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Revista de la Sociedad Entomológica Argentina

Print version ISSN 0373-5680

Rev. Soc. Entomol. Argent. vol.71 no.3-4 Mendoza Dec. 2012

 

TRABAJOS CIENTÍFICOS

Ensamble peridomiciliario de carábidos (Coleoptera: Carabidae) en un talar del sudeste bonaerense, Argentina.

Peridomestic ground beetle assemblage (Coleoptera: Carabidae) in a Celtis tala forest from southeastern Buenos Aires, Argentina.

 

Castro, Adela V., Darío P. Porrini y Armando C. Cicchino

CONICET. GENEBSO - Laboratorio de Artrópodos, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3350, 7600 Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina. E-mail: adelamdp@gmail.com

Recibido: 16-VI-2012;
Aceptado:
25-IX-2012

 


RESUMEN. Nuestro objetivo fue conocer la diversidad de carábidos en un área peridomiciliaria del talar de Laguna Nahuel Rucá, Mar Chiquita. Realizamos un inventario de las especies, comparamos la variación estacional en la diversidad alfa acumulada, la estructura del ensamble y los grupos funcionales. En el año de muestreo (marzo 2008-marzo 2009), capturamos 2.588 individuos distribuidos en 63 especies, que representaron el 84-93% de la riqueza estimada. La riqueza específica fue mayor en primavera y verano, en relación a otoño e invierno (p<0,05). Argutoridius bonariensis (Dejean) y Pachymorphus striatulus (Fabricius) representaron el 47% del total de individuos y dominaron en todas las estaciones. En referencia al trofismo, los zoófagos representaron más del 50% del ensamble en todas las estaciones; los fitófagos y omnívoros mantuvieron bajos porcentajes en los meses fríos (<10%), los primeros alcanzaron el máximo en primavera (20%) y los últimos en verano (34%). En cuanto a las preferencias de humedad del hábitat, los mesófilos conformaron más del 70% del ensamble; los hidrófilos y los xerófilos, menos del 20%. Discutimos la alta diversidad de carábidos que transitan a través del talar y sus ambientes modificados, y la influencia que estos pueden ejercer sobre la composición y la estructura del ensamble.

PALABRAS CLAVE. Coleópteros; Celtis tala; Biodiversidad; Buenos Aires; América del Sur.

ABSTRACT.   Our  purpose  was  to  perform  a  research  on  the peridomestic carabid diversity in a Celtis tala Guillies ex Planch forest, at Laguna Nahuel Rucá, Mar Chiquita district. A species inventory and the comparison of the seasonal variation of cumulative species richness, as well as community structure and functional groups were carried out. During one year (March 2008-March 2009), 2588 carabids belonging to 63 species were collected, representing the 84%-93% of the estimated richness. Cumulative species richness during spring and summer was higher than in autumn and winter (p<0.05). Two species, Argutoridius bonariensis (Dejean) and Pachymorphus striatulus (Fabricius), represented a total of 47% of captures and were dominant in all seasons. Concerning trophic guilds, zoophagous represented more than 50% of the assemblage in all seasons, while phytophagous and omnivorous remained at low percentages in autumn-winter (<10%); the former reached a peak in spring (20%), and the latter in summer (34%). Regarding humidity affinities, mesophilous species conformed more than 70% of the assemblage and hygrophilous and xerophilous reached less than 20%. We discuss the probable causes of such higher carabid diversity wandering through the talar stand and their simplified surroundings, as well as the influence that these factors exert on composition and structure of the ground beetle assemblage.

KEY WORDS. Carabids; Celtis tala; Biodiversity; South America.


 

