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Revista de la Sociedad Entomológica Argentina

Print version ISSN 0373-5680

Rev. Soc. Entomol. Argent. vol.70 no.1-2 Mendoza Jan./June 2011

 

TRABAJOS CIENTÍFICOS

Estudio de las asociaciones áfidos-entomófagos sobre Foeniculum vulgare (Umbelliferae) y Conyza bonariensis (Asteraceae) en la región central de Santa Fe, Argentina

Study of the associations of aphids-entomophagous in Foeniculum vulgare (Umbelliferae) and Conyza bonariensis (Asteraceae) in the central region of Santa Fe, Argentina

 

Manfrino, Romina G.* **, César E. Salto* y Leticia Zumoffen* **

* Área Investigación en Agronomía, Grupo Protección Vegetal. Estación Experimental Agropecuaria INTA Rafaela. Ruta Nacional 34, Km 227, Rafaela, Santa Fe; e-mail: rmanfrino@rafaela.inta.gov.ar
** Becaria CONICET

Recibido: 27-XII-2010
Aceptado: 16-V-2011

 


RESUMEN. El objetivo del presente trabajo fue estudiar las asociaciones áfidos-entomófagos en Foeniculum vulgare (Miller) y Conyza bonariensis L, a fin de implementar el Control Biológico Conservativo (CBC) en agroecosistemas de la región central de la provincia de Santa Fe. Se realizaron estudios, a campo, de la entomofauna presente mediante la observación directa de las plantas; las mismas se llevaron a cabo con una frecuencia semanal. En invernáculo, se procedió a la identificación de las especies cuando esta no fue posible a campo. La especie de áfido encontrada fue Hyadaphis foeniculi (Passerini) (Homoptera: Aphididae), colonizando a F. vulgare y se destacó Uroleucon (Lambersius) sp. (Homoptera: Aphididae) enC. bonariensis. Entre los enemigos naturales, se destacaron los parasitoides y depredadores en F.  vulgare y C. bonariensis, respectivamente. Para el estudio de las relaciones áfidos - enemigos naturales, se calcularon los coeficientes de correlación; los valores indicaron una relación entre H. foeniculi y Diaretiella rapae (M’Intosh) (Hymenoptera: Braconidae) (0,63) y entre Uroleucon (Lambersius) sp. y coccinélidos (Coleoptera: Coccinellidae) (0,43). Las especies vegetales estudiadas son muy importantes para mantener los distintos grupos de entomófagos en los agroecosistemas y su utilización en programas de CBC de pulgones plaga es posible, contribuyendo así a reducir las aplicaciones de insecticidas en cultivos.

PALABRAS CLAVE: Control Biológico Conservativo; Agroecosistemas; Foeniculum vulgare; Conyza bonariensis; Santa Fe.

ABSTRACT. The objective of this work was to study the aphids-entomophagous associations in Foeniculum vulgare (Miller) and Conyza bonariensis L. in order to implement Conservative Biological Control (CBC) in agroecosystems of the central region of Santa Fe Province. Direct observation on plants was conducted on a weekly basis, from February to May 2008. The identification of species was carried out in the greenhouse when it was not possible to do it in the field. The aphid species identified on F. vulgare was Hyadaphis foeniculi (Passerini) (Hemiptera: Aphididae), and on C. bonariensis predominated Uroleucon (Lambersius) sp. (Hemiptera: Aphididae). Parasitoids and predators were also important. The relationships between aphids and natural enemies were estimated by correlation analysis. These coefficients indicated a relationship between H. foeniculi and Diaeretiella rapae (M’Intosh) (Hymenoptera: Braconidae) (0.63) and between U. (Lambersius) sp. and coccinellids (Coleoptera: Coccinellidae) (0.43). It was concluded that these plants are very important in order to keep different groups of entomophagous in agroecosystems, and their use in CBC aphid pest programs is possible, helping to reduce insecticide applications in crops.

