ARTÍCULOS

Variación temporal de la abundancia y algunos aspectos poblacionales de Micrathena (Araneae: Araneidae) en un Bosque Seco Tropical (BST) del Caribe colombiano

 

Luis Quijano-Cuervo^1,2,*; Neis Martínez-Hernández^1,2 & Alexander Sabogal-González³

1 Semillero de investigación Artrópodos del Caribe Colombiano “NEOPTERA”. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico. Barranquilla, Colombia.
² Grupo Biodiversidad del Caribe colombiano. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Atlántico. Barranquilla, Colombia.
³ Centro de Investigaciones en Acarología, Bogotá, Colombia.
* luisquijanocuervo@gmail.com

Editor asociado: Alejandro Farji-Brener

Recibido: 18 de julio de 2015
Aceptado: 3 de marzo de 2017

 

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Resumen

Se analizó la variación temporal de la abundancia y algunos aspectos poblacionales de especies simpátricas de arañas del género Micrathena en un fragmento de BST al norte de Colombia, entre noviembre de 2012 y agosto de 2013. Se delimitó una transecta lineal de 500 m de largo por 20 m de ancho, donde se instalaron 10 puntos distanciados 50 m entre sí. En cada punto, las arañas fueron capturadas empleando la captura manual y la agitación del follaje. Se capturaron 177 individuos, distribuidos en cuatro especies. M. schreibersi fue la más abundante (141 individuos) y M. horrida, la menos común. Se observó un patrón de variación temporal en tres de las cuatro especies del género estudiadas, caracterizado por la disminución de los individuos adultos durante la época seca y su aumento durante las lluvias. Adicionalmente, se encontró una diferencia marcada en las proporciones sexuales de cada especie, así como en el tamaño entre especies. Esto último podría sugerir, en parte, un patrón de segregación de nicho como mecanismo para evitar la competencia. Dada la relación compleja entre las especies de Micrathena y los factores ambientales evaluados, su fácil identificación, visualización y captura en campo, estas arañas se convierten en potenciales bioindicadoras del estado de conservación del BST. Por esta razón se recomienda su uso en futuros estudios de impacto ambiental.

Palabras clave: Arañas; Neotrópico; Precipitación; Simpatría

Temporal variation of the abundance and some population aspects of Micrathena species (Araneae: Araneidae) in a Dry Tropical Forest (DTF) from Colombian Caribbean.

Abstract

The temporal variation in abundance and some population aspects of sympatric spider species of genus Micrathena in a dry tropical forest fragment in northern Colombia between November 2012 and August 2013 were analyzed. A linear transects of 500 m length and 20 m wide were delimitated, where 10 points were installed spaced 50 m. In each point, spiders were captured using manual capture and foliage agitation. 177 individuals were captured, distributed into four species, where M. schreibersi was the most abundant with 141 individuals and M. horrida the least common. A pattern of temporal variation was observed in three of the four species studied; characterized by decline of adult individuals during the dry season and increase during the rainy months. Additionally, a marked difference in sex ratios of each species, as well as the size between species, were found; the latter may in part suggest a pattern of niche segregation as a mechanism to avoid competition. Given the complex relationship of the Micrathena species with the environmental factors evaluated, their easy identification, visualization and capture in the field, these spiders become potential bioindicators of the state of conservation of DTF, so its use is recommended in future studies of environmental impact.