INTRODUCCIÓN

Los pastizales conforman el paisaje predominante y original que aún persiste entre las grandes extensiones de áreas cultivadas en la provincia de Buenos Aires. Pero a través de estos paisajes continuos, emergen diversos parches de bosque autóctono: los bosques xerófilos de tala (Celtis tala Guillies ex Planch), especie dominante que puede estar asociada a otras especies arbóreas. Se distribuyen desde San Nicolás de Los Arroyos, bordeando los límites ribereños de la provincia, hasta el sur de la costa atlántica (Torres Robles & Tur, 2006). Los talares responden a características fundamentalmente edáficas (Cabrera, 1971), dado que su crecimiento se ve favorecido en suelos con buen drenaje, sueltos y permeables, como por ejemplo los antiguos depósitos de conchilla y, en el extremo sur de su distribución, sobre las dunas maduras y vegetadas (Torres Robles & Tur, 2006; Haene, 2006). Los parches más australes de tala aparecen en los bordes altos de la Laguna de Los Padres, en Mar del Plata (Haene, 2006) y hasta se han registrado individuos aislados en la localidad de Necochea (Deschamps et al., 2003). No obstante, el talar austral en mejor estado de conservación se encuentra en Mar Chiquita (Torres Robles & Tur, 2006; Haene, 2006; Moschione, 2006), en una propiedad privada que forma parte del Refugio de Vida Silvestre Provincial, zona buffer de la Reserva Provincial y de Biósfera "Parque Atlántico Mar Chiquito" (Maceira et al., 2005).
Los talares ofrecen refugio y hábitat particulares para la fauna silvestre. Farina
(2006) registró 32 especies de insectos entre coleópteros, lepidópteros, himenópteros y hemípteros que viven estrechamente relacionadas a ese ambiente, y demostró que estos bosques actúan a modo de corredor biológico, a través del cual se dispersan elementos tropicales hasta el final de su distribución. En referencia a los coleópteros, en particular a la familia Carabidae, su fauna también ha sido relevada en detalle en las asociaciones de tala de Laguna de Los Padres (Cicchino, 2006a) y en el talar de Mar Chiquita (Cicchino, 2005, 2006b). En Argentina, hay citadas al menos 683 especies de carábidos (Roig-Juñent, 1998), de las cuales 352 existen en la provincia de Buenos Aires (Cicchino et al., 2010a). Los carábidos son valorados por su alta diversidad, abundancia, distribución y, en consecuencia, por su papel funcional en los ecosistemas naturales y modificados (Marasas et al., 2001, 2010; Paleologos et al., 2008). Por esto, la presencia de mosaicos de parches verdes, en los que puedan encontrar refugio, es vital para favorecer la colonización y/o recolonización de los campos adyacentes de labor y producción pecuaria extensiva (Carmona & Landis, 1999; Cicchino, 2006b; Marasas et al., 2010).
A pesar de la importancia de los talares como reservorios de biodiversidad, las actividades humanas como la agricultura, el sobrepastoreo, la urbanización, el uso de herbicidas y pesticidas, y la introducción de especies exóticas conforman factores de disturbio de los bosques y sus comunidades asociadas (Torres Robles & Tur, 2006). A su vez, es frecuente que los estudios de
biodiversidad se enfoquen principalmente en los sistemas naturales o seminaturales, sin considerar los sistemas agrícolas o humanos, como los campos cultivados, los asentamientos urbanos y sus infraestructuras asociadas, ya que se presuponen pobres en diversidad (Moonen & Bàrberi, 2008). Por estos motivos, nuestro objetivo fue realizar un monitoreo de la diversidad de carábidos a pequeña escala, en un área peridomiciliaria del talar de Laguna Nahuel Rucá (Mar Chiquita), un sector bajo la influencia de actividades humanas en un establecimiento pecuario con características típicas de cualquier establecimiento rural de la región y a la vez únicas debido a la influencia del talar. Particularmente, nos propusimos realizar un inventario de las especies y comparar la variación estacional de la diversidad alfa acumulada, la estructura del ensamble y los grupos funcionales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El estudio se focalizó en uno de los talares más australes de la región, en Laguna Nahuel Rucá (37º37' S, 57º25' O); este pertenece a una propiedad privada que forma parte del Refugio de Vida Silvestre Provincial (Maceira et al., 2005), en el sudeste de la provincia de Buenos Aires. El área está inscripta en la región pampeana y pertenece a la zona templada con influencia oceánica. La temperatura media anual oscila entre 12,9 ºC y 15 ºC, la humedad relativa media anual es de 80% y el rango de precipitación media anual varía entre 578 mm y 1.200 mm (Reta et al., 2001). En este contexto, se localiza nuestro sitio de muestreo, más específicamente dentro de un radio de 100 m, circundante a un casco de estancia de uso esporádico (ver Figs. 1-2). Las actividades dentro del sitio son propias del quehacer cotidiano y vinculadas a un emprendimiento ecoturístico (cortes de césped, organización de eventos, visita de grupos turísticos o de estudio). El casco está rodeado por un parque forestado con árboles autóctonos y locales, por ejemplo, Celtis tala, Salix humboldtiana Willd, Butia yatay (Mart.) Becc., Manihot grahamii (Hook); y exóticos como: Ligustrum lucidum W. T. Aiton, Ligustrum sinensis Lour, Ilex aquifolium L., Cupresus sp., Eucalyptus sp., Wisteria sinensis (Sims) Sweet, Populus nigra L., Salix sp., Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl., Prunus domestica L., entre otras. El sitio está ubicado en el margen noreste de un talar centenario de aproximadamente 15 ha de extensión, linda con un cultivo forrajero cíclico de 4 ha y está rodeado por potreros de pastoreo estacional.


Fig. 1: Área de estudio. 1, talar de Laguna Nahuel Rucá


Fig. 2: Área de estudio. 2, parque con edificaciones, circundado por el talar (al fondo).

