Principalmente en los campos clínico, forense, legal y deportivo existe la necesidad de estimar la edad cronológica (EC) así como el estatus de maduración, de manera tal que la evaluación de la edad ósea (EO) resulta de gran utilidad para ello (^{Beh y Payne-James, 2011}; ^{Malina, 2011}; ^{Schmeling, Reisinger, Geserick y Olze, 2005}; ^{Schmidt, Nitz, Schulz y Schmeling, 2008}). Desde el descubrimiento de los rayos X, dada la accesibilidad a la región anatómica, los huesos de la muñeca y mano son los más utilizados para determinar el estatus de maduración ósea. Si bien los procesos que ocurren para alcanzar el estadio adulto en el desarrollo óseo son independientes de la edad cronológica (^{Cameron, 2015}), ellos tienen lugar alrededor de un tiempo calendárico desde la vida intrauterina hasta que ocurre el cierre epifisiario, aun teniendo en consideración los ritmos de maduración propios de cada persona (^{Tanner, 1978}).

Todd (¹⁹³⁷) elaboró el primer Atlas de maduración esquelética (^{Acheson, 1966}), mismo que constituyó la base para formular el método propuesto por Greulich y Pyle (¹⁹⁵⁹). En 1962 Tanner, Whitehouse y Healy, basados en las radiografías de mano y muñeca izquierdas, obtenidas en niños y jóvenes británicos, propusieron un método innovador (TW1) para estimar la EO de menores en crecimiento (^{Tanner, Whitehouse, Healy, 1962}). En 1975 realizaron modificaciones a su técnica nombrándola como el método TW2, en el cual se podía elegir entre varios sistemas: a) el estudio de 20 huesos de muñeca, carpo, así como los metacarpianos y falanges I, III y V (técnica TW2-20), b) el estudio de los huesos cúbito, radio y carpales (técnica CAR) y c) el estudio de los huesos radio, cúbito y metacarpianos y falanges I, III y V (técnica RUS) (^{Tanner, Whitehouse, Marshall, Healy y Goldstein, 1975}). Años después, al utilizar estos métodos en otras poblaciones no británicas (^{Kimura, 1977}; ^{Lejarraga, Guimarey y Orazi, 1997}; ^{Ye, Wang y Cao, 1992}), se observó que la estimación de la maduración ósea reportaba en lo general valores más altos que los esperados para la correspondiente EC. Dado lo anterior, el grupo de investigadores británicos decidió incorporar datos de otras poblaciones del occidente de Europa, Estados Unidos de Norteamérica, Argentina y Japón, y eliminaron el sistema de 20 huesos porque duplicaba información sobre la maduración de los huesos de la mano, manteniendo únicamente los sistemas RUS y CAR. Además de lo anterior, sin modificar las estimaciones para los estadios de cada uno de los huesos seleccionados, se cambiaron únicamente las asignaciones correspondientes a cada EO. Con estas cifras propusieron el método TW3 (^{Tanner et al., 2001}), lo que ha motivado la necesidad de explorar la conveniencia de utilizar uno u otro método (^{Büken et al., 2010}; ^{Haiter-Neto, Kurita, Menezes y Casanova, 2006}; ^{Kim, Lee y Yu, 2015}; ^{Ortega et al., 2006}; ^{Pinchi et al., 2014}; ^{Schmidt et al., 2008}).

Sin que medie patología alguna o selección por actividad deportiva, en Latinoamérica son pocos los trabajos publicados en grupos de población abierta, en los que se ha estimado la edad ósea a través radiografías de muñeca y mano con los métodos TW2 y TW3; y debe señalarse que la mayoría de los grupos humanos estudiados tienen componente genético y cultural muy diverso (^{Jiménez, Berdasco, Ruben y Jordán, 1987}; Landaeta y Lanes, 1991; ^{Lejarraga et al., 1997}; ^{López, Morón y Urdaneta, 2008}; López-Blanco, Macías, Izaguirre, Ortega et al., 2006). Por su parte, en México los estudios en población abierta en los que se han empleado alguno de los métodos mencionados también son escasos, y no se cuenta con publicación alguna en el que se utilice la técnica TW3 (por ejemplo ^{Faulhaber, 1981}; ^{Malina y Little, 1981}; ^{Malina, Himes y Stepick, 1976}; ^{Peña y Cárdenas, 1996}; Sáenz Faulhaber, ¹⁹⁸⁰, ¹⁹⁸¹, ¹⁹⁸⁹; ^{Villanueva, Sáenz y Serrano, 1984};).

