Ectoparásitos Asociados a Machos y Hembras de Oxymycterus rufus (Rodentia: Muridae). Estudio comparativo en la Selva Marginal del río de La Plata, Argentina

Ectoparasites Associated with Males and Females of Oxymycterus rufus (Rodentia: Muridae). Comparative Study in La Plata River Marshland, Argentina

Lareschi, Marcela

Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE). CONICET. Calle 2 Nro. 584. 1900 La Plata, Argentina; e-mail: mlareschi@yahoo.com.ar

RESUMEN. El objetivo del presente estudio es comparar parámetros e índices de infestación de los ectoparásitos asociados a cada sexo de Oxymycterus rufus (Fischer). El índice de densidad relativa de los machos fue 4,4% y el de las hembras 5,0%. Se recolectaron 873 ectoparásitos de 38 machos y 1015 de 43 hembras. La riqueza y la diversidad específica de los ectoparásitos fueron 12,0 y 1,2 en los machos, 11,0 y 0,7 en las hembras. La similitud entre machos y hembras de acuerdo a sus ectoparásitos fue del 87%. Los resultados obtenidos muestran que el sexo del huésped influenciaría la prevalencia y abundancia media de aquellas especies ectoparásitas que en estudios previos mostraron preferencia por O. rufus, tales como Androlaelaps fahrenholzi (Berlese) (abundancia media = 3,5 y prevalencia = 65,8% en los machos; abundancia media = 1,6 y prevalencia = 50,0% en las hembras), Eutrombicula alfreddugesi (Oudemans) (abundancia media = 10,9 y prevalencia = 29,0% en los machos; abundancia media = 18,7 y prevalencia = 32,6% en los machos) y Ornithonyssus bacoti (Hirst) (abundancia media = 7,8 y prevalencia = 63,0% en los machos; abundancia media = 2,7 y prevalencia = 52,6% en las hembras). Esta información es importante desde un punto de vista epidemiológico.

PALABRAS CLAVE. Abundancia. Acari. Huésped. Prevalencia. Siphonaptera.

ABSTRACT. Infestation parameters and indexes of ectoparasites associated with each sex of Oxymycterus rufus (Fischer) are compared. Males relative density index = 4.4%, females RDI = 5.0%. A total of 873 ectoparasites were collected on 38 males, and 1015 on 43 females; specific richness = 12.0, specific diversity = 1.2 on males, and S = 11.0 H = 0.7 on females. The similarity between both sexes according to their ectoparasites was of 87.0%. The results obtained show that host sex may influence on the prevalence and mean abundance of those ectoparasites which in previous studies have showed preference for O. rufus, such as Androlaelaps fahrenholzi (Berlese) (mean abundance = 3.5 and prevalence = 65.8% in males; mean abundance = 1.6 and prevalence = 50.0% in females), Eutrombicula alfreddugesi (Oudemans) (mean abundance = 10.9 and prevalence = 29.0% in males; mean abundance = 18.7 and prevalence = 32.6% in females) and Ornithonyssus bacoti (Hirst) (mean abundance = 7.8 and prevalence = 63.0% in males; mean abundance = 2.7 and prevalence = 52.6% in females). This information is important since an epidemiological viewpoint.

KEY WORDS. Abundance. Acari. Host. Prevalence. Siphonaptera.

INTRODUCCIÓN

Las especies del género Oxymycterus Waterhouse habitan en el centro y sur de América del Sur (Nowak, 1995). En la Argentina se han registrado cinco especies (Galliari et al., 1996), de las cuales el "ratón hocicudo rojizo" Oxymycterus rufus (Fischer) es muy abundante en los pajonales cercanos a ríos, bañados y lagunas de la selva marginal en la provincia de Buenos Aires. Este roedor tiene hábitos diurnos, se alimenta principalmente de insectos, además de moluscos y semillas, nada sólo cuando está obligado a defender su existencia y prefiere ambientes húmedos pero no anegados (Kravetz, 1972; Cueto et al., 1995).