Muestreo de la fauna de carábidos. Con el fin de capturar la máxima diversidad, establecimos tres transectas de muestreo sobre los bordes de la alambrada, dado que los bordes capturan las especies en tránsito entre dos hábitats adyacentes, albergan poblaciones viables de carábidos que tienen el potencial de regenerar los sitios disturbados con los que limitan (Magura & Tóthmérész, 1997; Magura et al., 2001) y conforman los corredores verdes a través del cual se dispersan numerosas especies (Beier & Noss, 1998). A su vez, con esta disposición procuramos disminuir los disturbios que pudieran ocasionar pérdidas de las trampas y del material entomológico, como ocurre con los cortes periódicos de césped. Por lo tanto, las transectas se localizaron en los bordes del talar-parque, talar-cultivo y parque-potrero. Cada transecta consistió en 15 trampas de caída o "pitfall" de captura continua, separadas a una distancia de 5 m entre sí, cuyo contenido fue colectado y reemplazado quincenalmente. La distancia entre las transectas fue de al menos 40 m. Las trampas consistieron en envases plásticos de 11 cm de diámetro y 12 cm de profundidad, con una capacidad de 850 ml y fueron enterradas con su boca a 1-2 cm por debajo de la superficie del suelo. Contenían aproximadamente 400 ml de una solución compuesta por 200 g de sulfito de sodio, 200 ml de formol y 25 ml de detergente doméstico, disueltas en 10 l de agua. Las trampas fueron cubiertas parcialmente con elementos endógenos del sistema para disminuir la desecación por insolación y la caída de agua de lluvia o de hojarasca en su interior. Los carábidos fueron separados y conservados en una solución al 70/30 v/v de alcohol etílico 96ºy ácido acético al 5%, posteriormente fueron determinados hasta nivel de especie por el Dr. Armando C. Cicchino. Los ejemplares de referencia de las especies estudiadas fueron depositados en la colección entomológica M.M.P.E. del Museo Municipal de Ciencias Naturales Lorenzo Scaglia, Mar del Plata, Argentina.
Los datos provenientes de las capturas de las trampas de caída representan la intensidad de la actividad de los artrópodos colectados y la información provista nos permite un respetable acercamiento a variables tales como la "densidad-actividad" y la estructura de dominancia o "actividad-dominancia", en
términos de Adis (2002). El total de capturas en las trampas de caída ha demostrado ser un buen predictor de la importancia cuantitativa de las especies, sobretodo para aquellas de tamaños medianos a grandes (Loreau, 1992). Este método es la única alternativa eficiente en relevamientos en los cuales el objetivo se circunscribe a la idea de realizar un inventario cualitativo y comparación de ensambles, siempre que se interpreten los resultados desde la idiosincrasia biológica de cada especie (Spence & Niëmela, 1994). El período estudiado abarcó desde el 21 de marzo de 2008 al 22 de marzo de 2009. Este período se caracterizó por un marcado patrón de déficit de precipitaciones en gran parte de la región húmeda y semihúmeda de la Argentina, fenómeno asociado a la presencia de una fase fría o Niña del evento El Niño-Oscilación del Sur (ENOS). En la localidad de Mar del Plata, durante el transcurso del muestreo, los mínimos valores de precipitación registrados se encuentran entre los más bajos del período 1961-2008 (S.M.N., 2008; S.M.N., 2009).

Análisis de datos

a) Inventario de las especies. La riqueza específica de carábidos, en función del esfuerzo de muestreo realizado en el transcurso de un año, fue calculada a partir de la función de riqueza esperada (Mau Tau). Se utilizaron seis estimadores no paramétricos de la riqueza específica (Colwell & Coddington, 1994), cuatro basados en la incidencia (ICE, Jack1, Jack2 y Chao2) y dos basados en la abundancia (ACE y Chao1). Estos estimadores se basan en conjuntos de datos de presencia/ ausencia de las especies (incidencia), o de abundancias; difieren entre sí por la manera en que consideran las especies raras y han demostrado un buen desempeño en la evaluación de la riqueza específica en otros trabajos, dada la estabilidad general en las formas de las curvas de acumulación (Chazdon et al., 1998; Basualdo, 2011, Gotelli & Colwell, 2011). Chao1 y Chao2 son estimadores robustos de la riqueza específica mínima, asumen que no se espera encontrar ninguna especie adicional cuando todas las especies en la muestra están representadas por al menos dos individuos (o muestras); ACE e ICE están basados en la estimación de la cobertura del muestreo (o esfuerzo de muestreo); Jack1 depende solo de los únicos (especies capturadas en una sola muestra), mientras que Jack2 depende de los únicos y los duplicados (especies capturadas en exactamente dos muestras). Idealmente, un estimador debería ser insesgado (no sobrestima ni subestima la riqueza asintótica de especies), preciso (las muestras replicadas del mismo ensamble producen estimaciones similares) y eficiente (necesita un número relativamente pequeño de individuos o muestras) (Gotelli & Colwell, 2011). No obstante, la forma de las curvas de riqueza estimada manifiesta variaciones relacionadas con cada grupo de organismos en particular, por lo cual discutiremos estos comportamientos en función de los datos analizados y de los criterios cuantitativos propuestos por Basualdo (2011), que se encuentran detalladamente explicados en su trabajo: tamaño de la submuestra requerido para estimar la riqueza observada total, invariabilidad del tamaño de dicha submuestra y ausencia de comportamiento errático en la forma de la curva (estabilidad). Los estimadores fueron calificados del 1 al 4 (1 a 2, para los de abundancias), de acuerdo con su comportamiento decreciente dentro de cada criterio de evaluación. El puntaje final de cada estimador fue obtenido a partir de la suma de dichos valores para establecer un ranking de desempeño; de este modo, un puntaje bajo implica un buen desempeño y un puntaje alto, lo contrario. También, calculamos el número de singletones (especies representadas por sólo un individuo) y dobletones (especies representadas por solo dos individuos). La completitud del inventario fue medida como el porcentaje de las especies observadas sobre el número total de las especies predichas por los estimadores. El programa EstimateS versión 8.2.0 (Colwell, 2011) fue utilizado para calcular la función Mau Tau y los estimadores no paramétricos, operando a partir de 200 iteraciones con aleatorización sin reemplazo.

