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Revista de la Sociedad Entomológica Argentina

versión impresa ISSN 0373-5680

Rev. Soc. Entomol. Argent. vol.74 no.1-2 La Plata jun. 2015

 

TRABAJO CIENTÍFICO

Agallas de insectos de la región Rioplatense, Buenos Aires, Argentina

Insect galls from the Río de la Plata region, Buenos Aires, Argentina

 

Kuzmanich, Nicolás, Alejandra Altamirano & Adriana Salvo

Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal-CONICET. Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales. Universidad Nacional de Córdoba. E-mail: nkuzmanich_twch@yahoo.com.ar

Recibido: 10-VIII-2014
Aceptado: 24-II-2015

 


RESUMEN. Las agallas son estructuras anormales que se desarrollan en las plantas como respuesta a la acción de un agente inductor. La fauna de insectos cecidógenos de la región Neotropical es poco conocida en comparación a otras regiones, y en la Argentina, los registros son particularmente incompletos. Con el objetivo de identificar y caracterizar los insectos cecidógenos presentes en la región Rioplatense, se realizaron relevamientos a campo y revisión bibliográfica. En La Plata, Punta Lara, Punta Indio, isla Paulino, Bernal, isla Martín García e isla Oyarvide se recorrieron transectas al azar de una hora por visita. Las agallas se recolectaron para obtención de adultos, que luego se identificaron empleando claves taxonómicas y material de referencia. Se listaron 33 morfoespecies de insectos cecidógenos sobre 26 especies vegetales, de las cuales 8 son interacciones registradas por primera vez de la Argentina y en 3 especies vegetales se registra por primera vez la presencia de agallas. La mayoría de los insectos inductores pertenecieron al Orden Hemiptera y entre ellos, el grupo más frecuente fue Psylloidea. Las familias vegetales Asteraceae y Anacardiaceae concentraron la mayor riqueza de especies cecidógenas. El 55% de las agallas fueron foliares, y el 33% fueron clasificadas morfológicamente como globoides. Se destaca la necesidad de continuar estos estudios en la Argentina.

PALABRAS CLAVE: Río de La Plata; Insectos cecidógenos; Estructuras anormales.

ABSTRACT. Galls are abnormal structures that plants develop in response to the action of an inducing agent. Gall-inducing insect fauna in the Neotropical region is poorly known compared to other regions, and in Argentina, records are particularly incomplete. With the objective to identify and characterize the gall inducing insects in the río de la Plata region, field surveys and a literature review were performed. In La Plata, Punta Lara, Punta Indio, Paulino island, Bernal, Martín García island, and Oyarvide island, we took samples along random transects for one hour per visit. The galls were collected to obtain adults, which were identified using taxonomic keys and reference material. A total of 33 morphospecies of galls on 26 plant species were listed, 8 of them representing new insect-plant interactions to Argentina and the presence of galls is recorded for the first time in 3 plant species. The majority of the gall inducing species belonged to the Hemiptera order and among them the most frequent group was Psylloidea. The host-plant families that supported the greatest number of galling species were Asteraceae and Anacardiaceae. Fifty-five percent of the galls were induced on leaves, and 33% were classified morphologically as globoid. The need to continue these studies in Argentina is remarked.

KEY WORDS: Río de La Plata; Insect-plant interaction; Abnormal structures.


 