Numerosas especies ectoparásitas se registraron asociadas a O. rufus. Estos artrópodos son importantes desde un punto de vista epidemiológico, dado que son vectores de patógenos que causan enfermedades al hombre y a los animales domésticos, y cuyos reservorios son los roedores silvestres (Autino & Lareschi, 1998; Lareschi & Mauri, 1998). Las investigaciones sobre este tema consisten en listas de especies, estudios morfológicos y sistemáticos, siendo escasos los conocimientos respecto de los índices y parámetros de infestación de los ectoparásitos y desconociéndose la influencia que las variaciones de los huéspedes pueden tener sobre los mismos (Lareschi, 1996; Liljesthröm & Lareschi, 2002; Lareschi et al., 2003). Dado que la asociación ectoparásito- huésped es el resultado de procesos ecológicos y evolutivos, las variaciones intraespecíficas de la población huésped relacionadas con el sexo, tales como el comportamiento, ecología, morfología, fisiología, tamaño corporal y pelaje entre otros, causan variaciones en los índices y parámetros de infestación de sus ectoparásitos (Marshall, 1981). En el presente estudio se analizan comparativamente la abundancia, prevalencia, riqueza y diversidad específicas de los ectoparásitos asociados a los machos y a las hembras de O. rufus en la selva marginal del río de la Plata, Argentina.

MATERIAL Y MÉTODOS

La selva marginal de Punta Lara se ubica a 50 km de la ciudad de Buenos Aires en la costa del río de la Plata (34° 47‘S; 58° 01' W) y representa el límite sur de la selva tropical húmeda. Biogeográficamente pertenece a la Provincia Pampeana de la Subregión Chaqueña (Morrone, 2001) y presenta la mayor biodiversidad de la provincia de Buenos Aires. La intervención del hombre ha modificado la vegetación original, observándose en la actualidad una mezcla de especies nativas y exóticas (Dascanio et al., 1994).

Los ejemplares de O. rufus fueron capturados mensualmente desde marzo de 1990 hasta diciembre de 1991, siguiendo las normas de la Dirección de Administración y Difusión Conservacionista del Ministerio de Asuntos Agrarios de la provincia de Buenos Aires, Argentina. En cada muestreo se utilizaron 30 trampas de captura viva, dispuestas en dos líneas paralelas distantes un m unas de otras, y utilizando pan embebido en aceite comestible como cebo. Los roedores fueron sacrificados por inhalación de éter sulfúrico y conservados cada uno de ellos en una bolsa de polietileno en freezer a -20 °C hasta el momento de la prospección de los ectoparásitos. Estos fueron obtenidos manualmente utilizando pinzas de punta fina y estiletes, examinando exhaustivamente el pelaje de los roedores bajo lupa binocular de modo de asegurar la extracción total de los artrópodos. Luego fueron fijados en alcohol 70%, preparados y determinados siguiendo las técnicas convencionales. Ejemplares representativos de los huéspedes y ectoparásitos fueron depositados en las Colecciones de Mastozoología y de Entomología, respectivamente, del Museo de la Plata (MLP), Argentina. Los siguientes índices y parámetros fueron calculados para los huéspedes de cada sexo: Índice de Densidad Relativa: IDR =(número de roedores capturados / número de trampas) X 100; Riqueza Específica: S =número de especies; Índice de Diversidad de Shannon: H =- [p i ln p i ], donde p i =proporción de cada especie (Begon et al., 1988); Índice de Sorensen: Css =2C / Sm + Sh; donde C =número de especies ectoparásitas presentes en los huéspedes de ambos sexos; Sm y Sh: riqueza específica de ectoparásitos en huéspedes machos y hembras respectivamente (Morales & Pino, 1987); Índice de Especificidad: SI =número de ectoparásitos de una especie en particular en los huéspedes de un determinado sexo X 100 / suma del número de ectoparásitos de esa misma especie en los huéspedes de ambos sexos (Marshall, 1981); Abundancia Media: AM =número total de individuos de una determinada especie ectoparásita / número de huéspedes examinados; Prevalencia: P =(número de roedores parasitados por una especie en particular/número de huéspedes examinados) x 100 (Bush et al., 1997). La significancia de las diferencias entre la AM y P entre huéspedes de diferente sexo fueron analizadas utilizando el test t de Student (p<0,05) (Morales & Pino, 1987) y la Desviante Normal (N) (p<0,05) (Snedecor & Cochran, 1979), respectivamente.