b) Diversidad alfa acumulada. La diversidad alfa acumulada es la riqueza o la suma de las especies encontradas entre dos límites de tiempo (Halffter & Moreno, 2005). En este caso, establecimos que las unidades mínimas de tiempo se corresponden con cada estación del año y analizamos los datos de las tres transectas en conjunto. Las comparaciones entre los valores de diversidad alfa acumulada para las cuatro estaciones del año se realizaron mediante la construcción de curvas de rarefacción basadas en individuos (Colwell et al., 2004). La significancia estadística (P < 0,05), para la diferencia en la riqueza de especies entre las estaciones, fue evaluada mediante la comparación de los límites de los intervalos de confianza del 95% en un punto con el mismo número de individuos en las curvas de rarefacción (Gotelli & Colwell, 2011). El análisis se realizó mediante el programa EcoSim versión 7.71 (Gotelli & Entsminger, 2006).

c)  Estructura del ensamble. El análisis de la estructura de dominancia de los ensambles de Carabidae de cada estación, se realizó mediante gráficos de rango- abundancia (Magurran & Henderson, 2011) Para cada estación del año, en el eje y se graficó la abundancia relativa de cada especie transformada por el log10(pi), en el eje x se ubicaron las especies ordenadas de mayor a menor según su abundancia; pi es la abundancia relativa de la especie i y S es el número total de especies registradas en el ensamble.
El programa R versión 2.13.2 (Bates et al., 2008) se utilizó para calcular el índice de entropía de Shannon (H'= -ΣSi=1 pi ln pi) para cada estación y los intervalos de confianza del 95%. La entropía indica el grado de incertidumbre de la identidad de una especie seleccionada al azar dentro de una muestra. También se estimó el número efectivo de especies o "diversidad verdadera", a partir de la transformación del índice de Shannon: 1D= exp(H'). Los fundamentos matemáticos se encuentran detalladamente explicados en el trabajo de Jost (2006). Las unidades de medición de D equivalen a la diversidad que tendría un ensamble virtual integrado por i especies igualmente comunes (p1=p2=p3... =PS). Esta unidad, a su vez, permite comparar la magnitud de la diferencia en la diversidad de dos o más ensambles, independientemente de la significancia estadística. Es decir, si el ensamble A tiene una diversidad DA mayor que la diversidad DB del ensamble B, entonces el ensamble A tendrá DA/DB más diversidad que el ensamble B (Moreno et al., 2011).

d)   Grupos funcionales. Los grupos funcionales se definieron por las preferencias de humedad del hábitat y por la dieta de los adultos, con base en la bibliografía previa (Reichardt, 1977; Cicchino et al., 2003; Cicchino,  2005,  2006b,  2007;  Cicchino & Farina, 2005, 2007a, 2007b; Sorensen, 2006; Turienzo, 2006; Marasas et al., 2010). Cada especie de carábido fue asignada a un grupo. Las preferencias de humedad en cada especie fueron clasificadas como: 1) hidrófila: aquella especie que frecuenta hábitats muy húmedos, cercanos a cuerpos de agua, 2) mesófila: frecuente en hábitats con alta variación en la humedad edáfica, cercanos o alejados a cuerpos de agua y 3) xerófila: frecuente en hábitats muy abiertos y con niveles de humedad ambiental y edáfica bajos o muy bajos. La clasificación según la dieta fue categorizada como: 1) zoófagos, 2) fitófagos y 3) omnívoros. Generalmente, los carábidos son considerados como predadores polífagos, sin embargo, la alimentación principal a partir de semillas u otras partes de la planta se ha desarrollado evolutivamente en dos tribus: Zabrini y Harpalini (Kotze et al., 2011); pero, a partir del análisis de la morfología de las piezas bucales (Brandmayr et al., 2005), es probable que este hábito alimenticio también se haya desarrollado parcialmente en las Pterostichini del género Metius Curtis, que son básicamente depredadoras pero con fuertes tendencias al omnivorismo (Cicchino & Farina, 2010). Del mismo modo, entre las Harpalini, probablemente hay numerosas especies del género Bradycellus Erichson que son primariamente fitófagas en la primavera y, a la vez, adoptan un comportamiento zoófago el resto del año (Cicchino & Farina, 2010). Por estos motivos, el criterio que seguimos fue incluir todas las especies de la tribu Harpalini dentro del gremio de los fitófagos, salvo Bradycellus spp. Los géneros Bradycellus y Metius fueron clasificados como omnívoros, mientras que los restantes carábidos se clasificaron como zoófagos.

RESULTADOS

a) Inventario de las especies. En el transcurso del año de muestreo, se registraron un total de 2.588 individuos y 63 especies de carábidos, distribuidos en 34 géneros y 15 tribus (ver Anexo). El nivel de inventario alcanzado osciló entre el 84-93%, de acuerdo con los valores de riqueza de especies estimados (ver Fig. 3 y Tabla I). Los estimadores ICE y Jack1 mostraron el mejor desempeño general entre los basados en la incidencia. Ambos presentaron muy buena estabilidad en la forma de la curva y en la invariabilidad del tamaño de la submuestra requerida para la estimación de la riqueza observada (Sobs), aunque Jack1 obtuvo el valor más grande en cuanto al tamaño de esta submuestra. El comportamiento de la curva generada por Jack2 fue similar al de ICE y fue el que alcanzó el valor de riqueza observada con el menor tamaño muestral.