KEY WORDS. Conservative Biological Control; Agroecosystems; Foeniculum vulgare; Conyza bonariensis; Santa Fe.


 

INTRODUCCIÓN

Los áfidos (Hemiptera: Aphididae) constituyen, para la producción agropecuaria en la República Argentina, una de las principales causas de pérdidas económicas (Delfino, 1983; Botto y Hernández, 1989). Provocan daños al succionar savia, además, producen alteraciones en el crecimiento por la acción tóxica de su saliva y son los responsables de la transmisión del 50% de los virus que afectan los vegetales (Kahan et al., 2006).
Para el control de estos insectos, se recurre al uso de químicos, sin embargo, utilizarlos indiscriminadamente causa efectos secundarios no deseados (Langhof et al., 2003); entre ellos, la reducción o desaparición de organismos benéficos que prestan importantes servicios al ecosistema (aves, mamíferos, artrópodos, etc).
En la mayoría de las regiones de la Argentina, donde la producción de leche y carne son relevantes, la leguminosa más usada es la alfalfa (Medicago sativa L.) (Pordomingo, 1995). Esta es considerada un recurso fundamental para la producción agropecuaria en la región Pampeana (Landis et al.; 2000). Este cultivo es atacado por insectos lepidópteros, homópteros, hemípteros, coleópteros, ortópteros y tisanópteros cuyos daños han aumentado debido al mecanismo de resistencia que desarrollaron frente a los productos químicos (Molinari, 2005). En estudios realizados en Medicago sativa, en la localidad de Rafaela durante los años 2006 y 2007, se registraron entre los insectos fitófagos:  orugas defoliadoras, hemípteros
pentatómidos, coleópteros, y entre los aphididos se citan las especies Acyrthosiphon pisum (Harris), Acyrthosiphon kondoi (Shinji), Aphis craccivora (Koch), Therioaphis trifolii (Monell) y Myzus persicae (Sulzer) como hospedadores habituales del cultivo de alfalfa (Zumoffen et al., en prensa).
La alfalfa, al ser un cultivo plurianual, se comporta como una población relativamente estable para su entomofauna y por lo tanto presenta excelentes condiciones para implementar un Control Natural (Villata, 1993), así que el complejo de insectos plaga puede ser controlado por parasitoides, depredadores y patógenos. Zumoffen et al. (en prensa) registraron, en Medicago sativa, las especies Eriopis connexa (Germar), Coccinella ancoralis (Germar), Harmonia axyridis (L.), Cycloneda sanguinea (L.), Coleomegilla maculata (De Geer), Hippodamia convergens (Guérin), Hyperaspis festiva (Mulsant), Galerita collaris (Dejean), Scymnus argentinicus (Weise), Nabis sp., Chrysoperla externa (Hagen), Geocoris sp., Orius insidiosus (Say), Allograpta exotica (Wiedeman), Cotesia sp., Trichogramma sp. y Podisus nigrispinus (Dallas), formando parte del complejo de insectos benéficos.
Sin embargo, cuando los cultivos anuales o plurianuales no están implantados, ocurren disturbios en los agroecosistemas y los organismos benéficos no encuentran los recursos necesarios para sobrevivir y mantenerse en estos ambientes. La vegetación espontánea que crece en los bordes del cultivo puede cumplir una función clave para la supervivencia y la actividad de los enemigos naturales, ya que ofrece refugio
para la hibernación y recursos alimenticios (Albrecht, 2003; Wäckers, 2004; Asteraki et al., 2004; Wratten et al., 2002).