Por lo anterior, debido a la escasa información sobre el comportamiento de las estimaciones de la edad esquelética según los métodos TW2 y TW3, resulta de interés corroborar si este último es más apropiado para la estimación de la edad cronológica en menores que comparten orígenes autóctonos indoamericanos y prácticas culturales similares.

MATERIAL Y MÉTODOS

En el año de 1985 se inició el proyecto de investigación “Biología humana y desarrollo en la Mixteca Alta”, en el estado de Oaxaca, México, apoyado por el Instituto de Investigaciones Antropológicas de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) y el Centre d’Hémotypologie del Centre National de la Recherche Scientifique de Francia. Como parte de dicho proyecto, durante los meses de abril de 1986 y febrero de 1987, además de recabar información antropométrica (Ramos Rodríguez, ²⁰⁰⁴, ²⁰⁰⁵), se obtuvieron radiografías de muñeca y mano de 393 menores de entre 6 y 17 años de edad (182 mujeres y 211 hombres) residentes en la Heroica Ciudad de Tlaxiaco, los cuales asistían a dos escuelas públicas, una primaria y otra secundaria (en los turnos matutino y vespertino). Esta ciudad se localiza en el municipio del mismo nombre en el estado de Oaxaca, México (Fig. 1) ubicada en la región conocida como Mixteca Alta, en la cual se asienta, desde tiempos anteriores a la conquista española, población del grupo lingüístico mixteco.

Fig. 1 Localización del municipio de Tlaxiaco, Oaxaca, México 

Previo a la toma de datos, y contando con la aprobación del cuerpo directivo del Instituto de Investigaciones Antropológicas de la UNAM, se informó a las autoridades escolares, a los padres de familia y a los menores el trabajo que se deseaba realizar. Una vez que se contó con las autorizaciones respectivas, se prosiguió con la investigación.

La edad cronológica de cada menor se obtuvo de la documentación del plantel educativo donde se realizó la presente investigación. Es pertinente mencionar que dicha información se recabó a partir de las actas de nacimiento que cada escolar tenía que presentar para quedar inscrito en el centro educativo correspondiente. La toma de la radiografía de muñeca y mano se realizó de acuerdo con las recomendaciones de Tanner et al. (¹⁹⁷⁵). La lectura de las radiografías se ejecutó por un solo observador (M.E.S.F.) y se definió la maduración ósea por los métodos TW2 y TW3, empleando el sistema RUS. En cada individuo de la muestra, y de acuerdo con el sexo, inicialmente se estimaron los valores para cada uno de los estadios de los huesos considerados. Con la suma parcial de ellos se obtuvo la puntuación total, misma que se contrastó con los referentes que aporta el sistema RUS, tanto para el método TW2 como para el TW3, y se obtuvo así la edad ósea de cada individuo.

En cada menor se calculó su edad decimal y los grupos de edad anuales se conformaron por intervalos definidos por ±0,5 años alrededor del entero (por ejemplo, el grupo de seis años incluyó a todos los menores cuya edad decimal se encontraba entre 5,50 y 6,49 años, y así sucesivamente).

Con el objetivo de evaluar la adecuación de los dos métodos de estimación de la EO (TW2 y TW3) a la EC, inicialmente se revisó la bibliografía sobre el tema. Los procedimientos analíticos puestos en práctica por los diversos autores iban del análisis de correlaciones hasta el de regresión, pasando por las pruebas pareadas y para muestras independientes. Así, ya que cada sujeto contaba con dos estimaciones por los métodos mencionados, siguiendo a Ortega et al. (²⁰⁰⁶), se tomó la decisión de utilizar la prueba de Dunnett (^{Fallas, 2012}; ^{Montgomery, 1991}), en la que la EC (tratamiento de control) se comparó con las estimadas según TW2 y TW3 (tratamientos experimentales). A continuación, para abundar en el conocimiento de las diferencias entre los dos métodos de estimación de la edad ósea, debido al limitado número de casos por grupo de edad, se optó por evaluar las diferencias a través de la prueba no paramétrica de Wilcoxon para rangos con signo de pares comparados. Para resumir el comportamiento según el sexo de las distribuciones de las diferencias entre cada una de las estimaciones de las edades óseas y cronológica (D= EO ˗ EC) se empleó la representación de diagramas de caja. Para los cálculos se utilizó el paquete estadístico SPSS versión 23 para el sistema operativo Windows 10.