Tabla I: Criterios cuantitativos de evaluación de los estimadores. Los valores entre paréntesis indican el ranking de los estimadores según su desempeño en cada criterio. Estos valores fueron sumados para obtener el puntaje de desempeño general de cada estimador. Se muestran la riqueza de especies observada y estimada, singletones, doubletones y el nivel de inventario (completitud) alcanzado para un sector peridomiciliario, muestreado con trampas de caída, en el talar de Laguna Nahuel Rucá, Buenos Aires.


Fig. 3. a) Curvas de los estimadores basados en la incidencia (ICE, Chao2, Jack1 y Jack2), b) curvas de los estimadores basados en la abundancia (ACE y Chao1). El esfuerzo de muestreo fue calculado como el producto de las 45 trampas de caída x el número de quincenas en que estuvieron activas. Sobs= riqueza observada.

En cambio, Chao2 mostró un desempeño pobre en relación a los demás. En cuanto a los estimadores basados en la abundancia, ambos alcanzaron el valor de riqueza observada con un tamaño de submuestra similar, pero ACE reveló un patrón más estable y constante en la forma de la curva. Por otro lado, se registraron 10 singletones: Brachinus immarginatus, Ega montevidiensis, Lebia securigera, Loxandrus aoudouini, Bembidion (Notaphus) fischeri, Oodinus sp. Nº2, Paratachys laevigatus, Selenophorus anceps, Semiclivina platensis y Selenophorus (Celiamorphus) sp. Nº1 y siete dobletones: Argutoridius sp. Nº2, Brachinus cfr. genicularis, Dromius negrei, Feroniola montevideana, Loxandrus irinus, Bembidion (Nothonepha) pallideguttula y Semiclivina parvula (ver Anexo).

b) Diversidad alfa acumulada. El número de individuos recolectados varió de acuerdo con la estación considerada, registramos: 706 individuos en otoño, 432 en invierno, 865 en primavera y 585 en verano. El análisis de rarefacción, en el punto de 432 individuos, indicó que la riqueza específica del otoño fue igual a 27, con intervalos de confianza del 95% que variaron entre 23-30; esto indica que no hay diferencias significativas con la riqueza en invierno (27 especies). Por otra parte, el número de especies en primavera y verano fue similar entre ellas en ese punto, pero difirió significativamente de los valores de otoño e invierno. La riqueza en primavera mostró un valor de 38 especies (siendo 34-42 los límites del intervalo de confianza del 95%) y en verano el valor fue igual a 43 (comprendido dentro del intervalo 40-46).

c) Estructura de dominancia. Dos especies, Argutoridius bonariensis (ver Fig. 7) y Pachymorphus striatulus (ver Fig. 8), representaron el 47% del total de individuos capturados en el transcurso del año. A partir de las curvas de rango-abundancia, se observó que ambas fueron marcadamente dominantes en todas las estaciones (ver Fig. 4). Constituyeron el 36% y el 55% de los individuos capturados en otoño e invierno respectivamente, el 40% en primavera y el 30% en verano; compartieron la dominancia con Metius caudatus (ver Fig. 9) (17%) en esta última estación (ver Fig. 4). Hubo especies cuyas capturas fueron abundantes en el ensamble de una estación y estuvieron muy poco representadas en las otras: Plagioplatys vagans representó el 13% de las capturas en otoño, ocupó el tercer lugar entre las especies dominantes del ensamble, no obstante, en verano apenas superó el 1%, y llegó a mostrar valores inferiores al 0,4% en invierno y primavera. Otro caso fue el de Rhytidognathus sp. nov., que alcanzó valores de 2,8% (otoño), 4,6% (invierno), 1,5% (primavera) y no fue capturado en verano. El gráfico de rango-abundancia muestra que los ensambles de los meses cálidos se caracterizaron por una mayor equitatividad en las abundancias de las especies. Los índices de Shannon no mostraron diferencias estadísticamente significativas entre las estaciones. Sin embargo, el número efectivo de especies en las estaciones cálidas mostró que estos ensambles poseen una diversidad de especies mayor a la de las estaciones frías, en valores que superan el doble de la diversidad de estas últimas (ver Tabla II).


Fig. 4. Rango-abundancia de los ensambles de Carabidae estudiados en las cuatro estaciones. La abundancia relativa de las especies (ni/N) fue representada en escala logarítmica versus el rango ordenado en abundancia decreciente. Para simplificar la lectura del gráfico, sólo se indicaron con una letra mayúscula las especies que figuraron entre las seis más abundantes en al menos una estación. A: Argutoridius bonariensis; B: Pachymorphus striatulus; C: Plagioplatys vagans; D: Rhytidognathus n. sp.; E: Paranortes cordicollis; F: Metius caudatus; G: Loxandrus simplex; H: Loxandrus planicollis; I: Anisostichus posticus; J: Pelmatellus n. sp. Nº1; K: Bradycellus viduus; L: Metius circumfusus; M: Scarites anthracinus; N: Notiobia cupripennis.


Figs. 7-9. Especies dominantes del ensamble total de carábidos en el peridomicilio del talar de Laguna Nahuel Rucá. 7, Argutoridius bonariensis; 8, Pachymorphus striatulus; 9, Metius caudatus. La escala equivale a 5 mm.

