INTRODUCCIÓN

La restricción del crecimiento intrauterino (IUGR) o crecimiento intrauterino retardado (CIUR) se refiere al desarrollo insuficiente del embrión/feto de los mamíferos o sus órganos durante la gestación (Wu et al., 2006). La insuficiencia placentaria es su principal causa (Pardi et al., 2002; Cohen et al., 2015), lo que conduce a una adaptación de la circulación fetal a favor de los órganos vitales, como el cerebro, conocido como brain sparing, una estrategia fetal para preservar el suministro de oxígeno y nutrientes para su desarrollo ante un menor flujo sanguíneo. Es una afección de importancia tanto en medicina humana como en medicina veterinaria, incluyendo la producción porcina (Dong et al., 2014; Ladinig et al., 2014). Alrededor del 5-10% de los neonatos humanos y del 15-20% de los lechones de cerdas hiperprolíficas padecen de IUGR (Wang et al., 2018). Entre otras etiologías menos frecuentes de IUGR se pueden citar anomalías cromosómicas fetales, infecciones fetales y anomalías estructurales (Krishna y Bhalerao, 2011).

En la especie porcina, especie politoca, los IUGR se diagnostican clínicamente como los neonatos con un peso al nacimiento menor a la distribución normal de peso al nacimiento dentro de las camadas (Royston et al., 1982) y según criterios morfológicos de su cabeza (ovalada, tamaño relativo mayor que su cuerpo, ojos saltones) y criterios de comportamiento (aislamiento de sus compañeros y/o decúbito lateral) (Sacy et al., 2010). Estos animales presentan baja eficiencia de utilización y absorción de nutrientes provenientes de la placenta, especialmente de aminoácidos funcionales para el desarrollo fetoplacentario (Wang et al., 2018) con mayor susceptibilidad a padecer enfermedades y por consiguiente mayor mortalidad. El bajo peso y heterogeneidad al nacimiento genera pérdidas antes y después del destete hasta el momento del sacrificio (Matheson et al., 2018) con menor crecimiento muscular y menores rendimientos de la canal (Wu et al., 2006), requiriendo 23 días más para llegar al peso de sacrificio de 110 kg (Town et al., 2005).

El peso al nacimiento puede ser usado como un criterio práctico para la detección de IUGR, ya que es un parámetro de fácil medición en las granjas de cría porcina. Sin embargo, por sí solo no alcanza para poder identificar estos animales ya que, si bien todos los IUGR son lechones de bajo peso, no todos los animales pequeños para la edad gestacional son IUGR. Por este motivo además del peso del lechón se deben considerar la morfología corporal, el índice de masa corporal y los ratios o relaciones del peso del cerebro/órganos vitales (Almeida, 2009; Ladinig et al., 2014; Sacy et al., 2010). Por lo tanto, el presente trabajo tuvo como objetivo evaluar la relación entre el peso de los lechones y el ratio peso cerebro/órganos vitales como indicador de insuficiencia placentaria.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó siguiendo las normas éticas aprobadas por el Comité de Bienestar Animal de la Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires, Argentina. El trabajo experimental se desarrolló en una granja comercial ubicada en el partido de Tandil, provincia de Buenos Aires. La explotación está organizada de manera intensiva, en confinamiento total, con ciclo completo en un solo sitio con 400 hembras en producción. Se utilizaron ochenta (n=80) lechones de 35 (n=35) cerdas clínicamente sanas, de una misma línea genética y de primer parto las cuales fueron inducidas a los 114 días de gestación. Su alimentación consistió en una dieta comercial gestación (3,0 McalEM/kg-14% proteína), antes del parto y una dieta comercial lactancia (3,2 McalEM/kg-16% proteína) durante la lactación.

Se realizó la necropsia de todo neonato muerto durante el periparto hasta las 24 h de vida, provenientes de dichas cerdas. Se registró sexo, peso del lechón y de sus órganos (hígado, corazón, pulmón, cerebro, riñones, intestino, bazo, estómago lleno y vacío). Se los clasificó como lechones normo peso n=38 (>1 kg), bajo peso n=30 (<1 kg) y restringidos n=12 (<1 kg y con cabezas tamaño relativo mayor que su cuerpo con forma semejante a un foco, exoftalmia u ojos saltones y hocico arrugado con pliegues perpendiculares a la boca) (Sacy et al., 2010) (figura 1).

Figura 1Ilustración de un lechón normal (izquierda) y un lechón restringido (IUGR) (derecha). Nótese las diferencias morfológicas de la cabeza con semejanza a un foco. (Adaptado de Hales et al., 2013). 

Se calcularon los ratios peso del cerebro/peso de órganos vitales y se determinaron las causas de muerte según las categorías: “nacido muerto”, lechones cuyos pulmones no demostraron flotación en el agua por falta de oxigenación del tejido pulmonar; “aplastado”, lechones con signos de trauma y edema subcutáneo, en alguna parte del cuerpo; “inanición”, lechones sin evidencia de aplastamiento, pero con emaciación marcada, sin o poco contenido en el estómago/intestino; y “otras causas”, lechones que murieron por afecciones que no pudieron determinarse con exactitud mediante el examen post mórtem.

La normalidad de la distribución fue evaluada con el test de Shapiro-Wilk. Para analizar la asociación entre variables se utilizó la prueba de correlación de Pearson o Spearman según corresponda. Se llevó a cabo un análisis de varianza ANOVA para evaluar el efecto grupo (normo peso, bajo peso y restringido) sobre cada ratio considerado, posteriormente se utilizó el test de Tukey para detectar diferencias entre estos grupos. Se realizaron tablas de contingencia entre el sexo o las causas de muerte y los grupos (normo peso, bajo peso y restringidos) y se obtuvieron los p-valores por el método exacto de Monte Carlo para determinar independencia entre las variables cualitativas mencionadas. El análisis estadístico se realizó mediante el paquete estadístico Graph Pad Prism 5 (Graph Pad Software Inc., San Diego, CA).