INTRODUCCIÓN

Las agallas son estructuras anormales que desarrollan las plantas como respuesta a la acción de agentes inductores, que en general son insectos, y en menor medida ácaros, nema todos, hongos, bacterias y virus. Los insectos que inducen agallas ("insectos cecidógenos") obtienen refugio y alimento en estos tejidos vegetales caracterizados por presentar hipertrofia (crecimiento anormal) e hiperplaxia (multiplicación anormal) de las células (Mani, 1964). Existen seis órdenes de insectos cecidógenos: Thysanoptera, Hemiptera, Lepidoptera, Coleoptera, diptera e Hymenoptera. En los dos últimos órdenes mencionados se encuentran las familias Cecidomyiidae y Cynipidae respectivamente, las cuales agrupan el mayor número de especies que producen agallas (Espirito Santo & Fernandes, 2007). La interacción planta-insecto cecidógeno ha evolucionado de forma independiente en los diferentes taxones (Shorthouse et al., 2005). El rango de plantas hospedadoras suele ser extremadamente reducido, y muchas de las características de las agallas son particulares para el par de especies involucradas en la interacción, tanto el órgano vegetal donde se induce la malformación, como la morfología y la anatomía de la agalla resultante (Mani, 1964; Nieves-Aldrey, 1998; Shorthouse et al., 2005). Además de albergar individuos de las especies que las inducen, las agallas vegetales pueden sostener comunidades complejas de inquilinos (organismos que obtienen protección en los tejidos de la agalla), parasitoides (que se desarrollan a expensas de las larvas de inductores e inquilinos), y de hiperparasitoides (que parasitan a los parasitoides) (Veldtman et al., 2011), reservándose el término "insecto gallícola" para todas las especies que utilizan la agalla sin inducir su formación. Los estudios que se focalizan en los insectos cecidógenos han aumentado notablemente en los últimos años, tal vez debido a las ventajas que aporta su uso para comparar hábitats desde un punto de vista ecológico y de conservación de ambientes vulnerables, con notables aplicaciones como bioindicadores ambientales (Moreira et al., 2007; Toma et al., 2014). Sin embargo, la falta de conocimiento sobre la taxonomía y bioecología de las especies representan barreras importantes para que sean incluidas en investigaciones de diverso tipo (Isaias et al., 2013).

La fauna de insectos cecid ógenos de la región Neotropical es la menos conocida en comparación con otras regiones del planeta (Espirito-Santo & Fernandes, 2007), y la gran mayoría de las investigaciones que involucran al grupo se han realizado en Brasil (Fernandes & Santos, 2014). En la Argentina, el conocimiento de la fauna de insectos cecidógenos y gallícolas es parcial. Los trabajos que aportan mayor conocimiento de este grupo de insectos se remontan a inicios del siglo XX (Kieffer & jörgensen, 1910; Manganaro, 1914, 1916; Tavares, 1915; Brèthes, 1916; jörgensen, 1917; Houard, 1933; Blanchard, 1938). En la actualidad existen catálogos neotropicales que incluyen a las especies argentinas sobre la base de la escasa bibliografía existente (Gagné, 1994; Maia, 2012a, b; Fernandes & Santos, 2014), sin que se hayan realizado muestreos a campo con el propósito de completar los inventarios. Además, son escasos los trabajos que se limitan a estudiar insectos cecidógenos de Argentina (Fernandes et al., 2002; Carabajal de Belluomoni & Fiorentino, 2006; Altamirano, 2009; Carabajal de Belluomoni et al., 2009; Martinez et al., 2011; Nilsson et al., 2011; Quintero et al., 2014). Motivados por mejorar el nivel de conocimiento relacionado con los insectos que causan agallas en la Argentina, el presente trabajo tuvo como objetivo identificar y caracterizar los insectos cecidógenos presentes en la biota Rioplatense, mediante relevamientos a campo y revisión de la bibliografía disponible.

MATERIALES Y MÉTODOS

En el periodo comprendido entre marzo de 2011 y noviembre de 2012, se realizaron un total de 16 muestreos en la zona sur de la cuenca del Plata, en la ciudad de La Plata (34°54'33.1"S, 57°56'03.8"W), y en las localidades de Punta Lara (34°49'14.0"S, 57°57'57.1"W), Punta Indio (35°15'56.3"S, 57°14'40.0"W), isla Paulino (34°50'10.2"S, 57°52'10.8"W), Bernal (34°41'25.2"S, 58°15'36.0"W), isla Martín García (34° 10' 53.9"S, 58°15'03.9"W) e isla Oyarvide (34°12'14.7"S, 58°18'05.1"W). En cada fecha de muestreo y localidad se registraron los morfotipos observados en las partes aéreas de plantas presentes en transectas ubicadas al azar, durante una hora de recorrido.

