INTRODUCCION

Los productos fitosanitarios, como los insecticidas, herbicidas y acaricidas, representan herramientas de gran utilidad para el manejo de cultivos y desempeñan un rol importante en la producción agrícola mundial (^{Topping, Aldrich y Berny, 2020}). Sin embargo, su uso excesivo en la agricultura puede provocar contaminación ambiental y afectar a los enemigos naturales, favoreciendo el resurgimiento de plagas, la aparición de plagas secundarias y el desarrollo de plagas resistentes (Baker, Green y Loker, 2020). Debido a esto, para mantener la sostenibilidad de la agricultura a mediano y largo plazo, el manejo integrado de plagas (MIP) representa una alternativa al control profiláctico de plagas, teniendo en cuenta el uso racional de productos fitosanitarios y la integración de diferentes estrategias de control (Jindal, Dhaliwal y Koul, 2013), como por ejemplo, el uso de los insecticidas bioracionales o de riesgo reducido, los cuales son compuestos sintéticos o naturales que controlan eficientemente las plagas, sin producir un riesgo para los organismos no blanco (humanos, animales y enemigos naturales) y el ambiente (^{Topping etal., 2020}).

El insecticida spinetoram es una mezcla de dos spinosinas semisintéticas (spinosina J y spinosina L), las cuales son metabolitos secundarios de la bacteria Saccharopolyspora spinosa (Mertz & Yao) (Dripps et al., 2011). El ingrediente activo afecta el receptor nicotínico de la acetilcolina y al receptor de GABA (^{Fu et al., 2018}). Este insecticida se usa para el control de Aphis spiraecola Patch (Hemiptera: Aphididae) en el cultivo de granada; Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) en espá rrago; Panonychus citri McGregor (Prostigmata: Tetranychidae) en mandarina; Oligonychus

punicae Hirst (Prostigmata: Tetranychidae) en palto; Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae); Tetranychus urticae C. L. Koch (Prostigmata: Tetranychidae), Planococcus

ficus Signoret (Hemiptera: Pseudococcidae)

en vid; Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Trombidiformes: Tarsonemidae) en pimiento;

Chaetanaphothrips signipennis (Bagnall) (Thysanoptera: Thripidae) en plátano/banano y B. tabaci en arándano (Sistema Integrado de Gestión de Insumos Agropecuarios [SIGIA], 2009). Por otro lado, el insecticida matrine es un alcaloide quinolizidínico extraído de las raíces secas de Sophora flavescens Aiton, S. tonkinensis Gagnep. y S. alopecuroides L. (Huang y Xu, 2016). El ingrediente activo afecta al canal de sodio en el sistema nervioso del insecto (^{Du, Li, He y Liu, 2004}). Este insecticida se usa para el control de T tabaci en el cultivo de cebolla; Prodiplosis longifila Gagne (Diptera: Cecidomyiidae) en papa; Chloridea virescens (Fabricius) (Lepidoptera: Noctuidae) en alcachofa y algodón; Plutella xylostella L. (Lepidoptera: Plutellidae) en brócoli, Tallula atramentalis (Lederer) (Lepidoptera: Pyralidae) en granada; Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) y P. longifila en espárrago; Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) en mandarina; Oiketicus kirbyi Guilding (Lepidoptera: Psychidae) en palto; T tabaci en vid, S. frugiperda en maíz y pimiento, P. longifila en pimiento y C. virescens en arándano (SIGIA, 2009).

Entre los organismos benéficos de importancia agrícola, los enemigos naturales de los artrópodos desempeñan una función importante en la regulación de densidades/poblaciones de insectos plagas (^{Bueno, Carvalho, Santos, Sosa-Gómez, y Silva, 2017}). Las especies Chrysoperla externa (Hagen) y Ceraeochrysa cincta (Schneider) de la familia Chrysopidae (Neuroptera) son de amplia distribución en el Perú y se destacan por sus características depredadoras, presencia de adultos a través de todo el año, fácil crianza en condiciones de laboratorio, potencial de adaptación en diferentes agroecosistemas y su resistencia a numerosos productos fitosanitarios, motivo por el cual son considerados como enemigos naturales promisorios en el MIP en cultivos de maíz, papa, algodón, palma aceitera y frutales (cítricos, olivo y manzano) (^{Núñez, 1988}a). C. externa es oófago y larvífago por naturaleza, predominando en cultivos de maíz, alimentándose de S. frugiperda, S. eridania (Lepidoptera: Noctuidae) y áfidos, mientras que C. cincta es depredador de ninfas de mosca blanca, arañuelas, cochinillas, predominantes en cultivos de cítricos, palto, olivo y algodón (Núñez, 1988b).

