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Revista de la Sociedad Entomológica Argentina

Print version ISSN 0373-5680

Rev. Soc. Entomol. Argent. vol.70 no.1-2 Mendoza Jan./June 2011

 

TRABAJOS CIENTÍFICOS

Descripción de los estados adultos e inmaduros y aspectos bioecológicos de Heterothrips cacti (Thysanoptera: Heterothripidae)

Description of adult and immature stages and bioecological aspects of Heterothrips cacti (Thysanoptera: Heterothripidae)

 

Zamar, María I. *, Lilia E. Neder de Román*/**, Teresa E. Montero** y Javier Torréns***

* Instituto de Biología de la Altura, Universidad Nacional de Jujuy,
**CONICET. Avenida Bolivia 1661 (4600) San Salvador de Jujuy, Argentina.
*** CRILAR-CONICET, Entre Ríos y Mendoza s/n (5301) Anillaco, La Rioja, Argentina; e-mail: mizamar@inbial.unju.edu.ar

Recibido: 4-XI-2010
Aceptado: 21-II-2011

 


RESUMEN. Se describen e ilustran los estados inmaduros de Heterothrips cacti Hood y se discuten las características biológicas y ecológicas de esta especie en las zonas semiáridas y de altura de Jujuy (Argentina). Los muestreos de frecuencia quincenal se realizaron en San Pedrito durante el período de floración de Opuntia sulphurea var. hildmannii en la temporada 2006-2007. La muestra consistió en cinco flores tomadas al azar de cada condición de evolución de las mismas. Para conocer las plantas hospedadoras y la distribución de H. cacti, se realizaron muestreos periódicos de la vegetación silvestre en la Prepuna y Puna de Jujuy. Los estudios biológicos se llevaron a cabo en el laboratorio, acondicionando flores de O. sulphurea con huevos de H. cacti en cajas de cría, para controlar la evolución del ciclo de vida. Heterothrips cacti es una especie antófila, oligófaga asociada a cactáceas, de amplia distribución en la Prepuna y Puna jujeñas. La biología de H. cacti está correlacionada con la de su planta hospedadora, O. sulphurea que presenta dos generaciones al año. Asimismo, el ciclo de vida está asociado con la evolución de la flor de la cactácea. El tiempo de desarrollo de los estados inmaduros de la primera y segunda generación fue de 45 ± 1.5 días y 287 ±3 días respectivamente. El estadio de desarrollo por el que la especie atraviesa el período entre floraciones es larva II quiescente, envuelta en un capullo de seda en el suelo. A 5 ºC y 0 hs luz se inhibe el estado de quiescencia de H. cacti. Se registró la incidencia de Ceranisus sp. parasitoide larvi-pupal durante la segunda generación de H. cacti.

PALABRAS CLAVE. Thysanoptera; Heterothrips cacti; Morfología; Biología; Ecología; Opuntia sulphurea.

ABSTRACT. The immature stages of Heterothrips cacti Hood are described and illustrated and the biological and ecological features of this species in semi arid and high elevation zones of Jujuy province, Argentina, are discussed. Samplings were carried out every fifteen days in San Pedrito during the Opuntia sulphurea var. hildmannii flowering season in 2006-2007. The sample consisted of five flowers of each condition of development collected randomly. In order to know the host plants and the distribution of H. cacti, periodic samplings of the wild vegetation were carried out in the Prepuna and Puna of Jujuy province. The biological studies were performed in laboratory placing flowers of O. sulphurea with eggs of H. cacti in rearing cages in order to control their life cycle evolution. Heterothrips cacti is an anthophilous, oligophagous species associated to cactaceae, widely distributed in the Prepuna and Puna of Jujuy province. The biology of H. cacti is correlated with the one of its host plant, O. sulphurea, presenting two generations per year. Likewise, its life cycle is associated with the evolution of the cactaceous flower. The time of development of the immature stages of the first and second generation was 45 ± 1.5 days and 287 ±3 days respectively. The stage of development through which the species undergoes the period between inflorescences is larva II quiescent wrapped in a silk thread cocoon on the floor. At 5 ºC and 0 hrs light the quiescent state of H. cacti is inhibited. The incidence of larvi-pupal parasitoid Ceranisus sp. during the second generation of H. cacti was recorded.

KEY WORDS. Thysanoptera; Heterothrips cacti; Morphology; Biology; Ecology; Opuntia sulphurea.


 

INTRODUCCIÓN

La familia Heterothripidae reúne cuatro géneros: Aulacothrips Hood, Lenkothrips De Santis & Sureda, Scutothrips Stannard y Heterothrips Hood y 72 especies (Mound, 2010) distribuidas casi exclusivamente en la región Neotropical (Mound & Marullo, 1996), principalmente en Brasil (Monteiro, 2001). Heterothrips es el que incluye el mayor número de especies (65) y presenta la distribución más amplia, desde Illinois hasta la Argentina (Mound & Marullo, 1996).
La biología y ecología de esta familia han sido poco estudiadas, probablemente sean antófilas y tengan cierta especificidad con su planta hospedadora (Del Claro, et al. 1997; Retana-Salazar, 2009) o estén involucradas en la polinización de algunas especies de plantas (Feller et al. 2001); mientras que Aulacothrips dictyotus Hood presenta una forma de vida completamente diferente, es el primer ejemplo de tisanóptero ectoparásito que vive sobre el homóptero Aethalion reticulatum Linneo (Izzo et al., 2002).
En la Argentina, la diversidad de esta familia está limitada al género Heterothrips, representado por nueve especies (De
Borbón, 2010). En general, el conocimiento de las mismas se basa en el material sobre el cual fueron descriptas y los datos sobre la biología solo informan la presencia de adultos sobre las plantas de las que fueron recolectadas, por lo que la asociación con la planta hospedadora puede ser imprecisa. Excepciones a esta situación son las recientes referencias sobre la bionomía de Heterothrips pilarae De Borbón y Heterothrips stellae De Borbón (De Borbón, 2010).
En la provincia de Jujuy, se recolectaron ejemplares de Heterothrips cacti Hood de flores de Opuntia sulphurea var. hildmannii (“airampo”), cactácea ampliamente distribuida en la Prepuna y Puna de Jujuy. Con el fin de integrar los conocimientos de la relación Heterothrips cacti-planta en las zonas con características ecológicas especiales, se realizó el presente estudio que tiene como objetivos: redescribir el estado adulto de Heterothrips cacti, describir los estados inmaduros, conocer el ciclo de vida, las generaciones por año, caracterizar los sitios de alimentación, oviposición y pupación, las fluctuaciones de las poblaciones, las plantas hospedadoras y la distribución en zonas semiáridas y de altura de Jujuy.

