Para el muestreo de larvas de C. aporema se seleccionaron cuatro parcelas, cada una caracterizada por una especie diferente de leguminosa. Dos de ellas estaban cultivadas, una con soja (G. max) y la otra con lupino (L. albus), situadas en la Estación Experimental Agronómica de la Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales (UNLP). Las otras dos estaban situadas sobre la ruta provincial 36 (a escasos kilómetros de la Estación), separadas una de la otra por 600 m, aproximadamente, y cubiertas con vegetación natural.

La parcela de soja (1 ha y 16 plantas/m²) fue sembrada a fines de primavera (diciembre de 1998), presentando brotes vegetativos y/o reproductivos colonizables por C. aporema, en verano y otoño. La parcela de lupino (500 m² y 28 plantas/m²) fue sembrada en dos fechas: al comienzo de primavera y a mediados del verano, permitiendo así la presencia de brotes en primavera, verano y otoño. Las parcelas naturales eran de 400 m², una de ellas dominada por G. officinalis (0,09 brotes vegetativos-reproductivos/m²) y la otra por M. albus (0,16 plantas/m²) y la presencia de brotes se registró, como en el lupino, durante las tres estaciones. En ambas parcelas la cobertura de las leguminosas era de 70%, aproximadamente, y otras especies vegetales presentes en los manchones eran Bromus unioloides Trin. Ex Nees, Cynodon dactylum (L.) Pers. y Brassica sp. Ninguna parcela recibió aplicaciones de plaguicidas durante el período de muestreo.

En cada parcela la unidad muestral varió según la leguminosa presente. En las cultivadas (G. max y L. albus) la unidad consistió en 20 plantas. En la parcela dominada por M. albus, 20 brotes terminales escogidos al azar de una planta individual. En la parcela dominada por G. officinalis, la misma consistió en todos los brotes presentes en una cuadrícula de 30 x 30 cm, debido a la dificultad de localizar plantas individuales. En todos los casos, las plantas o la ubicación de las cuadrículas fueron seleccionadas aleatoriamente.

Desde mediados de septiembre de 1998 hasta mayo de 1999 se efectuaron, en cada parcela, tres recolecciones de larvas en primavera (desde mediados de noviembre a mediados de diciembre), tres en verano (desde mediados de enero a comienzos de febrero) y tres en otoño (desde fines de marzo a mediados de abril). En todos los casos las tres fechas de recolección en cada estación estuvieron separadas por 15-20 días. La densidad en cada parcela, expresada como el número de larvas/m², se calculó para cada estación (promediando las densidades en cada recolección a lo largo de la misma), obteniéndose tres valores de densidad estacional para las parcelas de M. albus, G. officinalis y L. albus, y dos para la parcela de G. max.

Todas las larvas de C. aporema recolectadas en el campo fueron depositadas en bolsas plásticas y trasladadas al laboratorio. Aquellas con evidencias de ectoparasitismo (presencia de huevos, larvas o cocones o bien cuando las larvas de C. aporema estaba paralizada) fueron separadas "in situ" y colocadas individualmente en recipientes plásticos (5 x 10 cm).

En el laboratorio, las larvas de C. aporema fueron criadas individualmente, a fin de identificar las especies de parasitoides que emergieran de larvas recolectadas de cada parcela (la identificación taxonómica de los parasitoides fue realizada por diferentes especialistas). Las larvas fueron colocadas en cápsulas de Petri con un papel del filtro humedecido y brotes tiernos, previamente lavados con una solución de hipoclorito de sodio al 1% con el fin de prevenir infecciones de patógenos. Los brotes que se ofrecían a las larvas eran de la misma especie de leguminosa de donde aquellas fueron recolectadas. Las cápsulas de Petri se mantuvieron en una cámara de cría a 27° ± 1°C, 70 % HR y LO 14:10 h, hasta la emergencia de adultos de C. aporema o parasitoides adultos (endo y ectoparasitoides).

El parasitismo larval se calculó como el cociente entre el número de larvas de C. aporema parasitadas y el número de larvas recolectadas. La posible relación entre el número de larvas sanas y parasitadas y la especie de leguminosa huésped fue analizada mediante el test de Chi cuadrado (X²).

RESULTADOS

Se registraron larvas de C. aporema en las cuatro especies de leguminosas desde el comienzo y hasta el final del período de recolección, excepto en soja, en donde fueron registradas en verano y otoño ya que el cultivo fue sembrado hacia fines de primavera. El mínimo valor se registró en primavera sobre M. albus (1,2 larvas/m²), y el máximo valor se registró en otoño sobre L. albus (185,9 larvas/m²) (Tabla I y Figura 1).

