SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.23 número2Disponibilidad de cinc, cobre, hierro y manganeso extraíble con DTPA en suelos de córdoba (Argentina) y variables edáficas que la condicionanEmisiones de óxido nitroso en un cultivo de soja [Glycine max (L.) Merrill]: efecto de la inoculación y de la fertilización nitrógenada índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Articulo

Indicadores

  • No hay articulos citadosCitado por SciELO

Links relacionados

  • En proceso de indezaciónCitado por Google
  • No hay articulos similaresSimilares en SciELO
  • En proceso de indezaciónSimilares en Google

Bookmark


Ciencia del suelo

versión On-line ISSN 1850-2067

Cienc. suelo v.23 n.2 Buenos Aires ago./dic. 2005

 

TRABAJOS

Densidad estacional y distribución vertical de los Enchytraeidae (Annelida: Oligochaeta) en diferentes sistemas de producción

Alicia Noemí López; Ana María Vincini; Natalia Liliana Clemente; Pablo Luis Manetti; Dora Mabel Carmona &Héctor Alberto Álvarez Castillo

Unidad Integrada FCA-INTA Balcarce, CC 276 (7620) Balcarce, Buenos Aires, Argentina.
e-mail: acastillo@balcarce.inta.gov.ar

Recibido: 10/08/05
Aceptado: 12/12/05

RESUMEN

 En el sudeste de la provincia de Buenos Aires existe escasa información sobre la actividad de los enquitreidos en diferentes sistemas de producción. Los objetivos de este trabajo fueron determinar: a) la importancia relativa de los enquitreidos dentro de la mesofauna; b) su densidad estacional en relación con el grado de disturbio de los sistemas y c) su distribución vertical. Este trabajo se realizó estacionalmente desde 1998 a 2001 en Balcarce, Argentina (37º 45'S, 58º 18'W), en cuatro lotes experimentales: natural (NAT), ganadero orgánico (GO), ganadero intensivo (GI) y agrícola convencional (AC) y en un suelo Argiudol Típico (NAT) y Hapludol Tapto-Árgico (AC, GI y GO). Dentro de la comunidad mesofaunal, los enquitreidos fueron los más abundantes. GO (78 %) y GI (68.5 %) tuvieron un porcentaje menor que los sistemas más disturbado, AC (84.9 %) y sin disturbios, NAT (93 %). El estudio comparativo de la densidad mostró interacción significativas entre sistemas y estación (p < 0.05). En GO, GI y AC la densidad promedio fue más alta durante otoño-invierno que durante primavera-verano (DP varió entre 2476-10926 ind m-2 a 1922-0 ind m-2 en GO, 3740-2764 ind m-2 a 165-2 ind m-2 en GI y 8596-4022 ind m-2 a 4185-544 ind m-2 en AC). En NAT no se observaron diferencias significativas entre el invierno y verano de 1999, en cambio lo contrario ocurrió en las mismas estaciones durante 2000-2001. En otoño-invierno los enquitreidos se hallaron en mayor proporción en los primeros 10 cm en AC y NAT, mientras que en GI y GO entre 10-30 cm.

Palabras clave. Enquitreidos; Abundancia; Agroecosistemas.

Seasonal density and vertical distribution of Enchytraeidae (Annelida: Oligochaeta) in different production systems

ABSTRACT

In the Southeastern of Buenos Aires Province little information exists on activity of enchytraeids under different production systems. The aims of this work were to determine: a) the relative importance of enchytraeids among the components of the mesofaunal community; b) the relationship between seasonal enchytraeids density (PD) in different production systems, and c) identify of pattern vertical distribution .This work was done seasonally from 1998 to 2001, on four experimental plots: natural (NAT), organic livestock (GO), intensive fertilization livestock (GI) and conventional agriculture (AC) at Balcarce, Argentina (37º 45'S, 58º 18'W), on soil Typic Argiudol (NAT) and a Hapludol Tapto Árgico (AC, GI y GO). Enchytraeids were the most abundant in the mesofaunal community; GO (78%) and GI (68,5%) to supported a minor average those agroecosystems under intensive cultivation (84,9%) and undisturbed soils NAT (93%). The comparative study showed significant interaction between site and season (p< 0.05) in PD. In general, GO, GI and AC average density were highest during autumn-winter than spring-summer (PD values ranged between 2476-10926 ind m-2 to 1922-0 ind m-2 in GO, 3740-2764 ind m-2 to 165-2 ind m-2 in GI and 8596-4022 ind m-2 to 4185-544 ind m-2 in AC). It was found the same in NAT (2000-2001) whereas there was not significant differences in 1999 between winter and summer. Enchytraeids were more superficially distributed (10 cm) in natural grassland (NAT) and in arable soil (AC) than in cultivated pastures GO and GI (10-30 cm).

