Introducción

El hallazgo de pequeños vertebrados (< 1 kg) en sitios arqueológicos resulta muy habitual (^{Andrews 1990}; Frontini y Escosteguy 2015; Pardiñas 1999; Salemmeet al. 2012). Su origen puede responder a causas naturales o antrópicas y, en ocasiones, pueden existir conjuntos de procedencia mixta (Salemmeet al. 2012). La depredación por carnívoros y aves rapaces constituyen mecanismos naturales a través de los cuales los pequeños vertebrados se depositan en el paisaje (Andrews 1990;Pardiñas 1999), contribuyendo a la lluvia natural de huesos que en ocasiones puede interceptar a los sitios arqueológicos (Borrero 1989). En este trabajo se evalúa la variabilidad estacional en la dieta de cuatro parejas de Lechucitas de las Vizcacheras, Athenecunicularia(Strigiformes, Strigidae) que habitan un sector periurbano de la ciudad de Olavarría, centro de la provincia de Buenos Aires (Argentina) (Figura 1). Asimismo, se brinda una caracterización métrica de las egagrópilas y se analiza la supervivencia ósea, fragmentación y digestión de los restos de anuros, los cuales constituyeron las presas más frecuentes de la temporada estival.

Existen abundantes trabajos que abordan la dieta y ecología trófica de A. cunicularia en distintas regiones de Sudamérica (^{Andrade et al. 2004}, 2010; Carevicet al. 2013; Martínez et al. 2008; Nabteet al. 2008; Orihuela-Torres et al. 2018; Sánchez et al. 2008; Torres-Contreras et al. 1994; entre otros). Esta lechucita se caracteriza por ser una especie estacionalmente oportunista de hábitos principalmente crepusculares, aunque puede cazar durante todo el día y la noche. Los roedores caviomorfos y artrópodos son principalmente depredados durante el día y los roedores cricétidos durante la noche (Montalvo et al. 2020). Su alimentación también incluye pequeños anfibios, reptiles y aves. La plasticidad en sus hábitos alimenticios le ha permitido establecerse en una gran variedad de hábitats que se distribuyen desde el sur de Canadá hasta el extremo sur de Argentina y Chile (Burn 1999). Logra adaptarse muy bien a los ambientes alterados por el ser humano. Así, resulta habitual encontrar lechucitas explotando de forma satisfactoria zonas periurbanas y urbanas (Baladrón et al. 2016; Cavalliet al. 2013; Rebolo-Ifránet al. 2017) (Figura 2). Estas estrigiformes anidan y descansan en madrigueras subterráneas que excavan ellas mismas o reocupan la de otros mamíferos cavadores (Machicoteet al. 2004). Es muy común encontrar a esta rapaz anidando en cuevas de vizcachas (Lagostomusmaximus) y armadillos (Cingulata) (Hansell 2007; Machicoteet al. 2004; Rafuseet al. 2017; Tomassiniet al. 2019).

Figura 1: a y b) Ubicación geográfica del lugar donde se realizó el muestreo de las egagrópilas;c) Detalle de la distribución de nidos de A. cunicularia y artefactos líticos. Coordenadas de losnidosmuestreados: Nido 1: 36°55'58.11"S-60°19'11.55"O; Nido 2: 36°55'55.43"S-60°19'18.05"O; Nido 3: 36°55'55.53"S-60°19'2.01"O; Nido 4: 36°55'55.94"S- 60°19'5.35"O

Figura 2: Lechuzas que ocupaban el predio muestreado en un sector periurbano de la ciudad de Olavarría.

Por el momento, resulta escasa la información disponible sobre aspectos tafonómicos de las presas consumidas por A. cunicularia. Los trabajos se han centrado en las modificaciones óseas de los huesos ingeridos de pequeños roedores (Gómez 2007; López 2021; Montalvo y Fernández 2019; Montalvo y Tejerina 2010; Montalvo et al. 2020) y ha quedado postergado el estudio de otros grupos de vertebrados que forman parte de su dieta, como los anuros, aves y reptiles (constituyen una excepción los trabajos de Montalvo y Tejerina 2010 y Mignino 2021 que analizan restos de anfibios). La caracterización tafonómica de los restos ingeridos y restos presa de anuros que se realiza en este trabajo aporta datos novedosos que enriquecerá la discusión acerca de los predadores potenciales que pudieron aportar restos de presas a los conjuntos óseos de sitios arqueológicos.