Tabla I. Densidad estacional promedio de larvas de C. aporema en cuatro leguminosas; número total de larvas criadas en el laboratorio y número total de larvas parasitadas.

La densidad de C. aporema en cada leguminosa (promedio de las tres estaciones) fue, de menor a mayor: M. albus (2,87 larvas/m²; n=3; ES=4,03), G. officinalis (5,33 larvas/m²; n=3; ES=1,94), G. max (11,25 larvas/m²; n=2; ES=1,91) y L. albus (82,87 larvas/m²; n=3; ES=89,24).

Fig. 1. Densidad promedio de C. aporema en cada leguminosa y en cada estación y error típico asociado. Las estaciones se individualizan por el motivo de las columnas: primavera (negro), verano (blanco) y otoño (gris).

Respecto del parasitismo, los números totales de larvas de C. aporema recolectadas y parasitadas fueron, respectivamente, 493 y 124 (parasitismo total: 25,2 %) (Tabla 1). Se registraron tres especies de parasitoides larvales: los endoparasitoides Trathala sp. y Bassus sp. y el ectoparasitoide Bracon sp. La escala de dominancia de los parasitoides, expresada en términos del número relativo de huéspedes parasitados por cada especie fue, de mayor a menor: Trathala sp. (49,2 %, n=61 huéspedes parasitados), Bracon sp. (37,9 %, n=47 huéspedes parasitados) y Bassus sp. (12,9 %, n=16 huéspedes parasitados). Al valorar los parasitoides según el número de leguminosas en donde cada uno fue registrado, la escala de mayor a menor fue similar a la anterior: Trathala sp. y Bracon sp. en tres leguminosas cada uno (G. max, G. officinalis y M. albus en el primer caso y G. max, G. officinalis y L. albus en el segundo), en tanto Bassus sp. sólo fue registrado en M. albus. No se observó correlación entre el parasitismo de ecto y endoparasitoides en G. max, G. officinalis y M. albus, (r=0,07; gl=15; P > 0.05). Tampoco se encontró correlación significativa entre el parasitismo de Trathala sp. y Bassus sp. en M. albus, única leguminosa en que ambos endoparasitoides estuvieron presentes (r=-0,23; gl=4; P > 0,05).

El parasitismo fue menor en primavera (3,30 %, sólo presencia de Trathala sp.) que en verano (29,9 6 %) y otoño (30,48%) con presencia de las tres especies parasitoides (X²=28,35; gl=2; P < 0,001). El parasitismo estimado en cada leguminosa fue, de menor a mayor, L. albus (9,5 %), G. officinalis (26,4 %), M. albus (33,6 %) y G. max (50,6 %). El parasitismo observado fue significativamente mayor en G. max y menor en L. albus que lo esperado bajo independencia de las variables: número de larvas parasitadas y especie de planta huésped (X²=61,9; gl=3; P < 0,001). Resultados congruentes se obtuvieron al considerar sólo las muestras de verano y otoño, estaciones en las que las cuatro leguminosas estuvieron presentes: L. albus (11,1 %), G. officinalis (39,2 %), M. albus (43,9 %) y G. max (50,6 %), (X ²=58; gl=3; P < 0,001). En L. albus la totalidad del parasitismo se debió a Bracon sp., en tanto que en G. officinalis fue relativamente más abundante Trathala sp. y en las restantes leguminosas la proporción de cada una de las dos especies parasitoides fue similar (Fig. 2).

Fig. 2. a, abundancia relativa de cada especie parasitoide y b, tasas de parasitismo en C. aporema sobre L. albus (cuadrados), G. officinalis (círculos), M. albus (triángulos) y G. max (rombos) en primavera (blanco), verano (negro) y otoño (gris).

Al considerar el parasitismo en función de la densidad de C. aporema en las diferentes leguminosas, se evidenció, para una densidad similar, un menor parasitismo en primavera; y para las restantes estaciones un parasitismo en L. albus igual o menor que en las otras leguminosas. Si los datos obtenidos para esta última planta huésped se excluyen del análisis se observa una relación directa significativa (r=0,71; gl=8; P<0,05) entre parasitismo y densidad del huésped (Fig. 3).