Keywords: Spiders; Neotropic; Precipitation; Sympatry

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Introducción

La variación temporal en la abundancia de los artrópodos es un fenómeno común en los ecosistemas naturales, y generalmente se la asocia a la variabilidad climática de la región que habitan (Wolda 1978; Pinheiro et al. 2002). Dicha variación puede explicarse por la interacción entre factores abióticos y bióticos tales como la disponibilidad de presas, la fenología del bosque, la depredación, la temperatura, la humedad y la precipitación (Didham and Springate 2003; Grimbacher and Stork 2009; Vasconcellos et al. 2010; Beltrán and Wunderle 2014). Estos dos últimos factores son los que más influencian los patrones temporales (Wolda 1988). Dentro de los artrópodos sobre los que se ha analizado la dinámica temporal de su abundancia o la diversidad, encontramos a las arañas. Éstas demostraron ser sensibles a los cambios ambientales, y exhiben patrones temporales marcados (Lubin 1978; Giraldo et al. 2004; Sudhikumar et al. 2005; Mineo et al. 2010; Beltrán and Wunderle 2014; Campuzano et al. 2016).
Dentro de las arañas se encuentra el género Micrathena (Sundevall, 1833). Este es un grupo común de arañas diurnas, endémicas de América (Levi 1985), que se caracterizan por su fácil identificación, visualización y captura en campo. Estos las convierte en un grupo ideal para estudios ecológicos (Sabogal and Flórez 2000). En Colombia se han registrado 58 (Barriga and Moreno 2013) de las 119 especies descriptas dentro de este género (WSC 2017), distribuidas en una amplia diversidad de hábitats entre 0 y 3000 m s. n. m. (Sabogal and Flórez 2000). En algunas investigaciones se ha detectado la coexistencia temporal y espacial de varias especies de este género, además de la dinámica estacional de sus abundancias, relacionada con el régimen de lluvias (Blanco et al. 2003; Ferreira-Ojeda et al. 2009; Escorcia et al. 2012). La mayoría de estudios que evalúan la dinámica poblacional de Micrathena se han desarrollado con M. gracilis (Walckenaer, 1805) en Norteamérica (Uetz and Hartsock 1986; Hodge 1987a,b; Bukowski and Christenson 1997; Bukowski and Christenson 2000; Vanderhoff et al. 2008; McCravy and Hessler 2012), mientras que en el Neotrópico sólo figuran los desarrollados con M. schreibersi (Perty, 1833) en Panamá (Shelly, 1984), M. sexspinosa (Hahn, 1822) en Costa Rica (Eberhard, 1988) y Panamá (Gálvez, 2011), y M. funebris (Marx, 1898) en México (Melling-López et al. 2008). Esto indica que se desconocen los aspectos poblacionales de la mayoría de especies del género.
En general, las especies de este género han sido registradas tanto en bosques húmedos (Lubin 1978; Shelly 1984; Eberhard 1988; Ferreira-Ojeda et al. 2009; Gálvez 2011; McHugh et al. 2014) como en bosques secos (Meling-López et al. 2008; Escorcia et al. 2012). En los bosques secos, la información sobre la ecología de artrópodos (en particular arañas) es escasa, a pesar de ser un ecosistema con alto grado de vulnerabilidad y fragmentación. Por esta razón, el presente trabajo analiza la dinámica temporal de las abundancias y algunos aspectos poblacionales de cuatro especies de Micrathena presentes en un fragmento de bosque seco tropical del Caribe Colombiano.

Materiales y Métodos

Área de estudio
La Reserva Campesina La Montaña (RCM) está ubicada entre los municipios de Juan de Acosta y Usiacurí, departamento del Atlántico, Colombia (Figuras 1 y 2). Está localizada en 10°46'02'06'' N y 75°02'34'' O, a una altura que oscila entre 160 y 250 m. La zona boscosa cuenta con una extensión aproximada de 47 ha y fue declarada reserva campesina en 1996 según el Decreto 1777. Esta área de bosque integra una formación higrotropofítica correspondiente a un bosque seco tropical (BST) dominado por especies de plantas como Hura crepitans L. y Terminalia amazonia L. (Berdugo-Latke et al. 2012). Según la clasificación climática propuesta por Rangel-CH and Carvajal-Cogollo (2012) para la región Caribe, la RCM se encuentra dentro de la unidad climática B, subunidad climática B1 (distribución de lluvias unimodal-biestacional), con una precipitación anual total de 1052 mm y una media mensual de 88 mm. La concentración de las lluvias en esta subunidad se presenta entre mayo y noviembre. Octubre es el mes más lluvioso, con 170 mm. La temperatura promedio del lugar es 27.6 °C y la humedad relativa promedio es 62%, con pocas variaciones a lo largo del año (García-Atencia and Martínez-Hernández 2015).