MATERIAL Y MÉTODOS

Ciclo de Vida
En laboratorio: El trabajo de laboratorio se desarrolló en el insectario del Instituto de Biología de la Altura- Universidad Nacional de Jujuy, bajo las siguientes condiciones: 27 ± 1.5 °C; H.R. 70 ± 8% y fotoperíodo 12 horas luz-12 horas oscuridad (período de floración) y 22,4 ± 4°C; H.R. 74 ± 12% y fotoperíodo 12 horas luz – 12 horas oscuridad (periodo inter.-floración). El estudio se inició con adultos de H. cacti obtenidos de flores de O. sulphurea var. hildmannii del paraje San Pedrito (23º 36’ 3” S, 65º 24’ 28” O), provincia de Jujuy, Argentina. Las flores con huevos se individualizaron en cajas de cría, construidas con recipientes plásticos de 250 cm3; en la base se colocó papel absorbente humedecido y se utilizó un trozo de film como tapa (Fig. 1). Las flores se cambiaron periódicamente hasta la formación de los estados quiescentes. En esta etapa, se separaron dos grupos de ejemplares que fueron mantenidos en: a) papel absorbente y b) tierra ubicada en cápsulas de Petri de 9 cm de diámetro. Ambos sustratos fueron acondicionados en recipientes plásticos de 15 cm de diámetro por 15 cm de alto, tapados con film.


Fig. 1. Caja de cría para el estudio del ciclo de vida de Heterothrips cacti.

Se realizaron preparaciones microscó­picas de los distintos estados y estadios de desarrollo a lo largo del año, se controló diariamente el desarrollo de H. cacti en el período de floración de la planta y cada 15 días en el período de inter-floración.
En campo: se realizaron muestreos quincenales desde el inicio hasta el final de la floración (noviembre - enero), durante los períodos 2005–2006 y 2006-2007.
Cada muestra consistió en cinco flores de cada condición de apertura: botón floral, flor abierta, flor senescente en la planta y flor seca en el suelo (n=20). Para conocer el sitio de pupación, se tomaron muestras de hojarasca y suelo de la base y alrededores de las plantas en enero y febrero.

Morfología de los distintos estados de desarrollo
Las preparaciones microscópicas fueron realizadas según las técnicas de Mound y Kibby (1998). La nomenclatura empleada en la quetotaxia y estructuras tegumentales del adulto corresponde a Palmer et al. (1989) y Zamar y Neder (2006), mientras que para el estado larval se utilizó la de Heming (1991) y Speyer & Parr (1941). Las abreviaturas para las setas son: am (anteromarginal), aa (anteroangular), m (media), ml (mediolateral), sm (submedial), pa (posteroangular), pm (posteromarginal), l (lateral), sl (sublateral), “a” (auxiliar) y dc (discal).
Las medidas están expresadas en micras (μ), los valores entre paréntesis corresponden al ancho de los segmentos antenales.
Las preparaciones microscópicas están depositadas en la colección entomológica del Instituto de Biología de la Altura, Universidad Nacional de Jujuy.
Las ilustraciones se realizaron con microscopio con cámara clara, los detalles de la ornamentación y setas de la larva II se obtuvieron con microscopio electrónico de barrido.

Fluctuaciones de las poblaciones
El género Opuntia comprende plantas con prolongados períodos de floración; las flores tienen forma de copa con numerosos tépalos de colores atractivos, olor dulce y suave, polen altamente nutritivo y estigma pegajoso (Reyes-Agüero et al., 2006).
En la Prepuna de Jujuy, la floración de O. sulphurea var. hildmannii dura aproximadamente tres meses (noviembre-enero). Las flores de esta especie nacen en el
ápice de los cladodios, presentan el perigonio rotáceo, amarillo, de 6 cm de largo y 5 cm de diámetro; el estilo es claviforme de 4-5 cm de largo y lleva nueve lóbulos gruesos; el ovario es de color verde, de 2-2,5 cm de largo y está provisto de areolas y gloquidios; los estambres son numerosos y tienen la particularidad de ser sensitivos, se pueden mover hacia el centro de la flor cuando son estimulados por contacto en la base de su filamento (Kiesling & Ferrari, 2005; Sérsic et al., 2006).
El estudio de las fluctuaciones de las poblaciones de H. cacti se realizó durante el período de floración de O. sulphurea. Los muestreos de frecuencia quincenal se realizaron en el paraje San Pedrito durante la temporada de floración 2006-2007. La muestra consistió en cinco flores tomadas al azar de cada condición de evolución de las mismas: botón floral, flor abierta, senescente y seca en el suelo. Las muestras fueron revisadas teniendo en cuenta el número de individuos de cada estado de desarrollo.

