Competencia vectorial de Triatoma guasayana (Hemiptera: Reduviidae): patrón de alimentación y excreción

Vectorial competence of Triatoma guasayana (Hemiptera: Reduviidae): feeding and defaecation patterns

Rodríguez, Claudia S., Liliana B. Crocco y Julieta Nattero

Cátedra de Introducción a la Biología, Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba, Vélez Sarsfield 299, 5000 Córdoba, Argentina; e- mail: claudiasrodriguez@yahoo.com.ar

RESUMEN. Entre los vectores de la Enfermedad de Chagas, Triatoma guasayana (Wygodzinsky y Abalos) es un vector peridomiciliario de importancia epidemiológica en la Argentina, debido a que se comportaría como un vector secundario de Trypanosoma cruzi (Chagas), especialmente en áreas donde las poblaciones de Triatoma infestans (Klug) han sido temporalmente erradicadas por tratamiento con insecticidas. En este trabajo se evaluaron aspectos de la competencia vectorial de ninfas V de T. guasayana relacionados con su patrón de alimentación y excreción, para compararlos luego con datos ya publicados de Triatoma sordida (Stal). Estos procesos fueron estudiados en insectos alimentados ad libitum sobre paloma. Los resultados obtenidos indican una estrecha relación entre tamaño de la ingesta y patrón de excreción. El tiempo medio de emisión de la primera deyección fue de 4,8 ± 9,2 min y el 87.5% de las ninfas defecó dentro de los primeros 10 min post-ingesta. La relación entre tamaño de la ingesta y tiempo de emisión de la primera deyección fue significativa (r= -0,32). La comparación con T. sordida muestra que ambas especies poseen patrones similares en cuanto a los hábitos de alimentación y excreción.

PALABRAS CLAVE. Comportamiento alimenticio. Patrón de excreción. Peridoméstica. Chagas. Triatominae.

ABSTRACT. Among the vectors of Chagas disease, Triatoma guasayana (Wygodzinsky & Abalos) is a peridomestic species with epidemiological importance in Argentina. It could play an important role in the transmission of Trypanosoma cruzi (Chagas) to man, in areas where Triatoma infestans (Klug) had been eliminated by insecticide spraying. The aim of this work was to evaluate two aspects of vectorial competence: feeding behaviour and defaecation patterns, and to compare them with publihed data on Triatoma sordida (Stal). These processes were studied in fifth instar nymphs fed ad libitum on a restrained pigeon. The results show blood meal size controlling excretion behaviour. The first defaecation was emitted at 4.8 ± 9.2 min, with 87.5% of the insects defaecating during the first 10 min post-feeding. The comparison with T. sordida shows that both species have a similar pattern of feeding and defaecation behaviour.

KEY WORDS. Feeding behaviour. Defaecation pattern. Peridomestic. Chagas. Triatominae.

INTRODUCCIÓN

En el contexto del control de la Enfermedad de Chagas, los vectores peridomiciliarios cobran especial importancia por su rol en los procesos de reinfestación de las viviendas durante la fase de vigilancia entomológica. Entre estos vectores Triatoma guasayana (Wygodzinsky y Abalos) y Triatoma sordida (Stal), son especies que podrían jugar un rol significativo para el hombre en la transmisión del Trypanosoma cruzi (Chagas) (agente causante de la Enfermedad de Chagas) , particularmente después de la erradicación de Triatoma infestans (Klug) de las viviendas humanas (Carcavallo et al. , 1985; Wisnivesky- Colli et al. , 1993; Gajate et al. , 1996; Noireau et al., 1999; Cecere et al. , 1999; Canale, 2000).