Tabla II: Medidas de diversidad. H' es el índice de Shannon, ICH indica los intervalos de confianza del 95%. La columna exp(H') indica la diversidad verdadera en número efectivo de especies.

d) Grupos funcionales. (ver Fig. 5) Los zoófagos constituyeron el gremio trófico más abundante en los ensambles de todas las estaciones: representaron más del 90% de los individuos en otoño e invierno, mientras que en los meses cálidos el porcentaje varió entre el 52% y el 65%. El gremio de los fitófagos se mantuvo bajo en otoño e invierno, pero incrementó en primavera y verano, y representó casi el 20% del ensamble en primavera. Los omnívoros mostraron un patrón de variación similar a estos últimos y constituyeron hasta el 34% de los individuos en verano. En referencia a los grupos funcionales basados en las preferencias de humedad del hábitat, más del 70% de los individuos pertenecieron a la categoría de los mesófilos en todas las estaciones del año. Los hidrófilos oscilaron entre el 12% y el 16% en todo el año, salvo en otoño (5,7%). Los xerófilos representaron entre el 10% y el 15% del ensamble, excepto en invierno, que alcanzaron el 5,5% (ver Fig. 6).


Fig. 5. Porcentajes de grupos tróficos de Carabidae en distintas estaciones del año.


Fig. 6. Porcentajes de grupos funcionales de Carabidae según las preferencias de humedad del hábitat, en distintas estaciones del año.

DISCUSIÓN

a) Inventario de las especies.
El número y la identidad de las especies de una comunidad dependen del pool regional y de la historia evolutiva biológica y geológica. Entre el pool regional y el ensamble local hay una serie de filtros a distintos niveles de escala espaciotemporal, que determinan que en un lugar específico existan algunas especies del pool y en otras
no (Halffter & Moreno, 2005). En el ambiente peridomicialiario del talar de Laguna Nahuel Rucá, se registraron 63 especies que representan el 84-93% de la riqueza estimada para un ciclo anual, destacado por el intenso fenómeno La Niña 2008-2009. Muchas especies de coleópteros adquieren la capacidad de sobrevivir durante los períodos más secos de "La Niña" mediante la drástica reducción de sus poblaciones, en las cuales los adultos se refugian en galerías, anfractuosidades o cavidades subterrá neas y se alimentan de los recursos que permanecen disponibles (Larrain et al., 2001). Consideramos que el inventario de especies realizado con trampas de caída, es razonablemente completo en comparación con las 78 especies registradas en los talares de Laguna Nahuel Rucá (Cicchino, 2006b), cuyo estudio abarcó distintos ambientes y un esfuerzo de muestreo mayor. Por otra parte, entre los estimadores basados en la incidencia, los que mostraron mejor desempeño general para el análisis del conjunto de datos a nivel específico fueron Jack1 e ICE; Jack1 fue el más destacado por su precisión. Estos resultados coinciden con los hallados por Basualdo (2011) y Chazdon et al. (1998), quienes resaltan la actuación de ICE y Jack1. El primero también ha probado ser un estimador robusto para sitios con alta riqueza de especies, de hecho, cuando ICE falla, también suelen fallar los demás estimadores; como en los casos en que al incrementar el esfuerzo de muestreo el número de especies raras aún permanece elevado (Chazdon et al., 1998). Entre los que se basan en abundancias, ACE y Chao1 se revelaron como buenas herramientas de estimación, no obstante, ACE resaltó por su robustez.
A partir de este relevamiento, recolectamos 11 especies que no habían sido citadas previamente para los talares del sudeste bonaerense: Bradycellus sp. Nº1, Bradycellus sp. Nº7, Bradycellus ruficollis, Pelmatellus egenus, Paramecus cylindricus, Tetragonoderus aeneus, Adrimus irideus, Brachinus cfr. genicularis, Lebia securigera, Oodinus sp. Nº2 y Selenophorus (Celiamorphus) sp. Nº1.

b) Diversidad alfa acumulada.
La diversidad de carábidos es superior en las estaciones cálidas respecto de las frías, supera el doble de su magnitud. Estos resultados pueden explicarse si consideramos que los patrones de actividad de los insectos dependen de la historia de vida de cada especie, la cual es influenciada por factores como la temperatura, la humedad y/o la duración del día. La temperatura, por ejemplo, determina la actividad reproductiva de los adultos (Wolda, 1988). A este respecto, Thiele (1975) ha descripto la influencia de los períodos cortos de luz en combinación con temperaturas próximas a los 15ºC (condiciones que refieren al otoño) sobre el desarrollo gonadal de Pterostichus melanarius (Illiger), y reveló que durante la dormancia invernal el desarrollo se detiene para ser reiniciado en la primavera, estación en la cual ocurre el acopio de nutrientes y la reproducción. Los distintos modos de vida y el hábitat de cada especie también influyen sobre sus ciclos vitales, por ejemplo, las especies riparias no presentan patrones estrictos de dormancia debido a la característica fluctuante del ambiente en el que viven; mientras que las fosoriales dependen de niveles de humedad edáficos determinados para la supervivencia de sus huevos y larvas (Stork & Paarman, 1992). Si bien los ciclos de vida son particulares en cada especie y, a la fecha, es poco lo que se conoce sobre la biología de los carábidos regionales, se puede presumir que la elevada diversidad registrada en primavera y verano se debe al comportamiento de forrajeo y reproducción de gran parte de las especies que en los meses fríos reducen su actividad o entran en dormancia. De todos modos, cabe destacar que no son pocos los casos en los que el patrón fenológico puede ser inverso, como en Argutoridius bonariensis, Paranortes cordicollis (Cicchino et al., 2005), Loxandrus planicollis y L. simplex (ver resultados parciales de la fenología en Castro et al., 2010 y la Fig. 4) cuya densidad-actividad más alta ha sido registrada en junio y julio. Este comportamiento se revela en la estructura de abundancias relativas de los ensambles de otoño e invierno, en el cual estas especies se destacan por sobre las demás. Otro ejemplo es Rhytidognathus n. sp. que representa un caso particularmente llamativo, dado que parece ser una especie endémica, vicariante austral de Rhytidognathus ovalis (Cicchino, 2005); y hay fuertes indicios de que atraviesa por un período de estricta dormancia estival que se inicia a mitad de noviembre y se extiende hasta principios de abril.