Los productos fitosanitarios más apropiados para un MIP son aquellos que combinan un control óptimo de las plagas objetivo con un mínimo impacto en los enemigos naturales (Baker et al., 2020); sin embargo, el impacto de muchos de estos productos desarrollados en la actualidad es aún poco conocido (^{Depalo, Lanzoni, Masetti, Pasqualini y Burgio, 2017}). A la fecha, no se tiene información publicada sobre los efectos tóxicos del spinetoram y matrine sobre los crisópidos depredadores. Por tal motivo, la finalidad del presente trabajo fue evaluar la toxicidad o la selectividad de ambos productos fitosanitarios sobre los estados de desarrollo de dos enemigos naturales: C. externa y C. cincta, para su uso seguro en condiciones de campo en el marco de un manejo integrado de plagas (MIP).

MATERIALES Y MÉTODOS

Los ensayos de toxicidad se realizaron en el Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA) de la Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional Federico Villareal (UNFV), Lima, Perú, mientras que la cría se realizó en el Laboratorio de Control Biológico de la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), Lima, Perú.

Material biológico y cría

Los huevos (1 millar) de C. externa y C. cincta dispuestos en tubos de cartulina y huevos congelados a granel (10 g) de Sitotroga cerealella Oliver (Lepidoptera: Noctuidae) se obtuvieron del Programa Nacional de Control Biológico del Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA). Se usaron recipientes plásticos (36 x 28 x 18 cm) para la cría de larvas, las cuales fueron alimentadas ad libitum con huevos de S. cerealella (Lepidoptera: Noctuidae). Adicionalmente, se colocaron en la base de los recipientes cinco tiras de cartón corrugado (20 x 3 cm) para que las larvas pupen. Las pupas se colocaron en el interior de una jaula de dos mangas hasta la emergencia de los adultos (SENASA, 2015).

Productos fitosanitarios

Se emplearon un producto químico de uso agrícola (PQUA): spinetoram (Absolute™ 60 SC, 60 g/l^-1, Dow Agrosciences, Perú), y un producto biológico de uso agrícola (PBUA): matrine

(Greenex Ultra® SL, 5 g/l^-1, Montana S. A., Perú). Las concentraciones usadas para spinetoram fueron de: 0,125 ml/500 ml^-1 (0,075 l/ha^-1) y 0,375 ml/500 ml^-1 (0,3 l/ha^-1), y las concentraciones para matrine fueron de: 0,5 ml/500 ml^-1 (200 ml/200 l^-1) y 1,5 ml/500 ml^-1 (600 ml/200 l^-1) en base a los productos comerciales de uso agrícola.

Ensayos de inmersión

Los huevos y pupas de 24 h y 48 h de edad, respectivamente, se sumergieron durante tres segundos en soluciones insecticidas de ambos productos y dosis (Liu y Chen, 2000). Luego fueron colocados sobre papel toalla por 30 min para permitir el secado. Seguidamente, se transfirieron individualmente al interior de envases plásticos (12 ml de capacidad) y se mantuvieron bajo condiciones de oscuridad y ventilación. Se emplearon 10 huevos/pupas por cada tratamiento y con cuatro repeticiones incluyendo el control. Las lecturas se realizaron hasta el 80 % de eclosión de huevos (120 h) y 80 % de emergencia de adultos (> 120 h) en el control (^{Iannacone etal., 2017}).