Triatoma guasayana presenta una abundante población en el medio silvestre, principalmente en biotopos que incluyen Cactáceas (Opuntia quimilo), chaguares (Bromelia sp.) y troncos, alimentándose de roedores, marsupiales y aves (Carcavallo et al. , 1988; Vezzani et al. , 2001). La importancia epidemiológica de esta especie fue ignorada hasta que en 1985 se hizo mención de su presencia en viviendas donde T. infestans había sido controlada por insecticidas (Carcavallo et al. , 1985). Estudios realizados en la Argentina, demuestran que esta especie, al igual que T. sordida , estaría comportándose como un vector secundario de T. cruzi potencialmente peligroso para el hombre durante la fase de vigilancia entomológica, ya que se encontró que T. guasayana no sólo es capaz de invadir el domicilio atacando a humanos y a perros, sino que también ha sido encontrada infectada naturalmente con el parásito (Carcavallo et al. , 1985; Wisnivesky- Colli et al. , 1993; Gajate et al. , 1996; Cecere, 1999; Canale, 2000).

Con el fin de analizar cuál es su competencia como vector, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar el patrón alimentario y el comportamiento excretor en ninfas de V estadio de T. guasayana. Estos procesos están directamente relacionados con la transmisión de T. cruzi y a partir de ellos se  puede prever diferencias entre las especies en cuanto a sus habilidades como vector (Mello, 1980; Kirk & Schofield, 1987; Trumper & Gorla, 1991; Crocco & Catalá, 1996).

MATERIAL Y MÉTODOS

Se trabajó con 74 ninfas V de T. guasayana, provistas como ninfas IV por el Servicio Nacional de Chagas (Argentina). Los insectos se mantuvieron bajo condiciones de laboratorio, y las ninfas recién mudadas al V estadio fueron sometidas a un período de 30 días de ayuno después de la muda. Luego de este período, los insectos se alimentaron "ad libitum" sobre paloma (Columbia livia) con movimiento restringido.

Durante la alimentación se analizaron las siguientes variables:

Ingesta de sangre. Se determinó a través de la diferencia entre el peso del insecto antes y después de la alimentación. Los pesos se registraron en balanza Mettler (precisión de 0,001 mg).

Tiempo de alimentación. El tiempo transcurrido (en min) desde que el rostro del insecto tomó contacto con la piel del huésped, hasta que retiró los estiletes.

Número y frecuencia de deyecciones. Durante la alimentación y 10 min después de la misma se registró número y tiempo de emisión de las deyecciones emitidas sobre el huésped. Luego de los primeros 10 min post-ingesta los insectos fueron transferidos a un aparato especial para registrar la frecuencia de defecación (RFD) de acuerdo a metodología propuesta por Crocco & Catalá (1996), lo que permitió grabar las deyecciones emitidas por cada insecto durante 24 h post-ingesta.

Los resultados obtenidos fueron comparados con los logrados para T. sordida por Crocco & Catalá (1996) trabajando en las mismas condiciones experimentales. Para comparar los datos de ingesta se calculó el índice de ingesta relativa [IIR= tamaño de la ingesta (mg) / peso del insecto (mg)]. La comparación del comportamiento excretor se realizó a través del índice de defecación (Zeledón et al. , 1977) (ID= % insectos que defecaron en 10 min post- ingesta x media de deyecciones emitidas por insecto en 10 min post-ingesta / 100). Se realizaron análisis de correlación lineal, y la prueba "T" fue empleada para comparar los valores medios de las variables de distintos grupos y especies.

RESULTADOS

Patrón de Alimentación. El tamaño de la ingesta varió entre 15 y 345 mg, siendo el valor medio de 116,20 ± 72,44 mg. Para obtener una alimentación "ad libitum" los insectos requirieron de 23,43 ± 7,62 min. Al comparar estos valores con los obtenidos por Crocco & Catalá (1996) para T. sordida , no se observa diferencias significativas, sin embargo al analizar el IIR, se observa que T. guasayana tiene una menor capacidad de ingesta, ya que toma solamente un equivalente en sangre de hasta dos veces el peso de su cuerpo (Tabla I).