c) Estructura de dominancia.
El clásico trabajo de Brown (1984) propone que la abundancia y distribución de las especies está determinada por las combinaciones de distintos factores físicos y bióticos que definen el nicho multidimensional de cada una. En este estudio, las estructuras de dominancia resultantes muestran que Argutoridius bonariensis y Pachymorphus striatulus son codominantes en el peridomicilio durante todo el año de estudio. Argutoridius bonariensis tiene una talla corporal aproximada de 7 mm, vive en una gran variedad de biotopos (eurítopa) y su distribución geográfica es amplia: está bien representada en la provincia de Buenos Aires y ha sido registrada en Río Negro, Neuquén, Mendoza, Córdoba, Santa Fe, Entre Ríos y Uruguay (Cicchino & Farina, 2010). Es frecuente en ambientes naturales como los currales (bosques de Colletia paradoxa (Spreng.) Escal.) (Cicchino & Farina, 2007a), los talares y sus asociaciones (Cicchino, 2006a, 2006b), ambientes seminaturales, simplificados y frag mentados; su modo de vida ha adquirido hábitos de estrecha relación con asentamientos urbanos (Cicchino, 2003, 2010). Por otra parte, la abundancia relativa de P. striatulus no ha superado el 6% en los talares de Laguna Nahuel Rucá (Cicchino, 2006b) y fue menor al 2% en las asociaciones de tala de Laguna de Los Padres (Cicchino, 2006a). Esta especie tiene una talla corporal de aproximadamente 18 mm, es eurítopa y abunda en terrenos naturales como en aquellos con distinto grado de antropización (Cicchino, 2006a). Presenta una amplia distribución, desde el sur de Brasil, Bolivia y Paraguay; ha sido registrada desde el norte de Argentina hasta el noroeste de Chubut y está muy difundida en el centro de Chile por antropocoria (Cicchino, 2010). Frecuenta ambientes abiertos como praderas y pastizales y ha sido registrada con mucha asiduidad en espacios urbanos y suburbanos: en plazas, parques y jardines, en márgenes de avenidas y calles de tierra o asfalto, en los márgenes de las vías de ferrocarril y en cúmulos de escombros y residuos (Cicchino, 2003); lo que revela una estrategia oportunista para colonizar ambientes disturbados. A su vez, cabe resaltar que en el área relevada, circundada por un hábitat natural, estable y en buen estado de conservación como lo es el talar centenario, esta especie adquiere protagonismo en términos de dominancia; de hecho, frecuentemente ha sido registrada asociada a A. bonariensis y Paranortes cordicollis en sistemas agrícolas de la región (Marasas et al., 1997a, 1997b, 2001, 2010; Cicchino et al., 2003; Turienzo, 2006; Sorensen 2006; Cicchino, 2010). Otras dos especies que se destacan por su abundancia estacional son: Plagioplatys vagans y Metius caudatus. El período de mayor actividad para ambas ha sido reportado en verano y otoño (Cicchino & Farina, 2007a, 2010). Plagioplatys vagans se encuentra asociada a condiciones xéricas y ambientes de pastizales (Cicchino, 2003, 2006b; Cicchino & Farina, 2005) y, en este estudio, comparte la dominancia con A. bonariensis y P. striatulus en otoño. Por otro lado, Metius caudatus estuvo mejor representada en el ensamble de verano. Esta es una especie frecuente en suelos poco consolidados, dispersos entre afloramientos rocosos y en pastizales empobrecidos bajo presión de pastoreo (Cicchino & Farina, 2007b).
En cuanto a las especies raras, su definición puede variar según las localidades o sitios que son investigados (Longino et al., 2002). En general, se consideran raras aquellas especies que viven y se reproducen en el lugar de estudio pero que están representadas por poblaciones con muy pocos individuos, por lo que su captura se torna más aleatoria que la de otras especies (Halffter & Moreno, 2005). Asumimos que en la escala temporal y espacial adoptada en este trabajo las especies singletones y dobletones se explican por un
efecto espacial. Se pueden considerar como individuos dispersantes que provienen de hábitats aledaños al área relevada (Scharff et al., 2003), como los hunquillares de Laguna Nahuel Rucá (Porrini & Castro, 2010), las marismas, los médanos y los pastizales de Laguna Mar Chiquita (Canepuccia et al., 2009).