Key words. Enchytraeids; Abundance; Agroecosystems.

INTRODUCCIÓN

Las prácticas de manejo contribuyen a la inestabilidad ecológica y amenazan a la sustentabilidad de los agroecosistemas, debido a que los recursos tecnológicos han provocado serios desequilibrios (Lee & Pankhurst 1992). El resultado ha sido la producción de sistemas subsidiados que requieren de una utilización constante de insumos que, si bien aumentan los rendimientos, ocasionan problemas como salinización y erosión de los suelos, contaminación del agua, rebrotes recurrentes de plagas y disminución de la biodiversidad (Altieri 1992; Lavelle 2000).

Para evitar estos problemas se debe efectuar un uso adecuado de las prácticas agrícolas que aseguren el mantenimiento de la calidad del suelo y de la producción sustentable. La sostenibilidad depende de las interacciones que se producen entre los procesos físicos, químicos y la actividad biológica de los organismos edáficos (Lavelle 2000). Dentro de éstos, particularmente los Enchytraeidae (Annelida: Oligochaeta), como integrantes más conspicuos de la mesofauna, cumplen funciones importantes. Están relacionados con la descomposición de la materia orgánica porque intervienen en los procesos de humificación y reciclaje de nutrientes, y con la circulación del aire e infiltración del agua debido a que, con sus estructuras biogénicas y galerías, aumentan el tamaño de los poros (Didden 1990; van Vliet et al., 1993). Por tal motivo son útiles para caracterizar la actividad biológica de un suelo, siendo su densidad poblacional un parámetro relacionado con los disturbios producidos por la agricultura.

A los fines de relacionar la densidad de los enquitreidos con el grado de disturbio producido por las prácticas de manejo, se hipotetiza que las condiciones originadas en sistemas sometidos a diferentes grados de perturbación inciden en la presencia y variación estacional de su densidad.

Se plantean como objetivos: a) determinar la presencia relativa de los enquitreidos dentro de la mesofauna; b) estimar su densidad estacional relacionándola con el grado de perturbación de los sistemas y c) describir su distribución vertical.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó desde octubre de 1998 a febrero de 2001 en la Estación Experimental Agropecuaria INTA Balcarce, Argentina (37º 45' S, 58º 18' O y 130 m snm). Es una zona de clima templado húmedo con una mediana de precipitaciones anuales de 928 mm, temperatura media anual de 13,7 º C, con una media máxima y mínima de 19,6 y 7,8 º C, respectivamente (registros aportados por la Estación Meteorológica de la EEA Balcarce, INTA).

Los sistemas estudiados fueron:

Natural (NAT): Pastura de 2 ha, implantada hace 20 años, compuesta de pasto ovillo (Dactylis glomerata), falaris (Phalaris aquatica), festuca (Festuca arundinacea) y trébol blanco (Trifolium repens).

Ganadero Orgánico (GO): Pastura de 20 ha, implantada en 1978, con una mezcla compuesta de pasto ovillo (Dactylis glomerata), falaris (Phalaris aquatica), festuca (Festuca arundinacea), raigrás perenne (Ryegrass perenne) y alfalfa (Medicago sativa), utilizada para la producción orgánica de carne bovina ecológica con pastoreos continuos y rotativos.

Ganadero Intensivo (GI): Pastura de 10 ha implantada en 1994 con una mezcla de cebadilla criolla (Bromus catharticus), raigrás perenne (Ryegrass perenne), pasto ovillo (Dactylis glomerata) y trébol rojo (Trifolium pratense). Se utilizó un sistema de labranza convencional con aplicación de bromoxinil más 2-4DB para el control de malezas y no se aplicaron insecticidas ni fungicidas. La pastura fue fertilizada con fosfato diamónico a las siguientes dosis: 250 kg ha-1 en 1994 y 150 kg ha-1 en 1995, 1996 y 2000 y cuando fue necesario, recibió P en otoño. Se efectuaron pastoreos con alta carga de bovinos durante períodos cortos.

Agrícola Convencional (AC): Lote de 2,5 ha que estuvo bajo pastura hasta 1993, luego de lo cual ingresó en un ciclo agrícola; en el que las labranzas empleadas fueron arado de rejas como labranza primaria y disco más rastra y rolo como labranza secundaria. Desde 1996 presentó la siguiente rotación de cultivos: trigo (Triticum aestivum) 1996/97, maíz (Zea mays) 1997/98, girasol (Helianthus annuus) 1998/99, avena (Avena sativa) 1999 y trigo (Triticum aestivum) 2000/01 para ingresar luego de este cultivo a un ciclo ganadero. El control de malezas e insectos durante los cultivos se realizó químicamente. El trigo fue fertilizado con 100 kg ha-1 de fosfato diamónico y 120 kg ha-1 de urea y en el maíz se aplicaron 80 kg ha-1 de fosfato diamónico y 180 kg ha-1de urea.

El suelo de los sistemas productivos AC, GI y GO es un Hapludol Tapto Árgico con un horizonte A de 20 cm, franco y granular, seguido por un horizonte AC de 10 cm, franco arenoso y masivo y un Bt arcilloso (Covacevich & Echeverría 2000); mientras que el suelo de NAT es un Argiudol Típico con aproximadamente 5,11 % de MO y pH 6 (Cabria & Culot 1994).

En cada sistema se tomaron 10 muestras de suelo siguiendo una transecta de 50 m lineales de origen y dirección aleatorias, método estándar Tropical Soil Biology and Fertility (Seward & Woomer 1992). Las fechas de muestreo fueron las siguientes (Tabla 1).

 

Cada muestra consistió en una porción de suelo de 0,25 x 0,25 x 0,30 m de profundidad que se dividió en tres estratos de 10 cm cada uno. En cada muestreo se determinó la humedad del suelo de cada uno de los estratos en el Laboratorio de Análisis de suelos de la EEA INTA, Balcarce.

Las muestras fueron tamizadas a través de dos mallas de 10 y 2,5 mm, respectivamente. Los elementos groseros y restos vegetales se extrajeron con el tamiz de malla mayor. Luego de tamizado, el suelo quedó lo suficientemente desagregado, extendiéndose sobre bandejas blancas (0,38 m x 0,28 m x 0,6 m) una capa fina de tierra y de ella se extrajeron manualmente los ejemplares con pinceles finos ("handsorting") (Blair et al., 1996). Los ejemplares fueron conservados en una solución de alcohol 75 %.

Se determinó la densidad de los ejemplares como número de individuos por metro cuadrado (ind m-2). Los cambios en la densidad, debido a que los enquitreidos se disponen en el suelo de una manera contagiosa (Didden 1993), se analizaron mediante modelos lineales generalizados asumiendo una distribución binomial negativa. En el caso de detectar diferencias se utilizaron contrastes tipo Bonferroni (Mc Cullagh & Nelder 1989). Para caracterizar la distribución vertical se construyeron intervalos del 95% de confianza que estimaron la diferencia en la proporción de individuos de la población según los estratos 0-10 y 10-30 cm. Se consideró que no hubo diferencias significativas entre las proporciones cuando el intervalo contuvo al cero (Mendenhall & Sincich 1997).

RESULTADOS

Mesofauna

 Cuando se comparó la abundancia relativa de los enquitreidos con los demás integrantes de la comunidad mesofaunal se observó que, en los cuatro sistemas (Fig. 1), los enquitreidos fueron los más abundantes alcanzando los valores más elevados en NAT y AC, con 93.0 y 84.9%, respectivamente.

 

Los grupos siguientes en importancia fueron los ácaros y colémbolos, observándose que en GI ambos alcanzaron los porcentajes mayores, 10.8 y 19.4 %, respectivamente.

De los microartrópodos, como sínfilos, paurópodos, proturos y dipluros, solo se hallaron los dos primeros. Los sínfilos estuvieron presentes en todos los sistemas y en proporciones menores, 0.5, 1.3, 2.2 y 6.3 % en NAT, GI, AC y GO respectivamente mientras que los paurópodos en AC y NAT, 0.1 %.

Densidad

En el sudeste bonaerense, región templada húmeda, donde los suelos se caracterizan por presentar contenidos elevados de materia orgánica (Echeverría & Ferrari 1993) el rango de valores observado en el total de enquitreidos fue de 0 a 11074 ind m-2.

La población, desde otoño de 1999 hasta el verano de 2001, mostró un aumento de la densidad de los enquitreidos durante la estación otoño-invernal, disminuyendo hacia el verano. Ello se debió probablemente a la ocurrencia mayor de precipitaciones de marzo-abril a agosto de 1999 y 2000 (348,6 y 255,9 mm), en cambio durante el verano las lluvias fueron escasas, sobre todo en diciembre de 1999 (76,8 mm).

El análisis estadístico de la densidad (ind m-2) mostró interacción significativa entre sistema y estación (p< 0.05).

Cuando se compararon las estaciones en cada sistema (Figura 2) se observó que en GO, GI y AC (1999) la densidad fue mayor en el invierno y difirió significativamente con las densidades de primavera-verano. Las densidades menores se hallaron en GO en la primavera 114 ind m-2 y no se halló ningún ejemplar en el verano de 2001, en AC en la primavera-verano de 1998-99, 544 y 562 ind m-2, produciéndose en GI una caída abrupta de la población de 140 ind m-2 en la primavera a 2 ind m-2 en el verano de 1999. En el sistema natural no se observaron diferencias estadísticamente significativas entre el invierno 7402 ind m-2 y el verano de 1999, 11074 ind m-2. Tampoco se observaron diferencias estadísticamente significativas en AC entre el otoño-invierno de 2000 y verano de 2001, mientras que lo contrario ocurrió en NAT en el mismo período. Cuando se efectuaron los muestreos en estas estaciones, las lluvias previas acumuladas en AC variaron de 100 a 102 mm, mientras que en NAT de 99.3 a 48,3 mm.

Cuando se compararon los sistemas dentro de cada estación (Fig. 3), se observó que en el otoño-invierno de 2000 los sistemas no difirieron significativamente entre si, mientras que en el invierno de 1999 sólo GO y GI difirieron significativamente.

Comparando los resultados de invierno de 1999 y otoño-invierno de 2000, se puede considerar que GI siempre tuvo la densidad más baja (3.442-3.740 ind m-2); NAT una densidad promedio similar entre años (7.402-7.442 ind m-2) y GO y AC valores que variaron entre 10.926 a 6.577 y 8.596 a 4.058 ind m-2, respectivamente.

Distribución vertical

Los datos se analizaron considerando dos estratos debido a que el porcentaje de materia orgánica es mayor en los primeros diez centímetros y de esta manera, se pudo lograr mayor contraste de la distribución de los organismos en el perfil del suelo.

El análisis de los datos de la distribución vertical mostró que las proporciones de los individuos en los estratos 0-10 cm y 10-30 cm difirieron significativamente en todos los sistemas y estaciones (p<0.05).

En AC y NAT durante el otoño-invierno, los enquitreidos se hallaron en mayor proporción en el primer estrato (10 cm), mientras que en GI y GO en el segundo (10-30 cm) (Fig. 4).

 

Discusión

La comunidad mesofaunal estuvo principalmente compuesta por enquitreidos y su predominancia se alcanzó en NAT. Este comportamiento sugiere, de acuerdo a Altieri (1992) que NAT es un ambiente potencialmente maduro desde el punto de vista ecológico, con cierta estabilidad, en el cual la presencia de una biocenosis diversificada evitaría cambios de humedad, temperatura o condiciones de luz que afectarían adversamente a estos organismos. No obstante también, se hallaron en un porcentaje elevado en AC que a diferencia del sistema natural NAT constituyó un sistema disturbado. De acuerdo a Lagerlöf et al. (1989) esto se debería a que las labranzas incorporaron los residuos vegetales al interior del suelo produciendo condiciones favorables, como buena aireación y distribución del espacio poroso, que aumentaron la supervivencia de los enquitreidos (Baquero 2003; Baquero et al., 2003).