Figura 1. Localización geográfica de la Reserva Campesina La Montaña (RCM), Juan de Acosta, Atlántico, Colombia. Tomado y modificado de: Rangel-Acosta et al. 2016.
Figure 1. Geographical location of the Reserva Campesina La Montaña (RCM), Juan de Acosta, Atlántico, Colombia. Modify from Rangel-Acosta et al. 2016.

Figura 2. Vista de la RCM durante las temporadas de lluvia (A) y seca (B).
Figure 2. View of the RCM during the rainy (A) and dry

Diseño de muestreo
Se realizaron 10 muestreos entre noviembre de 2012 y agosto de 2013, con salidas mensuales de 48 h. Los muestreos fueron realizados entre las 8:00 y 12:00 y las 13:30 y 18:00 h, completando un esfuerzo de 18 horas/hombre. En el interior del fragmento de la RCM, cubriendo zonas de interior de bosque y vegetación riparia aledaña a una quebrada temporal, se delimitó una transecta lineal de 500 m de largo por 20 m de ancho, donde se marcaron 10 puntos de muestreo distanciados 50 m entre sí. Para capturar las arañas espinosas del género Micrathena, en cada punto se utilizaron las técnicas de captura manual (CM) y agitación del follaje (AF). La primera técnica consistió en la búsqueda de los individuos durante un tiempo aproximado de 30 minutos en un radio de acción de 10 m por punto, para un total de 300 minutos por muestreo. Por otro lado, la AF se efectuó con un esfuerzo muestral de 60 agitaciones por punto, en todos los estratos posibles de inventariar, excluyendo el dosel. Para esto se utilizó una red entomológica de 60 cm de diámetro por 20 cm de profundidad y un madero para sacudir la vegetación.
Los individuos recolectados fueron preservados en alcohol etílico al 70% e identificados con ayuda de las claves de Levi (1985, 2002). Posteriormente fueron confirmados con la colección de arañas del Instituto de Ciencias Naturales (ICN) de la Universidad Nacional-Sede Bogotá y se los incorporó al museo de este instituto y a la colección de arañas en húmedo del Museo de la Universidad del Atlántico (UARC). A todos los individuos de cada especie se les midió el largo (LO) y ancho (AO) del opistosoma con un calibrador digital. Estas medidas fueron seleccionadas con base en Meling-López et al. (2008) y Magalhães and Santos (2011).
Por último, en cada uno de los puntos durante todos los meses de muestreo se midieron variables ambientales “in situ” como la humedad relativa y la temperatura ambiental con un termohigrómetro (marca Extech), y la precipitación con un pluviómetro (marca Hellmam) instalado en los alrededores de la reserva. De esta última variable se obtuvieron valores totales mensuales correspondientes a la suma de cada uno de los eventos de precipitación ocurridos durante cada mes.

Análisis de Datos
Se estimó la abundancia como el número de individuos por sexo de cada una de las especies. Con base en la abundancia relativa de los sexos, se calcularon valores de proporción. Por último, para establecer posibles relaciones entre las variables ambientales y las abundancias relativas de las especies de Micrathena, se realizó un análisis de correlación de Spearman, esto con la ayuda del Programa Past 3.10 (Hammer et al. 2001).