Ensayos de contacto residual

Se realizaron aplicaciones de 0,5 ml de la solución insecticida, con la ayuda de una jeringa desechable de 1 ml de capacidad, en el interior de los envases plásticos y se esparció con un hisopo estéril por todas las paredes internas. Luego, se procedió a secar a temperatura ambiente durante 2 h. Seguidamente, se colocaron individualmente en cada envase 10 larvas del primer, segundo y tercer estadio y 10 adultos de C. externa y C. cincta, ambos estados de desarrollo con una edad entre 48-72 h, por cada tratamiento y con cuatro repeticiones incluyendo el control. Las lecturas de mortalidad fueron a las 24, 48 y 72 h, mientras que para los adultos fueron a las 24 y 48 h de exposición (^{Alegre, Iannacone y Carhuapoma, 2017}).

Ensayos de ingestión

Los ensayos de ingestión en larvas se realizaron suministrando huevos de S. cerealella, los cuales fueron previamente sumergidos en las soluciones insecticidas durante 10 s. Luego, fueron colocados sobre papel toalla por 10 min para permitir su secado, y seguidamente fueron pegados 1,0 g de huevos con un gel adhesivo no tóxico a cartulinas de 10 x 10 mm, las cuales se colocaron individualmente junto con una larva en el interior de un envase plástico (Iannacone y Lamas, 2002). Se emplearon 10 larvas del primer, segundo y tercer estadio de C. externa y C. cincta de 48-72 h de edad, por cada tratamiento y con cuatro repeticiones incluyendo el control. Las lecturas de mortalidad se registraron a las 24, 48 y 72 h de exposición.

Los ensayos de ingestión en adultos se desarrollaron suministrando las soluciones insecticidas en frascos bebederos (con un paño esponja en la abertura). Un bebedero (frasco de vidrio de 5 ml de capacidad) y 10 adultos de C. externa y C. cincta de 48-96 h de edad, sin distinción de sexo, se introdujeron en un recipiente plástico (30 x 18 x 7 cm). Cada uno de los recipientes conformó una repetición, siendo en total cuatro repeticiones por cada tratamiento, incluyendo el control, el cual consistió de agua embotellada pura (pH = 7,7). Las lecturas de mortalidad se realizaron a las 24, 48 y 72 h de exposición (Huerta, Medina, Budia y Viñuela, 2004).

Diseño experimental

Se utilizaron la máxima y mínima concentración recomendada en campo de cada producto químico, siendo para spinetoram: 0,125 ml/500 ml^-1 (0,075 l/ ha^-1, calculado en referencia a un cilindro y medio) y 0,375 ml/500 ml^-1 (0,3 l/ha^-1, calculado en referencia a dos cilindros); y para matrine: 0,5 ml/500 ml^-1 (200 ml/200 l^-1) y 1,5 ml/500 ml^-1 (600 ml/200 l^-1). Para cada uno de los ensayos planteados, se realizaron cuatro repeticiones por cada tratamiento incluyendo el control (agua embotellada), el cual no debió exceder el 10 % de mortalidad (^{Alegre et al., 2017}). Los ensayos por inmersión, contacto residual e ingestión se desarrollaron con 10 individuos por cada concentración. Se consideraron muertos, a excepción de huevos y pupas, aquellos individuos que no exhibieron movimiento alguno, bajo observación en un estereoscopio.

Análisis estadístico

Se empleó un diseño completamente al azar (DCA) con cinco tratamientos (control, spinetoram 0,375 ml/500 ml^-1 y spinetoram 0,125 ml/500 ml^-1, y matrine 1,5 ml/500 ml^-1 y matrine 0,5 ml/500 ml^-1) con cuatro repeticiones. La eficacia de los tratamientos (% de efecto) y las repeticiones se evaluaron a través de un análisis de varianza (ANOVA) de dos vías con prueba complementaria de significancia de Tukey; sin embargo, el ANOVA (prueba de homogeneidad de varianzas mediante el estadístico de Levene) no resultó significativo, a pesar de la transformación de los datos según la expresión log (x+1), por lo que se recurrió a utilizar la prueba no paramétrica de Kruskall-Wallis en todos los ensayos toxicológicos. La mortalidad de los individuos (%) se corrigió teniendo en cuenta la mortalidad natural que ocurrió en el control usando la fórmula propuesta por Schneider-Orelli (^{Alegre etal., 2017}). Se usó el paquete estadístico IBM SPSS (versión 23), para el cálculo de los estadísticos a un nivel de significancia de p<0,05.

