Artículos

Comunidad de insectos fitófagos y enemigos naturales asociados al cultivo de Amaranthus hypochondriacus L. en la región central de Córdoba (Argentina)

Community of phytophagous insects and natural enemies associated to Amaranthus hypochondriacus L. crops in the central region of Córdoba (Argentina).

 

P C. Fichetti 1

G. M. Grosso 1

M. L. Moscardó 1

A. Chalup 1

G. H. Galvan 1

D. S. Avalos 1

 

1 Fichetti, P. C. (ORCID 0000-0002-7511-6783), Grosso, G. M. (ORCID 0000-0002-5918-5754), Moscardó, M. L. (ORCID 0000-0002-70031684), Avalos, D. S. (ORCID 0000-0002-8898-0810): Universidad Nacional de Córdoba, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Zoología Agrícola. Félix Aldo Marrone 746, Ciudad Universitaria, (5001) Córdoba, Argentina. Chalup, A. (ORCID 0000-0001-9890-14-53) Fundación Miguel Lillo (Zoología: Instituto Entomología). San Miguel de Tucumán, Argentina. Galvan, G. H. (ORCID 0000-0001-8195-644) Universidad Nacional de Córdoba, CONICET (5001) Córdoba, Argentina.

* Correspondencia a: pf¡chett@agro.unc.edu.ar

 

Fecha de recepción: 25/08/2021

fecha de aceptación: 18/12/2021

 

DOI: 10.31047/1668.298x.v39.n1.34595

 

RESUMEN

Entre las principales limitaciones para la producción de amaranto, se señalan diversas especies de insectos fitófagos. Se propuso como objetivo aportar al conocimiento de las especies de herbívoros y enemigos naturales asociados a este cultivo, determinando densidad, momentos de aparición y su relación con las etapas fenológicas. En parcelas experimentales de Amaranthus hypochondriacus ubicadas en el Campo Escuela de la Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba, se realizaron muestreos semanales, desde emergencia hasta madurez fisiológica del cultivo, durante las campañas agrícolas 2016, 2017 y 2019 para obtener ejemplares de fitófagos y predadores. La comunidad de insectos estuvo conformada por 5 órdenes, 21 familias y 40 especies. Coleoptera mostró la mayor abundancia de ejemplares. Se destacó la importancia de la oruga defoliadora Achyra similalis y de dos especies de barrenadores, Conotrachelus histrio y Aerenea cuadriplagiata, por su presencia y abundancia en la etapa reproductiva del cultivo. A partir de larvas de Lepidoptera, se obtuvieron seis especies de parasitoides (Hymenoptera y Diptera). Principalmente asociados a orugas pequeñas y colonias de pulgones, se registraron además seis especies de predadores (Coleoptera, Hemiptera y Diptera).

Palabras clave: amaranto, insectos herbívoros, defoliadores, barrenadores, insectos zoófagos.

SUMMARY

Among the main limitations for the production of amaranth, various species of phytophagous insects are pointed out. The objective of this study was to contribute to the knowledge of the herbivore species and its natural enemies associated with this crop, determining density, times of appearance and their relationship with the phenological stages. To obtain specimens of phytophagous and predators, weekly samplings were carried out, from emergence to physiological maturity of the crop in experimental plots of Amaranthus hypochondr¡acus located in the School Field of the Faculty of Agricultural Sciences, National University of Córdoba in the agricultural campaigns of the years 2016, 2017 and 2019. Parasitoids were obtained from Lepidoptera larvae. The insect community consisted of 5 orders, 21 families and 40 species. Coleoptera showed the highest abundance of specimens. The importance of the defoliating caterpillars Achyra s¡m¡lal¡s and the two species of borers Conotrachelus histrio and Aerenea quadriplagiata was highlighted due to their presence and abundance in the reproductive stage of the crop. From Lepidoptera larvae, six species of parasitoids (Hymenoptera and Diptera) were obtained. Mainly associated with small caterpillars and colonies of aphids, six species of predators were also recorded (Coleoptera, Hemiptera and Diptera).