Incidencia de factores limitantes
Con el fin de conocer la resistencia de la larva II de H. cacti a bajas temperaturas y oscuridad, se acondicionaron 20 larvas II caminantes y 20 larvas II quiescentes en una caja de cría a 5 ºC y 0 hs luz. La evolución de las larvas se controló semanalmente.

Enemigos naturales
Los distintos estados de desarrollo de H. cacti obtenidos en campo fueron llevados a laboratorio hasta la emergencia de los adultos o de sus enemigos naturales. Se registró la especie entomófaga, el estado vulnerable del hospedador y se calculó el porcentaje de parasitoidismo.

Plantas hospedadores y distribución en las zonas semiáridas y áridas de altura de Jujuy (Prepuna y Puna)
Para conocer las plantas hospedadoras y la distribución de H. cacti, se realizaron muestreos periódicos de la vegetación silvestre, particularmente cactáceas, en distintos sitios ubicados a lo largo de la Prepuna y Puna de Jujuy, se cubrió un
gradiente altitudinal   comprendido entre 2.115 m s.n.m. y 3.367 m s.n.m.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Heterothrips cacti Hood

Heterothrips cacti Hood, 1955, 62: 130.
Heterothrips sensibilis De Santis, 1980 (en: De Santis et al., 1980): 102; Mound & Marullo, 1996: 57 (sinonimia).

Descripción morfológica
Larva I
(Figs. 2-5)


Figs. 2-5. Heterothrips cacti. Larva I: 2) cabeza, 3) antena, 4) tórax, 5) segmentos VIII-XI (mitad derecha: lado dorsal, mitad izquierda: lado ventral). Escala de a, b, c y d = 0,1 mm; e = 0,01 mm.

Color: blanco amarillento, omatidios rojos, antenas y patas con reflejos castaños, setas de color castaño claro, meso y metatórax con dos manchas pequeñas submediales de color castaño. Superficie del cuerpo densamente esculturada con tubérculos cónicos agudos, menos numerosos en la cabeza. Setas de bases elevadas de tres tipos: agudas, romas y espatuladas con el ápice lobulado. Setas cefálicas dorsales 1, 3 y 4: agudas, setas 2 espatuladas (Fig. 2); antenas formadas por siete segmentos (Fig. 3), I: rectangular, con una espina m distal, una seta aguda m en la mitad posterior, una l interna, aguda y dos estrías con escasas microtriquias; II: rectangular, con un sensorio m distal, dos setas agudas a cada lado del sensorio y dos estrías de microtriquias; III: globoso, pedicelado, con dos setas de extremos romos distales y seis estrías de microtriquias; IV: globoso, con dos setas agudas distales, un cono sensorial l interno, dos l externos y cinco hileras de microtriquias; V: rectangular con dos setas distales, un cono sensorial externo y cinco hileras de microtriquias; VI: rectangular con dos setas distales: una sl externa y una l interna, un cono sensorial externo y tres estrías de microtriquias; VII: alargado, con cuatro setas l, una apical y dos estrías con escasas microtriquias; ventralmente se distinguen: I, una seta aguda diminuta a cada lado del segmento; II, una seta aguda larga en la mitad proximal y dos agudas l; III, una seta aguda larga y un cono medio, cuatro estrías con escasas microtriquias; IV, sin setas, cinco estrías con microtriquias más largas; V y VI, una m y cuatro y tres estrías con microtriquias respectivamente; VII, una m y una apical. Protórax (Fig. 4) con las setas 1, 2, 4 y 5 espatuladas; 3 romas; mesotórax: 1, 6 y 7 espatuladas, 4 romas, zona submedial con dos áreas más esclerosadas con microtriquias dispuestas en dos series curvadas y cortas; metatórax: setas 1, 4 y 5 espatuladas, 3 romas, con las mismas áreas esclerosadas del mesotórax. Tergos abdominales, I: seta 1 aguda, setas 2 y 3 espatuladas cortas; II a VIII: setas 1, 2 y 3 espatuladas; IX: setas 1 y 2 modificadas como espinas fuertes, seta 3 aguda; X: setas 1 y 3 capitadas; seta 2 aguda; un poro sensorial m (Fig. 5). Esternos abdominales I: sin setas; II – X: con un par de setas 1; XI: cada placa lleva 4 setas agudas (Fig. 5).
Medidas: Largo: 730 ± 80; ancho: 200 ± 20. Cabeza, largo: 120 ± 10; ancho: 100 ±10. Segmentos antenales: I: 14 (30); II: 27 (24); III: 28 (28); IV: 29 (27); V: 27 (23); VI: 13 (18); VII: 24 (7). Setas cefálicas, 1 y 4: 3,5; 2: 6,65; 3: 5,25. Setas pronotales, 1 y 4: 7; 2: 6,3; 3: 4,2; 5: 14. Setas mesonotales: 1 y 6: 7; 4: 4,9; 7: 7,7; setas metanotales: 1, 4 y 5: 7; 3: 3,5. Setas abdominales 1, 2 y 3 de los
tergos I-VI: 7; VII: 8,75; IX: 1 y 2: 9,45; 3: 21; X, 1: 14, 2: 10,5; 3: 21.

Larva II (Figs. 6-10)


Figs. 6-10. Heterothrips cacti. Larva II. 6, cabeza; 7, detalles de la cabeza, tórax y setas espatuladas; 8, antena; 9, tórax; 10, tergos abdominales VIII-XI (mitad izquierda: lado dorsal, mitad derecha: lado ventral; escala= 0,1 mm.