Esta metodología resulta eficiente para realizar inventarios de insectos cecidógenos (Price, 1998). La mayoría de las agallas observadas en campo se transportaron al laboratorio, donde se las acondicionó para la obtención de los insectos adultos o bien se fijaron en alcohol al 70% para obtener formas inmaduras y caracterizar las agallas, luego de su disección. Los adultos así obtenidos fueron montados en tarjetas y los estadios inmaduros conservados en alcohol al 70%. Los insectos fueron determinados al máximo nivel de resolución taxonómica posible mediante comparación con material de referencia y claves de identificación disponibles en la bibliografía (White & Hodkinson, 1985; Stehr, 1987; Burckhardt & Basset, 2000), para lo cual se utilizaron microscopios ópticos (Olympus CX31) y estereoscópicos (Zeiss, Stemi dV4). Los morfotipos de agallas se clasificaron siguiendo la terminología propuesta por Isaias (2013) y Mani (1964).

Se realizó una revisión bibliográfica exhaustiva a fin de completar un listado de registros de agallas de insectos en plantas de la región Rioplatense en trabajos publicados o inéditos. Para ello se utilizaron motores de búsqueda de Internet (Scopus, Scielo, Google Scholar) incluyendo como palabras clave "agallas de insectos" en combinación con "región Rioplatense" o "región del río de la Plata", en castellano y en inglés ("insect gall" "Rioplatense region" y "de la Plata river region"). También se consultaron catálogos y bibliografía específica no disponibles en formato digital o que no aparecieron en la búsqueda antes descripta. Para ello, se realizaron visitas a la Biblioteca Florentino Ameghino (Museo La Plata) y las bibliotecas del Museo Bernardino Rivadavia y del Instituto de Botánica darwinion. Los nombres científicos de las especies vegetales y animales fueron actualizados según bases taxonómicas disponibles en Internet (ej.: www2.darwin.edu.ar/Proyectos/ FloraArgentina/FA.asp; http://www.floraargentina.edu.ar/; www.hemiptera-databases.org/psyllist/; http://eol.org/).

RESULTADOS

A partir de los muestreos de campo y de la búsqueda bibliográfica realizada, fue posible listar un total de 33 interacciones planta-insecto cecidógeno que involucraron 26 especies vegetales y 33 morfoespecies de insectos cecidógenos (Tabla 1). La mayor ía de las agallas fueron inducidas por insectos del Orden Hemiptera (45% de 33 morfotipos), diptera y Lepidoptera (Fig. 1). Más de la mitad de las especies de hemípteros inductores pertenecieron a la superfamilia Psylloidea, y el resto a las superfamilias Aphidoidea y Coccoidea.

Tabla I. Interacciones planta-insecto cecidógeno presentes en la región Rioplatense. Se indican aspectos morfológicos de las agallas, sitio de ocurrencia en la planta, localidad donde fueron registradas y referencias bibliográficas. Con un asterisco (*) se señalan interacciones mencionadas en la literatura y también registradas en los muestreos, y con dos (**) aquellas interacciones que se citan por primera vez de la Argentina.




Fig. 1. Representación relativa de los distintos órdenes taxonómicos de los insectos que inducen agallas en la región Rioplatense (n= 33 morfotipos).

