Introducción

Hasta el momento en Argentina solo se han mencionado 26 especies de nemátodos, las cuales se en­ cuentran distribuidos en 29 artículos publicados desde 1992 hasta el 2020 ¹⁶. De acuerdo a la última revisión solo fueron analizados un total de 40 especies de reptiles ¹⁶. Este número, relativamente bajo debido a la cantidad de especies representadas en Argentina, asciende a un total de aproximadamente de 408 especies de acuerdo a la última categorización de reptiles de Argentina ^1,22,24,25.

En Argentina, el mayor número de especies analiza­ das en busca de nemátodos, corresponden al género Liolaemus¹⁵. Tal género es el segundo más diverso dentro de Iguania, con distribución en diversos países de Sudamérica ³, ascendiendo el número de especies a 283 ². Dentro del género Liolaemus las especies de nemátodos de los géneros Parapharyngodon sp y Spauligodon sp son comunes de encontrar en Liolaemus^16,23,27.

Hasta el momento únicamente han sido mencionadas 3 especies de Parapharyngodon sp en lagartijas de Argentina; P. riojensis, P. sanjuanensis y P. bainae^16,19, de las cuales P. riojensis ha sido encontrada parasitando al género Liolaemus y Phymaturus. P. sanjuanensis se registró únicamente en Phymaturus y P. bainae en Tropidurus torquatus^{14,15,16,17,19}. Con respecto al género Spauligodon sp han sido mencionadas dos especies de este género en Argentina: Spauligodon maytacapaci y S. loboi, las cuales ambas son parásitos de especies de lagartijas del género Liolaemus^16,23,27.

Liolaemus parvuses es una especie escasamente estudiada, que se encuentra distribuida en las provincias de San Juan, Mendoza y La Rioja, entre los 2700 y 3500 m de elevación. Esta especie ha sido estudiada por aspectos ecológicos como rasgos térmicos y morfológicos asociados al dimorfismo sexual y dieta asociada al parasitismo ^4,15,18.

Esta lagartija es insectívora, con un modo de búsqueda de alimento activa ¹⁵, presentando dimorfismo sexual morfométrico en la distancia entre miembros a favor de las hembras y a favor del macho en el largo de cabeza, ancho de cabeza, alto de cabeza y longitud del fémur ¹⁸. Es un termorregulador eficiente con la temperatura del cuerpo, cerca al preferido y superior al de su hábitat ⁴.

Hasta el momento solo ha sido mencionado a P. riojensis como parásito de L. parvus^15,16. Debido a ello, el objetivo del siguiente trabajo es mencionar nuevos registros de nemátodos en la lagartija andina L. parvus. Aportamos el primer registro de Parapharyngodon sceleratus en Argentina y un nuevo hospedador para Spauligodon sp constituyendo de esta forma una nueva interacción parásito-hospedador.

Material y métodos

Los muestreos se realizaron en la Quebrada de La Puerta, Departamento de Calingasta, San Juan, Argentina. Este sitio se encuentra en la Cordillera de los Andes, límite oeste del Valle Iglesia-Calingasta-Uspallata. El área de estudio abarca el pie de monte cordillerano ubicado entre 2500 y 3000 m de altitud ¹⁶.

Desde el punto de vista fitogeográfico, corresponde a la Provincia de Puna, un área dominada por matorrales de altura baja de Ephedra breana, Lycium tenuispinosum, cactus como Maihuenopsis glomerata y Lobivia formosa, y gramíneas como Stipa ichu y Aristida mendozana¹³. Se recolectaron muestras temporales a través de un estudio aleatorio bajo arbustos y áreas sin vegetación ³¹ . Se utilizó un lazo corredizo como método de captura. Fueron capturados en el año 2011 un total de 7 individuos adultos (3 machos y 4 hembras).

Todos los especímenes se encuentran depositados en la Colección Herpetológica, Gabinete DIBIOVA, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan. Se siguieron todas las pautas nacionales e institucionales aplicables para el cuidado y uso de animales.

Los individuos capturados fueron sacrificados mediante administración intraperitoneal de tiopental sódico, fijados con formol al 10% y conservados en alcohol etílico al 70%. En el laboratorio se procedió a la disección y análisis de contenidos gastrointestinales. Los lagartos fueron disecados para la extracción de nemátodos mediante una incisión longitudinal ventral boca-ano.