Semejante a la larva I, pero se diferencia en los siguientes caracteres: color, al iniciar este estadio es de color amarillento, a medida que avanza el desarrollo, cambia a anaranjado suave, antenas y patas con reflejos castaños, setas de color castaño; los tubérculos dorsales son menos densos en la cabeza y la zona central del pronoto, ausentes en dos áreas pequeñas del margen anterior y dos próximas al margen posterior del meso y metanoto (Figs. 7, 9); los últimos segmentos abdominales presentan el siguiente diseño (Fig. 10): VIII, la mitad anterior con estrías portadoras de pequeños tubérculos cónicos y la mitad posterior con tubérculos redondeados; IX: estrías con tubérculos diminutos solo en la mitad anterior; X: sin ornamentación. Setas cefálicas (Fig. 6): 1, 3, 4 y 5 agudas, setas 2 espatuladas más largas que en la larva I. Antenas (Fig. 8) con los segmentos medios más elongados. Protórax trapezoidal, con las setas 1, 2, 5 y 7 espatuladas; 3 y 4 agudas; 6: roma y un par de “a” (Figs. 7, 9). Mesotórax rectangular con las setas 2, 3, 4 y 5 agudas; 1, 6 y 7 espatuladas y un par de “a” (Figs. 7, 9). Metatórax con las setas 1, 4 y 5 espatuladas; 2 y 3 agudas (Fig. 9). Setas y poros sensoriales de los tergos abdominales I: setas 1 agudas, setas 2 ausentes, setas 3 espatuladas; II-III: setas 1, 2 y 3 espatuladas; IX: setas 1 y 2 transformadas en espinas, setas 3 agudas y un poro sensorial arriba de las setas 2; X: setas 1 y 2 agudas; XI: una seta aguda (Fig. 10). Esternos abdominales I: sin setas; II: lleva las setas 1 y un par de “a”; III: setas 1 y 2 agudas; IV–VIII: setas 1, 2 y 3 agudas; IX: puede llevar uno o dos pares de setas agudas; X: un par de setas 1 y XI: una seta m próxima al margen posterior y tres pm (Fig. 10).
Medidas. Largo: 1380 ± 16; ancho: 380 ± 20. Cabeza, largo: 139 ± 20; ancho: 89 ± 20. Segmentos antenales, I: 24 (29); II: 28 (23); III: 42 (25); IV: 39 (24); V: 32 (20); VI: 19 (16); VII: 29 (7). Setas cefálicas, 1: 7; 2: 18,8; 3: 7,7; 4 y 5: 3,5. Setas pronotales, 1: 19,6;
2: 14; 3 y 4: 7; 5: 21; 6: 9; 7: 21,7. Setas mesonotales, 1 y 7: 21; 2: 8,4; 3 y 4: 7; 5: 8,4; 6: 19,25. Setas metanotales, 1 y 5: 21; 2: 8,4; 3: 3,5; 4: 21,7. Setas abdominales, I-VII: 1, 2 y 3: 19,25; VIII: 1, 2 y 3: 21; IX: setas 1 y 2: 8,05.

Prepupa
Color anaranjado claro. Los incipientes segmentos antenales se distinguen como ocho constricciones; las pterotecas alcanzan el II segmento abdominal. El tegumento presenta las mismas ornamentaciones de la larva II pero los tubérculos son más débiles. Las setas son de extremos agudos y bases elevadas. El segmento abdominal IX conserva las espinas de la larva II y el segmento X presenta la superficie cubierta de microtriquias. En la prepupa hembra, se distinguen los lóbulos del ovipositor.
Medidas: Largo: 961 ± 390 ancho: 310.

Pupa
Color anaranjado claro o amarillo más intenso. Las antenas presentan los nueve segmentos diferenciados. Los esbozos alares se extienden hasta el VI segmento abdominal. En las hembras, se observan las 4 valvas del ovipositor bien desarrolladas en forma de apéndices alargados. Al alcanzar el estado de adulto faral, adquiere la quetotaxia del adulto.
Medidas. Largo: ♀: 1105 ± 125; ancho: 34; ♂: 93; ancho: 25.

Hembra (Figs. 11-16)


Figs. 11-18. Heterothrips cacti. Hembra: 11, cabeza; 12, antena; 13, protórax; 14, mesotórax; 15, tergo VI; 16, tergos IX, X y XI; macho: 17, área glandular del esterno VI; 18, tergos IX, X y XI. Escala = 0,1 mm.