RESULTADOS

Se capturaron en total 216 roedores, de los cuales 81 (37,5 %) pertenecían a la especie O. rufus. La densidad relativa fue IDR =4,40% para los machos e IDR =5,00 para las hembras. Los restantes roedores pertenecían a la siguientes especies (Muridae, Sigmodontinae): Scapteromys aquaticus Thomas (N=64), Oligoryzomys flavescens (Waterhouse) (N=39), Akodon azarae (Fischer) (N=22), Oligoryzomys delticola (Thomas) (N=3) y Holochilus brasiliensis (Desmarest) (N=1). También se capturaron ejemplares de Rattus sp. (Subfamilia Murinae) (N=6). De los machos y de las hembras de O. rufus se recolectaron en total 1888 artrópodos de las siguientes especies: Acari, Laelapidae: Androlaelaps fahrenholzi (Berlese), Androlaelaps rotundus (Fonseca) y Laelaps manguinhosi Fonseca; Macronyssidae: Ornithonyssus bacoti (Hirst); Ixodidae: Ixodes loricatus Neumann; Trombiculidae: Eutrombicula alfreddugesi (Oudemans); Siphonaptera, Rhopalopsyllidae: Polygenis (Neopolygenis) atopus (Jordan & Rothschild), Polygenis (Neopolygenis) massoiai Del Ponte, Polygenis (Neopolygenis) pradoi (Wagner), Polygenis (Neopolygenis) puelche Del Ponte, Polygenis (Polygenis) axius axius (Jordan & Rothschild), Polygenis (Polygenis) rimatus (Jordan) y Polygenis (Polygenis) tripus (Jordan). No se registraron ejemplares de Anoplura en ninguno de sus estados de desarrollo.

De los 38 roedores machos de O. rufus capturados se recolectaron 873 ectoparásitos pertenecientes a 12 especies, siendo la diversidad específica H =1,2. De las 43 hembras se registraron 1015 especímenes de 11 especies y la diversidad específica fue H =0,7. La similitud entre roedores de diferente sexo según la presencia / ausencia de ectoparásitos fue Css =87,0%. El número de ectoparásitos recolectados y los valores del índice SI se detallan en la Tabla I para los huéspedes de cada sexo. Asimismo, los valores de AM y P, indicando la significancia de las diferencias entre huéspedes machos y hembras, se muestran en las Tablas 2 y 3 respectivamente.

Tabla 1. Número de especimenes (Nro.) e Índice de Especificidad (SI) de los ectoparásitos recolectados de los machos y de las hembras de O. rufus en la Selva Marginal del río de La Plata.

Tabla 2. Abundancia media (AM), número máximo de ejemplares (max) y valores del test t de Student de los ectoparásitos recolectados de los machos y de las hembras de O. rufus en la Selva Marginal del río de La Plata.

Tabla 3. Prevalencia (P) y valores de la Desviante Normal (N)de los ectoparásitos recolectados de los machos y hembras de O. rufus en la Selva Marginal del río de La Plata.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Oxymycterus rufus fue la especie dominante entre los roedores capturados en Punta Lara. Las características de esta área, donde además de amplios pajonales, existe una considerable superficie cubierta por selva marginal, bosque de ligustros, cañaverales y matorrales (Dascanio et al., 1994), favorecieron el establecimiento de esta especie (Cueto et al., 1995). En estudios previos en la misma localidad O. rufus representó más del 60% de la comunidad de roedores (Kravetz, 1972) y en la Reserva Natural de Hudson, próxima a Punta Lara, también fue dominante (Lareschi et al., 2003).

Entre los ectoparásitos, más del 96% de los ejemplares recolectados tanto de los machos como de las hembras de O. rufus, pertenecían a A. fahrenholzi, O. bacoti y E. alfreddugesi. Asimismo, esta última especie abarcó el 79,1% de los ectoparásitos de los roedores hembras, influenciando el índice de diversidad específica que fue inferior al de los machos. Los parámetros e índices de infestación de estas tres especies, que en estudios previos mostraron preferencia por O. rufus (Lareschi, 1996; Lareschi, inéd), presentaron diferencias en los huéspedes de distinto sexo. A. fahrenholzi (SI =140,6) y O. bacoti (SI =153,1) prefirieron a los machos, mientras que E. alfreddugesi a las hembras (SI =124,4). Si bien la AM de estos ectoparásitos no mostraron diferencias significativas, los valores de A. fahrenholzi y O. bacoti en los machos (AM =3,5 y AM =7,8, respectivamente) duplicaron a los de las hembras (AM =1,6 y AM =2,7, respectivamente), mientras que por el contrario la AM de E. alfreddugesi en las hembras (AM =18,7) fue casi el doble que en los machos (AM =10,9). Solamente la prevalencia de A. fahrenholzi y O. bacoti fue superior al 50% en los huéspedes de cada sexo y sólo la primera de estas especies mostró un valor significativamente superior en los machos (P=65,8%) que en las hembras (P =50,0%).