Contrariamente a lo esperado para el sudeste bonaerense donde los suelos se caracterizan por un alto contenido de materia orgánica (Echeverría & Ferrari 1993) la densidad de los enquitreidos fue baja en relación a la reportada por otros autores, obteniéndose un valor máximo de 11.074 ind m-2. De acuerdo a Dash (1990) en el hemisferio Sur estos organismos han sido muy poco estudiados. En cambio, en otros países como Dinamarca e Inglaterra Jakson & Raw (1974) reportaron 200.000 ind m-2; O'Connor (1967) en Suiza, 10.000 a 300.000 ind m-2; Nielsen (1955) en Dinamarca 2.400 a 111.500 ind m-2; Standen (1978) en Suecia 40.000 a 50.000 ind m-2.

Las lluvias escasas caídas durante diciembre de 1999 afectaron a la mayoría de los sistemas. Sin embargo, en NAT en el cual hubo mayor cantidad de individuos, fue relevante la presencia de una vegetación herbácea densa, sin pastoreo, que protegió el suelo de las temperaturas extremas y falta de humedad (Williams et al., 1969; Mc Coll, 1984). Asimismo la falta de disponibilidad de agua, en el verano de 1999, hizo que estos organismos se desplazaran hacia las capas más profundas (Figura 4). Cabe destacar que si bien son sensibles a la desecación producen cocones como formas de resistencia, que aseguran la recuperación de las poblaciones luego de un período de sequía (Lagerlöf et al., 1989; Dash 1990).

En consecuencia, posiblemente, con los datos obtenidos en NAT se podría suponer que en 1998-1999 los enquitreidos tuvieron dos generaciones, una en otoño-invierno y otra en el verano proveniente de los cocones depositados en la primavera.

De acuerdo a Aleynikova & Utrobina (1973) los resultados obtenidos en la pastura GO, destinada a la producción ecológica de bovinos, mostraron que las excretas de estos herbívoros cumplieron la función de un fertilizante orgánico que tuvo un efecto benéfico sobre los microorganismos del suelo favoreciendo la actividad de los enquitreidos. En cambio, en GI la fertilización mineral con fosfato diamónico en dosis altas, si bien promovió el desarrollo de la microflora y por ende la actividad biológica del suelo, posiblemente deprimió fuertemente la cantidad de enquitreidos.

No obstante en AC se halló una densidad más alta a la esperada, aunque fue el sistema más disturbado en el cual no sólo se efectuaron diferentes tipos de labranzas sino que se aplicó fosfato diamónico y urea. Las labores agrícolas aumentaron las posibilidades de vida de los enquitreidos al incorporar y acumular residuos orgánicos (Lagerlöf et al., 1989) y además permitieron a estos organismos utilizar las estructuras biogénicas de otros organismos como las lombrices y colémbolos (Röhring et al., 1998).

Los resultados en la distribución vertical de los enquitreidos coincidieron con los de algunos autores como Mc Coll (1984), quien en pasturas naturales de Nueva Zelandia, encontró a los enquitreidos hasta 14 cm de profundidad durante los meses más húmedos (mayo-junio) y durante el verano menos individuos.

Nielsen (1955) observó que en las pasturas naturales los enquitreidos se ubicaron superficialmente, mientras que en las pasturas cultivadas, como en este caso son GI y GO, a mayor profundidad. En GI la fertilización nitrogenada habría aumentado el área foliar y la intercepción de la radiación incidente por el cultivo, variables que determinarían mayor consumo de agua (Uhart & Andrade 1995) y por ende condiciones de sequía en el estrato superior del suelo. En GO se detectó algo similar, debido a su utilización en la producción de carne bovina ecológica. El pastoreo contínuo de estos herbívoros produjo una disminución de la cubierta vegetal que restringió el proceso de descomposición de la materia orgánica necesaria para la vida de estos organismos (King & Hutchinson 1976).