RESULTADOS

En la Tabla 1 se presentan por sexo y por grupo de edad el tamaño de muestra, la media y la desviación estándar de la edad cronológica (EC) y las edades óseas (EO) estimadas por los métodos TW2 y TW3 (sistema RUS).

La comparación en cada menor entre su EC y sus edades óseas muestran un comportamiento diferente entre hombres y mujeres. En los primeros, según el método TW2, entre los 7 y 12 años y a los 17 años no se encontraron diferencias estadísticamente significativas, mientras que a los 6 años y entre los 13 y 16 años las diferencias fueron positivamente mayores. Por su parte, empleando el TW3, en general las estimaciones permanecieron similares en todos los grupos de edad, excepto a los 6, 7 y 12 años (Tabla 2).

En las mujeres únicamente en los grupos de 6 a 8 años no se observaron diferencias entre la EC y las EO (TW2 y TW3), sin embargo las diferencias de las EO estimadas por el TW2 fueron significativamente superiores entre los 9 y 15 años. Debe destacarse que en todos los grupos de edad la EO por TW3 fue similar a la EC, salvo en el grupo de 16 años que fue significativamente mayor. El proceder descrito se ilustra en los diagramas de caja elaborados por sexo y grupo de edad (Tabla 3, Fig. 2).

Fig. 2 Diagramas de caja de las diferencias entre edad ósea y la edad cronológicaDiagramas de caja de las diferencias entre edad ósea y la edad cronológica (D = EO – EC) reportadas para hombres (hilera superior) y para mujeres (hilera inferior) según los dos métodos de estimación de edad ósea por grupos de edad y sexo. 

En la Tabla 4 y la Figura 3 se ilustran las diferencias entre las estimaciones de la EO según los dos métodos ahora considerados (TW2 y TW3). Entre los hombres, desde los 6 a los 8 años las diferencias se inician con signo negativo, esto es que la edad estimada por el sistema TW2 es menor que la obtenida por el TW3, pero a partir de los diez años esta relación se invierte, pues se presentan con signo positivo y tienden a aumentar consistentemente hasta alcanzar el estadio adulto. En las mujeres se aprecia claramente la sobreestimación de la EO por TW2, entre los grupos de edad de 6 a 13 años, siempre mayor en ellas en relación con los hombres; entre los nueve años y hasta que ocurre el cierre de las epífisis, las diferencias se mantienen prácticamente iguales. Tanner et al. (²⁰⁰¹) reportan que entre los sistemas RUS TW2 y RUS TW3 el patrón de las diferencias fue de un año entre los 5 y 14 años para las mujeres, y de los 5 a los 16 años para los hombres; sin embargo, en el presente trabajo esto sucede a partir de los ocho años en las mujeres (más cercano a lo reportado en el estudio británico), mientras que en los hombres estas diferencias fueron mínimas entre los 6 y los 11 años y, a partir de entonces, se situaron en alrededor de un año.

Fig. 3 Diferencias entre las estimaciones de la edad ósea según los sistemas TW2 y TW3 en hombres y mujeres 

En la figura 4, en la que se agrupan las diferencias, según el sexo, sin considerar grupo de edad, se constata que, en contraste con las edades estimadas por TW2, el método TW3 proporciona estimaciones muy cercanas a la edad cronológica de los sujetos, sobre todo en el caso de los hombres, en los que no se encontraron diferencias con significado estadístico, mientras que en las mujeres la diferencia sí lo fue (Tabla 5). Si se consideran los valores de t de las pruebas, se destaca que la magnitud de las diferencias son varias veces mayores empleando el método TW2. Además, se observó mayor precisión en las estimaciones derivadas del método TW3, debido a la menor amplitud de las cajas: hombres, 1,17 DE vs. 1,01 DE y en mujeres de 1,02 DE vs. 0,95 DE.

Fig. 4 Diagramas de caja de las diferencias entre edad ósea y edad cronológica (D = EO– EC) según sexo 

DISCUSIÓN

Sin duda continúa la necesidad, especialmente en el campo médico legal y forense, de definir cuál es mejor método o métodos basados en la maduración esquelética, que den mayor certeza en la estimación de la EC. Los métodos apoyados en la maduración ósea de muñeca y mano que más se han utilizado son el Greulich y Pyle (¹⁹⁵⁹) y los propuestos por Tanner y colaboradores, ya sea el TW1, que dieron paso al TW2 y posteriormente, para mejorar su aplicabilidad, al TW3 (Tanner et al., ¹⁹⁶², ¹⁹⁷⁵, ²⁰⁰¹).