Keywords: amaranth, herbivorous insects, defoliators, stem borers, zoophagous insects.

 

INTRODUCCION

 

El género Amaranthus L. (Amaranthaceae) incluye alrededor de 87 especies americanas y aproximadamente 21 especies de Europa, Asia y África (Sauer, 1967; Robertson, 1981; Stefúnová et al., 2014). Las diferentes especies se cultivan desde épocas precolombinas (Covas, 1994), poseen desarrollo anual con crecimiento estival (Sauer, 1967) y, por esta razón, conquistan una amplia variedad de ambientes con un alto potencial de rendimiento (Berti et al., 1996). Sus hojas verdes y granos contienen proteínas de alta calidad y, por lo tanto, gran valor nutritivo para el consumo humano; atributos que han incentivado el interés en el cultivo de sus especies (Teutonico y Knorr, 1985; Mapes et al., 1997; Brenner et al., 2000). Muchas de ellas son cultivadas para la producción de granos (A. cruentus L., A. hypochondriacus L. y A. caudatus L.), el consumo de partes verdes (A. tricolor L., A. mantegazzianus Pass., A. dubius Mart, A. lividus L. y A. cruentus L.), tintóreas (A. tintorius L.), forrajeras (A. graecizans L.) y ornamentales (A. tricolor L. y A. caudatus L.) (Sauer, 1967; Stallknecht y Schulz-Schaeffer, 1993). Asimismo, algunas han sido consideradas malezas, tales como A. hybridus var. quitensis L. (“yuyo colorado”) y subespecies de A. retroflexus L. (National Academy of Sciences, 1984).

En la actualidad, en Argentina, el cultivo de diferentes especies de amaranto se realiza en pequeñas parcelas familiares localizadas en algunas regiones de las provincias de Jujuy, Salta y Catamarca (Zubillaga, 2017); y en algunas áreas de La Pampa, San Luis y Córdoba (Luis Miguel et al., 2011), donde se siembra de forma experimental.

Entre los agentes que consumen diferentes órganos de la planta de amaranto se encuentran los insectos. Se han documentado alrededor de 255 especies que afectan el cultivo a nivel mundial (Niveyro, 2015). Los defoliadores constituyen el grupo más numeroso y de mayor riqueza específica (Clarke-Harris et al., 2004). Los coleópteros barrenadores de tallo, en su mayoría representados por especies de la familia Curculionidae (Louw y Myburgh, 2000; Salas-Araiza y Boradonenko, 2006), se destacan como el conjunto más relevante a escala mundial (Louw et al., 1995). Además, se mencionan dípteros (Agromyzidae) barrenadores de tallos; lepidópteros (Noctuidae y Hesperiidae) defoliadores y coléopteros (Melolonthidae), que se alimentan del sistema radical (Aragón-García et al., 1997).

En nuestro país, unos pocos reportes mencionan el ataque de coleópteros barrenadores de tallo (Vasicek et al., 1998; Riquelme et al., 2013) y defoliadores de varias especies de Lepidoptera, Coleoptera y hormigas del género Atta (Ves Lozada y Covas, 1987). Un trabajo más reciente destaca la importancia de defoliadores, barrenadores y picadores suctores representados por especies de Coleoptera, Lepidoptera y Hemiptera en diferentes variedades de Amaranthus en la provincia de La Pampa (Niveyro y Salvo, 2014). No se registran, hasta el momento, especies benéficas asociadas a los herbívoros presentes en amaranto.

Dada la escasez de información referida a la entomofauna de Amaranthus hypochondriacus en la región central de Córdoba, el objetivo de este trabajo es determinar las principales especies fitófagas y sus enemigos naturales asociados, su densidad, épocas de aparición e importancia en las diferentes etapas fenológicas del cultivo.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

 

El estudio se realizó durante las campañas 2016, 2017 y 2019 en el Área Experimental (AE) del Campo Escuela de la Facultad de Ciencias Agropecuarias (FCA), Universidad Nacional de Córdoba (UNC), ubicado camino a Capilla de los Remedios, Departamento Capital (31° 29' S, 64° 00' O), provincia de Córdoba. Este campo consta de aproximadamente 590 ha; de estas, 430 son dedicadas a la agricultura y 160 a la ganadería.