Ocho morfotipos de agallas aquí citadas representan nuevas interacciones planta-insecto cecidógeno de la Argentina, mientras que por primera vez se observan agallas de insectos en tres especies vegetales, Acmella decumbens (Sm.) R. K. jansen, Pouteria salicifolia (Spreng.) Radlk. y Ludwigia elegans (Camness.) H. Hara. El 15% de las especies vegetales atacadas por insectos cecidógenos (n=26) pertenecieron a la familia Asteraceae, mientras que cinco familias (Fabaceae, Polygonaceae, Euphorbiaceae, Salicaceae y Lauraceae) compartieron el segundo lugar en orden de importancia, con un 7% de las especies agrupadas en cada una de ellas (Fig. 2). Es interesante destacar que tres de las cuatro especies de asteráceas que presentaron agallas pertenecieron al género Baccharis y que una única especie de Anacardiaceae (Schinus longifolius (Lind.) Speg.) concentró el 15% del total de morfotipos presentes.


Fig. 2. Representación relativa de la cantidad de morfotipos de agallas por familia vegetal (n= 33 morfotipos), indicándose el número de especies vegetales atacadas por familia.

En cuanto al órgano vegetal atacado, la mayoría de las agallas fueron foliares (55%), el 36% ocurrió en tallos, un 3% en flores, 3% en pecíolos, y un 3% ocurrió tanto en tallo como en hoja (n=33).

De acuerdo a las clasificaciones morfológicas de agallas propuestas por Mani (1964) e Isaias (2013), los morfotipos registrados en la región rioplatense fueron predominantemente globoides (33%), el 21% se produjeron por enrollamiento (en inglés denominadas "roll galls"), ya sea del margen o del ápice de las hojas; el 15,2% fueron fusiformes, el 6,1% fueron agallas abiertas ("pit galls" en inglés) y también se observaron agallas clavadas, cónicas y lenticulares (3% cada una de ellas). Un 15,2% de las agallas no pudieron ser incluidas en tipos descriptos anteriormente.

A continuación se describen aspectos biológicos y morfológicos de las interacciones planta-insecto cecidógeno que constituyen registros nuevos de la Argentina, y también de otras observadas en los censos realizados, ordenadas alfabéticamente por familia vegetal. La información aquí detallada complementa la ofrecida en la Tabla I.

NUEVOS REGISTROS DE LA ARGENTINA

Anacardiaceae

Schinus longifolius - Tainarys sordida (Psylloidea, Psyllidae) (Fig. 3).


Figs. 3 - 10. Morfología de las agallas (planta hospedadora e insectos inductores) registradas por primera vez de la Argentina. 3, Schinus longifolius - Tainarys sordida. 4, Acmella decumbens - Cecidomyiidae sp. 5, Baccharis trimera - Lepidoptera sp. 6, Baccharis trimera - Cecidomyiidae sp. 7, Acacia caven - Hymenoptera sp. 8, Pouteria salicifolia - Hymenoptera sp. 9, Ludwigia elegans - Lepidoptera sp. 10, Scutia buxifolia - Hymenoptera sp.

Primer registro de este insecto inductor en esta planta hospedadora de la Argentina. Insectos gallícolas predadores: Anthocoridae sp. (Hemiptera) y Sympherobius sp. Banks (Neuroptero: Hemerobiidae). Lugar y fechas de observación: Punta Indio (22/02/2012, 24/02/2012); Bernal (27/02/2012).

Asteraceae
Acmella decumbens - Cecidomyiidae sp. (Fig. 4) Agallas siempre de color verde. Colectadas en isla Martín García (01/11/2012; 17/03/2012).

Baccharis trimera - Lepidoptera (Fig. 5) Agallas de color verde. Insectos gallícolas: se observaron larvas de parasitoides (Hymenoptera) no identificados. Colectadas en isla Oyarvide (16/03/2012).

Baccharis trimera - Cecidomyiidae sp. (Fig. 6) Agallas de color verde. Insectos gallícolas: parasitoides de la familia Torymiidae (Hymenoptera). Colectadas en Punta Indio (21/02/2012; 22/02/2012).

Fabaceae
Acacia caven probablemente Hymenoptera (Fig. 7) La superficie de la agalla muy similar a la corteza del árbol. Colectadas en isla Martín García (17/03/2012).