El Manejo Integrado de Plagas (MIP) pone énfasis en la protección y preservación de los agentes de control natural (Villata & Ayassa, 1994). Entre el conjunto de técnicas que involucra el MIP, se encuentra el Control Biológico Conservativo (CBC) que busca, mediante la manipulación del ambiente, aumentar la fecundidad y la longevidad de los enemigos naturales de las plagas, por lo tanto, es compatible con la sustentabilidad de los sistemas (Barbosa, 1998; Straub & Zinder, 2006).
Para manipular el ambiente de los agroecosistemas, es de gran importancia conocer, de aquellas especies vegetales presentes en los mismos, cuáles son factibles para ser utilizadas en estrategias de control biológico conservativo de pulgones plaga. En la zona central de la provincia de Santa Fe, son escasos los esfuerzos que se han realizado para estudiar estrategias de CBC a pesar de sus evidentes ventajas: economía, sencillez y carencia de efectos colaterales (Barbosa, 1998). Solo se conocen los resultados de las observaciones preliminares en las interacciones planta-fitófagos-enemigos naturales. Se señalan, entre las más importantes por la entomofauna registrada, las especies vegetales: Foeniculum vulgare Miller (Umbelliferae), Sonchus oleraceus (L.) (Asteraceae), Taraxacum officinalis (L.) (Asteraceae), Cardus acanthoides (L.) (Asteraceae), Brassica campestris (L.) (Brassicaceae), Cirsium vulgare (L.) (Asteraceae), Conyza bonariensis L. (Asteraceae), Baccharis pingraea (L.) (Asteraceae), Aster squamatus (Spreng) (Asteraceae) y Ammi majus L. (Umbelliferae) (Salto et al., 1993). En estudios similares, se determinó la importancia de F. vulgare y A. majus como hospedantes de áfidos y enemigos naturales (Beltrame y Salto, 2000; López et al., 2003).
Entre las especies vegetales que aparecen comúnmente asociadas a cultivos de alfalfa, se encuentran Foeniculum vulgare y Conyza bonariensis L., colonizando los bordes de los mismos o los márgenes de los caminos, en
la zona central de la provincia de Santa Fe. Foeniculum vulgare, conocida vulgarmente como “hinojo”, pertenece a la familia de las Umbelíferas. Es una hierba perenne, erecta y aromática; comienza a vegetar en otoño, florece en primavera y verano y fructifica hasta fines de esta estación. En Argentina, se la encuentra desde la provincia de Salta hasta Río Negro. Es muy común en terrenos abandonados, zanjas, vías y terraplenes de ferrocarril, alambrados y praderas de pastoreo. Por otro lado, C. bonariensis, denominada en el lenguaje vulgar como “rama negra”, es una planta herbácea, anual o perenne, pubescente y se incluye en la familia de las asteráceas o compuestas; comienza a vegetar a principios o mediados de primavera y florece en verano. En Argentina, aparece en Jujuy, Salta, San Juan, Córdoba, Santa Fe, Buenos Aires, Río Negro, La Pampa y Entre Ríos. Frecuentemente se la encuentra en suelos fértiles, a orillas de caminos y campos trabajados (Marzocca, 1976).
El objetivo fue estudiar las asociaciones áfidos-entomófagos en F. vulgare y C. bonariensis, y determinar la factibilidad de utilizar estas especies vegetales en los programas de CBC en los agroecosistemas de la región central de la provincia de Santa Fe. El estudio de las relaciones tróficas es importante para predecir y mejorar los sistemas de control biológico en agroecosistemas. Por este motivo, se estudian estas relaciones y la dinámica poblacional de los grupos de insectos.
Debido a la especificidad que caracteriza el grupo de los homópteros, se espera encontrar que las especies de áfidos que colonizan F. vulgare y C. bonariensis sean diferentes de las que se encuentran citadas en el cultivo de Medicago sativa, y por lo tanto no provoquen disturbios en estos agroecosistemas.