Color: castaño oscuro, la cabeza de tonalidad más fuerte; segmentos antenales I y V-IX castaño oscuro; II castaño más claro, amarillento en el ápice, III amarillento, IV castaño claro; bandas sensoriales de los segmentos II y IV de coloración clara; ojos rojo oscuro, ocelos castaños con las bases de color rojo oscuro; alas anteriores con una zona basal transparente, excepto una mancha de color castaño alrededor de la primera seta costal y una pequeña banda longitudinal media; el resto de la superficie alar es de color castaño claro uniforme; las alas posteriores están suavemente ahumadas de tono castaño, con una línea media longitudinal más oscura; coxas color castaño oscuro, los fémures anteriores con el cuarto distal amarillento, los medios y posteriores con las porciones basales y distales amarillentas; todos los tarsos amarillentos, tibias anteriores más claras con el lado interno amarillento. Cabeza (Fig. 11) más ancha que larga; ojos más largos que las genas, los omatidios del lado dorsal son del mismo tamaño, mientras que en el ventral se destacan 3-4 omatidios más grandes; los palpos maxilares son trisegmentados y los labiales bisegmentados. Antenas de nueve segmentos (Fig. 12), I: cuadrangular, con el cuarto distal membranoso, presenta una estría media sin microtriquias, lleva dos setas diminutas medias y en el margen distal de la zona esclerosada se distinguen una espina pequeña y dos setas sublaterales; II: rectangular, con siete estrías sin microtriquias, distalmente lleva un poro sensorial y una seta a cada lado del mismo; III: alargado, pedicelado, con seis estrías con microtriquias, la banda sensorial dorsal está formada por dos hileras de poros, debajo de la misma hay dos setas; IV: rectangularsuavemente pedicelado, presenta las mismas estrías y setas del anterior, pero la banda del lado dorsal tiene tres hileras de poros y dos del lado ventral; V y VI: rectangulares, llevan cuatro estrías con microtriquias, del lado externo portan una seta m, un cono y una seta; VII: rectangular, con tres estrías con microtriquias, distalmente presenta una seta sl interna y una l externa; VIII: rectangular, con tres estrías con microtriquias; una seta m distal y una l interna; IX: alargado, más ancho en el cuarto basal, lleva dos setas l internas y una externa; el ápice porta tres setas; VII y VIII: un cono sensorial medio distal; IX: una seta distal. Protórax (Fig. 13) rectangular, con los márgenes laterales redondeados, presenta la superficie reticulada y cubierta de setas pequeñas y fuertes excepto en dos áreas desnudas sublaterales, en la mitad posterior del esclerito; mesotórax hexagonal (Fig. 14) con estriaciones transversales bifurcadas en el centro y reticuladas hacia los lados, presenta una seta fuerte en la mitad inferior, una en el margen posterior y dos l; un poro sensorial próximo al margen anterior y uno sl; el metatórax está ornamentado con estriaciones concéntricas de microtriquias, lleva un par de poros sensoriales posteriores y dos pares de setas, uno cerca del margen anterior y otro próximo al margen posterior. Furcas meso y metatorácicas con espinas. Vena anterior del primer par de alas con 29 setas, vena posterior con 25 setas. Tarsos bisegmentados, el segundo segmento tarsal del primer par de patas lleva una uña terminal interna, alargada y fina. Setas y ornamentación del abdomen: I-VII: en la zona lateral de los tergos hay estrías bifurcadas portadoras de microtriquias; en el centro, las microtriquias son escasas y dispuestas entre las setas m (Fig. 15); VIII: presenta estrías bifurcadas y microtriquias distribuidas por toda la superficie; IX: reticulado suavemente, las marcas llevan microtriquias más largas hacia la mitad posterior; X: como el anterior, con escasas microtriquias sobre las setas medias (Fig. 16); márgenes posteriores de los segmentos I-V con peines laterales; VI-VIII con peines completos; las setas de los peines salen directamente del margen, no forman placas (Fig. 15); quetotaxia y distribución de los poros sensoriales en los tergos abdominales I: lleva un par de setas agudas diminutas y un par de poros sensoriales de posición media; dos pares de setas similares cercanas al espriráculo; II: un par de setas y un par de poros de posición media, dos setas sm, cinco-siete dc, un poro en la zona anteroangular, cuatro-seis setas cercanas al margen posterior; III-V: similares al anterior pero con once-trece setas medias dc; VI-VII: con ocho-nueve setas dc; VIII: dos pares de setas medias, cuatro-cinco dc y una pa fuerte; IX: con seis pares de setas y un par de poros sensoriales (Fig. 16); X: con dos pares de setas largas, tres pares pm y un par de poros sensoriales (Fig. 16); XI: un par de setas. Las setas medias de los tergitos II-VIII van aumentando progresivamente de tamaño en sentido posterior. Esternos abdominales reticulados suavemente en la zona central, hacia los lados las estrías se hacen verticales, las marcas llevan escasas microtriquias; esternos II-VI con peines completos, VII incompleto; quetotaxia II: con 2-5 dc, 4 pm y dos pares de “a”; III-VII: 14-20 dc y 6-8 pm.
Medidas. Largo: 143 ± 0,09 ancho: 26 ± 18. Cabeza, largo: 1220 ± 30; ancho: 180 ± 10. Setas cefálicas, I: 13 ± 2; II: 14 y III: 15 ± 1; 5 setas posoculares: i: 14; ii, iii, iv y v: 7. Segmentos antenales, I: 28 (29); II: 35 (28); III: 61 (27); IV: 41 (26); V: 30 (18); VI: 29 (15); VII: 21 (12); VIII: 18 (1); IX: 20 (8). Protórax, largo 148 ± 10; ancho: 252 ± 20. Setas abdominales, IX: seta m: 53; sm: 28; sl: 69; pa: 77; X: m: 63, sl: 66; longitud y separación entre las setas medias: II-III: 28/ 18; IV-V: 35/18; VI: 45/28. VII: 55/ 42 y VIII: 56/ 42.