El AE posee una extensión de 36,88 ha y se encuentra subdividida en parcelas dedicadas a ensayos experimentales de diferentes cultivos, tales como cereales, garbanzo, de cobertura, etc., que se realizan en invierno; y Zea mays L. (maíz), Glycine max (L.) Merr. (soja), Arachis hypogaea L. (maní), Amaranthus hypochondriacus L. (amaranto), Salvia hispanica L. (chía), Sesamum indicum L. (sésamo), etc., en verano. Cuenta con parcelas dedicadas a varias especies hortícolas y algunos frutales. También se observó vegetación espontánea como Amaranthus quitensis Kunts (yuyo colorado), Chenopodium album L. (quinoa), Portulaca oleracea L. (verdolaga), Sorghum halepense (L.) Pers. (sorgo de alepo) y otras gramíneas, entre las especies más abundantes.

A partir de la segunda quincena de octubre, se sembraron tres parcelas de A. hypochondriacus (amaranto), de 15 m x 7,5 m y 0,35 m entre surcos. Se realizaron muestreos semanales, desde la emergencia (octubre) hasta la madurez fisiológica del cultivo (marzo). En cada fecha de colecta se seleccionaron al azar 30 plantas, las que fueron revisadas manualmente en busca de insectos. Los ejemplares colectados fueron debidamente acondicionados y para cada fecha se determinó: a) número total de individuos capturados; b) orden al que pertenecen; c) órgano de procedencia de la planta muestreada; d) estado fenológico del cultivo. Las larvas de Lepidoptera, y ninfas y adultos de Hemiptera fueron criados bajo condiciones controladas (T = 25 ± 2° C; HR = 60-70 %; fotope-ríodo = 14 h de luz). Se colocaron individualmente en cajas plásticas rotuladas y fueron alimentados con hojas frescas de amaranto. Se observaron cada 48 h hasta verificar la emergencia de los respectivos adultos, sus parasitoides o establecer la muerte por otras causas. Para alcanzar el mayor nivel de resolución de los ejemplares, se utilizaron claves específicas y consultas a especialistas. Se confeccionó una lista de especies de insectos asociadas al cultivo; se estimó la contribución relativa de órdenes y familias, y la proporción de abundancia y riqueza específica de los grupos funcionales.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

 

En relación con la totalidad de los muestreos y años de estudio, se colectaron 1533 ejemplares de insectos (adultos e inmaduros). La comunidad de insectos asociada a amaranto se halló representada por 5 órdenes, 21 familias y un total de 40 especies (Tabla 1). El mayor aporte al número de ejemplares lo realizó el orden Coleoptera, representando más de la mitad del total de insectos colectados. El 43 % restante estuvo dominado por Lepidoptera y aportes menores correspondieron a Hemiptera, Hymenoptera y Diptera (Figura 1). La estructura taxonómica, a nivel de orden, resultó similar a la registrada a escala global (Stegmaier, 1950; Aragón-García et al., 2011; Pérez Torres et al., 2011) y, tanto en estructura como en proporción, a la reportada en Argentina (Niveyro y Salvo, 2014).

La contribución relativa que cada familia aportó al orden correspondiente se observa en la Figura 1. A nivel específico, se determinaron 28 especies de fitófagos que constituyen tres grupos funcionales: defoliadores, succionadores y barrenadores. También, 12 especies de zoófagos con dos grupos funcionales: parasitoides y predadores. La mayor abundancia y riqueza de especies correspondió a los defoliadores (Figura 2 A y B). La riqueza específica de los fitófagos aquí registrada mostró mayor diversidad que la observada en La Pampa por Niveyro y Salvo (2014), sobre cuatro variedades de amaranto.