MATERIAL Y MÉTODOS

Área de estudio
El área de estudio se encuentra en la región central de la provincia de Santa Fe, perteneciente a la Región Pampeana, en la
Estación Experimental Agropecuaria del INTA Rafaela, situada en la provincia de Santa Fe, departamento Castellanos, a 31° 11’ latitud Sur y 61° 29’ longitud Oeste. El estudio se realizó en el período comprendido entre los meses de febrero y mayo del año 2008.

Estudio en condiciones naturales
Consistió en el recuento e identificación in situ y en forma directa de la entomofauna asociada a F. vulgare y C. bonariensis. Se recorrieron semanalmente 400 m de bordes de un cultivo de alfalfa (M. sativa) y las plantas fueron seleccionadas al azar, para el registro de la entomofauna. En cada observación, se registró la especie taxonómica, el número y estado de desarrollo de los insectos; en tanto se cuantificó la altura y el estado fenológico de las plantas. En total, se analizaron 55 plantas de cada especie vegetal durante el período de estudio (5 plantas de cada especie por fecha de muestreo).
La identificación de los áfidos fue efectuada en base a las claves de Blackman & Eastop (2006). En los casos en que fue necesaria la confirmación taxonómica de las especies de áfidos, se consultó al Doctor Miguel Ángel Delfino, de la Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales de la Universidad Nacional de Córdoba. En el caso de los depredadores, la identificación se realizó en base a Saini, 1984; Saini & Greco, 1992; Saini & Monetti, 1992; y Saini, 1993. Las identificaciones de los parasitoides fueron realizadas por los Doctores Marcos Gerding (Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias, Chile) y Keith Pike (Washington State University, USA). Los ejemplares de referencia están depositados en la Estación Experimental Agropecuaria del INTA Rafaela.

Estudio en invernáculo
Este trabajo se realizó en el invernáculo de la Estación Experimental Agropecuaria de Rafaela, que cuenta con condiciones semicontroladas de humedad y temperatura. Consistió en la recolección de áfidos y parasitoides para lograr su identificación. Se recolectaron del campo, en bandejas plásticas, ejemplares de F. vulgare y
C. bonariensis donde se encontraban establecidas las colonias de áfidos. Una vez trasladadas al invernáculo, se ubicaban las especies vegetales en envases plásticos, transparentes y cilíndricos de 6,5 cm de diámetro y 9,5 cm de longitud, tapados en el extremo superior con una tela blanca (voile), lo que permite la circulación del aire. Fueron mantenidas en los mismos por siete días, ya que desde que el parasitoide adulto coloca el huevo en el interior del pulgón hasta que se puede ver parasitado, transcurren siete días aproximadamente. Ocurrido este período, se registró la presencia de áfidos parasitoidizados y, cuando éste era el caso, se individualizaron y colocaron las momias (capullo en el que se desarrollan los estados inmaduros del parasitoide y que es abandonado por el adulto luego de su emergencia) en microtubos. Por último, cuando se registró la emergencia del parasitoide adulto, se agregó alcohol al 70% y se conservaron el ejemplar y la momia correspondiente para su posterior identificación.

Análisis de datos
El análisis de los resultados se basó en la descripción de las observaciones de las plantas hospederas y de su entomofauna asociada. Los datos se procesaron mediante el programa estadístico SPSS versión 15.0. La información se analizó estadísticamente para cada fecha de muestreo y se establecieron tendencias de las variaciones poblacionales tanto de insectos fitófagos como de entomófagos. Mediante el Test de Mann-Whitney, se analizó la existencia de diferencias significativas en la densidad de áfidos y enemigos naturales entre las diferentes semanas de estudio. Se utilizó el modelo estadístico no paramétrico Kruskal-Wallis y se calcularon los coeficientes de correlación para las relaciones áfidos - enemigos naturales, mediante el índice Spearman`s rho. En todo el análisis estadístico se estableció un nivel de significancia de 0,01.
Las condiciones meteorológicas (temperaturas máximas y mínimas, humedad relativa y precipitaciones diarias)
registradas durante el trabajo se detallan en el Apéndice I, fueron tomadas de la Estación Meteorológica de la Estación Experimental Agropecuaria Rafaela. Para cada una de las variables ambientales, se calcularon los promedios por semana.