RESULTADOS

La población estudiada fue representativa con un 45% de hembras y un 55% de machos. Respecto a los lechones IUGR un 42% fueron hembras y un 58% machos. Los promedios de los pesos de los lechones (kg) y de los ratio según el grupo (normo peso, bajo peso y restringidos o IUGR) al igual que las correlaciones halladas entre el peso del lechón y los distintos ratios peso del cerebro/órganos vitales se resumen en la tabla 1.

Tabla 1Promedio ± DE del peso del lechón (kg) y de cada ratio cerebro /órganos vitales según el grupo (normo peso, bajo peso y restringidos o IUGR). Correlaciones (coeficiente de Spearman) halladas entre el peso del lechón (kg) y los distintos ratios cerebro/órganos vitales.*Todas las correlaciones mostraron ser estadísticamente significativas (p<0,05) a excepción del peso del lechón con el cerebro/bazo. 

Además las relaciones del peso del lechón con los ratios cerebro/órganos vitales fueron representadas en gráficos de dispersión en la figura 2.

Figura 2Relación del peso del lechón (kg) con los ratios cerebro/órganos vitales de n=80 lechones. Figura elaborada para la presente edición. 

Los lechones restringidos mostraron mayor relación peso del cerebro/órganos vitales que los normo y bajo peso. Se observaron correlaciones estadísticamente significativas (p<0,05) entre el peso de los lechones y todos los ratios con excepción del cerebro/bazo. En todos los ratios evaluados se observó efecto grupo (p<0,05) menos en el ratio cerebro/bazo (p=0,5143). Por una parte, los ratios cerebro/hígado, cerebro/corazón y cerebro/pulmón muestran diferencias estadísticamente significativas entre los tres grupos, mientras que los ratios cerebro/intestino y cerebro/riñón no arrojan diferencias entre normo peso y IUGR. Por otra parte, los ratios cerebro/estómago vacío o lleno evidencian diferencias solo entre IUGR y normo peso.

La variable sexo demostró independencia con respecto a los diferentes grupos analizados (p=0,917), por el contrario, el análisis no determinístico Montecarlo permitió poner en evidencia una importante relación o dependencia (p=0,000499) entre las causas de muerte consideradas (nacidos muertos, inanición, aplastamiento, otras causas) y los diferentes grupos (figura 3).

Figura 3Distribución de las causas de mortalidad según su peso (Normo peso, Bajo peso e IUGR). Figura elaborada para la presente edición. 

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Nuestro trabajo demuestra que los lechones IUGR presentan órganos de menor peso con excepción del cerebro. Similares hallazgos fueron reportados por Bauer et al. (1998); Almeida, (2009); Amdi et al. (2013); Ladinig et al. (2014). Estos resultados se relacionan con una adaptativa redistribución sanguínea para proteger y favorecer la llegada de nutrientes y oxígeno a las estructuras cerebrales ante la restricción de crecimiento. Los nutrientes en los fetos IUGR se destinan preferentemente al cerebro con un crecimiento asimétrico de los órganos vitales como el hígado, corazón, pulmón, intestino y estómago (D´Inca et al., 2010; Ferenc et al., 2017; Schmitt et al., 2019) con ratios más elevadas que los lechones normo peso. Los ratios cerebro/corazón, cerebro/pulmón y cerebro/hígado mostraron ser los más significativos. Los lechones con bajo peso al nacimiento no necesariamente son IUGR, destacando que el peso del lechón no es un parámetro único y excluyente para evaluar la madurez debido a una inadecuada nutrición placentaria (Sacy et al., 2010).

Los lechones IUGR podrían ingerir menor cantidad de calostro como consecuencia de su debilidad y del menor tamaño del estómago lo que agotaría las reservas de glucógeno hepático con mayor rapidez (Amdi et al., 2013). Al momento de mamar e ingerir cantidades suficientes de calostro (al menos 200 g/kg) los lechones restringidos presentan reflejo de succión débil o ausente, baja vitalidad y problemas en la termorregulación. Si bien esta condición hace que al momento de acercarse a la ubre de la madre aumenten las probabilidades de ser aplastados, en el presente estudio el 5% del total de lechones evaluados correspondieron a los lechones IUGR muertos por aplastamiento; la inanición fue la principal causa de muerte de los lechones IUGR.

En coincidencia con Hales et al. (2013) los machos demostraron mayor mortalidad desde el momento del nacimiento hasta las 24 h de nacido, independiente del peso al nacimiento. El mayor riesgo de muerte en lechones machos podría ser causa de los niveles de testosterona asociado con rápidos cambios metabólicos. El aumento de testosterona en los lechones machos incrementa la energía para los procesos de degradación y producción proteica, con una disponibilidad menor de energía para regular la temperatura corporal e ingerir calostro. (Bate et al., 1985; Hales et al., 2013).

Finalmente, los resultados de este trabajo sugieren un punto de partida para mejorar la productividad de los sistemas de cría porcina dado que los lechones IUGR ocasionan costos adicionales asociados a mortalidad, manejo, retraso en el flujo de la cadena de producción. La evaluación regular de las camadas para identificar lechones IUGR asociado a insuficiencia placentaria debería ser una herramienta para aplicar estrategias de manejo y selección genética que mejoren la productividad en granjas porcinas comerciales.