataques o mordiscos durante los encuentros entre ellos o bien porque son consumidos. En este sentido, la evidencia visual (Fig. 2), respalda la presunción de depredación. Al revisar artículos de dieta de L. culpaeus para los ecosistemas del centro y sur del país (^{Yáñez & Jaksic 1978}; ^{Jaksic et al. 1980}; ^{Yánez & Rau 1980}; ^{Meserve et al. 1987}; ^{Iriarte et al. 1989}; ^{Ebensperger et al. 1991}; ^{Rubio et al. 2013}; ^{Zúñiga & Fuenzalida 2016}), no se evidencia depredación de mamíferos carnívoros. Sin embargo, ^{Zapata et al. (2005)} (para la Patagonia Argentina), reportan la presencia de mamíferos carnívoros en baja frecuencia; con presencia de F. s. catus (0.8%), Conepatus humboldtii (0.8 a 1.5%) y G. cuja (0.8%). En nuestro estudio, destaca que la ocurrencia de mamíferos carnívoros en las fecas alcanza niveles más altos que los reportados por ^{Zapata et al. (2005)}, lo que podría ser un reflejo de las extremas condiciones de sequía del año 2019 en Chile central, que podrían haber incrementado la competencia por los recursos tróficos y las tasas de encuentros entre estos carnívoros. En este sentido, a pesar de las diferencias en talla y peso de G. cuja y L. culpaeus, ambos depredan sobre presas de similares tamaños, aunque G. cuja presentaría una menor amplitud de nicho y su nicho trófico se encuentra contenido en el del L. culpaeus (^{Ebensperger et al. 1991}).

Las interacciones negativas entre mamíferos carnívoros, serían más comunes de lo que se piensa (^{Palomares & Caro 1999}) y han sido sintetizadas por estos autores para Norteamérica, África, Asia y Europa. Para el sur de América, ^{De Oliveira & Pereira (2013)} destacan que la depredación intragremios y las muertes interespecíficas están altamente asociadas con felinos hípercarnívoros. También, según estos autores, L. culpaeus, podría actuar como un predador intragremios en la región de Los Andes y el sur de Sudamérica, por la diferencia entre su tamaño corporal y la de los otros carnívoros coexistentes (exceptuando al puma, Puma concolor) (^{De Oliveira & Pereira 2013}), lo que hemos corroborado en el presente estudio.

A pesar de las restricciones impuestas por la sequía, L. culpaeus mantuvo un consumo estable de presas, lo que se vio reflejado en altas tasas de sobreposición trófica entre todas las temporadas, y baja amplitud de nicho para todo el periodo analizado. Por otro lado, la actividad de los zorros se mantuvo estable durante el período evaluado. En este contexto, frente a períodos de alto estrés hídrico, especies generalistas y oportunistas como L. culpaeus, logran sustentar su dieta en base a una conducta alimentaria de tipo carroñera, al uso de lagomorfos introducidos y depredación de otros carnívoros más pequeños. Por otra parte, estos períodos de escasez de recursos tróficos facilitan una mayor interacción trófica entre carnívoros. Estos nuevos escenarios ambientales, pueden modificar las conductas de depredadores carnívoros, aumentando el conflicto ganadero – animal y también las interacciones interespecíficas, por lo que las investigaciones en estos tópicos, son necesarias en el marco de la gestión ambiental presente y futura.