Los productos fitosanitarios se clasificaron utilizando los valores resultantes de acuerdo con las cuatro categorías de toxicidad para ensayos de laboratorio: 1= inofensivo (< 30 % de mortalidad), 2= ligeramente nocivo (30-79 % de mortalidad), 3= moderadamente nocivo (80-99 % de mor talidad), 4= nocivo (> 99 % de mortalidad) (Sterk et al., 1999).

Tabla 1: Eclosión (%) de huevos y emergencia (%) de adultos mediante ensayos por inmersión en Chrysoperla externa y Ceraeochrysacincta. 

Tabla 2: Mortalidad (%) del primer, segundo y tercer estadio larval de Chrysoperla externa por contacto residual. 

Tabla 3: Mortalidad (%) del primer, segundo y tercer estadio larval de Ceraeochrysa cincta por contacto residual. 

Tabla 4: Mortalidad (%) de adultos de Chrysoperla externa y Ceraeochrysa cincta por contacto residual. 

Tabla 5: Mortalidad (%) del primer, segundo y tercer estadio larval de Chrysoperla externa mediante ensayos de ingestión. 

Tabla 6: Mortalidad (%) del primer, segundo y tercer estadio larval de Ceraeochrysa cincta mediante ensayos de ingestión. 

Tabla 7: Mortalidad (%) de adultos de Chrysoperla externa y Ceraeochrysa cincta mediante ensayos de ingestión 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Ensayos toxicológicos de inmersión

Los porcentajes de eclosión obtenidos en los ensayos de inmersión de huevos y pupas de C. externa (p= 0,09 y p= 1,00, respectivamente) y C. clncta (p= 0,08 y p= 0,38, respectivamente) fueron estadísticamente similares al control. Ambos productos fitosanitarios resultaron inofensivos en ambos estados de desarrollo (Tabla 1). Los resultados presentados en este estudio fueron similares a los observados por Visnupriya y Muthukrishnan (2016), quienes obtuvieron una alta eclosión de huevos (entre el 81,6 - 95,2 %) en Chrysoperla zastrowl sllleml (Esben-Petersen) con diferentes dosis de spinetoram. Al emplear la máxima concentración recomendada en campo de spinosad, producto fitosanitario del mismo grupo que el spinetoram, se obtuvo 0 % de mortalidad de huevos de Chrysoperla carnea (Stephens) a las 24 h de exposición (El-Zahi, 2012). Asimismo, en otro estudio se demostró la selectividad del spinosad en huevos y pupas de C. carnea en condiciones de laboratorio (^{Medina, Budia, del Estal, Adan, y Viñuela, 2003}a). La baja toxicidad del spinetoram y del matrine puede atribuirse a las barreras de protección natural que presentan los huevos (corión a prueba de agua) y pupas (capullo de seda), los cuales dificultan la penetración y absorción de los productos fitosanitarios (Medina, Budia, Tirry, Smagghe y Viñuela, 2001).

Ensayos toxicológicos de contacto residual

La Tabla 2 muestra los resultados de los ensayos por contacto residual en larvas de C. externa. Se observaron diferencias estadísticamente significativas respecto al spinetoram, en sus dos dosis respecto al control a las 24, 48 y 72 h en larvas del primer estadio de C. externa (p= 0,003, p= 0,004 y p= 0,003, respectivamente). El primer estadio de C. externa obtuvo las mayores mortalidades registradas a las 72 h con 42,11 % y 28,95 % con la máxima y mínima concentración de spinetoram. El segundo estadio larval obtuvo valores similares al control (p= 0,077) a las 24 h, mientras que a las 48 y 72 h se observaron diferencias estadísticamente significativas respecto al control (p= 0,005 y p= 0,001, respectivamente) con la máxima concentración del producto, el cual produjo la mayor mortalidad registrada en este estadio con 30 %. El tercer estadio larval de C. externa obtuvo a las 24 h valores estadísticamente similares al control (p= 1,000), mientras que los resultados obtenidos a las 48 y 72 h fueron estadísticamente diferentes