De las restantes 10 especies ectoparásitas de O. rufus, se recolectaron menos de 10 especímenes de los roedores de cada sexo y sus prevalencias fueron inferiores al 11%. Estos resultados sugieren asociaciones secundarias con O. rufus, siendo esta especie un huésped alternativo para estos ectoparásitos que en estudios previos mostraron preferencia por otras especies huéspedes que cohabitan con O. rufus en la selva marginal de Punta Lara; L. manguinhosi está estrechamente asociada a S. aquaticus, así como A. rotundus e I. loricatus a A. azarae (Lareschi, 1996; Lareschi, inéd). Por otra parte, la ausencia de ejemplares de Anoplura asociados a O. rufus en la selva marginal de Punta Lara fue estudiada en investigaciones previas (Lareschi, 1996; Lareschi & Sánchez López, 1999; Lareschi et al., 2003).

La similitud registrada en el presente estudio en la riqueza específica y carga parasitaria de los ectoparásitos asociados a ejemplares de diferente sexo de O. rufus, se contrapone a resultados obtenidos respecto de los ectoparásitos de S. aquaticus, cuyos machos presentan un área de campeo mayor que las hembras tanto en períodos reproductivos como no reproductivos, lo que los beneficia en la colonización por parte de las especies ectoparásitas comúnmente asociadas a otros hospedadores (Lareschi, inéd). A diferencia de éstos, el área de campeo de los machos de O. rufus sólo difiere del de las hembras en época de cría (Cueto et al., 1995), teniendo por lo tanto ambos las mismas posibilidades de adquirir nuevos ectoparásitos.

Los resultados del presente estudio muestran una tendencia del sexo de O. rufus a afectar la prevalencia y la abundancia media de los ectoparásitos que muestran preferencia por este huésped en la selva marginal de Punta Lara, información que permite un mejor entendimiento de la relación ectoparásito- huésped. Dado que los ácaros de la familia Laelapidae participan en el mantenimiento de tularemias y rickettsias entre los roedores que luego afectan a animales domésticos y al hombre (Strandtmann & Wharton, 1958) y O. bacoti, un transmisor natural y experimental de filarias (Bain et al., 1980), está asociado a Litomosoides oxymycteri Notarnicola, Bain y Navone (Nematoda: Onchocercidae) parasitando a O. rufus en la Reserva Natural de Hudson (34° 45' S, 58° 06' W) (Lareschi et al., 2003), los resultados obtenidos contribuirán a la interpretación del rol de estos artrópodos y roedores en el mantenimiento de enfermedades y en la diseminación de patógenos en futuras investigaciones.

AGRADECIMIENTOS

A G. Liljesthröm (CEPAVE), D. Castro (MLP), R. Ojeda (CRICYT) y C. de Villalobos (MLP) por los comentarios. También expreso mi gratitud a U. F. J. Pardiñas (CENPAT) y C. Galliari (MLP) por la identificación de los roedores y sus comentarios.