Resultados

Se capturaron 177 individuos distribuidos en cuatro especies, entre las que M. schreibersi (Perty 1833) se destacó como la más abundante (141 individuos, 79.7%) (Figura 3A y B), seguida por M. sexspinosa (Hahn 1822) (24 individuos, 13.5%) (Figura 3C y D) y por M. quadriserrata F.O. Pickard-Cambridge, 1904 (11 individuos, 6.2%) (Figura 3E y F). Con estos registros se confirma la presencia de esta última especie en Colombia, que había sido sugerida por Sabogal and Flórez (2000). Por último, la especie menos abundante fue M. horrida (Taczanowski, 1873) con un individuo hembra capturado en abril (Tabla 1, Figura 3G y H). La mayor abundancia de M. schreibersi (37 individuos) se registró en mayo; M. sexspinosa fue más abundante en diciembre (16 individuos) y M. quadriserrata lo fue en mayo y agosto (3 individuos). Por otro lado, del total de la abundancia reportada para las cuatro especies, 53.1% correspondió a individuos inmaduros (juveniles y subadultos), entre los que M. schreibersi presentó la mayor cantidad (84 individuos). En cuanto a la proporción sexual, se observó una dominancia clara de las hembras en M. sexspinosa (9:1) y M. schreibersi (3:1), mientras que M. quadriserrata estuvo más cercana al valor teórico (2:1).

Figura 3. Especies de Micrathena capturadas en la RCM. A: M. schreibersi-hembra, B: M. schreibersi-macho, C: M. sexspinosa-hembra, D: M. sexspinosa-macho, E: M. quadriserrata-hembra, F: M. quadriserrata-macho, G: M. horrida-hembra vista dorsal, H: G: M. horrida-hembra vista lateral.
Figure 3. Micrathena species captured in the RCM. A: M. schreibersi-female, B: M. schreibersi-male, C: M. sexspinosa-female D: M. sexspinosa-male E: M. quadriserrata-female F: M. quadriserrata-male G: M. horrida-female dorsal view, H: G: M. horrida-female lateral view.

Tabla 1. Abundancia mensual de Micrathena y variables ambientales en la RCM. Abreviaturas. Nov: noviembre; Dic: diciembre; Ene: enero; Feb: febrero; Mar: marzo; Abr: abril; May: mayo; Jun: junio; Jul: julio; Ago: agosto; Prec (mm): precipitación; H.R (%): humedad relativa; T.A (°C): temperatura ambiente.
Table 1. Monthly abundance of Micrathena and environmental variables in the RCM. Abbreviations. Nov: November; Dic: December; Ene: January; Feb: February; Mar: March; Abr: April; May: May; Jun: June; Jul: July; Ago: August; Prec (mm): precipitation; H.R. (%): relative humidity; T.A. (°C): ambient temperature.

En relación a la variación temporal de las poblaciones estudiadas, de manera general se observó una disminución de los individuos del género Micrathena durante la época seca y un incremento de las poblaciones durante los meses con lluvias. Para el caso de M. schreibersi (Figura 4A), se observó que los individuos adultos (particularmente hembras) fueron más frecuentes durante dos períodos: el primero entre noviembre y diciembre y el segundo entre mayo y julio. Estos períodos correspondieron a los picos más altos de precipitación durante el estudio. Por otro lado, en relación a los individuos juveniles de esta especie, a diferencia de los adultos, sus mayores valores de abundancia fueron registrados a finales de la época seca (marzo) hasta principios de la segunda época de precipitaciones (mayo). Para las otras especies registradas, aunque presentaron un bajo número de individuos, observamos un patrón temporal similar al de M. schreibersi (Figura 4B y C). Además, la abundancia de las tres especies presentó una correlación positiva con la precipitación y la humedad, y una correlación negativa con la temperatura. Sin embargo, sólo M. schreibersi presentó una correlación significativa con la precipitación, mientras que M. quadriserrata, con la humedad (Tabla 2).

Figura 4. Variación mensual de las poblaciones de tres especies Micrathena en la RCM. A) M. schreibersi, B) M. sexspinosa y C) M. quadriserrata.
Figure 4. Monthly variation of three Micrathena species populations in the RCM. A: M. schreibersi, B) M. sexspinosa and C) M. quadriserrata.

Tabla 2. Valores de correlación y probabilidad entre las abundancias de tres especies Micrathena y variables ambientales medidas durante el estudio en la RCM.
Table 2. Correlation and probability values between the abundances of three Micrathena species and environmental variables measured during the study in the RCM.