Macho (Figs. 17-18)
Semejante a la hembra pero se diferencia en los siguientes caracteres: presencia en los esternitos VI a VIII de placas porosas con forma alargada y delgada (Fig. 17) y la superficie del segmento X con numerosas microtriquias (Fig. 18).
Medidas. Largo: 113 ± 0,16; ancho: 29 ± 2; cabeza: largo: 65 ± 8; ancho: 68 ± 9. Segmentos antenales, I: 24 (28); II: 29 (25); III: 53 (23); IV: 35 (23); V: 28 (28); VI: 28 (25); VI: 21 (1); VII: 28 (8); IX: 15 (6). Protórax, largo: 13; ancho: 21. Placas porosas esternales, largo: 14; ancho: 86. Setas medias de los segmentos abdominales, IX: 42; X: 21

Material examinado. ARGENTINA. Jujuy: Huajra, 19-XII-1996, 6♀ 1♂ ex/ Opuntia sulphurea; Tumbaya Grande, 18-XII-2005, 2♀♀ 2♂, ex/ O. sulphurea; 6-XII-1993, 1♀, ex/ Trichocereus atacamensis; Quebrada de Hornillos, 19-XII-1996, 1♀ 1♂ ex/ O. sulphurea; San Pedrito, 07-XII-2006, 3 ♀♀ 3♂, ex/ flores de O. sulphurea; Pinchayoc, 19-XII-1996, 1 ♀ 1♂, ex/ O. sulphurea. Humahuaca, 04-I-2006, 1 ♀ 1♂, ex/ flores de O. sulphurea; Chucalezna, 19-XII-2006, ex/ O. sulphurea, 1♀ 1♂; 06-XII-1993; 1♀ ex/ T. atacamensis; Yavi Chico, 19-X-1995, 1 ♀ ex/ Airampoa soherensii; 21-XI-2007, 2 ♀♀ ex/Mahiueniopsis rossiana; 25-XI-2008, O. sulphurea, 5 ♀ 3♂, 10 larvas; El Cóndor, 21-XI-2007, O. sulphurea, 1♀ Zamar, col. (INBIAL-UNJu). La Rioja, Vinchina, XI-1970, ex/ “flores de jarilla” paratipos de H. sensibilis, 4♀ 2♂; Viana, col. (MLP).

Observaciones
En la Argentina, el género Heterothrips está representado por dos grupos de especies, aquellas que presentan las microtriquias implantadas directamente sobre el margen posterior de los tergos abdominales (H. cacti, H. flavitibia Moulton, H. pastranai Tapia, H. myrceugenellae Gallego, H. pilarae y H. stellae) y las que tienen las microtriquias implantadas sobre un craspedum (H. marginatus Hood y H. moestus De Santis). Heterothrips cacti se distingue de las especies del primer grupo por presentar el margen posterior del tergo VI con una hilera completa de microtriquias, pronoto reticulado y cubierto de setas pequeñas y fuertes, excepto en dos áreas desnudas sublaterales en la mitad posterior, bandas sensoriales de los segmentos antenales III y IV formadas generalmente por dos-tres y tres hileras dorsales respectivamente y tres hileras ventrales de poros, machos con una placa porosa transversal en los esternos abdominales VI-VIII.
Mound & Marullo (1996) establecieron la sinonimia de Heterothrips sensibilis De Santis con H. cacti Hood, considerando que las hembras de ambas especies presentan el margen posterior del tergo VI con una serie completa de setas o peine. Al analizar la descripción original, De Santis indica que el macho de H. sensibilis carece de placas porosas en los esternos abdominales; sin embargo, al observar dos paratipos disponibles de esta especie con microscopio estereoscópico con contraste de fase, se distinguen claramente estas áreas que tienen la misma forma y se presentan en los mismos segmentos que en H. cacti. Por lo antes expuesto, se confirma la sinonimia de H. sensibilis y se considera necesario analizar este carácter en el macho para lograr precisión en la diagnosis.
La morfología general   de la larva II de
H. cacti fue comparada con la larva II de Heterothrips arisameae Hood, la única especie descripta detalladamente hasta el presente por Vance (1974), se distingue de ésta por presentar las setas dorsales espatuladas del cuerpo más cortas y gruesas.

Bioecología
Heterothrips cacti es una especie antófila cuyo ciclo de vida se ajusta estrictamente al período de floración de Opuntia sulphurea, cumple dos generaciones al año en la Prepuna jujeña. En la primera generación (noviembre-enero), la duración de los estados inmaduros es de 45,5 ±2,9 días, mientras que la segunda (febrero-octubre) es de 287 ±3 días (Tabla I). Esta diferencia se debe a que en la primera generación, la mayor duración corresponde a los estados de huevo, larva I y larva II caminante, mientras que en la segunda, la fase quiescente de la larva es la que ocupa casi exclusivamente el total de la duración del desarrollo de los estados inmaduros.

Tabla I. Duración en días de los estados de desarrollo de Heterothrips cacti, criados sobre flores de Opuntia sulphurea.