RESULTADOS

En F. vulgare, se registró un total 1.832 insectos, de los cuales 841 fueron áfidos y 991 entomófagos. Entre los primeros, la especie que predominó fue Hyadaphis foeniculi (Passerini) (Hemiptera: Aphididae) que se encontró en los estadios de ninfa y adulto (tanto con formas ápteras como aladas). Las colonias se localizaron en las umbelas y, eventualmente, se encontraron ejemplares en los tallos de las plantas. Los enemigos naturales estuvieron representados por cinco especies, de las cuales se destacó Diaeretiella rapae (M’Intosh) (Hymenoptera: Braconidae) (Tabla I), parasitando H. foeniculi. En C. bonariensis, se registró un total de 6.064 insectos; entre ellos, 6.031 individuos correspondieron a áfidos y 33 a entomófagos. Entre los primeros, se destacó la especie Uroleucon (Lambersius) sp.; sus colonias se ubicaban en la parte superior de las plantas, en tallos, hojas e inflorescencias. Se registraron individuos en los estados de ninfa y adulto (tanto ápteros como alados) a lo largo de todo el período de observaciones; se encontró un máximo de 560 áfidos por planta el día 19 de mayo. Se identificó una segunda especie dentro de la Familia Aphididae, Aphis gossypii (Glover), conocido vulgarmente como “pulgón del algodonero”; se presentó de manera ocasional en los muestreos, ya que solamente se registró una colonia de esta especie en la octava semana de observación. Entre los enemigos naturales, se identificaron ocho especies, entre las que se destacan los insectos pertenecientes a la Familia Coccinellidae. El listado de la entomofauna registrada y las abundancias en cada especie vegetal se describe en la Tabla I.

Tabla I. Especies de insectos y abundancias de cada una por fecha de muestreo registrados en F. vulgare y C. bonariensis.

Por otro lado, en observaciones realizadas en M. sativa en la región de estudio durante el año 2008, se registraron las especies de áfidos Acyrthosiphon pisum, A. kondoi, Aphis craccivora, Therioaphis trifolli y Myzus persicae; entre los entomófagos se reconocieron las especies Eriopis connexa, Cycloneda sanguinea, Hippodamia convergens, H. axyridis (Pallas), Scymnus argentinicus individuos pertenecientes a la Familia Syrphidae; y entre los parasitoides se identificaron las especies Aphidius ervi (Haliday), Aphidius sp. y Lysiplebus testaceipes (Cresson) (Zumoffen, datos no publicados).
Del total de enemigos naturales registrados en F. vulgare, el 93,5 % fueron parasitoides, mientras que el 6,5 % correspondieron a depredadores. Entre los depredadores, se destacaron los sírfidos, le siguieron los coccinélidos y por último se encontraron los neurópteros (Tabla I).
En tanto que para C. bonariensis,
el 100% de los enemigos naturales registrados correspondieron al grupo de los depredadores, no se observó parasitoidismo sobre esta especie vegetal.

Variaciones poblacionales
Durante el período de estudio, se evidenciaron variaciones significativas en las poblaciones tanto de áfidos como de entomófagos (Tabla II).

Tabla II. Promedios y desviaciones estándares de áfidos y de enemigos naturales por planta de F. vulgare y C. bonariensis, durante las 11 semanas de estudio.

En F. vulgare, se observó un incremento progresivo en el número de Hyadaphis foeniculi hasta la semana tres del estudio, momento en el que se registró el pico máximo y partir del cual comienza a decrecer el número de fitófagos (Fig. 1 a). Durante las siguientes semanas, se registraron variaciones en ambos grupos de insectos y estas fueron coincidentes, es decir, los incrementos y bajas en número de insectos se sucedieron en las mismas semanas de estudio.