 

Tabla 1: Insectos presentes en el cultivo de amaranto (Amaranthus hypochondriacus L.) en la región central de Córdoba, Argentina

 

 

Fitófagos defoliadores

 

Los defoliadores más abundantes fueron los Melyridae (Coleoptera), seguidos en orden por los Crambidae (Lepidoptera) (Figura 3).

Entre los coleópteros, los Melyridae estuvieron representados exclusivamente por Astylus atromaculatus (Blanchard), cuyos ejemplares se observaron alimentándose de pseudopanojas. Niveyro y Salvo (2014) observaron representantes de esta especie con mayor frecuencia en etapa reproductiva, comiendo hojas y pseudopanojas. Su amplia polifagia y la disponibilidad de otras plantas hospedantes en el sitio favoreció su dominancia numérica, alimentándose alternativamente de diferentes cultivos hasta colonizar el amaranto. Siguieron en abundancia las especies de Meloidae (Figura 3), entre las que predominó Epicauta adspersa Klug. Estas se encontraron durante todo el ciclo del amaranto, registrándose fundamentalmente en la etapa vegetativa ocasionando severas defoliaciones, lo que ha sido previamente reportado por Niveyro y Salvo (2014). Ejemplares de Epicauta monachica Berg y Epicauta sp. solo se presentaron de manera esporádica. Diferentes especies del género han sido citadas sobre este cultivo (Salas-Araiza y Boradonenko, 2006; Pérez Torres et al., 2011). Representantes de Chrysomelidae se encontraron en bajo número durante todas las etapas fenológicas. Registros similares en cuanto a presencia y abundancia de especies de esta familia han sido reportados en diferentes variedades de amaranto en nuestro país (Cabrera, 2004) y otras regiones de América (Salas-Araiza y Boradonenko, 2006; Aragón-García et al., 2011). Entre los Tenebrionidae, se colectaron ejemplares de Lagria sp. en número reducido durante todos los años de estudio. Otras especies de esta familia han sido mencionadas en sistemas de amaranto (Aragón-García et al., 2011; Pérez Torres et al., 2011).

Figura 1: Contribución relativa de cada orden y familia a la abundancia de insectos presentes en Amaranthus hypochondriacus en la región central de Córdoba (Argentina)

Figura 2: A. Proporción de abundancia de ejemplares y B. Proporción de riqueza de especies de los diferentes grupos funcionales

 

Larvas de Crambidae mostraron la mayor abundancia entre los lepidópteros defoliadores (Figura 3), con amplio predominio numérico de Achyra similalis (Guenée) sobre Achyra bifidalis (F). Ambas especies se encontraron presentes durante los tres años de estudio y a lo largo del tiempo de muestreo (desde etapa vegetativa hasta reproductiva) (Figura 4), alimentándose de hojas (Figura 7). A. similalis ha sido el único Crambidae reportado en sistemas de amaranto de La Pampa (Argentina) (Niveyro y Salvo, 2014) y Chile (Guerrero et al., 2000). En este estudio, se la observó consumiendo pseudopanojas llegando a barrenarlas (Figura 8), en concordancia con lo señalado por Guerrero et al. (2000),

Figura 3: Abundancia total de ejemplares de las diferentes familias de defoliadores (datos de tres años de muestreo)

Figura 4: Fluctuación de la media del número de larvas de ambas especies de Achyra Guenée en las diferentes fechas de muestreo (datos de tres años de muestreo) quienes la registran además efectuando intensas defoliaciones y mermas en el número de semillas.

 

Ejemplares de Noctuidae Rachiplusia nu (Guenée), Chrysodeixis includens (Walker), consumiendo frutos, aunque todas ellas se presentaron solo ocasionalmente y en bajo número. Sin embargo, la presencia de maíz, hospedante preferido de S. frugiperda, ubicados en lotes aledaños a las parcelas de estudio, podrían haber favorecido la abundancia de esta especie en el ambiente. De allí que esta defoliadora podría considerarse potencialmente perjudicial para el amaranto, cuando este coexiste con aquella gramínea. Observaciones similares fueron reportadas por Niveyro y Salvo (2014) en relación a S. frugiperda y Rachiplusia nu en La Pampa.