Diversos trabajos se han enfocado a comparar los resultados de la maduración y estimación de la edad cronológica, especialmente aplicando los métodos de Greulich-Pyle, TW2 y TW3 y otros referentes propuestos (^{Cole, et al. 2005}; ^{Ontell, Ivanovic, Ablin y Barlow, 1996}; ^{Schmeling et al., 2000}; ^{Tanner et al., 2001}). Algunos más tratan de corroborar específicamente la aplicabilidad del método TW3 para observar la maduración esquelética (^{Bertaina, Stasiowska, Benso y Vannelli, 2007}; ^{López et al., 2008}). Los resultados obtenidos varían y no se llega a conclusiones mayoritarias que den mayor certeza aplicando uno u otro método. De hecho, tratándose de un tema tan delicado cuando se implican asuntos legales o forenses se sugiere tener cautela con las estimaciones de la EC, e incluso se expresa la conveniencia de combinar diversos métodos (^{Schmeling et al., 2005}). En general, los estudios dedicados a comparar las estimaciones de EO según métodos TW2 y TW3, observan mayores diferencias entre la EC y la EO por el método TW2 y mucho más asociación entre la EC y la EO por el método TW3.

En el campo de la Biología Humana y la Antropología Física o Biológica es importante contar con explicaciones que den cuenta de la variabilidad humana y puedan generarse y validarse materiales útiles para aplicarse en otros campos de conocimiento, de ahí el interés de evaluar la adecuación de los dos métodos de estimación de la EO (TW2 y TW3) a la EC en población con alta ancestría de origen indoamericano y que participan de rasgos culturales comunes.

Es innegable que la maduración, como en tantos otros procesos biológicos, el componente genético, las mediaciones epigenéticas y las interacciones que ocurren entre el sujeto y su entorno son determinantes en la expresión de los propios procesos de maduración (^{Little y Malina, 2007}). Así, diversos trabajos que exploran la influencia de la etnicidad sobre la maduración ósea (^{Cole et al., 2015}; ^{López et al., 2008}; ^{Ontell et al., 1996}; ^{Schmeling et al., 2000}) en general concluyen que las diferencias encontradas se deben principalmente al nivel socioeconómico, que puede impactar (favorable o desfavorablemente) en los procesos de crecimiento y desarrollo físico.

En relación con las diferencias entre las estimaciones de la EO por TW2 y TW3, y a pesar de que la población brasileña estudiada por Ortega et al. (²⁰⁰⁶) tiene características biológicas y culturales diferentes a las del presente estudio, éste arrojó resultados similares. En efecto, en las mujeres, las diferencias fueron todas positivas desde las edades más tempranas estudiadas, en promedio de poco más de 10 meses, en contraste con los 11 meses en promedio reportado por el estudio en población brasileña. En los hombres las diferencias se inician con valores negativos que van de -0,193 a 0,852 en las edades más tempranas (6-12 años) y posteriormente varían alrededor de un año en las siguientes, mientras que en los brasileños suceden casi en la misma magnitud, pero entre los 7 y 10 años.

En el trabajo que ahora se discute, se ha demostrado que para la población estudiada, esto es, menores residentes en la H. Ciudad de Tlaxiaco, los cuales comparten ancestrías comunes y características culturales propias del grupo mixteco, la estimación de la EO por el método TW3 se encuentra más cercana a la EC, similares resultados a los reportados por Schmidt et al. (²⁰⁰⁸). A su vez, se observó un comportamiento diferente según sexo y grupo de edad, ya que en las niñas se apreció franca consistencia en la similitud entre la EO estimada por dicho método y la EC en todos los grupos de edad, mientras que en los niños no fue así. Sin embargo, cuando las diferencias en las estimaciones de la EO y EC se agruparon únicamente según el sexo, la tendencia general fue a encontrar mayor asociación entre ellas en el grupo masculino en su conjunto, no así en las mujeres, en quienes en promedio, la edad estimada por TW3 fue significativamente menor a la edad cronológica, similar a los hallazgos de Pinchi et al. (²⁰¹⁴).

CONCLUSIONES

El objetivo de este estudio fue explorar cuál es el método de estimación de la edad ósea (TW2, TW3) que más se aproxima a la edad cronológica en menores que comparten orígenes autóctonos indoamericanos.

Los resultados del estudio nos llevan a plantear las siguientes conclusiones: