ARTÍCULOS

Comportamiento de diferentes cultivares de trigo a Wheat streak mosaic virus (WSMV) y High Plains virus (HPV) mediante infección artificial con el vector Aceria tosichella Keifer, bajo condiciones de campo

 

Dumón, A.D.¹; Argüello Caro, E.B.¹; Alemandri, V.¹; Mattio, M.F.¹; Donaire, G.²; Alberione, E.²; Bainotti, C.T.²; Rodríguez, S.M.¹; Truol, G¹.

¹IPAVE, CIAP -INTA. Camino 60 Cuadras, km 5 ½ (X5020ICA), Córdoba, Argentina. Correo electrónico: gtruol@ciap.inta.gov.ar.
²EEA. INTA Marcos Juárez. Ruta Provincial n° 12 km 2 (2580), Marcos Juárez, Argentina.

Recibido 16 de mayo de 2012
Aceptado 25 de enero de 2013
Publicado online 20 de febrero de 2013

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RESUMEN

El trigo (Triticum aestivum L.) es el cereal de invierno de mayor importancia económica en la Argentina. Dado que Wheat Streak Mosaic virus (WSMV) y High Plains virus (HPV) constituyen una de las principales limitantes sanitarias del cultivo de trigo, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el comportamiento de diferentes cultivares ante ambas enfermedades en infecciones artificiales, bajo condiciones de campo. El inóculo viral mixto WSMV-HPV y el vector A. tosichella se obtuvieron en campo y se multiplicaron en laboratorio. Los eriófidos infectados con ambos virus se utilizaron para realizar las infecciones en campo. Se evaluó la incidencia, el grado de infección y la severidad de síntomas de las infecciones en los diferentes genotipos de trigo. Los cultivares fueron clasificados según la probabilidad de incidencia de cada virus y su interacción, hallándose diferencias significativas sólo en los casos de infecciones con HPV. No se hallaron diferencias significativas en el comportamiento de los cultivares al WSMV. Sólo el 9,2% de los cultivares estudiados presentó infección de ambas virosis. El grado de severidad observado varió entre leve a moderado para las plantas que resultaron infectadas. Los resultados reportados en el presente trabajo constituyen una herramienta potencial para la selección de genotipos con mejor comportamiento en este contexto productivo.

Palabras clave: Triticum aestivum, Infección viral mixta; Eriophyidae; Incidencia; Severidad.

ABSTRACT

Wheat (Triticum aestivum L.) is the most economically important winter cereal in Argentina. Its production is limited by several factors, including viral diseases. Since Wheat streak mosaic virus (WSMV) and High Plains virus (HPV) are one of the main limitations in wheat production, the aim of this study was to evaluate the behavior of different wheat genotypes in artificial infections with both pathogens under field conditions. HPV-WSMV mixed inoculums and the vector Aceria tosichella were obtained from field sampling and multiplied in wheat under laboratory conditions. These HPV-WSMV infected eriophyid were used to perform artificial infections in the field. Incidence and symptoms severity levels were evaluated in different wheat cultivars. Genotypes were classified by the probability of incidence of both viruses showing significant differences only in infections with HPV. No significant differences were found in the susceptibility of cultivars to WSMV. Mixed infections were observed only in 9.2 % of wheat genotypes analyzed. Mild to moderate symptoms were shown by infected plants. These results are a potential tool for the selection of best performing genotypes in this productive context.

Keywords: Triticum aestivum; Mixed viral infection; Eriophyidae; Incidence; Severity.