Materiales y métodos

La muestra analizada en el presente trabajo fue obtenida en un sector rural ubicado en la periferia de la ciudad de Olavarría, provincia de Buenos Aires (Figura 1). Durante el lapso comprendido entreoctubre de 2012 y septiembre de 2013 se recolectaron semanalmente las egagrópilas y restos no ingeridos que se hallaban depositados en las inmediaciones de cuatro nidos ocupados por parejas de A.cunicularia.La recolección se llevó a cabo a partir de la observación sistemática de un área de 20 m de diámetro en la periferia de los nidos,la cual comprendió una superficie total de1600 m².En este trabajo se analiza el contenido de las egagrópilas recuperadas en enero y junio, meses que consideramos representativos de la temporada estival e invernal, y que constituirían extremos en el ciclo anual de la dieta de A. cunicularia.

Las egagrópilas enteras fueron medidas utilizando un calibre digital (Stainless). En cada caso, se midió el largo y el ancho máximo. Posteriormente, se llevó a cabo el disgregado en agua y la separación de los especímenes óseos de pequeños vertebrados (>1 kg) y restos de artrópodos.

En esta oportunidad se presentan los resultados referidos a la diversidad taxonómica a partir del análisis de los restos óseos y dentarios contenidos en las egagrópilas y se evalúa el patrón de representación esqueletaria, modificaciones por digestión y patrones de fracturas óseas de los restos de anfibios. Además, se analizan carcasas de anuros no ingeridas recuperadas en los meses de octubre y noviembre. En este caso, una carcasa es definida como un conjunto de especímenes óseos unidos por tejido blando que comprenden gran parte del esqueleto (Scheifleret al. 2020). En su análisis se considerael estado general en que se encontraba, focalizando en el grado de articulación y supervivencia ósea.

La cuantificación del material identificado se realizó a partir del empleo de medidas de abundancia taxonómica (NMI, NISP) y anatómica (NME, Ri) (^{Andrews 1990};Lyman 2008). El cálculo de la abundancia relativa (Ri) se realizó a través de la fórmula Ri= NMEi/(Ei x NMI) x 100 (Andrews 1990). NMEi corresponde al número mínimo del elemento i en la muestra y Ei al número esperado de ese elemento en un individuo. Se estimó la biomasa, expresada en porcentajepara cada presa, a nivel de orden. Para su cálculo se empleó la siguiente fórmula: n_ix p_i x 100/Σ(n_ix p_i), donde n_i es el número mínimo de individuos de la presa i y p_i es el peso promedio de la presa i (Solaroet al. 2012).

Para el análisis tafonómico de los restos de anuros se siguió la metodología propuesta por Pinto Llona y Andrews (1999). Este estudio se realizó sobre el conjunto de enero debido a que constituye la muestra más abundante. Las modificaciones atribuibles a la acción digestiva se evaluaron sobre la base de los siguientes atributos: pulido yredondeamiento de la superficie de fractura, astillamiento, adelgazamiento y plasticidad, colapso, descamación y corrosión en articulaciones. En todos los casos fueron clasificadas en tres estadios: sin modificación, leve y fuerte. Además, se evaluó la presencia de pulido y redondeo de las superficies óseas considerando ausencia, presencia y distribución homogénea y no homogénea.Para evaluar el grado de fragmentación se consideraron cinco categorías: la categoría 0 refiere a huesos completos, las categorías 1, 2 y 3corresponden a grados de fragmentación intermedios, donde 1 implica la pérdida de alguno de los extremos óseos (hasta el 25% del hueso), 2 corresponde a una pérdida mayor, de hasta un máximo del 50% y la categoría 3 refiere a la presencia de la parte más resistente del hueso.La categoría 4 incluye a los restos muy fragmentados (Bisbal-Chinestaet al. 2020; Pinto Llona y Andrews 1999).

Resultados

Densidad de hallazgos y riqueza taxonómica

A lo largo del ciclo anual se registraron un total de 1008 egagrópilas, ocho carcasas de anuros y una de ave. Durante los meses de invierno y primavera la frecuencia de egagrópilas recuperadas resultó mayor a la de otoño y verano (Figura3). La densidad de restos óseos depositados en torno a los nidos fue de 1,13 espécimen por m² en el mes de enero, en tanto que la densidad correspondiente al mes de junio fue de 0,94 espécimen por m². En la superficie muestreada también fueron hallados 17 restos líticos de origen antrópico, aspecto que evidencia una mezcla de restos naturales y arqueológicos (Figura1c).