BIBLIOGRAFÍA CITADA

1. AUTINO, A. G. & M. LARESCHI. 1998. Capítulo 27: Siphonaptera. En: Morrone, J. J. & S. Coscarón (dirs.), Biodiversidad de Artrópodos Argentinos. Una perspectiva biotaxonómica, Ediciones Sur, La Plata, pp. 279-290.         [ Links ]
2. BAIN, O., G. PETIT & S. BERTEAUX. 1980. Description de deux nouvelles filaires du genre Litomosoides et de leurs stades infestants. Ann. Parasitol. Hum. Com. 55: 225-267.         [ Links ]
3. BEGON, M., J. L. HARPER & C.R. TOWNSEND. 1988. Ecología, individuos, poblaciones y comunidades. Ediciones Omega S.A., Barcelona, 886 pp.         [ Links ]
4. BUSH, A. O., K. D. LAFFERTY, J. M. LOTZ & A. W. SHOSTAK. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J. Parasitol. 83 (4): 575-583.         [ Links ]
5. CUETO, V. R., M. I. SÁNCHEZ LÓPEZ & M. J. PIANTANIDA. 1995. Variación estacional del área de campeo de Oxymycterus rufus (Rodentia: Cricetidae) en el Delta del Río Paraná, Argentina. Doñana, A. Vertebr. 22: 87-95.         [ Links ]
6. DASCANIO, L. M., M. BARRERA & J. FRANGI. 1994. Biomass structure and dry matter dynamics of subtropical alluvial and exotic Ligustrum forest at the Río de la Plata, Argentina. Vegetatio 115: 61-76.         [ Links ]
7. GALLIARI, C. A., U. F. J. PARDIÑAS & F. GOIN. 1996. Lista comentada de los Mamíferos Argentinos. Mast. Neotrop. 3 (1): 39-61.         [ Links ]
8. KRAVETZ, F. O. 1972. Estudio del régimen alimentario, períodos de actividad y otros rasgos ecológicos en una población de "ratón hocicudo" (Oxymycterus rufus platensis Thomas) de Punta Lara. Acta zool. lilloana 29: 201-212.         [ Links ]
9. LARESCHI, M. 1996. Estudio preliminar de la comunidad de roedores (Rodentia: Muridae) y sus ectoparásitos (Acari, Phthiraptera y Siphonaptera) en Punta Lara (Buenos Aires). Rev. Soc. Entomol. Argent. 55 (1-4): 113-120.         [ Links ]
10. LARESCHI, M. Inéd. Estudio de la fauna ectoparásita (Acari, Phthiraptera y Siphonaptera) de roedores sigmodontinos (Rodentia: Muridae) de Punta Lara, provincia de Buenos Aires. Tesis. Universidad Nacional de La Plata, La Plata, 2000, 176 pp.         [ Links ]
11. LARESCHI, M. & R. MAURI. 1998. Capítulo 58: Dermanyssoidea. En: Morrone, J. J. & S. Coscarón (dirs.), Biodiversidad de Artrópodos Argentinos. Una perspectiva biotaxonómica, Ediciones Sur, La Plata, pp. 581-590.         [ Links ]
12. LARESCHI, M. & M. I. SÁNCHEZ LÓPEZ. 1999. Estudio del parasitismo de Hoplopleura fonsecai Werneck (Phthiraptera: Hoplopleuridae) sobre Oxymycterus rufus en el delta del Río Paraná, Argentina. Neotropica. 45: 109-110.         [ Links ]
13. LARESCHI M., J. NOTARNICOLA, G. NAVONE & P.M. LINARDI. 2003. Arthropod and Filarioid Parasites Associated with Wild Rodents in the Northeast Marshes of Buenos Aires, Argentina. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 98 (5): 673-677.         [ Links ]
14. LILJESTHRÖM, G. & M. LARESCHI. 2002. Estudio preliminar de la comunidad ectoparasitaria de roedores sigmodontinos en el partido de Berisso, Provincia de Buenos Aires. En: RAVE (ed.), Actualizaciones en artropodología sanitaria Argentina, Ediciones Fundación Mundo Sano, Buenos Aires, pp. 257-260.         [ Links ]
15. MARSHALL, A. G. 1981. The ecology of ectoparasitic insects. New York Academic Press, New York, 459 pp.         [ Links ]
16. MORALES, G. & L. A. PINO. 1987. Parasitología cuantitativa. Fundación Fondo Editorial, Caracas, 132 pp.         [ Links ]
17. MORRONE J. J. 2001. Biogeografía de América Latina y Caribe. Editorial Manuales & Tesis SEA, Zaragoza, España, 148 pp.         [ Links ]
18. NOWAK, R. M. 1995. Walker's Mammals of the World. Editor The Johns Hopkins University Press, on line.         [ Links ]
19. SNEDECOR, G. W. & W. G. COCHRAN. 1979. Métodos estadísticos. Companía Editorial Continental S.A., México, 703 pp.         [ Links ]
20. STRANDTMANN, R. W. & G. W. WHARTON. 1958. Manual of Mesostigmatid Mites, Contribution no. 4 of The Institute of The Acarology CE Yunker, 330 pp.         [ Links ]

Recibido: 24-X-2003
Aceptado: 29-VIII-2004