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INTRODUCCIÓN

El trigo (Triticum aestivum L.) es el cereal de invierno de mayor importancia económica en Argentina, tanto por la superficie sembrada (3,6 millones de ha) como por el volumen de producción anual (11 millones de toneladas) (PRECOPINTA, 2011).
Las áreas más productivas se encuentran en el sur de la provincia de Buenos Aires y en el norte de la región pampeana húmeda (MAGYP, 2011). El virus del mosaico estriado del trigo o Wheat streak mosaic virus (WSMV), (Familia Potyviridae, género Tritimovirus) es causante de una de las enfermedades más comunes que afecta la producción de trigo a nivel mundial (Mahmood et al., 1998; Bockus et al., 2001; Sánchez-Sánchez et al., 2001; Ellis et al., 2003; Graybosch et al., 2009).
Los síntomas que evidencian las plantas afectadas por el WSMV son estrías cloróticas que pueden formar un mosaico, amarillamiento de las hojas, raquitismo y esterilidad (Brakke, 1971; Murray et al., 2005). En la Argentina, fue registrado por primera vez en el año 2002, en la provincia de Córdoba, expandiéndose rápidamente a diferentes subregiones de la región triguera (Truol et al., 2004). En el año 2007, se produjo una severa epifitia regional en el sureste de la provincia de Buenos Aires, región de Mar y Sierras (Azul, Balcarce, Necochea, Tandil, Tres Arroyos), con incidencia de hasta el 100% y lotes con pérdidas totales (Sagadin y Truol, 2009). El virus del mosaico estriado puede transmitirse por la intervención de un vector, o bien mecánicamente o por semilla, aunque esta última suele trasmitirse en niveles muy bajos (Hill et al., 1974; Jones et al., 2005; Sagadin y Truol, 2009). Su único vector es Aceria tosichella Keifer (Acarina: Eriophyidae), conocido como "ácaro del enrollamiento del trigo" (wheat curl mite, WCM), por el característico síntoma que provoca en las hojas de trigo (Murray et al., 1998; Malik et al., 2003). Aunque suele hallarse sobre sorgo y maíz, WCM prefiere alimentarse de plantas cuyas hojas se enrollen fácilmente. Ésta es una de las razones por la cual es más frecuente en cultivos de trigo, avena y otras pasturas, como hospedantes preferenciales (Jeppson et al., 1975). Además, WCM tiene la capacidad de transmitir otro agente patógeno, el High Plains virus (HPV), que fue identificado en el año 1993 en cultivos de maíz y trigo de las planicies altas de Estados Unidos (Jensen et al., 1996). La única manera que tiene este virus para dispersarse a nuevos hospedantes es gracias a la participación obligada de su vector, A. tosichella (Skare, 2003). La incidencia de este virus sobre los cultivos de trigo varía regionalmente en aquel país, ya que se han observado diferencias a niveles poblacionales, lo que sugiere la existencia de linajes de ácaros con diferente capacidad vectora (Seifers et al., 2002).
En la Argentina, el HPV fue detectado, en el 2006, en la localidad de Corral de Bustos, provincia de Córdoba (Truol y Sagadin, 2008a). En el país también es común encontrar ambas virosis en infecciones mixtas, tal como fuera reportado en Estados Unidos (Seifers et al., 2002) debido a que esta especie puede transmitir simultáneamente ambos virus, HPV y WSMV (Seifers et al., 1997). La presencia conjunta de WSMV y HPV en Argentina, fue evidenciada en poblaciones de ácaros provenientes de la Región de Mar y Sierras (Azul, Balcarce, Colinas de las Galias, Necochea) (Truol y Sagadin, 2008b), a través de estudios de transmisión. Aunque en condiciones de campo es muy difícil distinguir los síntomas causados por cada una de estas virosis (Mahmood et al., 1998), en infecciones mixtas los síntomas son más acentuados (Skare et al., 2006), con mosaicos, estriados, amarillamiento y necrosis severos, disminución en el número de las espiguillas y espigas y una súbita muerte de las plantas, especialmente cuando es afectado en estados fenológicos tempranos (Alemandri et al., 2011). Este hecho, sumado a una similar epidemiología de ambas enfermedades por la mutua asociación con el WCM (Mahmood et al., 1998) manifiesta la importancia de este vector en la dispersión de ambas virosis en cultivos de trigo.
En relación al manejo del WSMV, existen dos grandes estrategias generales. Una de ellas es controlar químicamente el ácaro vector, lo cual no es recomendado por su alta toxicidad para el ambiente, y la segunda es mejorar la habilidad del hospedante para tolerar o resistir la infección del virus per se (Fahim et al., 2012). Se dispone a nivel mundial de un número limitado de cultivares de trigo resistentes al WSMV, entre ellos Mace (Graybosch et al., 2009), con los que los productores pueden mitigar las pérdidas económicas consecuentes al ataque del mosaico estriado. A modo de ejemplo, en los EEUU, donde este virus es la enfermedad más dañina de trigos de invierno, se utiliza Mace ya que es el único cultivar que lleva el gen de resistencia Wsm1 (Mutti et al., 2011). Al presente, el Programa de mejoramiento de trigo del INTA está desarrollando un nuevo germoplasma que podrá ser utilizado por los productores argentinos y que incluye diferentes líneas parentales como donantes de genes de resistencia. Entre ellas, se pueden mencionar líneas con resistencia genética al virus, KS93WGRC27 (Gill et al., 1995) y CO960293-2 (Haley et al., 2002), que poseen los genes Wsm1 y Wsm2, respectivamente, y líneas con resistencia al ataque del vector, con el gen Cmc3 , translocación 1A/1R de Secale cereale L., como BIOINTA 2004, ProINTA Puntal y ProINTA Super (Bainotti et al., 2009a y b).
Considerando que WSMV y HPV constituyen una de las principales limitantes sanitarias del cultivo de trigo, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el comportamiento de cultivares de trigo frente a ambas enfermedades en infecciones artificiales bajo condiciones de campo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Fuente de inóculo y multiplicación masiva de la población de ácaros
Para la obtención de los aislamientos del inóculo mixto de WSMV-HPV y de la población del vector, A. tosichella, se realizaron muestreos en lotes de trigo de la localidad de Manfredi, provincia de Córdoba. Dichos aislamientos (denominados en adelante Aisl. M), se multiplicaron en trigo cv. Acienda (conocido también como Baguette 21), de alta susceptibilidad bajo condiciones ambientales controladas (24 + 2 ºC, 50% de humedad relativa y un fotoperiodo de 16 h luz). Para ello, se colocaron hojas acartuchadas (síntoma del ácaro) e infectadas con ambos virus, sobre plántulas de trigo susceptibles durante tres días. Entre cuatro y siete días después de dicha inoculación, se observaron las plantas para detectar síntomas de mosaico estriado y del ácaro. La presencia de ambos virus se comprobó mediante la prueba de DAS-ELISA con antisueros específicos (Agdia Inc., USA). La existencia del ácaro se confirmó bajo lupa estereoscópica.
La población de ácaros infectada con el inóculo mixto, necesaria para la transmisión de los virus, fue multiplicada de manera masiva sobre 5 bandejas plásticas de 40 cm de ancho x 60 cm de largo con trigo cv. Acienda, bajo condiciones controladas (24 + 2 ºC, 50 % de humedad relativa y un fotoperiodo de 16 h luz). A los 15 días post-infección, momento de mayor concentración viral y densidad poblacional del ácaro (Truol, com. pers.), las plantas fueron cosechadas para ser analizadas mediante DAS-ELISA con la finalidad de corroborar la infección mixta y bajo lupa para observar la presencia del vector.