Figura 3: Frecuencia de egagrópilas recolectadas por mes a lo largo de un ciclo anual.

Las medidas de las 248 egagrópilas recuperadas en enero y junioinforman que la media del ancho fue de 14,27 mm, el mínimo de 10,19 mm y el máximo de 18,36 mm. El largo de las mismas arrojó una media de 33,69 mm, un mínimo de 14,81 mm y un máximo de 59,87 mm. Las egagrópilas depositadas en el mes de enero (n=91) contienen 1810 restos óseos, de los cuales el 80,51% (n=1454) corresponden a individuos del Orden Anura (NMI= 111), 2,98% (n= 54) a aves pequeñas y 16,72% (n= 302) al Orden Rodentia. Las egagrópilas de junio (n=157) contienen 1510 restos óseos. Entre estos, el 3,91% (n= 59) fue identificado como Anura (NMI=4), el 0,66% (n= 10) corresponde a aves pequeñas y el 95,43% (n= 1441) a Rodentia.

La composición de la dieta de vertebrados calculada a través de la biomasa arrojó resultados similares al obtenido a través del NISP%. En la muestra correspondiente a enero, los anuros constituyen el principal recurso consumido por A.cunicularia, aportando el 94% de la biomasa, los roedores representan una fracción baja del ca. 4%, en tanto que las aves solo aportarían el ca. 2%. En el mes de junio, estas proporciones cambian significativamente y los roedores pasan a constituirel recurso principal de la dieta, aportandoca. el 88% de la biomasa. En esta temporada los anuros bajan considerablemente su aporte, contribuyendo con solo un ca. 10%, en tanto que las aves,continuarían siendo un recurso complementario y ocasional de la dieta de esta rapaz, aportando un ca. 2% de la biomasa.

La mayor parte de los restos de Anura recuperados en las egagrópilas de enero y juniocorresponden a la Familia Bufonidae. A un nivel más específico, a partir de los elementos craneales de los restos no ingeridos, se identificó la presencia de Rhinelladorbignyi. Con menor frecuencia,algunos especímenes fueron determinados como pertenecientes a la Familia Hylidae. Respecto a las aves, éstas corresponden a taxade pequeño tamaño (Passeriformes y Columbiformes). Entre los roedores fue posible identificar una especie y un género de Sigmodontinos,Reithrodonauritus y Calomyssp.

Patrón de consumo de anuros

Restos óseos contenidos en las egagrópilas

El promedio de abundancia relativa de los restos ingeridos del conjunto de enero es de 36,56%. Los elementos con mejor representación corresponden a tibio-fíbulas (94,14%), iliones (77,48%), húmeros (74,32%) y urostilos (68,47%). Los fémures (61,71%), las radio-ulnas (52,25%), las escápulas (43,69%), las vértebras sacras (42,34%) y los cráneos (38,74%) poseen una representación media-baja y el resto de los elementos se encuentran representados con porcentajes menores (Tabla 1 y Figura4a).

Figura 4: a) Representación esqueletaria obtenida a partir de los restos contenidos en las egagrópilas y; b) Representación esqueletaria relevada en las carcasas de anuros.

Tabla 1: Representación anatómica del conjunto de Anura recuperado en egagrópilas y restos presa. Referencias. V: vértebra

Supervivencia ósea y estado de los restos presa

En el contexto inmediato de los nidos ocupados por A. cuniculariase recuperaron ocho carcasas de Rhinelladorbignyi. En todos los casos las carcasas estaban compuestas por la piel de la región dorsal y algunos elementos óseos articulados y adheridos a la misma(Figura 5). El promedio de la abundancia relativa de los elementos óseos fue de 37,9%. Los elementos que más sobrevivieron a la ingesta de la rapaz fueron el cráneo (100%), el maxilar (100%),la mandíbula (93,75%), el atlas (62,5%) y vértebras dorsales (57,14%). Las vértebras sacras (37,5%), los ileones e isquiones. (37,5%), las supra-escápulas (31,25%) y los urostilos (25%) sobrevivieron con frecuencias medias. Por último, las escápulas (12,5%), coracoides (6,25%) y huesos de las extremidades (<12,5%) perduraron con frecuencias bajas (Tabla 1 y Figura 4b).