El tubo digestivo fue extraído y revisado mediante microscopio binocular estereoscópico. Los nemátodos hallados se conservaron en etanol 70°. Para su observación se utilizó la técnica de diafanización en lactofenol. Para la identificación se usó un microscopio óptico Arcano y bibliografía pertinente ^5,7,26,27.

Los ejemplares estudiados se encuentran depositados en la Colección Parasitológica, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan, Argentina.

Para los análisis parasitarios, calculamos los indicadores de infección parasitaria ¹² de la siguiente manera: prevalencia, número de huéspedes infestados dividido por el número de huéspedes examinados (expresado en porcentaje); intensidad: número total de parásitos que afectan al huésped; intensidad media, número total de parásitos de una especie en particular presentes en una muestra dividido por el número de huéspedes infestados; y abundancia media, número total de individuos de una especie de parásito dividido por el número total de huéspedes examinados (incluidos los individuos infestados y no infestados).

Resultados

Se analizaron un total de 7 ejemplares adultos de L. parvus (3 machos, 4 hembras) (Figura 1). Se registraron en el intestino largo un total de dos especies de nemátodos de la familia Pharyngodonidae; 6 nemátodos hembras del género Spauligodon sp (Figura 2) y 1 macho de Parapharyngodon sceleratus (Figura 3).

Los valores de los indicadores ecológicos parasitarios son: en Spauligodon sp (prevalencia = 85%; intensidad media = 1; abundancia media = 0,85) y en P. sceleratus: prevalencia = 14,2%; intensidad media = 1; abundancia media = 0,14.

El ejemplar macho colectado de P. sceleratus coincide con la re-descripción ⁵ presentando como características diagnósticas 9 papilas caudales. Para el caso del nemátodo Spauligodon sp solo fueron colectadas hembras, presentando como características dos papilas terminales en la cola.

Cabe destacar que si bien no fue encontrado el nemátodo macho, podrían considerarse estas características en la hembra como rasgo suficiente para poder asignarla a S. maytacapaci. Las hembras de S. loboi (especie que se encuentra en lagartijas de Argentina) se diferencian de S. maytacapaci en que el primero no presenta papilas caudales.

Discusión

En Argentina han sido reportadas 26 especies de nemátodos parásitos en reptiles ¹⁶. Con el objetivo de contribuir al conocimiento parasitario de reptiles de Argentina, nosotros mencionamos el primer registro del nemátodo Parapharyngodon sceleratus (ejemplar macho) y un nuevo hospedador para Spauligodon sp. Ambos nemátodos oxiúridos fueron registrados en el intestino largo de la lagartija L. parvusen en San Juan.

Con respecto al género Parapharyngodon^16,19, en el neotrópico han sido reportado 15 especies: Parapharyngodon alvarengai Freitas 1957; P. sceleratus Freitas 1957; P. verrucosus Freitas y Dobbin 1959; P. largitor^{Alho y Rodrigues, 1963}; P. riojensis^{Ramallo, Bursey y Goldberg, 2002}; P. bainae Pereira, Sousay, 2011; P. silvoi Araujo Filho et al., 2015; P. sanjuanensis^9,16,26 , P. hugoi¹⁶ y Parapharyngodon politoedi Santos, Argolo, Santos, Rodrigues, Gonzaléz, Santos y Melo 2018, Parapharyngodon senisfaciecaudus Freitas, 1957; Parapharyngodon yurensis Calisaya y Córdova, 1997; Parapharyngodon moqueguensis Calisaya y Córdova, 1997; y Parapharyngodon arequipensis Calisaya y Córdova, 1997; Parapharyngodon hispidus Ferreira, Vieira, Da Silva, Ribeiro, Ferreira, y Muniz-Pereira 2021²¹, discuten sobre la validez P. yurensis, P. moqueguensis, P. senisfaciecaudus y P. arequipensis.

Figura 1 Ejemplar de Liolaemus parvus, colectado en los Andes de Argentina. 

Figura 2 Extremo posterior de una hembra de Parapharyngodon sceleratus. 