Fig. 1. Variaciones en las densidades poblacionales de áfidos y de enemigos naturales en F. vulgare (a) y C. bonariensis (b), durante las 11 semanas de estudio. Promedios por planta. (Veg.: vegetativo; fructif.: fructificación).

En C. bonariensis, la población de Uroleucon (Lambersius) sp. se incrementó en el transcurso de las semanas de muestreo hasta llegar a un promedio máximo en la semana 10, de 360 áfidos por planta para luego declinar en la última semana (Fig. 1 b). Los depredadores se mantuvieron ausentes durante las primeras siete semanas de observación, a partir de la cual comenzaron a aparecer los entomófagos, los cuales se incrementaron en abundancia hasta alcanzar un máximo de 11 y 12 individuos en las semanas 10 y 11 de observación, respectivamente.

Asociaciones fitófagos-entomófagos
Las poblaciones de enemigos naturales estuvieron relacionadas a las comunidades de áfidos en cada una de las especies vegetales.

Esto se evidenció por los coeficientes de correlación (0,63 entre Hyadaphis foeniculi y Diaretiella rapae y 0,43 entre Uroleucon (Lambersius) sp. y coccinélidos).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Este estudio indica que las especies vegetales F. vulgare y C. bonariensis son factibles de ser utilizadas en los programas de CBC en los agroecosistemas de la región central de la provincia de Santa Fe. Los áfidos registrados sobre las mismas (H. foeniculi y U. (Lambersius) sp.) no son coincidentes con las especies registradas en el cultivo de M. sativa (Zumoffen, datos no publicados; Zumoffen et al., en prensa), por lo tanto, no constituyen un peligro potencial para el cultivo de alfalfa. Se enfatiza la importancia de este gran grupo de insectos como iniciadores de las cadenas tróficas en los agroecosistemas, sirviendo así de sustento al tercer nivel, los entomófagos que son fundamentales para reducir los niveles de insectos plagas y bajar la dependencia de los insecticidas. Entre los entomófagos, comparando las especies que se identificaron en F. vulgare y C. bonariensis con las registradas para M. sativa (Zumoffen, datos no publicados), se concluye que Coccinella ancoralis, Cycloneda sanguinea, Hippodamia axyridis, H. convergens y Eriopis connexa son coincidentes, por lo que se puede afirmar que estos depredadores encuentran los recursos en las hospederas estudiadas para persisitir en los ambientes. Sin embargo, en cuanto a los parasitoides, las especies Aphidius ervi, Aphidius sp. y Lysiplebus testaceipes identificadas en M. sativa no fueron registradas parasitando Hyadaphis foeniculi o Uroleucon (Lambersius) sp., por lo que los resultados obtenidos no permitirían afirmar que las hospederas les brindan a los parasitoides los recursos necesarios para asegurar su supervivencia en los agroecosistemas.
Las especies del género Hyadaphis Kirkaldy se asocian con las umbelíferas. La migración a las plantas de esta Familia ocurre en primavera y colonizan tallos, hojas e inflorescencias (Blackman & Eastop, 2006). Salto & Beltrame (2000) mencionan esta especie de áfido como colonizadora del hinojo. En relación al grupo de los parasitoides, en los trabajos de Salto et al. (1993) y Beltrame & Salto (2000), no se registró este grupo de entomófagos. Sin embargo, López et al. (2003) registran Aphidius colemani Viereck como parásito de Dysaphis apiifolia (Theobald). Altieri & Whitcomb (1979) señalan las especies vegetales pertenecientes a la Familia de las Umbelíferas, como importantes recursos alimenticios para diferentes especies de sírfidos. Los estudios de Salto et al. (1993), Beltrame & Salto (2000) y López et al. (2003) documentan la presencia de sírfidos sobre F. vulgare; y Zumoffen et al. (en prensa) registran A. exotica en M. sativa. Respecto al