En AC la prevalencia de ejemplares en el primer estrato, en todas las estaciones, se debe a que en un sistema convencional hay predominio de organismos aeróbicos como las bacterias que favorecen el desarrollo de organismos bacteriófagos como los enquitreidos, entre otros, los cuales producen una descomposición rápida de los residuos vegetales y la mineralización de los nutrientes (Hendrix et al., 1986).

En conclusión, los resultados de este trabajo demostraron que: 1) los enquitreidos fueron los organismos más abundantes dentro de la comunidad mesofaunal; 2) el porcentaje más elevado se obtuvo en NAT (93 %), debido a la presencia de una cubierta vegetal permanente (sin pastoreo) que evitó que condiciones adversas como cambios bruscos de humedad, temperatura o condiciones de luz afectaran a estos organismos. Los sistemas más perturbados, ya sea por las labores AC o por la fertilización mineral GI presentaron 84.9 % y 68.5 %, respectivamente. Los disturbios ocasionados por las labranzas proporcionaron residuos vegetales al interior del suelo, buena aireación y distribución adecuada del espacio poroso favorables para el desarrollo de los enquitreidos. Por el contrario, la fertilización mineral disminuyó su cantidad debido a la mayor demanda hídrica por parte de las plantas durante su crecimiento; 3) en general, la densidad promedio de enquitreidos en GO, GI y AC en otoño-invierno fue significativamente mayor que en primavera-verano, lo mismo ocurrió en NAT durante 2000-2001; 4) en otoño-invierno (estaciones húmedas) los enquitreidos se hallaron en mayor proporción en los primeros 10 cm en AC y NAT, mientras que en GI y GO entre 10-30 cm.

AGRADECIMIENTOS

El presente trabajo fue financiado por la Universidad Nacional de Mar del Plata mediante el proyecto AGR 15/A139. 2002-2004.

BIBLIOGRAFÍA

1. Aleynikova, MM. & NM Utrobina. 1973. Effect of mineral and organic fertilizers on soil – inhabiting organisms and biological activity of gray forest soils. Soviet Soil Sci. 5 (5): 559 - 567.         [ Links ]

2. Altieri, M. 1992. Biodiversidad, agroecología y manejo de plagas. CETAL - Ediciones, Chile, 161 pp.         [ Links ]

3. Blair, JM; PJ Bohlen & DW Freckman. 1996. Soil invertebrates as indicators of soil quality. pp. 273 - 291. In: DORAN, JW & AJ JONES eds. Methods for assessing soil quality. SSSA Spec. Public. 16 (49). Soil Science Society of America, Inc. Madison, Wisconsin, USA.         [ Links ]

4. Baquero, VG. 2003. Abundancia de los enquitreidos (Annelida: Oligochaeta, Enchytraeidae) en diferentes sistemas de producción. Tesis de Grado. Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Mar del Plata. 67 pp.         [ Links ]

5. Baquero, VG; AN López; AM Vincini; HA Álvarez Castillo; DM Carmona & PL Manetti. 2003. La mesofauna en diferentes sistemas de producción. Los enquitreidos como indicadores del grado de disturbio. Revista de Ciencia y Tecnología. Serie Científica, 8: 65-73.         [ Links ]

6. Cabria, FN & PH Culot. 1994. Selección y utilización de características edáficas para discriminar series de Argiudoles en el Sudeste Bonaerense. Ciencia del Suelo 12: 41-46.         [ Links ]

7. Covacevich, F & HE Echeverria. 2000. Caracterización química y biológica de un Hapludol bajo diferentes manejos. Ciencia del Suelo 18 (2): 144 - 148.         [ Links ]

8. Dash, M. C. 1990. Oligochaeta: Enchytraeidae. pp. 311 - 340. In: Dindal, DL ed. Soil Biology Guide. Wiley and Sons, Inc. New York.         [ Links ]

9. Didden, WAM. 1990. Involvement of Enchytraeidae (Oligochaeta) in soil structure evolution agricultural fields. Biol. Fertil. Soils (9): 152 - 158.         [ Links ]