 

Figura 5: Abundancia total de ejemplares de ambas familias de barrenadores (datos de tres años de muestreo)

 

Entre los himenópteros, se destacó la presencia de Solenopsis invicta Buren (Formicidae) por encontrarse en todos los años de muestreo, en las primeras etapas del ciclo del cultivo, lo que llegó a afectar en ocasiones el stand de plantas. Según registros de Mackay et al. (1990), una característica de esta especie es que utiliza túneles subterráneos para forrajear. A pesar de ello, en el presente estudio se la observó defoliando plantas en sus primeros días de desarrollo, produciendo remoción de la tierra alrededor de cada planta, dañando sus raíces y provocando su mortalidad. Se ha señalado a otras especies de Solenopsis (Westwood) como dañinas para el amaranto en América (Aragón-García et al., 2011) y en África (Aderolu et al., 2013; Ezeh et al., 2015). También se registró la presencia de Acromyrmex striatus (Roger) defoliando plantas pequeñas, aunque esto sólo ocurrió esporádicamente y a bajas densidades de ejemplares. La presencia de otras especies de cortadoras ya ha sido citada en este cultivo (Aragón-García et al., 2011; Aderolu et al., 2013).

 

Picadores suctores

 

De menor importancia por el escaso número y frecuencia de aparición, se colectaron diferentes especies de Hemiptera, que representan el 8 % del total de insectos colectados (Figura 2 A) y el 18 % en aporte a la riqueza específica (Figura 2 B). La más destacada por su abundancia fue Edessa meditabunda (F.) (N= 46), seguida en orden de importancia por Dichelops furcatus (F.) (N= 11). Se observaron a ambas picando hojas y frutos en las pseudopanojas. Como antecedente, se reportaron otras especies de chinches Pentatomidae en cultivos de amaranto (Pérez Torres et al., 2011; Niveyro y Salvo, 2014). Aunque la presencia de E. meditabunda fue esporádica y de baja densidad en este cultivo, se registró una mayor abundancia en el área de estudio, efecto causado probablemente por la presencia de soja (uno de sus cultivos preferidos) en parcelas vecinas. También, se observaron unas pocas colonias aisladas y con frecuencia esporádica de Aphis craccivora Koch ubicadas en las pseudopanojas, probablemente succionando el contenido de los granos. Sin embargo, no se encontraron referencias publicadas sobre esta especie en amaranto. Otros autores han destacado la presencia extendida de pulgones del género Macrosiphum sp., tanto en cultivos de amaranto en América (Aragón-García et al., 2011; Pérez Torres et al., 2011) como en África (Aderolu et al., 2013). Representantes de Cicadellidae, Membracidae y Lygaeidae se observaron solo ocasionalmente sobre el cultivo, aunque no alimentándose de él. Previamente, se reportaron especies de las dos primeras familia (Salas-Araiza y Boradonenko, 2006).

 

Figura 6: Fluctuación de la media del número de adultos de las diferentes especies de barrenadores en las diferentes fechas de muestreo (datos de tres campañas)

 

Figura 7: Larva de Achyra similalis alimentándose de hojas

Figura 8: Larva de Achyra similalis alimentándose de pseudopanojas

 

Figura 9: Adulto de Conotrachelus histrio

 

Barrenadores

 

Otro grupo de insectos de relevancia para el cultivo de amaranto fueron los coleópteros barrenadores: Conotrachelus cervinus Hustache,

 

Figura 10: Adulto de Aerenea cuadriplagiata

 

Figura 11: Larvas de Aerenea cuadriplagiata barrenando tallos

 

 