Orden Neuroptera, la única cita de registro de individuos pertenecientes a este grupo de enemigos naturales corresponde al trabajo de López et al. (2003), que documentan la presencia de huevos de Chrysopa sp. en el envés de las hojas de F. vulgare. Mientras que para M. sativa, Zumoffen et al. (en prensa) registran Chrysoperla externa.
Por otro lado, Altieri (1992) señala la importancia de la inclusión de plantas fuertemente aromáticas en el manejo de los cultivos múltiples. Estas especies vegetales son capaces de atraer organismos plagas y entomófagos, por lo que, la introducción de F. vulgare en diferentes cultivos podría contribuir al incremento de organismos benéficos en los agroecosistemas.
Respecto a los áfidos identificados en C. bonariensis, lo hallado es coincidente con Salto et al. (1993), ya que estos autores señalan haber encontrado la especie de Uroleucon (Lambersius) sp. colonizando esta especie vegetal. Muchas especies del género Uroleucon Mordvilko viven en las plantas de la familia de las compuestas. En muchas especies, tanto los machos como las hembras son de color verde, en particular los miembros del subgénero Lambersius Olive (Blackman & Eastop, 2006). Teniendo en cuenta las especies citadas por Blackman & Eastop (2006), como colonizadoras de esta especie vegetal, se coincide con estos autores en cuanto a la especie Aphis gossypii, sin embargo, respecto a las especies de Uroleucon estos autores no mencionan U. (Lambersius) sp.
No se localizaron antecedentes que citen especies de este género de áfido como plagas de cultivos en la zona de estudio. Los registros de especies de Uroleucon corresponden a malezas, entre ellas se cita Uroleucon sonchi (L.) sobre Sonchus oleraceus, Uroleucon sp. en Cardus acanthoides y Cirsium vulgare, Uroleucon (Lambersius) sp. en Conyza bonariensis y en Aster squamatus (Salto, et al., 1993).
Dentro de los entomófagos, solo se presentaron sobre Conyza bonariensis los depredadores. Los resultados obtenidos coinciden con los alcanzados por los autores Salto et al. (1993), que encontraron los
coccinélidos como el grupo de depredadores que se destacó sobre esta especie vegetal. En este estudio, los autores mencionan las especies Cycloneda sanguinea e Hippodamia convergens como aquellas que se presentaron en mayor abundancia, alcanzando sus mayores poblaciones en el mes de abril. Se encontró también la especie Eriopis connexa como más abundante, además de las ya mencionadas. Los mayores promedios de coccinélidos se encontraron en mayo, lo que coincide con los mayores promedios de áfidos registrados en este mes (Tabla I). A su vez, estos promedios máximos de insectos concordaron con el final del ciclo de la planta (Fig. 1 b).
En relación a los parasitoides, no se localizaron estudios previos que documenten la existencia de parasitoidismo en áfidos sobre esta especie vegetal. Los resultados de la presente investigación son coincidentes con este hecho, ya que no se observó parasitoidismo durante el período de investigación. Una probable explicación radicaría en que, quizás, la especie de áfido presente en Conyza bonariensis no es apta como huésped. Otra hipótesis que se infiere de este fenómeno es que la especie vegetal puede no servir como atrayente de parasitoides, tal vez porque contiene alguna sustancia que causa repulsión a este grupo de entomófagos; aunque no existen referencias previas que argumenten estas hipótesis.
Teniendo en cuenta que el clima, como resultante de los diferentes componentes meteorológicos actuantes en un determinado agroecosistema, juega un importante papel sobre los procesos vitales de las poblaciones (Clavijo, 1993), se relacionaron las variaciones poblacionales en función de las variables físicas ambientales de temperatura, humedad y precipitaciones (Apéndice I).
En el caso de Hyadaphis foeniculi, el promedio máximo de áfidos por planta registrado el 11 de marzo podría ser explicado en función de las condiciones climáticas, ya que el pico en el número de individuos se produjo luego de que se registraran precipitaciones los días ocho, nueve y diez de marzo; en tanto que el mayor promedio de insectos, para el caso