Fig. 3. Parasitismo de C. aporema en función de la densidad del huésped en G. officinalis (círculos), M. albus (triángulos) y G. max (rombos) en primavera (blanco), verano (negro) y otoño (gris).

DISCUSIÓN

En este estudio, contrariamente a nuestra hipótesis, el parasitismo larval fue menor en la parcela de L. albus que en las restantes, a pesar de haberse registrado en aquella la más elevada densidad de huéspedes. Además, se registró en L. albus una única especie parasitoide: el ectoparasitoide Bracon sp., en tanto que en las restantes leguminosas se registraron dos o tres especies de parasitoides. Al caracterizar las leguminosas en términos del número de parasitoides registrados, la escala de mayor a menor fue: M. albus (los tres parasitoides), G. max y G. officinalis (dos especies de parasitoides) y L. albus (sólo se regsitró el ectoparasitoide).

Al eliminar del análisis a L. albus, se observó que en las restantes leguminosas el parasitismo se incrementó al aumentar la densidad del huésped, de acuerdo a nuestra hipótesis. Distintos mecanismos, tales como la atracción a distancia en respuesta a claves olfativas y, una vez en inmediaciones del manchón de huéspedes una restricción a abandonarlo, permitirían explicar esta relación (Hassell, 2000), básicamente bitrófica. Diferentes características físicas y químicas de las plantas que sirven de alimento a los huéspedes, pueden afectar el comportamiento de búsqueda y ataque de los parasitoides, a veces, independientemente de la densidad del huésped (Letourneau & Altieri, 1983; Sato & Ohsaki, 1987; Cortesero et al., 2000). En algunos casos, por ejemplo, plantas dañadas por el huésped proveen estímulos capaces de incrementar la búsqueda por parte de ciertos parasitoides (Nishida, 1956; Vinson, 1976). Por otro lado, algunos parasitoides exhiben respuestas diferentes hacia los mismos huéspedes alimentados en diferentes especies de plantas, debido a compuestos químicos que pueden afectar negativamente la supervivencia y el desarrollo preimaginal del parasitoide (Barbosa & Benrey, 1998; Schaffner et al., 1994; van Emden, 1995). Se ha sugerido también que las plantas con mayor complejidad estructural, como por ejemplo los árboles respecto de las plantas herbáceas, suelen albergar mayor riqueza específica de huéspedes y de esta manera, reducir la competencia interespecífica entre parasitoides generalistas: se favorecería así la existencia de varios gremios de parasitoides, con mayor riqueza específica total (Askew, 1980).

En este estudio, las cuatro especies vegetales seleccionadas eran leguminosas herbáceas con complejidad estructural semejante. Las larvas de C. aporema utilizaron a todas como alimento mientras hubo brotes disponibles, sin embargo la densidad en L. albus fue significativamente mayor. Los endoparasitoides Bassus sp. y Trathala sp. atacarían presumiblemente sólo a los primeros estadios larvales de C. aporema, en tanto Bracon sp. es un ectoparasitoide generalista que ataca los últimos estadios (Rojas-Fajardo, inéd.), lo que indica una separación de nichos en estos complejos parasíticos (Mills, 1992; 1994).

El endoparasitoide Bassus sp. sólo se registró a partir de huéspedes recolectados en M. albus. El otro endoparasitoide (Trathala sp.) se registró a partir de huéspedes recolectados en tres leguminosas (G. max, M. albus y G. officinalis), en tanto Bracon sp. se detectó a partir de larvas ectoparasitadas en las cuatro leguminosas y fue el único detectado en la parcela de L. albus (este estudio y resultados no publicados). Suponemos que la competencia interespecífica sería un mecanismo de poca relevancia para explicar lo observado, ya que el porcentaje de parasitismo en cualquier leguminosa no superó el 50 % (lo que sugiere un recurso que no es escaso) y además no se observó una relación inversa significativa entre el parasitismo debido a ambos gremios, ni entre los endoparasitoides. Pensamos, en cambio, que estos resultados podrían deberse fundamentalmente a interacciones tritróficas en las que ciertas características físicas y/o químicas de las diferentes leguminosas jugarían un rol importante en la interacción C. aporema-parasitoides, estimulando o repeliendo diferencialmente a las especies parasitoides. La leguminosa L. albus reaccionó de manera evidente a la alimentación de C. aporema con producción de exudados pegajosos y olorosos (particularmente en momentos de elevada densidad de larvas) que podrían haber repelido a otros parasitoides, sin embargo para Bracon sp. dichos exudados no habrían representado una barrera. El endoparasitoide Bassus sp., en recolecciones de huéspedes durante tres años (este estudio y resultados no publicados) sólo se registró en M. albus, lo que sugiere cierta especificidad en la relación parasitoide-planta huésped.