Ensayo de campo
El experimento se condujo con tres repeticiones usando parcelas tipo Hill-plots, en la Estación Experimental del INTA Marcos Juárez. El ensayo fue sembrado el 30 de Junio de 2010 e inoculado antes del macollaje, aproximadamente 30 días después de la siembra. Se evaluaron 76 cultivares de trigo detallados en la tabla 1. Para la inoculación en campo, se consideró una presión de inóculo de 10 eriófidos infectados con WSMV-HPV (aisl. M) por planta. Para ello, se sujetaron con pinzas cinco plántulas de trigo (en estado 13 de la escala de Zadoks et al. 1974), con síntomas de virus y con hojas acartuchadas, a cada planta sana durante tres días, tiempo necesario para que los ácaros la infecten. En total se inocularon 228 plantas correspondientes a las tres repeticiones de los 76 cultivares.

Evaluación de incidencia, severidad y grado de infección
Para determinar la incidencia de HPV, de WSMV y de HPV-WSMV en cada cultivar, se recolectó la hoja bandera de cada planta inoculada (en estadio 39 a 41 de la escala Zadoks) y se analizaron por DAS-ELISA con sueros específicos para ambos virus. Las lecturas de absorbancia se realizaron a 405 nm (A405) utilizando un espectrofotómetro (Kayto RT-2100 C). Se consideraron como enfermas las plantas que superaban el límite de corte, resultante de la media de absorbancia de los testigos sanos más tres veces el desvío estándar. Para evaluar la severidad de síntomas causados por WSMV en cada cultivar se utilizó la metodología de Langham (2009), que propone una escala de seis clases de acuerdo a:

Análisis estadístico
Para el análisis de la incidencia de cada virus se utilizó un modelo linear generalizado (tipo ANOVA) entre los distintos cultivares. Para este análisis se consideró como variable dependiente la presencia/ausencia del virus (1 ó 0, respectivamente) con la finalidad de estimar la probabilidad de que cada cultivar presentara la enfermedad. Para tal fin se asumió una distribución binomial de la variable y función de enlace logit.
Los valores de absorbancia (indicador del grado infección) entre cultivares se compararon mediante ANOVA. En este caso, se consideró como variable dependiente el valor de absorbancia del virus, asumiendo una distribución gama de la variable y función de enlace log.
La comparación de la incidencia y los valores medios de absorbancia de los cultivares evaluados se realizó mediante intervalos de confianza. En ambos casos el nivel de significación utilizado fue del 5%.
Se empleó el programa SAS (Statistical Analysis System) para los análisis de los datos.

RESULTADOS

Los análisis serológicos realizados con reactivos específicos para cada virus, evidenciaron la presencia de ambas virosis en las hojas de trigo muestreadas en Manfredi. Con los ácaros recolectados a partir de dichas hojas, infectados con ambos virus, se obtuvo una elevada densidad poblacional mantenida artificialmente en laboratorio, con la que se multiplicó y mantuvo el inóculo mixto de HPV y WSMV en plantas de trigo.
Los cultivares evaluados en ensayos de campo, e inoculados artificialmente, en la localidad de Marcos Juárez, presentaron diferentes probabilidades de ser infectados por HPV (tabla 1). El análisis permitió separar a los mismos en cinco grupos significativamente diferentes (Χ2= 112,46; p=0,0041).

Tabla 1. Probabilidad de incidencia de High Plains virus (aislamiento Manfredi) en cultivares de trigo evaluados en la localidad de Marcos Juárez (Córdoba, Argentina) en el año 2010. LI, LS: Límite Inferior y Superior de la estimación de la incidencia, respectivamente.

Al evaluar la incidencia del WSMV en los distintos cultivares de trigo inoculados artificialmente, el análisis estadístico no evidenció diferencias significativas (Χ2= 46,699; p= 0.997) (tabla 2).

Tabla 2. Probabilidad de incidencia de Wheat streak mosaic virus (aislamiento Manfredi) en cultivares de trigo evaluados en la localidad de Marcos Juárez (Córdoba, Argentina) en el año 2010.