Los datos biológicos obtenidos en este estudio, complementados con las observaciones de campo, difieren de los considerados por Bailey & Cott (1954) quienes señalan que las especies de Heterothrips cumplirían una sola generación al año.
El ciclo de vida de H. cacti también está correlacionado con la evolución de las flores de su planta hospedadora. Los huevos son puestos en los sépalos y la base de los pétalos de los botones florales de O. sulphurea. Cuando la flor está en estado de botón floral, la larva se ubica en la cara interna de los sépalos, se alimenta de éstos y de la base de los pétalos expuestos. A medida que la flor se abre, se ubica sobre los filamentos de las anteras. En la flor abierta, se produce la muda a larva II; ésta se mueve rápidamente entre los pétalos, lado interno de los sépalos y también sobre las anteras. La flor senescente mantiene poblaciones de larva II caminante hasta que la flor seca cae al suelo, donde transcurre la fase de larva II quiescente.
Hasta el presente, existen pocas referencias sobre los estados de quiescencia
de la familia Heterothripidae. Una de ellas es la obtenida por Bailey & Cott (1954) para H. vitifloridus Bailey & Cott, criada sobre flores de vid silvestre; sin embargo, solamente mencionan que la larva II forma un capullo en el suelo o en los detritos de la planta hospedadora, sin indicar exactamente el tiempo requerido para ambos estados de desarrollo. Izzo et al. (2002) destacan que la larva II de Aulacothrips dictyotus construye un capullo de seda para atravesar los estados de quiescencia debajo de las alas posteriores de Aethalion reticulatum Linnaeus. De Borbón (2010) ilustra los capullos de seda de Heterothrips pilare e indica que la pupación de esta especie transcurre en la hojarasca o suelo, y tendría probablemente dos generaciones al año.
Como se indicó, la larva II de H. cacti presenta dos fases: una caminante y otra quiescente. La primera es muy activa en la búsqueda del alimento, mientras que la quiescente se envuelve en un capullo de seda blanco en el suelo. La pupación de la primera generación ocurre en la segunda mitad del mes de diciembre, momento de máxima floración de O. sulphurea en campo.
Los adultos reinician el ciclo y a diferencia  de  la  generación  anterior  los
estados de huevo, larva I y LII caminante se acortan (Tabla I), mientras que la larva II quiescente ocupa aproximadamente el 97% del total del tiempo de desarrollo de la segunda generación. Antes de entrar en quiescencia, aumentan de grosor por efecto de la cantidad de alimento consumido, lo que le permitirá atravesar el período de interfloración (enero-octubre). La pupación se produce a mediados de octubre y los adultos de la segunda generación emergen cuando se reinicia el período de floración.

Emergencia de los adultos
Los adultos con la coloración oscura definitiva permanecen aproximadamente nueve días quietos dentro del capullo, sin embargo, manifiestan movilidad al ser perturbados; luego salen por una abertura anterior realizada con el estilo de las patas anteriores.
La salida de los adultos fue paulatina y de 15 larvas II quiescentes de la primera generación, emergieron 10 adultos: 7 ♀ y 3 ♂ (66,6 %), mientras que en la segunda generación, de 324 larvas LII quiescentes, emergieron 59 adultos: 40 ♀ y 19♂ (18,21%), desde fines de octubre hasta la primera semana de diciembre. La proporción sexual observada en laboratorio fue de 2:1 y la
longevidad fue de 10 días en las hembras y 13 días en los machos, sin embargo, bajo condiciones ambientales naturales estos valores podrían ser superiores, teniendo en cuenta que durante todos los muestreos se encontraron adultos.
Las especies de tisanópteros que hibernan en el suelo, parecen utilizar la temperatura del mismo como indicador de la emergencia inminente, dado que es la única señal externa que los insectos pueden usar para detectar el arribo de condiciones ambientales más cálidas (Kirk, 1997). Por ejemplo, Taeniothrips inconsequens (Uzel), en California, emerge rápidamente del suelo cuando la temperatura ha excedido 11 ºC a una profundidad de 25 cm por dos-tres días consecutivos (Bailey, 1944).
Kirk (1997) señala que la mortalidad es un factor clave en la dinámica de las poblaciones, pero, cuando la hibernación ocurre en el suelo, es difícil de medir o atribuir a causas particulares. Destaca también que los pocos casos estudiados (referidos a especies que hibernan sobre el suelo) presentan una mortalidad elevada. Por ejemplo, Bailey (1933) registró una mortalidad de adultos del
60% para Caliothrips fasciatus (Pergande) y un 34% de larvas maduras muertas antes de mudar a prepupa.

Incidencia de factores limitantes
El estadio de larva II demostró poseer una alta capacidad de resistencia biológica a las bajas temperaturas y oscuridad, pero estos factores actuaron inhibiendo la aparición de la fase quiescente. Las larvas II caminantes sometidas a las condiciones mencionadas no lograron formar el capullo de seda. Así el 100% de las larvas II caminantes mantenidas a 5º C y 0 hs luz, permanecieron en esta fase durante 6 días, el 80% durante 15 días, el 25 % 35 días y el 5 % 120 días. El grupo de larvas II quiescentes, mantenidas bajo las mismas condiciones, permanecieron vivas durante 150 días pero no llegaron a mudar a prepupa.
También se comprobó que, si a las larvas II quiescentes se les extrae el capullo en los primeros días de este período, reinician la fase caminante pero no se envuelven nuevamente en seda.
Estos resultados preliminares permiten demostrar que existe un determinado
rango de temperatura y fotoperíodo que desencadena el estado de quiescencia y diapausa por el que atraviesa esta especie durante el período entre floraciones.

Enemigos naturales
Se obtuvieron ejemplares de Ceranisus sp. (Hymenoptera: Eulophidae: Entedontinae), endoparasitoide solitario larvi-pupal (Fig. 19). El porcentaje de parasitoidismo fue de un 6% e incidió en larvas de la segunda generación.


Fig. 19. Ceranisus sp. (Hymenoptera: Eulophidae: Entedontinae), parasitoide de Heterothrips cacti; a: larva quiescente sana de Heterothrips cacti; b: larva quiescente parasitoidizada de Heterothrips cacti; c: adulto de Ceranisus sp.

Plantas hospedadoras y distribución de Heterothrips cacti
Se registraron nueve especies de plantas que pertenecen a cuatro familias: Verbenaceae, Fabaceae, Asteraceae y Cactaceae (Tabla II).

Tabla II. Plantas de la Prepuna y Puna de Jujuy donde se registraron larvas y adultos de Heterothrips cacti.