al control (p= 0,009 y p= 0,001, respectivamente) solo con la máxima concentración de spinetoram, el cual provocó la mayor mortalidad registrada en este estadio con 17,50 %. Los resultados obtenidos a las 24, 48 y 72 h con la máxima y mínima concentración de matrine fueron similares al control en larvas del primer (p= 0,003; p= 0,004 y p= 0,003, respectivamente), segundo (p= 0,077, p= 0,005 y p= 0,001, respectivamente) y tercer estadio (p= 1,000; p= 0,009 y p= 0,001, respectivamente). Según las categorías de toxicidad para ensayos de laboratorio, la máxima concentración de spinetoram resultó ligeramente nociva en larvas del primer y segundo estadio de C. externa a las 72 h, mientras que en los demás casos ambos productos fltosanltarlos fueron Inofensivos a las 24, 48 y 72 h de exposición (Tabla 2).

La Tabla 3 muestra los resultados de los ensayos por contacto residual en larvas de C. cincta. No se observaron diferencias estadísticamente significativas respecto de los insecticidas evaluados, en sus dos dosis respecto al control (p= 0,388) a las 24 h en larvas del primer estadio de C. cincta. A las 48 y 72 h se observaron diferencias estadísticamente significativas respecto al control (p= 0,048 y p= 0,013, respectivamente) con ambas concentraciones de los productos fitosanitarios, siendo la máxima concentración de spinetoram y matrine, los que ocasionaron las mayores mortalidades registradas en este estadio con 21,05 y 23,68 %, respectivamente a las 72 h. Los valores obtenidos a las 24, 48 y 72 h en larvas del segundo (p= 1,000; p= 0,406 y p= 0,406, respectivamente) y tercer estadio (p= 1,000) fueron estadísticamente similares al control. Ambos productos fitosanitarios fueron inofensivos en todos los estadios larvales de C. cincta a las 24, 48 y 72 h de exposición (Tabla 3).

Se ha demostrado la selectividad de las dosis recomendadas en campo de spinetoram al no presentar efectos nocivos en la población de enemigos naturales (Coccineiia sp., Chrysopa sp. y Paederus sp.) en campos de cultivo de algodón (Elbarky, Hassan y El-Sayed, 2008). Por el contrario, en condiciones controladas, al evaluar la toxicidad con la máxima concentración de spinetoram (131,1 mg i.a/L) en larvas del segundo estadio de C. carnea y Chrysoperia johnsoni (Henry, Wells y Pupedis) por contacto directo, exposición residual e ingestión, ocasionó un porcentaje de mortalidad significativo solo en C. carnea con el 46,7±17,0 a los 10 días después del tratamiento (^{Amarasekare y Shearer, 2013}). Por el contrario, Visnupriya y Muthukrishnan (2016) obtuvieron mediante ensayos por contacto residual con spinetoram mortalidades que oscilaron entre 9,1-28,0 % en larvas del segundo estadio de C. zastrowi siiiemi (Esben-Petersen) a las 48 h de exposición. Los autores mencionados anteriormente indicaron la selectividad del producto en campo a diferencia de las condiciones controladas que presentaron niveles de toxicidad variable en crisópidos, resultado similar en este trabajo, lo que puede deberse a que el producto en condiciones ambientales puede ser degradado con mayor rapidez por agentes físicos o biológicos.

No existen muchos reportes científicos acerca de la toxicidad del producto fitosanitario matrine en crisópidos; sin embargo, ^{Zhang, Dong y Du (2011}) realizaron el único trabajo hasta la fecha empleando este producto en campo y concluyeron a lo largo de seis años de Investigación mediante muestreos continuos que las densidades poblacionales de Chrysoperla sínica (Tjeder) fueron significativamente más altas en los campos de manejo orgánico de durazno tratados con matrine y piretrinas, en relación a los campos de manejo convencional de durazno.