de los entomófagos, coincide con la mayor temperatura promedio (30.7 ºC), registrada la semana cuatro del estudio que corresponde a la del 18 de marzo. También se relaciona este valor máximo de enemigos naturales con el valor máximo de áfidos medido la semana anterior. Las poblaciones de fitófagos y entomófagos tuvieron un comportamiento similar, se detectaron variaciones en las mismas semanas de estudio para ambos casos. Las diferencias encontradas en el número de individuos, durante los diferentes tiempos de observación, responden a las fluctuaciones naturales que se dan en las poblaciones de insectos.
En Conyza bonariensis, el progresivo incremento en el número de áfidos que se detectó desde el comienzo hacia el final del muestreo estuvo relacionado con el ciclo de vida de la especie vegetal bajo estudio, ya que el mayor promedio de pulgones, medido la semana del 19 de mayo, fue coincidente con la mayor altura promedio registrada para ejemplares en estado de fructificación y dispersión de semillas. Otro factor que pudo haber incidido y favorecido la elevada tasa de multiplicación de áfidos, fueron las escasas precipitaciones registradas durante el mes de mayo (5,2 y 0,5 mm los días 1 y 28 de mayo, respectivamente). Por otro lado, los mayores promedios de coccinélidos, medidos las semanas del 19 y 26 de mayo, coincidieron con el mayor promedio de áfidos medido la semana del 19 de mayo.
Los coeficientes de correlación corroboraron la existencia de asociaciones entre áfidos y entomófagos en Foeniculum vulgare y Conyza bonariensis, por lo que se puede concluir que las poblaciones de Hyadaphis foeniculi y los enemigos naturales y Uroleucon lambersius y coccinélidos estuvieron relacionadas.
Este trabajo representa un nuevo aporte al conocimiento de las asociaciones entre áfidos y entomófagos en F. vulgare y C. bonariensis. Se cita por primera vez la especie Mantispa cincticornis (Banks) sobre F. vulgare y Diaeretiella rapae parasitando Hyadaphis foeniculi, para la región central de la provincia de Santa Fe.
Los áfidos identificados sobre ambas
especies vegetales no constituyen plagas para el cultivo de alfalfa en la zona central de la provincia de Santa Fe y son de importancia para mantener los entomófagos en los ambientes de los agroecosistemas. Por ello, con el objetivo de reducir la incidencia de las plagas en cultivos y proteger a su vez las especies de enemigos naturales que forman parte de los agroecosistemas, debería considerarse la inclusión de estas especies vegetales de crecimiento espontáneo en bordes de cultivos de alfalfa o márgenes de caminos.
Si bien, en el caso de C. bonariensis, la cantidad de enemigos naturales fue baja respecto al número de fitófagos registrados, estos últimos al no constituir plagas para el cultivo estudiado, no provocan disturbios en los agroecosistemas sino que, por el contrario, sirven de sustento a los organismos ubicados en el tercer nivel trófico.
Se concluye que F. vulgare y C. bonariensis son especies vegetales aptas para considerar en el marco de una estrategia de control biológico por conservación. No se comportan como malezas invasivas en los bordes de cultivos de alfalfa de la zona central de la provincia de Santa Fe. Se resalta la importancia de respetar la diversidad de especies vegetales presentes en los bordes de cultivos para mantener los distintos grupos de entomófagos.

Apéndice I. Temperatura máxima, mínima y media (ºC), precipitaciones y humedad relativa registradas en la Estación Experimental Agropecuaria durante el período de estudio.

AGRADECIMIENTOS

Al Dr. Miguel Ángel Delfino, por su colaboración en la identificación de los áfidos. A Marcelo Signorini, por sus contribuciones.

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