En cuanto a las tallas promedio, en el caso de las hembras se pudo apreciar que M. schreibersi fue la especie que presentó la mayor talla (LO=8.2 mm, AO=5.7 mm), seguida por M. sexspinosa (LO=5.4 mm, AO=3.9 mm), M. quadriserrata (LO=4.2 mm, AO=3.2 mm) y M. horrida (LO=3.4 mm, AO=4.0 mm). En el caso de los machos, se invierte el patrón observado para las hembras debido a que M. quadriserrata (LO=3.6 mm, AO=1.7 mm) presentó los individuos de mayor talla, seguidos por los de M. schreibersi (LO=3.1 mm, AO=1.2 mm) y M. sexspinosa (LO=2.4 mm, AO=0.9 mm) (Figura 5).

Figura 5. Promedios de talla de las Micrathena encontradas en la RCM. Las barras corresponden a la desviación estándar.
Figure 5. Average size of Micrathena found in the RCM. The bars correspond to the standard deviations.

Discusión

Las especies de Micrathena encontradas en este estudio presentan un patrón de variación temporal, caracterizado por la presencia de individuos adultos durante la época de lluvias, su desaparición durante la sequía y un aumento de juveniles al inicio de las lluvias. Este patrón es común al reportado para otras especies de arañas (Lubin 1978; Ferreira-Ojeda et al. 2009; Escorcia et al. 2012) y grupos de artrópodos (Jiménez-Sánchez et al. 2009; Barraza et al. 2010; Martínez et al. 2010a,b) presentes en bosques tropicales en donde la época seca genera un déficit hídrico que conlleva a cambios estructurales en la vegetación (Pizano et al. 2014) y, por lo tanto, un aumento en la temperatura del bosque, una disminución de la humedad relativa, de las presas potenciales y de los soportes para las telas. Estas variables fueron identificadas como limitantes para la permanencia de las arañas en ecosistemas naturales (Eberhard 1971; Uetz 1990).
La presencia de individuos adultos durante las épocas de mayor precipitación indicaría que durante este período se estarían llevando a cabo los eventos reproductivos, que se ven beneficiados por la mayor disponibilidad de alimento y de espacio (Didham and Springate 2003; Jiménez-Sánchez et al. 2009; Wolda 1978). Al finalizar la etapa reproductiva y realizar las puestas, la mayoría de las arañas orbitelares mueren (Foelix 2011), lo cual puede estar explicando la desaparición de las arañas adultas del genero Micrathena en la RCM durante la época seca.
Como mecanismo para asegurar la permanencia de la población en la próximaépoca de lluvias, las especies aquí estudiadas atraviesan el periodo climático extremo (seco en el BST) en forma de huevo. Este caso es parecido al descripto durante el invierno en México por Meling-López et al. (2008) como estrategia de sobrevivencia de M. funebris, y al reportado por Schaefer (1977) para algunas especies de las familias Araneidae y Linyphiidae en Alemania. La viabilidad de esta estrategia radica en las propiedades aislantes de la seda que recubre los ovisacos, que mantiene estable la humedad y la temperatura necesarias para el desarrollo normal de los huevos (Foelix 2011). En algunos artrópodos se ha probado experimentalmente que la eclosión de sus huevos está relacionada con el cambio en las condiciones ambientales (temperatura) (Hueck 1951; Cranham 1972; Parnrong and Cambell 2001; Zindler 2007). En este sentido, la llegada de las lluvias en el BST propicia la aparición de dichas condiciones (menor temperatura y mayor humedad), lo que favorecería la eclosión de los huevos en Micrathena. Esto explicaría la presencia de individuos inmaduros en la zona de estudio durante el inicio de las épocas de precipitación.