En relación a la incidencia de ambos virus, sólo siete cultivares de los 76 evaluados (9,2%) presentaron infecciones mixtas con WSMV-HPV, como así también lo observado para Klein Nutria, Buck 75 Aniversario, ACA 901, Klein Yarará, ACA 303, BIOINTA 2005 y AGP Fast.
En cuanto a los valores de absorbancia del HPV, el análisis estadístico evidenció diferencias significativas entre cultivares (Χ2= 133,555; p<0,0001) (tabla 3). Los cultivares Klein Capricornio, Klein Gavilán, Klein Zorro, SY 300, Buck Puelche, Cronox, Atlax, Arex, Baguette 31 y BRS Guamirim presentaron valor cero de absorbancia, mientras que el cultivar BIOINTA 2005 fue el que presentó el valor medio máximo de absorbancia (A₄₀₅= 0,847).

Tabla 3. Valores de absorbancia media de High Plains virus (DAS-ELISA) en cultivares de trigo infectados artificialmente en campo en la localidad de Marcos Juárez (Córdoba, Argentina) en el año 2010.

Del mismo modo, para WSMV se hallaron diferencias significativas entre los valores medios de absorbancia de los distintos cultivares (Χ2= 149,755; p<0.0001) (tabla 4). Del total de cultivares analizados, 66 presentaron valor cero de absorbancia (entre ellos, ACA 202, ACA 304, Baguette 19, BIOINTA 2004, Buck Malevo, Buck Taita, CO960293- 2, Klein Guerrero, Mace, ProINTA Puntal, ProINTA Super, etc.). Mientras que los cultivares ACA 303, Buck 75 Aniversario, Klein Pantera, BIOINTA 2005 y Klein Zorro demostraron los valores más altos. Algunos de los cultivares como Klein Capricornio, Klein Gavilán, Arex, SY 300, Cronox, Atlax, Baguette 31 y BRS Guamirim, no fueron afectados por ninguno de los virus.

Tabla 4. Valores de absorbancia media (DAS-ELISA) de Wheat streak mosaic virus en cultivares de trigo infectados artificialmente en campo en la localidad de Marcos Juárez (Córdoba, Argentina) en el año 2010. LI, LS: Límite Inferior y Superior de la estimación de la media de absorbancia, respectivamente. * Letras iguales indican que no se presentan diferencias significativas.