Sapotaceae
Pouteria salicifolia
- probablemente Hymenoptera (Fig. 8) Agallas de color verde, ubicadas en la cara adaxial de la hoja. Colectadas en Punta Lara (27/09/2011).

Onagraceae
Ludwigia elegans
- probablemente Lepidoptera (Fig. 9) Agallas de color verde. Colectadas en isla Oyarvide (16/03/2012).

Rhamnaceae
Scutia buxifolia - probablemente Hymenoptera (Ver Fig. 10) Colectadas en Punta Indio (21/02/2012).

REGISTRADAS EN LA PRESENTE INVESTIGACIÓN Y YA CITADAS

Anacardiaceae
Schinus longifolius - Calophya duvauae (Psylloidea, Calophyidae).

Primer registro de este insecto inductor sobre esta planta hospedadora. Calophya duvauae interactúa con otras especies de Schinus (Houard, 1933; Burckhardt & Basset, 2000). Si bien este morfotipo de agalla ha sido registrada por otros autores (Manganaro, 1914; Houard, 1933) es la primera vez que se identifica el insecto inductor. Estas agallas cambian su coloración del verde al rojizo a medida que maduran, se distribuyen de forma solitaria o agrupada, en la cara adaxial de las hojas, mientras que los insectos emergen por la cara abaxial. Insectos gallícolas inquilinos: Gelechoidea sp. (Lepidoptera) y Cecidomyiidae sp. (diptera); Galeopsomyia sp. Girault (Hymenoptera: Eulophidae). Colectadas en Punta Indio (21/02/2012, 23/02/2012) y La Plata (17/03/2011, 09/09/2011).

Schinus longifolius - Calophya gallifex (Psylloidea, Calophyidae)

Estas agallas son de igual morfología a las ilustradas por Kieffer y jörgensen (1910, pág 386). Manganaro (1916) las menciona sin hacer referencia al insecto inductor. Su coloración va del verde al rojizo, y se desarrollan en la cara adaxial, mientras que los orificios de salida se observan en la cara abaxial. Colectadas en Punta Indio (13/05/2012) y La Plata (12/06/2011).

Schinus longifolius - Dicranoses congregatella (Lepidoptera: Cecidosidae)

Bréthes 1916 hace una caracterización morfológica e histológica de esta agalla. Colectadas en isla Martín García (16/03/2012)

Schinus longifolius - Cecidoses eremita (Lepidoptera: Cecidosidae).

Agallas caracterizadas morfológica e histológicamente por Brèthes (1916). Insectos gallícolas: se observaron larvas de parasitoides (Hymenoptera) no identificados. Colectadas en Punta Indio (22/02/2012); isla Martín García (17/03/2012) y Bernal (23/02/2012).

Asteraceae
Baccharis salicifolia - Trioza sp. (Psylloidea, Triozidae).

Agallas de color verde más claro que las hojas. Esta interacción ha sido registrada con anterioridad en la Provincia de Mendoza (Kieffer & jörgensen, 1910), siendo éste el primer registro para la región Rioplatense y primera vez que se identifica el inductor a nivel de género. Colectadas en Bernal (27/02/2012).

Fabaceae
Aeschenomene montevidensis - Neolasioptera aeschynomensis (diptera, Cecidomyiidae).

En la literatura se describe la especie inductora y se ilustra la agalla resultante de la interacción (Brèthes, 1918). Colectadas en isla Martín García (17/03/2012).

Euphorbiaceae
Sapium haematospermum - Neolithus sp., probablemente fasciatus (Psylloidea, Triozidae).

Agallas cuya coloración varía, desde verde en etapas iniciales de su formación hasta un rojizo intenso en las maduras. La morfología de esta agalla esta descripta por Schneeberger (1973). Esta interacción fue registrada por primera vez por Manganaro (1916), quien cita la planta hospedadora como Sapium biglandulosum (= S. haematospermun) y al insecto inductor como Neolithus fasciatus. En el presente trabajo no se pudo confirmar la identidad del insecto inductor por no haber observado el estado adulto. Insectos gallícolas asociados: Copidosoma sp. Ratzeburg (Hymenoptera: Encyrtidae). Colectadas en isla Martín García (17/03/2012, 16/03/2012), Bernal (27/02/2012) y Punta Lara (12/05/2011).