Los adultos de tisanópteros son muy dispersivos y frecuentemente se posan en flores sobre las cuales no cumplen su ciclo de vida. En la familia Heterothripidae, pocos adultos de Heterothrips y Scutothrips han sido recolectados de flores de Asteraceae, Caesalpinaceae y Fabaceae. Sin embargo, la falta de evidencia sobre la presencia de larvas limita la seguridad de que sean verdaderas plantas hospedadoras (Del Claro et al., 1997). Datos biológicos precisos indican que las larvas y los adultos de dos   especies   de   Heterothrips viven en Malpighiaceae: Heterothrips peixotoa Del Claro, Marullo & Mound, en flores de Peixotoa tomentosa (Del Claro et al. 1997) y Heterothrips pilarae de Borbón, en flores de Tricomaria usillo (de Borbón, 2010); también se registraron poblaciones de larvas y adultos de Heterothrips lopezae Retana Salazar en flores de Myrtaceae (Psidium guajaba y Psidium friedrichsthalianum (Retana-Salazar, 2009).
Si se considera el nivel de asociación de H. cacti con las plantas muestreadas en la Prepuna y Puna de Jujuy (Tabla II), se pueden diferenciar dos estrategias de utilización de las plantas: las cactáceas (Opuntia sulphurea, Airampoa soehrensii y Maihueniopsis rossiana) son las plantas en las que la especie cumple todo el ciclo de vida, mientras que se han encontrado adultos en las otras familias, pero su presencia es accidental ya que les sirve de refugio y alimento principalmente en los meses de noviembre y enero.

Fluctuaciones de las poblaciones
La variación numérica de los estados de desarrollo (larva I, larva II caminante y adultos) de H. cacti durante el período de floración de O. sulphurea se ilustra en la fig. 20.


Fig. 20. Fluctuaciones de las poblaciones de Heterothrips cacti durante la temporada de floración 2006-2007 de Opuntia sulphurea var. hildmannii en el paraje San Pedrito (Tilcara, Jujuy).

Los primeros registros de adultos de H. cacti, en su mayoría hembras (14♀/3♂), correspondieron a la primera semana de noviembre, esto coincide con el inicio de la floración de O. sulphurea. En laboratorio, la emergencia de los adultos se produjo 17 días antes, este defasaje se debe al mantenimiento de los individuos bajo condiciones ambientales controladas (22,4 ±4 ºC; HR: 74 ± 12,4 %), mientras que en campo (Prepuna), durante octubre y noviembre, la temperatura promedio es de 16 ºC y la amplitud térmica varía de 1ºC a 34ºC.
Si bien, en campo, se observaron gran cantidad de huevos, no se pudo hacer un registro numérico de los mismos debido a las dificultades ocasionadas por la consistencia mucilaginosa de las flores. A fines de noviembre, la población adulta continúa en aumento y se inicia la eclosión de las larvas.
A medida que progresa la floración de O. sulphurea, se incrementa la población debido fundamentalmente a la presencia de la larva I y la larva II caminante. En enero, el número de flores declina considerablemente, al igual que los estados inmaduros de H. cacti que quedan representados por unas pocas larvas II caminantes, en las últimas flores de la temporada de floración. Se observa que el número de adultos vuelve a ser mayor con respecto a los inmaduros. Los últimos adultos de H. cacti quedan activos un tiempo sobre otras plantas (Tabla II), pero
las hembras no oviponen en las mismas.
La primera generación dura aproximadamente 60 días y en ella se produce un incremento de la población debido a la disponibilidad de flores. Esta situación sería una estrategia para compensar la elevada mortalidad de la segunda generación. En campo, los adultos de la tercera fecha de muestreo estarían integrados por individuos de ambas generaciones.

CONCLUSIONES

Heterothrips cacti es una especie antófila, oligófaga asociada a cactáceas, de amplia distribución en la Prepuna y Puna jujeñas.
Los estados de desarrollo de H. cacti son huevo, larva I, larva II (fase caminante y fase quiescente), prepupa, pupa y adulto.
La biología de H. cacti está correlacionada con la de su planta hospedadora, Opuntia sulphurea, y presenta dos generaciones al año. La primera transcurre desde el inicio de floración hasta floración máxima (noviembre – diciembre) y la segunda entre la época de floración máxima hasta inicio de la floración (diciembre-octubre). Asimismo, el ciclo de vida está asociado con la evolución de la flor de O. sulphurea.

Bajo condiciones controladas de laboratorio, los estados inmaduros de la primera generación duran 45 ± 1.5 días (Temp: 27± 1.5ºC; H.R. 70 ± 8% y fotoperíodo 12 hs luz/12 hs oscuridad) mientras que los de la segunda generación duran: 287 ±3 (Temp: 22 ± 4ºC; H.R. 74 ± 12% y fotoperíodo 12 hs luz/12 hs oscuridad).
El estadio de desarrollo por el que la especie atraviesa el período entre floraciones es larva II quiescente, envuelta en un capullo de seda en el suelo.
A 5 ºC y 0 hs luz se inhibe el estado de quiescencia de H. cacti.
Se registró la incidencia de Ceranisus sp. (Hymenoptera: Eulophidae: Entedontinae), parasitoide larvi-pupal durante la segunda generación de H. cacti.

AGRADECIMIENTOS

Al Dr. Mound, por la confirmación de la identificación de la especie y por las observaciones que permitieron orientar el desarrollo de este trabajo. Al Dr. Kiesling, por la identificación de las cactáceas. A los Ingenieros Químicos Pedro Villagrán y Silvia Blanco del Laboratorio de Microscopía Electrónica LASEM – UNSa -CONICET y al Prof. Félix Ortiz, por la realización de las microfotografías de barrido electrónico. Al Biólogo Mario Alfredo Linares, por la digitalización de las figuras.

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