10. Didden, WAM. 1993. Ecology of terrestrial Enchytraeidae. Pedobiologia 37 (1): 2 - 29.         [ Links ]

11. Echeverría, HE. & J Ferrari. 1993. Relevamiento de algunas características de los suelos agrícolas del sudeste bonaerense. INTA, C.E.R.B.A.S., E.E.A. Balcarce, Boletín Técnico Nº 112.         [ Links ]

12. Hendrix, PF; RW Parmelee; DA Crossley; DC Coleman; EP Odum & PM Groffman. 1986. Detritus food webs in conventional and no - tillage agroecosystems. BioScience 36: 374 - 380.         [ Links ]

13. Jackson, RM & F Raw. 1974. La vida en el suelo. Cuadernos de Biología. Ediciones Omega, Barcelona. 70 pp.         [ Links ]

14. King, KL & KJ Hutchinson. 1976. The effects of sheep stocking intensity on the abundance and distribution of mesofauna in pastures. J. Appl. Ecol 13 (1): 41 - 55.         [ Links ]

15. Lagerlöf, J; O Andren & K Paustian. 1989. Dinamics and contribution to carbon flows of enchytraeidae (Oligochaeta) under four cropping systems. J. Appl. Ecol. 26: 183 - 199.         [ Links ]

16. Lavelle, P. 2000. Ecological challenges for soil science. Soil Science 165 (1): 73 - 86.         [ Links ]

17. Lee, KE & C E Pankhurst. 1992. Soil organisms and sustainable productivity. Aust. J. Soil Res. 30 (6): 855 - 892.         [ Links ]

18. McColl, HP. 1984. Nematicides and field population of enchytraeids and earthworms. Soil Biol. Biochem. 16 (2): 139 - 143.         [ Links ]

19. Mccullagh, P & J A Nelder. 1989. Generalized linear models. Chapman and Hall eds. Cambridge, Great Britain. 541 pp.         [ Links ]

20. Mendenhall, W & T Sincich. 1997. Pruebas de hipótesis. pp. 421 - 493. En: Probabilidad y estadística para ingeniería y ciencias. Prentice – Hall Hispanoamericana, S. A. México.         [ Links ]

21. Nielsen, CO. 1955. Studies of Enchytraeidae. 5. Factors causing seasonal fluctuations in numbers. Oikos 6: 153 - 169.         [ Links ]

22. O' Connor, FB. 1967. The Enchytraeidae. pp. 213 - 256. In: Burges, A and F Raw eds. Soil Biology. Academic Press, New York.         [ Links ]

23. Röhring, R; M Langmaack; S Schrader & O Larink. 1998. Tillage systems and soil compaction - their impact on abundance and vertical distribution of Enchytraeidae. Soil and Till. Res. 46 (1/2): 117 - 127.         [ Links ]

24. SAS, 1999, SAS User´s guide: statistics, versión 8 ed. SAS Institute, Cary, NC.         [ Links ]

25. Seward, PD. & PL Woomer. 1992. The Biology and Fertility of Tropical Soils. Report of the Tropical Soil Biology and Fertility Programe, TSBF, UNESCO-ROSTA, Nairobi.         [ Links ]

26. Standen, V. 1978. The influence of soil fauna on decomposition by micro - organisms in blanket bog litter. J. Anim. Ecol. 47 (1): 25 - 38.         [ Links ]

27. Uhart, SA & FH Andrade. 1995. Nitrogen deficiency in maize: I. Effects on crop growth, development, dry matter partitioning and kernel set. Crop Sci. 35: 1376-1383.         [ Links ]

28. Van Vliet, PCJ; LT West; PF Hendrix & DC Coleman. 1993. The influence of Enchytraeidae (Oligochaeta) on the soil porosity of small microcosms. Geoderma 56: 287 - 299.         [ Links ]

29. Williams, NV; JF de LG Solbé & RW Edwards. 1969. Aspects of the distribution, life history and metabolism of the enchytraeid worms Lumbricillus rivalis (Levinsen) and Enchytraeus coronatus (N & C) in a percolating filter. J. Appl. Ecol. 6 (2): 171 - 183.         [ Links ]