Por último, es interesante remarcar que el lupino actuaría como un refugio parcial para el huésped respecto del parasitismo larval. Además, al ser positivamente seleccionada por los adultos de C. aporema para oviponer, podría utilizarse como franja trampa para el control del barrenador en el cultivo de soja. En efecto, los barrenadores podrían ser concentrados en franjas de lupino, y si fuera necesario eliminados mecánica o químicamente, previo al período de mayor susceptibilidad del cultivo de soja. Estimamos que esta práctica al estar restringida temporal y espacialmente, no provocaría un impacto negativo relevante sobre la comunidad de parasitoides. Posibles efectos sobre el ectoparasitoide Bracon sp. quizá serían atenuados por tratarse de una especie generalista, tanto en el posible rango de huéspedes como de hábitats. El uso de lupino como planta trampa en cultivos de soja sería entonces compatible con otras tácticas de control biológico por conservación de enemigos naturales.

AGRADECIMIENTOS

A C. Colombo, N. Zitani y C. Porter por la identificación taxonómica de los parasitoides, y a G. Valladares, G. Luna y N. Sánchez y dos revisores anónimos por las oportunas sugerencias al manuscrito.

BIBLIOGRAFÍA CITADA

1. ASKEW, R. R. 1980. The diversity of insect communities in leaf-mines and plant galls. J. Anim. Ecol. 49:817-829.         [ Links ]
2. BARBOSA, P. & B. BERNEY. 1998. The influence of plants on insect parasitoids: implications for conservation biological control. En: Barbosa, P. (eds.), Conservation Biological Control, Academic Press, pp. 55-82.         [ Links ]
3. BRICEÑO, R. A. 1999. Registro preliminar y clave de identificación de los géneros de la subfamilia Agathidinare (Hymenoptera: Braconidae) de Venezuela. Bol. Entomol. Venezol. 14:15-25.         [ Links ]
4. CABALLERO, C. V. 1972. Reconocimiento, biología y control de las principales plagas que afectan los semilleros de alfalfa y trébol rosado en Chile. Rev. per. Entomol. 15:201-214.         [ Links ]
5. CABRERA, A. L. 1976. Regiones Fitogeográficas Argentinas. Enciclopedia Argentina de Agricultura y Jardinería. Tomo II, Fascículo 1. Editorial ACME S.A.C.I., Buenos Aires.         [ Links ]
6. CORREA, B. S. & J. G. SMITH. 1976. Ocorrencia e danos de Epinotia aporema (Walshingham, 1914) (Lepidoptera: Tortricidae) em soja. Anais Soc. Entomol. Brasil 5:74-78.         [ Links ]
7. CORTESERO, A. M.; J. O. STAPEL & W. J. LEWIS. 2000. Understanding and manipulating plant attributes to enhance biological control. Biol. Control 17:35-49.         [ Links ]
8. DE SANTIS, L. & L. ESQUIVEL. 1966. Tercera lista de Himenópteros y predatores de insectos de la República Argentina. Rev. Museo de La Plata, Tomo X, Zoología, 69:47-217.         [ Links ]
9. van EMDEN, H. F. 1995. Host plant-Aphidophaga interactions. Agric. Ecosyst. Environ. 52:3-11.         [ Links ]
10. HASSELL, M. P. 2000. The spatial and temporal dynamics of host-parasitoid interactions. Oxford Series in Ecology and Evolution. Oxford University Press, Oxford.         [ Links ]
11. LILJESTHROM, G. G.; G. ROJAS & P. PEREYRA. 2001. Utilización de recursos y supervivencia larval del barrenador del brote Crocidosema aporema (Lepidoptera: Tortricidae), en soja (Glycine max). Ecol. Austral 11: 87-94.         [ Links ]
12. LETOURNEAU, D. K. & M. A. ALTIERI. 1983. Abundance patterns of a predator, Orius tristicolor (Hemiptera: Anthocoridae), and its prey, Frankiniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae): habitat attraction in polycultures versus monocultures. Environ. Entomol. 12:1464-1469.         [ Links ]