Tabla I. Comportamiento alimentario de ninfas de V estadio de Triatoma guasayana (este trabajo) y Triatoma sordida (Crocco & Catalá, 1996).

*difieren significativamente (p< 0,01); IIR= Índice de Ingesta Relativa; x= valor medio; DS= desvío estándar.

Por otra parte el análisis de regresión entre el estado nutricional del insecto (peso antes de la alimentación) y el tamaño de la ingesta, mostró una relación inversamente significativa (y= 164,55 - 0,6002. x; R²= -0,46; n= 74; p< 0,005).

Patrón de Excreción. Del total de ninfas alimentadas, el 83,78 % (n= 62) defecó dentro de las primeras 24 h, encontrándose diferencias significativas entre la ingesta de las ninfas que defecaron (x= 127,62 ± 72,09 mg; n= 62; p< 0,01) y las que no defecaron (x= 56,50 ± 36,89 mg; n= 12; p< 0,01). El número medio de deyecciones emitidas por insecto fue de 1,48 ± 0,71; 1,95 ± 1,07 y 6,59 ± 4,23 a los 10 min, 60 min y 24 h post- ingesta, registrándose el número máximo de  deyecciones (cuatro) a los 10 minutos.

Del total de los insectos que defecaron, el 90,32 % (n= 56) lo hizo dentro de la primera hora post- ingesta, con un tiempo medio de emisión de la primera deyección de 4,85 ± 9,22 min. El mayor porcentaje de estos insectos (60,71 %) defecó entre los 0,01 y 5,00 min y un 16,07 % defecó durante la alimentación (tiempo cero). En la Fig. 1 se expresan estos porcentajes en forma acumulada, y se observa que transcurridos los primeros 10 min después de la ingesta, el 87,50 % de las ninfas ya había defecado.

Fig. 1. Porcentaje acumulado de ninfas V de T. guasayana que defecaron en cada intervalo, dentro de los primeros 60 min post-ingesta.

Al comparar con los datos obtenidos para T. sordida (Crocco & Catalá, 1996) no se observan diferencias en las variables tiempo de la primera deyección y porcentaje de insectos que defecaron, lo cual se ve reflejado en ID similares (Tabla II). Sin embargo al analizar los primeros 10 minutos post- ingesta, se observó que durante la alimentación (tiempo 0) T. sordida presentó un porcentaje significativamente mayor de insectos que defecaron (42 y 16,07 % respectivamente; p< 0,01) (Fig. 2).

Tabla II. Comportamiento excretor de ninfas de V estadio de Triatoma guasayana (este trabajo) y Triatoma sordida (Crocco & Catalá, 1996).

* durante la primera hora post- ingesta; ** durante los primeros 10 min post- ingesta; ID= Índice de Defecación; x= valor medio; DS= desvío estándar.

Fig. 2. Porcentaje de ninfas V de T. guasayana y T. sordida que defecaron a los 0, 5 y 10 min post-ingesta.

Relaciones entre Ingesta y Excreción. El análisis de regresión entre tamaño de la ingesta y  tiempo de emisión de la primera deyección dentro de los primeros 10 min post- ingesta, mostró una relación inversa significativa (y= 3,6672- 0,0114 x; R2= -0,32; n= 49; p< 0,05) (Fig. 3).

Fig. 3. Análisis de regresión entre tamaño de ingesta (mg) y tiempo de la primera deyección en 10 min de ninfas de V estadio de T. guasayana.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

La competencia de los triatominos como vectores depende de su capacidad para transmitir el T. cruzi. Los resultados de este trabajo indican que las ninfas de V estadio de T. guasayana poseen características similares a las de T. sordida. Los IIR indican que T. guasayana tiene una capacidad de ingesta menor que T. sordida , no obstante las ninfas de T. guasayana  requieren de menor tiempo para conseguir ingestas a repleción.