Lauraceae
Ocotea acutifolia - Trioza ocoteae (Psylloidea, Triozidae).

Agalla abierta hacia la cara abaxial, y de forma cóncava hacia la lámina adaxial, de color verde. Esta interacción ha sido citada en publicaciones previas, en las que se ofrecen ilustraciones y estudios histológicos (Houard, 1933; Lizer & Molle, 1945). Colectadas en isla Martín García (16/03/2012).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

En este trabajo se listan 33 interacciones planta-insecto cecidógeno que ocurren en la región Rioplatense. Mediante la realización de muestreos realizados en distintas localidades fue posible observar 16 morfotipos de los cuales 8 constituyeron primeros registros de la Argentina.

El 70% de las agallas de insectos a escala global son inducidas por Cecidomyiidae (Maia & Fernández, 2004), mientras que a escalas regionales más reducidas también se ha observado este patrón (Mani, 1964; Fernándes et al., 2002; Quintero et al., 2014, Rodriguez et al., 2014). En la región Rioplatense en cambio, se observó que los Psylloidea fueron el grupo taxonómico dominante, provocando el 32% de las agallas presentes.

Houard (1933) postuló que la familia con más agallas en Centro y Sudamérica es Fabaceae, sin embargo el presente relevamiento no apoya esta afirmación. En la región Rioplatense, plantas de las familias Asteraceae y Anacardiaceae concentraron la mayor diversidad de morfotipos de agallas, sin que Fabaceae se destaque por concentrar especies vegetales con agallas. Asteraceae estuvo representado por 2 géneros y 4 especies, concentrando 5 morfotipos de agallas en esta familia, mientras que una única especie de la familia Anacardiaceae, Schinus longifolius, albergó 5 morfotipos diferentes de agallas perfilándose como una especie "super hospedadora" ("super-host", según Veldtman & McGeoch, 2003). Es posible que la predominancia de los Psylloidea entre los inductores tenga relación con la presencia de S. longifolius, ya que esta especie vegetal posee una fuerte asociación con insectos cecidógenos psylloideos (Burckhardt & Basset, 2000), tal como se observó en el presente relevamiento. La composición de la vegetación es importante como factor que determina la riqueza de insectos cecidógenos (Veldtman & McGeoch, 2003; Cuevas Reyes et al., 2004; Mendonça, 2007). Se ha observado que la presencia de "super host" influyen fuertemente en la estructura taxonómica de las comunidades de insectos cecidógenos asociados (Veldtman & McGeoch, 2003; Cuevas Reyes et al., 2004; Mendonça, 2007).

El órgano vegetal más afectado por agallas en la región rioplatense fueron las hojas (52%). Mani (1964) describe este patrón a nivel mundial, el cual fue corroborado en diversos estudios posteriores de Brasil (Maia, 2001; Rodríguez et al., 2014) y también en bosques templados de la Argentina y Chile (Quintero et al., 2014). Sin embargo, un estudio realizado en el Chaco Central de la Provincia de Salta, señala que las agallas caulinares fueron las predominantes (Fernandes et al., 2002).

Finalmente, consideramos que nuevos relevamientos ampliarán el inventario aquí ofrecido y destacamos la necesidad de ampliar y continuar el estudio de estas interacciones insecto-planta en diversas regiones fitogeográficas de la Argentina.

AGRADECIMIENTOS

Uno de los autores (NK) expresa su más sincero agradecimiento al Dr. Alcides A. Saenz por la motivación y el entusiasmo recibido para iniciarse en el estudio de las agallas, al Dr. Julio Hurrel por el apoyo recibido para la realización de viajes de campo y a Maria Eugenia Bernaschini por algunas de las ilustraciones realizadas.

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