13. LOKE, W. H. & T. R. ASHLEY. 1984. Sources of fall armyworm, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), kairomones eliciting host-finding behaviour in Cotesia (=Apanteles) marginiventris (Hymenoptera: Braconidae). J. Chem. Ecol. 10:1019-1027.         [ Links ]
14. LUNA, M. G.; E. MINERVINO & N. BERCELLINI. 1996. Diagnóstico sobre el manejo de plagas en el cultivo de soja en el partido de Chivilcoy, Buenos Aires, Argentina. Rev. Fac. Agronomía La Plata 101:1-6.         [ Links ]
15. MILLS, N. J. 1992. Parasitoid guild, life styles, and host ranges in the parasitoid complexes of Tortricid hosts (Lepidoptera: Tortricidae). Environ. Entomol. 21:230-239.         [ Links ]
16. MILLS, N. J. 1994. Species richness and structure in the parasitoid complexes of tortricids hosts. J. Anim. Ecol. 62:45-58.         [ Links ]
17. NISHIDA, T. 1956. An experimental study on the ovipositional behavior of Opius fletcheri Silvestri (Hymenoptera: Braconidae), a parasite of the melon fly. Proc. Hawaii. Ent. Soc. 16:126-134.         [ Links ]
18. NORDLUND, D. A.; W. J. LEWIS & M. A. ALTIERI. 1988. Influences of plant-produced allelochemicals and the host/prey selection behavior of entomophagous insects. En Barbosa, P. & D. K. Letourneau (eds.) Novel Aspects of Insect-Plant Interactions, Wiley Interscience, N. York: 65-90.         [ Links ]
19. PEREYRA, P. C.; N. E. SÁNCHEZ & M. V. GENTILE. 1991. Distribución de los huevos de Epinotia aporema (Lepidoptera: Tortricidae) en la planta de soja. Ecol. Austral 1:1-5.         [ Links ]
20. POWELL, J. A.; J. RAZOWSKI & R. L. BROWN. 1995. Atlas of Neotropical Lepidoptera. Checklist: Part 2, Hyblaeoidea –Pyraloidea- Tortricoidea. En Heppner J. B. (ed.) Association for Tropical Lepidoptera, Cientific Publishers, Gainesville, 243 pp.         [ Links ]
21. PRICE, P. W.; C. E. BOUTON; P. GROSS; B. A. McPHERON; J. N. THOMPSON & A. E. WEISS. 1980. Interactions among three trophic levels: influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies. Annu. Rev. Ecol. Syst. 11:1141-1165.         [ Links ]
22. ROJAS-FAJARDO G. Inéd. Estudio de la interacción entre el "barrenador de los brotes" Epinotia aporema (Walsingham, 1914), el cultivo de soja Glycine max (Merrill) y otras leguminosas. Tesis, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, La Plata, Argentina, 1998, 186 pp.         [ Links ]
23. ROOT, R. B. 1967. The niche exploitation pattern of the blue-gray gnatcatcher. Ecol. Monogr. 37:317-350.         [ Links ]
24. RIZZO, H. F. 1972. Enemigos animales del cultivo de soja. Rev. Instit. Bolsa de Cereales 2851:1-6.         [ Links ]
25. SATO, Y. & N. OHSAKI. 1987. Host-habitat location by Apanteles glomeratus and effect of food-plant exposure on host parasitism. Ecol. Entomol. 12:291-297.         [ Links ]
26. SCHAFFNER, U.; J. BOEVE; H. GFELLER & U. P. SCHLUNEGGER. 1994. Sequestration of Veratrum alkaloids by specialist Rhadinoceraea nodicornis Konow (Hymenoptera: Tenthredinidae) and its ecoethological implications. J. Chem. Ecol. 20:3233-3250.         [ Links ]
27. TAKABASHASI, J.; M. DICKE & M. A. POSTHUMUS. 1994. Variation in composition of predator-attracting allelochemicals emitted by herbivore-infested plants: relative influences of plants and herbivores. Chemoecol. 2:1-6.         [ Links ]
28. TAKABASHASI, J.; S. TAKAHASHI; M. DICKE & M. A. POSTHUMUS. 1995. Developmental stage of herbivore Pseudoaletia separata affects production of herbivore-induced synomone by corn plants. J. Chem. Ecol. 3:273-287.         [ Links ]
29. VINSON, S. B. 1976. Host selection by insect parasitoids. Annu. Rev. Entomol. 21:109-134.         [ Links ]

Recibido: 10-II-2004
Aceptado: 21-III-2005