En relación al comportamiento excretor, al igual que en otras especies de triatominos como Rhodnius prolixus (Stal) (Kirk & Schofield, 1987), T. infestans (Trumper & Gorla, 1991) y T. sordida (Crocco & Catalá, 1996), el patrón de excreción registrado en las ninfas V de T. guasayana está controlado por la ingesta de sangre, ya que a mayor tamaño de ingesta, menor es el tiempo que transcurre hasta que los insectos emiten su primera deyección, y mayor es la frecuencia de emisión de las mismas. Triatoma guasayana no sólo defecó rápidamente después de la alimentación (tiempo promedio 5 min), si no que más del 15 % de las ninfas defecaron durante la misma. Dentro de los primeros 10 min post- ingesta, un alto porcentaje (87,50 %) de insectos ya había defecado, emitiendo además una alta frecuencia de deyecciones (máximo cuatro deyecciones). Esta capacidad de emitir deyecciones temprano, tiene importancia epidemiológica ya que al estar aún sobre el huésped, aumentaría la probabilidad de contaminarlo con T. cruzi. La frecuencia de las deyecciones, sobre todo en los primeros 10 minutos post-ingesta también favorece la infección (Dias, 1955; Zeledón et al. , 1977; Kirk & Schofield, 1987).

Al comparar los porcentajes de ninfas de T. guasayana que defecaron, con los obtenidos para T. sordida por otros autores, se observa que si bien esta última especie fue más eficiente en defecar durante la alimentación (tiempo cero), debido a que el 42% de estos insectos defecó en este tiempo, a partir de los 5 min post- ingesta el porcentaje de insectos que defecó fue similar en ambas especies. Tampoco se observaron diferencias en el tiempo de emisión de la primera deyección. Estas similitudes entre ambas especies peridomiciliarias se ven reflejadas en los ID, indicando que T. guasayana al igual que T. sordida , posee habilidades fisiológicas que le permitirían transmitir a T. cruzi.

En la naturaleza, tanto T. guasayana como T. sordida son especies que ocupan distintas zonas del peridomicilio sin coexistir, a excepción del monte chaqueño en Santiago del Estero, Argentina (Gajate et al. , 1996; Cecere et al. , 1999). Estudios realizados en la Argentina sobre la capacidad de dispersión de estas dos especies, indican que T. guasayana invade activamente no sólo el peridomicilio sino también el domicilio, donde numéricamente es superior a T. sordida. Sin embargo ninguna de las dos especies ha sido capaz de colonizar los domicilios, probablemente debido a que durante la fase de reinfestación domiciliar, deban competir con T. infestans quien posee mayor capacidad para constituir importantes colonias dentro del mismo (Carcavallo et al. , 1988; Wisnivesky-Colli et al. , 1993; Cecere et al. , 1999; Noireau et al. , 1999).

Debido a que T. guasayana se ha hallado infectada con T. cruzi en la naturaleza y además ha sido encontrada invadiendo el domicilio, aunque sin colonizarlo, varios autores sostienen la hipótesis de que esta especie no sólo estaría actuando como nexo entre los tres ciclos de transmisión del parásito (silvestre, peridomiciliario y domiciliario) sino que además se estaría comportando, en Argentina, como un posible vector secundario del parásito, siendo un potencial sustituto de T. infestans durante la fase de vigilancia (Wisnivesky- Colli et al. , 1993; Gajate et al. , 1996; Cecere et al. , 1999).

Si bien es necesario completar estudios acerca de la competencia vectorial de T. guasayana , los resultados obtenidos en este trabajo indicarían que las ninfas de V estadio estarían en condiciones de transmitir a T. cruzi , debido a que los aspectos evaluados en relación a la competencia vectorial de esta especie indican que toman ingestas significativas y defecan rápidamente.

AGRADECIMIENTOS

Al Servicio Nacional de Chagas (Argentina) por proveer los insectos y a SECyT (Argentina) por financiar este proyecto.

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Recibido: 13-VI-2003
Aceptado: 8-I-2004