La Tabla 4 presenta los resultados por contacto residual en adultos. Se observaron diferencias significativas respecto al control a las 24 y 48 h en adultos de C. externa (p= 0,005 y p= 0,002, respectivamente) y C. cincta (p= 0,007 y p= 0,002, respectivamente) con ambas concentraciones de spinetoram, a excepción del valor obtenido con la mínima concentración de spinetoram en adultos de C. cincta que fue estadísticamente similar al control (p= 0,007) a las 24 h. Los resultados registrados con ambas concentraciones de matrine fueron estadísticamente similares al control a las 24 y 48 h en adultos de C. externa (p= 0,005 y p= 0,002, respectivamente) y C. cincta (p= 0,007 y p= 0,002, respectivamente). Según las categorías de toxicidad para ensayos de laboratorio, la máxima y mínima concentración de spinetoram fueron ligeramente nocivas para adultos de C. externa, mientras que para los adultos de C. cincta fue moderadamente nocivo y ligeramente nocivo, respectivamente. El matrine fue inofensivo en ambas especies a las 24 y 48 h.

Roubos, Rodriguez-Saona, Holdcraft, Mason e Isaacs (2014), al evaluar el efecto residual despinetoram, comprobaron a los 0 y 7 días un elevado porcentaje de mortalidad en adultos de Chrysoperla rufilabris (Burmeister), mientras que a los 14 días el producto químico presentó una menor toxicidad, lo cual pudo deberse a la degradación natural del producto. Por otro lado, se ha comprobado efectos agudos con la máxima concentración de spinetoram, siendo más perjudiciales para los adultos que para las larvas del segundo estadio de C. carnea (Amarasekare, Shearer y Mills, 2016). ^{Ullah et al. (2017}) demostraron que los adultos de C. carnea fueron más susceptibles al spinetoram en comparación al estadio larval por contacto residual, obteniendo un 93,33 % de mortalidad a las 48 h de exposición, resultados similares a este trabajo en condiciones de laboratorio que evidencian la alta susceptibilidad de este estado de desarrollo frente a este producto.

Es necesario evaluar estos resultados en condiciones de campo debido a que los niveles de los residuos de los productos fltosanitarios en las superficies vegetales pueden variar a diferentes condiciones ambientales, por la estructura de los cultivos, la calidad de la aplicación y el nivel de contacto o llegada del producto a las distintas partes de la planta.

Ensayos toxicológicos de ingestión

Las Tablas 5 y 6 presentan los resultados de los ensayos por ingestión en larvas de C. externa y C. cincta. No se observaron diferencias estadísticamente significativas respecto de los insecticidas evaluados, en sus dos dosis respecto al control a las 24, 48 y 72 h en larvas del primer, segundo y tercer estadio de C. externa (p= 1,000, p= 1,000, p= 0,406; p= 1,000; p= 1,000, respectivamente) y C. cincta (p= 0,406, p= 0,116, p= 0,116; p= 1,000 y p=1,000, respectivamente). Según la IOBC, la máxima y mínima concentración de spinetoram y matrine fueron inofensivos en ambos crisópidos. Sabry, Hassan y Rahman (2014) concluyeron que las larvas del segundo estadio de C. carnea, alimentadas con huevos tratados de S. cerealella con la máxima concentración de spinetoram (30 ppm), presentaron un porcentaje de mortalidad de 41.7±5.8. Del mismo modo, Visnupriya y Muthukrishnan (2016) al suministrar huevos tratados de Corcyra cephalonica Stainton (Lepidoptera: Pyralidae) con las dosis de 36, 45, 54 y 108 g i.a/ha de spinetoram en larvas del segundo estadio de C. zastrowisillemi, obtuvieron mortalidades que oscilaron entre 10,8 - 22,3 % a las 48 h. Los resultados obtenidos por los autores mencionados anteriormente no coinciden y no reflejan similitudes a este trabajo debido a los altos porcentajes de mortalidad registrados, pudiéndose inferir que la susceptibilidad de las especies en la familia Chrysopidae es variable.