Las diferencias marcadas en proporción sexual encontradas en este estudio pueden ser atribuidas a tres factores: el tamaño reducido de los machos, los patrones sencillos de coloración y forma en comparación con las hembras y su alta movilidad en el hábitat en busca de pareja. Las anteriores variables pudieron disminuir la visualización y probabilidad de encuentros de individuos de este sexo, lo cual habría causado sus valores bajos de abundancia. Sin embargo, en arañas, los estudios relacionados con las proporciones sexuales en las poblaciones demostraron que las razones de tales desproporciones son variables y se relacionan con controles precigóticos estrictos y variaciones comportamentales y ambientales (e.g., la selección diferencial de esperma por las hembras durante la fecundación [Aviles and Maddison 1991; Hurst and Vollrath 1992], el desarrollo de individuos por partenogénesis [Camacho 1994], la posición del abdomen adoptada por las hembras durante y después de la copula [Gunnarsson et al. 2004] y el efecto de la mortalidad inducida por la severidad del ambiente y la presión de selección de depredadores [Gunnarsson 1987]). Estos estudios tuvieron gran auge durante algún tiempo en especies de hábitos sociales como Anelosimus eximius (Keyserling, 1884) (Aviles 1986; Vollrath 1986) y Australomisidia socialis (Main, 1988) (Rowel and Main 1992) y en la araña solitaria Pityohyphantes phrygianus (C. L. Koch, 1836) (Gunnarsson 1987; Gunnarsson 1989; Gunnarsson and Andersson 1992; Gunnarsson et al. 2004).
Por otro lado, los tamaños diferenciales de las especies de Micrathena de este estudio y su ocurrencia durante las mismas épocas del año, en parte sugiere que, para evitar la competencia por espacio y alimento, estas especies exhiben como posible mecanismo un patrón de segregación de nicho, relacionado con el consumo de presas con tamaños diferenciales. Esto ha sido previamente reportado para arañas que habitan en simpatría y que pertenecen al mismo gremio, como las especies aquí estudiadas. El tamaño de las arañas se ha reportado a menudo como una de las variables responsables de la coexistencia en el grupo (Uetz 1977), debido a que se relaciona con factores como el tamaño y el tipo de presa, así como con la dimensión de la tela. Esto implica que poseer cuerpos con tamaños diferenciales puede causar divergencia en el tipo de dieta que consumen las especies. Sin embargo, este es un tema controversial dentro del grupo (Wise 1995), y la coexistencia, en adición a lo aquí planteado, puede estar relacionada con factores como aislamiento en el plano vertical en la vegetación (Brown 1981) u horizontal en el ecosistema (Suwa 1986; Tretzel 1955), preferencias en el tipo de microhábitat (Greenstone 1980), en los patrones de actividad diaria (Wise 1995) o temporada de ocurrencia en el año (Uetz 1977), entre otras cuestiones relacionadas con la historia natural de las especies.
Los hallazgos de esta investigación demuestran que la biota presente en ecosistemas como el BST exhiben patrones ecológicos asociados con las condiciones estacionales del ecosistema. En el contexto actual de crisis de biodiversidad provocado por las actividades de origen antrópico, conocer las variaciones en las abundancias y su relación con variaciones climáticas es una excelente herramienta capaz de brindar información necesaria para crear planes de conservación y manejo de ecosistemas amenazados (e.g., el BST) (Pizano and García 2014). Las arañas del género Micrathena, debido a su relación con los factores ambientales y a la facilidad para identificarlas, verlas y capturarlas en el campo (Sabogal and Flórez 2000), se convierten en un buen grupo bioindicador. Por esta razón recomendamos su uso en futuros estudios de impacto ambiental.

AGRADECIMIENTOS. A M. Cuervo por su colaboración económica para la realización de las jornadas de campo. A todas las personas de la Reserva Campesina La Montaña (RCM), por su apoyo en la fase de campo; en especial a Santiago “Chago” y a Rafael “El Mono”. A la estudiante Z. Mejía por su colaboración en la determinación de los especímenes y al profesor E. Flórez por su ayuda en la confirmación de los ejemplares. Por último, agradecemos a la Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Atlántico por facilitar el ingreso al laboratorio de Ecología y Entomología y a los dos revisores anónimos del manuscrito y al editor A. Farji-Brener, por su valiosa contribución para la mejora de este.

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