En este último caso se pudo evaluar sólo una réplica y dos para SY 300, por lo que sería necesario aumentar el número de repeticiones para concluir con certeza respecto de estos genotipos. Asimismo, los cultivares ACA 303, BIOINTA 2005 y Buck 75 Aniversario presentaron altos valores de absorbancia para ambos virus.
Los cultivares infectados con WSMV evidenciaron síntomas cuyo grado de severidad varió desde leve a moderado (dos a tres en la escala de Langham). Durante el desarrollo de este ensayo no fue posible detectar alguna correlación entre el grado de severidad (medido por la escala) y el grado de infección (analizado a través de los valores de absorbancia).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Puesto que la capacidad vectora de WCM varía entre poblaciones de diferentes regiones geográficas (Seifers et al., 2002), haber corroborado que la población de eriófidos provenientes de Manfredi, y criada en condiciones de laboratorio, transmitió ambas virosis a trigo es un hecho de trascendencia. Asimismo, la importancia de haber establecido una metodología eficaz para la cría de A. tosichella reside principalmente en que es vector obligado de ciertas virosis como el HPV que necesitan indefectiblemente de su intervención para dispersarse a nuevos hospedantes. Por lo tanto, disponer de un alto número de ácaros posibilita estudiar el comportamiento de cultivares de trigo frente al ataque, tanto del virus como del vector. Contrariamente, en ensayos realizados sólo de manera mecánica, la evaluación de la acción del vector resulta imposible de analizar. A modo de ejemplo, a partir de los resultados aquí expuestos, puede observarse que los cultivares BIOINTA 2004, ProINTA Puntal y ProINTA Super se infectaron con HPV y arrojaron valores de absorbancia intermedia. Este hecho es llamativo debido a que los tres genotipos presentan el gen Cmc3 que otorga resistencia al ácaro, único medio de transmisión. Al respecto, otros investigadores informaron que existen poblaciones de eriófidos que pueden quebrar dicha resistencia (Malik et al., 2003b). Con respecto al WSMV, son frecuentes los estudios relacionados al comportamiento de cultivares de trigo, aunque en general son realizados a través de transmisiones mecánicas sin considerar la interacción entre virus, vector y ambiente con los diferentes genotipos (Ito, 2011). En el presente estudio pudo observarse que las poblaciones segregantes en las que se incorporó el gen Wsm1, que confiere resistencia al virus, no se vieron afectadas por el WSMV, aunque sí mostraron una alta probabilidad de incidencia del HPV. Del mismo modo y en concordancia con las observaciones de Haley et al. (2002), Graybosch et al. (2009) y Sharp et al. (2002), los cultivares Mace y CO960293-2 mostraron excelente respuesta frente al WSMV.
A partir de estos resultados, se refleja la importancia de incluir a A. tosichella en los ensayos de evaluación del comportamiento de los cultivares dado que ambas virosis generalmente se transmiten a campo a través de este vector. En este contexto, se esperaba una mayor probabilidad de encontrar infecciones mixtas con WSMV y HPV, con respecto a las infecciones simples, tal como mencionaron Mahmood et al. (1998), sin embargo éstas parecen ser las más comunes. De acuerdo con aquellos autores, son necesarios estudios más profundos que permitan entender la transmisión de HPV y su relación con la transmisión con el WSMV.
Finalmente, de la evaluación de cultivares de trigo como la que aquí se expone, puede resumirse que bajo las condiciones de estudio, se encontró comportamiento diferenciado de los cultivares analizados con respecto a la infección con HPV, tanto en probabilidad de incidencia como en los valores de absorbancia obtenidos. Los cultivares Klein Capricornio, Klein Gavilán, Klein Zorro, SY 300, Buck Puelche, Cronox, Atlax, Arex, Baguette 31 y BRS Guamirim son los que mostraron un valor cero de probabilidad de incidencia y de absorbancia media. Referido a la infección con WSMV, aunque todos los cultivares analizados mostraron la misma probabilidad de presentar la virosis, el diseño experimental empleado permitió detectar diferencias en cuanto a los valores de absorbancia media.
En este caso, cultivares como Mace, CO960293-2, BRS Guamirim, KS93WGRC27/Acienda F2, KS93WGRC27/Baguette P. 11 F2, KS93WGRC27/ProINTA Super F2 y KS93WGRC27/Baguette 20 F2 fueron los que mostraron valor medio de absorbancia cero.  
A modo de conclusión, Klein Capricornio, Klein Gavilán, SY 300, Cronox, Atlax, Arex, Baguette 31 y BRS Guamirim son los cultivares que mostraron la menor probabilidad de incidencia y una absorbancia media cero, tanto para HPV como para WSMV. Además, sólo el 9,2% de los estudiados presentó infección mixta (ACA 303, ACA 901, AGP Fast, Buck 75 Aniversario, BIOINTA 2005, Klein Nutria y Klein Yarará).
La presente evaluación de cultivares puede constituir una herramienta potencial para la selección del cultivar a sembrar en planteos productivos comerciales. Asimismo establece una base para futuros programas de mejoramiento de trigo contra HPV y WSMV. El hecho de involucrar al vector en este tipo de estudios permite incluir otros aspectos epidemiológicos asociados a la selección de cultivares en el contexto del patosistema.
Considerando que la susceptibilidad de los cultivares es sólo uno de los elementos que contribuyen a la incidencia de estas enfermedades, en futuros estudios podrían incluirse factores como la distribución de malezas aledañas, las prácticas culturales y el movimiento del ácaro a nivel local, con la finalidad de una mejor comprensión de la epidemiología de estas enfermedades.

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