En Argentina, hasta el momento, se han menciona­ do tres especies de Parapharyngodon sp ^1,10, encontrándose dos de estas especies en la Provincia de San Juan; Parapharyngodon riojensis y P. sanjuanensis^1,9,22.

De acuerdo a la revisión de estas especies de Parapharyngodon sp ¹, surge que son comunes de encontrar en reptiles de San Juan, como así también en Argentina. La tercer especie de Parapharyngodon fue reportada ¹⁹ mencionando a Parapharyngodonbainae parásito de Tropidurus torquatus. Parapharyngodon sceleratus en el presente trabajo es la cuarta especie del género mencionada para Argentina.

Como características diagnósticas el macho de P. sceleratus presenta 9 papilas caudales: 1 ventral par preanal, 1 ventral par ad-anal, 1 par lateral ad-anal y una papila inpar, 1 par en el apéndice caudal, además del labio cloacal liso, características que concuerdan con su redescripción ²⁰. Estas características los diferencia de Parapharyngodon riojensis que presenta 7 papilas y Parapharyngodon sanjuanensis con 8 papilas respectivamente, ambos con labios cloacal equinado ^9,22.

Parapharyngodon sceleratus (al igual que P. riojensis y P. sanjuanensis) es un nemátodo común de encontrar en lagartijas ²⁰, encontrándose hasta el momento en los géneros Hemidactylus sp, Tropidurus sp, Ameiva ameiva, Cnemidophorus littoralis, Eurolophosaurus nanuzae, Kentropyx pelviceps, Microlophus albermalensis, Phyllodactylus johnwrighti y Liolaemus sp entre otros.

Liolaemus sp se encuentra distribuido en Brasil, Bolívia, Paraguay, Islas Galápagos, Perú, Ecuador y Chile ^{8,9,10,21,28,29}. Hasta el momento, de acuerdo a nuestra revisión bibliográfica, solo dos especies del género Liolaemus han sido registradas: P. sceleratus; Liolaemus lutzae en Brazil y Liolaemus nigroviridisen en Chile ^20,21,28. Liolaemusparvus como hospedador de P. sceleratus es la tercer especie del género Liolaemus en Sudamérica representando una nueva interacción parásito-hospedador.

Figura 3 Macho de Parapharyngodon sceleratus extraído de L. parvus. 

Las especies del género Spauligodon son parásitos de reptiles carnívoros ⁷, registrándose hasta el momento 52 especies asignadas al género ^11,6,27, que señalan 7 especies de Spauligodon sp para la región Neotropical; Spauligodon maytacapaci (Vicente e Ibáñez, 1968), Spauligodon anolis (Chitwood, 1938), Spauligodon cubensis (Read y Amrein, 1953), Spauligodon antillarum (Barus y Coy, 1974); Spauligodon loboi (^{Ramallo, Bursey y Goldberg 2002}); Spauligodon viracochai (Freitas, Vicente e Ibáñez, 1968) y Spauligodon oxkutzcabiensis (Chitwood, 1938).

Se mencionan cuatro especies que parasitan a géneros Liolaemus sp y Phyllodactylus sp en Sudamérica, que son: S. loboi; S. oxkutzcabiensis, S. viracochai y S. maytacapaci³².

Hasta el momento, S. loboi y S. maytacapaci han sido mencionados en Argentina parasitando a Liolae- mus capillitas, Liolaemus huacahuasicus, Liolaemus quilmes, Liolaemus ornatus, Liolaemus ramirezae, Liolaemus andinus, Liolaemus chiliensis, Liolaemus elongatus, Liolaemus pictus argentinus y Liolaemus tenuis^16,23,27.

Las hembras de ambas especies de Spauligodon registradas en Argentina se diferencian fácilmente entre sí debido a que en S. maytacapaci la punta de la cola presenta 2 papilas sésiles terminales, lo cual lo distingue de S. loboi, que carece de tal papilas ^9,32.

Debido a esto, L. parvus corresponde a un nuevo hospedador para el nemátodo Spauligodon, debido a las características de la hembra (papilas en la terminación de la cola) es muy probable que la especie corresponda a S. maytacapaci. Sin embargo, debido a que no encontramos al ejemplar macho, nuestros resultados se mantienen conservados ante este nuevo registro.