Conotrachelus histrio Boheman (Curculionidae) (Figura 9) y Aerenea cuadriplagiata Boheman (Cerambicidae) (Figura 10), con mayor abundancia de curculiónidos (Figura 5). La presencia de adultos de las tres especies se registró desde diciembre hasta marzo, inclusive. El pico de abundancia de C. histrio y A. quadriplagiata ocurrió en enero, coincidiendo con la etapa de fructificación del cultivo (Figura 6). Los daños causados por este grupo de insectos son realizados por sus formas inmaduras. En este estudio, se observó que las larvas de A., cuadriplagiata colonizaron tallos principales (Figura 11); mientras que, las de ambas especies de Conotrachelus Schonherr, de menor tamaño que las de la primera especie, se ubicaron tanto en tallos gruesos como en ramas más delgadas. En otros reportes, además del registro en galerías de tallos principales y secundarios, se mencionan larvas que afectan pecíolos gruesos y raíces (Wilson, 1990; Louw et al., 1995). Cabe destacar que el 100 % de las plantas muestreadas en este trabajo presentaron tallos barrenados, lo que pudo comprobarse en el momento de la cosecha, diseccionando todas las plantas. Aunque citando otras especies de barrenadores, nuestros resultados concuerdan con el 100 % de plantas infestadas mencionado por Torres-Saldaña et al. (2004) y el 92 % según lo observado por Aragón-García et al. (2011).

 

Zoófagos

 

Se obtuvieron 12 especies de enemigos naturales, pertenecientes a parasitoides (Hymenoptera y Diptera) y predadores (Coleoptera: Coccinelidae; Hemiptera: Nabidae y Anthocoridae y Diptera: Syrphidae) (Tabla 1). Ambos grupos funcionales representan el 12 % del total de ejemplares obtenidos (Figura 2 A) y el 30 % de las especies registradas (Figura 2 B).

A partir de la cría de larvas de Lepidoptera, se obtuvieron 53 ejemplares de parasitoides. Las especies de himenópteros Bassus Fabricius, Apanteles Foerster y Eiphosoma Cresson, y ejemplares del taquínido Exoristinae sp. se obtuvieron de larvas de Achyra bifidalis y A., similalis. En su conjunto, ocasionaron un 19 % de parasitismo. En tanto, representantes de Encyrtidae, Copidosoma sp. y del taquinido Voria ruralis (Fallén) se criaron a partir de orugas de Rachiplusia nu. Himenópteros (Braconidae e Ichneumonidae) y dípteros (Tachinidae), registrados en sistemas de amaranto de la región (Guerrero et al., 2000; Aragón-García et al., 2011). A pesar de los esfuerzos de cría y seguimiento, no se obtuvieron parasitoides de Hemiptera.

Entre los predadores, las especies de Coccinelidae se observaron consumiendo huevos y larvas pequeñas de Lepidoptera. En cambio, los ejemplares de Orius sp., Nabidae y larvas de Syrphidae se hallaron particularmente asociados a las colonias de pulgones. Diferentes autores mencionan la presencia de algunas especies predadoras (Pérez Torres et al., 2011). Sin embargo, hasta el momento, no se habían registrado en Argentina especies benéficas asociadas a insectos fitófagos en este cultivo.

 

CONCLUSIONES

 

A pesar del número de especies que se encontraron sobre Amaranthus, solo las orugas defoliadoras de A. similalis y las dos especies de barrenadores C. histrio y A. cuadriplagiata pudieron desarrollar su ciclo completo en el cultivo, y se presentaron en mayores densidades durante todas sus etapas fenológicas y años de muestreo. Estas características las ubican como potenciales limitantes para la producción.

La identificación de especies benéficas posibilitó establecer los primeros registros de asociación amaranto-insecto fitófago enemigo natural en nuestro país.

 

AGRADECIMIENTOS

 

Los autores agradecen al Dr. R. Maich, por su colaboración en el manejo del cultivo. A las Dras. A. Salvo, S. Niveyro y F. Cuezzo, Mgters. V Mazzuferi y G. Serra por sus aportes en la identificación de ejemplares de los diferentes órdenes. Agradecimientos a B. Ugarte por su colaboración en tareas de campo y a la Secretaría de Ciencia y Técnica de la UNC por los subsidios otorgados.

 

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