La Tabla 7 presenta los resultados del ensayo toxicológico por ingestión en adultos. No se observaron diferencias significativas de los insecticidas respecto al control (p= 1,000) a las 24 h en adultos de C. externa y C. cincta con la máxima y mínima concentración de ambos productos fitosanitarios. A las 48 h se observaron diferencias significativas de las dosis de spinetoram en relación al control para C. externa (p= 0,008) y C. cincta (p= 0,006). Asimismo, el valor obtenido solo con la máxima concentración de matrine fue estadísticamente diferente al control (p= 0,006). A las 72 h se observaron diferencias significativas respecto al control con la máxima y mínima concentración de spinetoram y la máxima concentración de matrine para C. externa (p= 0,002) y C. cincta(p= 0,003). Según la IOBC, el spinetoram fue ligeramente nocivo para C. externa y C. cincta, mientras que solo la máxima concentración de matrine fue ligeramente nociva para C. cincta a las 72 h, siendo en los demás casos inofensivo.

Los adultos de C. carnea y C. johnsoni fueron muy susceptibles al spinetoram al evaluar la toxicidad del producto mediante ingestión, contacto directo y exposición residual, obteniendo mortalidades superiores al 90 % en ambas especies a los 10 días después del tratamiento (^{Amarasekare y Shearer, 2013}). Visnupriya y Muthukrishnan (2016) observaron que la longevidad de adultos de C. zastrowi sillemi fue entre 7,7 - 11,4 días mediante ensayos de ingestión de una solución de sacarosa al 10 % tratada con spinetoram. ^{Medina et al. (2003}a) obtuvieron con la máxima concentración de spinosad el 87,5 % de mortalidad de adultos de C. carnea. Los ensayos de ingestión con 800 y 400 mg/i.a/L^-1 de spinosad alcanzaron una mortalidad del 100 % de adultos de C. carnea a las 96 h de exposición (Medina, Budia, del Estal y Viñuela, 2003b). Por el contrario, al suministrar en agua potable el spinosad en adultos de C. externa, obtuvieron una mayor toxicidad de este producto (Rimoldi, Schneider y Ronco, 2012). La mayoría de los resultados mencionados anteriormente por los autores son coincidentes con los presentados en este estudio, evidenciando nuevamente la susceptibilidad del estado adulto de C. externa y C. cincta.

Si bien no existen muchos registros de autores que aborden la toxicidad o selectividad de estos productos fltosanitarios en crisópidos, los resultados presentados en este trabajo proporcionan una importante base científica para el uso adecuado del spinoteram y del matrine, y la protección y la utilización de los predadores C. externa y C. cincta en futuros ensayos en campo en el marco de un MIP. Es necesario continuar evaluando estos dos productos fitosanitarios mediante pruebas en campos agrícolas, donde las condiciones ambientales no son controlados y en la que la heterogeneidad del ambiente puede influir variando la supervivencia de los crisópidos y la “selectividad” ambiental del spinoteram y del matrine.

CONCLUSIONES

Los productos fitosanitarios usados en el presente trabajo fueron selectivos (inofensivos) en huevos y pupas de C. externa y C. cincta. Los primeros estadios larvales de C. externa y C. cincta fueron más susceptibles en relación al segundo y tercer estadio larval en los ensayos por contacto residual; sin embargo, fueron los adultos de ambos crisópidos los que registraron los más altos porcentajes de mortalidad con la máxima concentración de spinetoram. Mediante ensayos de ingestión, los adultos de C. externa y C. cincta fueron más susceptibles en relación al estado larval con ambos insecticidas. Se sugiere realizar liberaciones en campo de huevos y larvas de C. externa y C. cincta en cultivos donde se apliquen estos productos fitosanitarios, debido a que estos estados de desarrollo fueron los más tolerantes frente a las dosis recomendadas de spinetoram y matrine. Finalmente, en cuanto a la preservación de adultos de C. externa y C. cincta en campo: a pesar de la alta susceptibilidad de este estado de desarrollo frente al spinetoram observada en laboratorio, gracias a la resistencia de estas especies frente a diversos insecticidas y la casi nula probabilidad de alimentación de néctares contaminados con estos productos, estas especies pueden prosperar en un MIP aplicado en determinados agroecosistemas del país.