d) Grupos funcionales.
La estructura de dominancia de un ensamble está estrechamente relacionada con la funcionalidad del ecosistema, dado que las especies más abundantes contribuyen significativamente a esta última (Magurran & Henderson, 2011) y, en un sentido estrictamente práctico y reduccionista, son las más atrayentes desde la perspectiva de la actividad humana. Considerando las preferencias de humedad del hábitat, las especies más abundantes en el ensamble son de hábitos mesófilos y xerófilos, a excepción de Loxandrus planicollis y Metius circunfusus que figuran entre las hidrófilas mejor representadas en todo el año de muestreo (ver Anexo). Solo esta última ha sido registrada en espacios modificados por actividades humanas (Cicchino, 2003), aunque L. planicollis suele estar asociada a praderas o hábitats de pastos cortos (Canepuccia et al., 2009). Ambas son vágiles dispersantes, por lo cual es probable que también sean oportunistas al momento de aprovechar recursos temporales, como parches de humedad originados por el riego frecuente en el parque. Las especies hidrófilas restantes, que incluyen la tribu Brachinini entre otras, están representadas por menos de 25 individuos en todo el año. Este patrón es opuesto al descripto por Cicchino (2006b) para el talar centenario de Laguna Nahuel Rucá. Las diferencias probablemente se deban a que: 1) parte del muestreo realizado por Cicchino se localizó en el talar de barda próximo al cuerpo de agua, el cual es frecuentado por las especies más riparias y 2) el año en el que se realizó el muestreo actual se caracterizó por el fenómeno de La Niña, que presentó los valores de precipitaciones estacionales más bajos de los últimos 50 años (S.M.N., 2008; S.M.N.,2009); razón por la cual es posible que las especies con bajos requerimientos de humedad edáfica figuren entre las más abundantes del ensamble.
En cuanto a los gremios tróficos, la herbivoría es una adaptación poco frecuente entre los carábidos; las especies pertenecientes a este gremio dependen en gran medida de la disponibilidad de semillas de plantas ruderales. La estrecha relación de estas plantas con sitios disturbados sugiere que los fitófagos pueden ser considerados como típicos de hábitats agrícolas, de praderas o de pastizales. Es más, a nivel de hábitat, generalmente la abundancia de fitófagos es mayor en ambientes abiertos que en ambientes boscosos (Brandmayr et al., 2005; Vanbergen et al., 2010). Los resultados muestran que el porcentaje de fitófagos es superior en primavera y verano. Saska et al. (2010) demostraron que existe una asociación positiva entre la temperatura y el consumo de semillas. Probablemente, el incremento de las especies seminívoras estudiadas aquí responden a un comportamiento de forrajeo estimulado por la temperatura ambiental. Lietti et al. (2000) registraron un alto consumo de semillas por parte de Notiobia cupripennis, cuando la temperatura del suelo alcanza los 24°C, y demostraron que, en el laboratorio, se alimenta preferentemente de semillas de especies arvenses que vegetan en otoño e invierno y fructifican en primavera y verano, como Capsella bursa-pastoris (L.) Medik, Coronopus dydimus (L.) Sm., Stellaria media (L.) Villars y Lolium multiflorum L. Zunino (1991) incluso comentó la posibilidad de que en varias especies de harpalinos exista un comportamiento de recolección y aprovisionamiento de alimento. Los zoófagos, contrariamente, conforman un gremio amplio cuyas fluctuaciones se enmascaran por variaciones a nivel taxonómico y, en general, pueden ser poco especializados dado que tienen la opción de alimentarse de distinta calidad de presas, frente a cambios eventuales en el ambiente (Vanbergen et al., 2010).

CONCLUSIONES

Dentro del paisaje heterogéneo en el que aún persiste el talar más extenso del sudeste bonaerense, existe una alta diversidad de carábidos que transitan activamente a través de la matriz boscosa y sus ambientes modificados por las actividades humanas: ganaderas y domésticas. Las 63 especies registradas representan el 57% de la riqueza conocida para el partido de Mar Chiquita (111 especies, Cicchino et al., 2010b), el cual alberga un tercio de la riqueza de la provincia de Buenos Aires. Asimismo, colectamos 11 especies que no habían sido citadas previamente en los talares del sudeste bonaerense. Los carábidos conforman un grupo diverso y abundante que tiene la potencialidad de reflejar el estado de salud y conservación de un ecosistema. El manejo racional y la conservación de hábitats nativos son necesarios para mantener las poblaciones viables de la mayoría de la fauna de carábidos y la biota asociada a ellos, y el conocimiento de la diversidad del patrimonio natural aporta las bases para la toma de decisiones responsables acerca del manejo de estos recursos naturales.

Anexo



AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Neotropical Grassland Conservancy por la donación de equipamiento; al CONICET, por financiar las becas doctorales que motivaron esta investigación; al Servicio Meteorológico Nacional, por poner a nuestra disposición las bases de datos meteorológicos; a la familia Urrutia, propietarios de la Estancia Nahuel Rucá, por su buena predisposición durante la investigación; a José R. Verdú, por enseñarnos los métodos de análisis; a Daniela Grandinetti, por su entrañable compañía y colaboración; a Melisa Garrido, por las sugerencias en la escritura del "abstract"; a nuestras familias y a Esteban Delfino, por su guía y presencia permanentes.

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