Figura 5: Restos presa de Rhinelladorbignyi recuperadas en cercanías de los nidos ocupados por A. cunicularia.

Modificaciones por digestión de los restos ingeridos

De los 830elementos esqueléticos analizados, el 94,57% presenta algún tipo de modificación relacionada a la digestión, evidenciando en algunos casos más de un atributo por hueso. La modificación que se manifiesta con mayor frecuencia es elpulido, el cual se distribuye generalmente de manera homogénea en la superficie ósea (Tabla 2 y Figura 6a y 6f). Otra variable que se manifiesta con recurrencia es el adelgazamiento de las paredes óseas, representado en gran medida por los bordes curvados hacia adentro (Figura6a y 6b). Con menor frecuencia se presenta el colapso y astillamiento, el estadio leve es la categoría mejor representada en ambos casos (Tabla 2 y Figura 6c a 6e). El colapso se observa principalmente en las epífisis, asociado a un previo adelgazamiento y curvado de los bordes. La corrosión por digestión en articulaciones (Figura 6f),así como el redondeo y pulido del borde de las fracturas, se manifiestan en bajos porcentajes, en tanto que, el redondeo de la superficie y la descamación están escasamente representadas. Si bien, la mayor parte de las modificaciones se presentan en un grado leve (Tabla 2), algunos atributos, como adelgazamiento y colapso, se manifiestan con grados fuertes de alteración.

Figura 6: a y b) Extremo de tibio-fíbula con adelgazamiento y bordes curvados hacia adentro; c) Extremo de tibio-fíbula con evidencia de astillamiento y colapso; d) Extremo de tibio-fíbula con presencia de astillamiento; e) Extremo distal de ilion con evidencia de astillamiento; f) Húmero con evidencia de corrosión gástrica y pulido.

Tabla 2: Porcentaje de restos de anuros con modificaciones producidas por digestión.Referencias. A: ausente; P: presente; NH: no homogéneo; H: homogéneo; SM: sin modificación.

Patrones de fractura de los huesos ingeridos

Un 89,52% de los huesos analizados presentan algún grado de rotura. Los huesos que registran mayor frecuencia de fracturas son las radio-ulnas y los húmeros, seguidos por los fémures y tibio-fíbulas. Las categorías mejor representadas corresponden a los grados leves y moderados (categorías 1, 2 y 3) (Tabla3).

Tabla 3: Frecuencia de fragmentación en restos de Anura.

Discusión

La mayoría de los trabajos que abordan la dieta y ecología trófica de A. cunicularia en Argentina y otras regiones de Sudamérica (^{Andrade et al. 2004}; 2010;Carevicet al. 2013;Cavalliet al. 2013;Nabteet al. 2008; Orihuela-Torres et al. 2018;Solaroet al. 2012; Torres-Contreras et al. 1994;entre muchos otros) indican que, si bien los insectos dominan la dieta de esta rapaz, entre los vertebrados son los roedores quienes constituyen el principal aporte de biomasa durante todo el año (Bóet al. 2007). En este sentido, Andrade et al. (2010) analiza una muestra recolectada en primavera-verano en la estepa patagónica. Los insectos y roedores constituyeron el recurso principal en la dieta de este depredador, en menor medida se registró el aporte de anfibios, reptiles y aves, con un incremento de estos taxa en primavera. Una tendencia similar se observa en Nabteet al. (2008) quienes realizan una colecta de egagrópilas en Península Valdés durante los meses de Julio y Noviembre. Una situación semejante se identifica en La Pampa en un estudio realizado por Solaroet al. (2012). En este caso, la mayor frecuencia corresponde a insectos, en tanto que, el aporte de biomasa está ampliamente dominado por micromamíferos (juveniles de Ctenomyssp.). Complementariamente se registran en bajos porcentajes aves y reptiles. En otros casos, si bien se reconoce un amplio dominio de roedores y la presencia de otros taxano se brinda mayor información acerca del aporte de estos a la dieta de A. cunicularia(López et al. 2021; Montalvo et al. 2020).

En contraposición a estos antecedentes, como se registra en el presente trabajo, los datos aportados por el NISP% y la biomasa indican que,en la temporada estival, la lechucita aumenta considerablemente el consumo de anuros, sobrepasando ampliamente al de roedores.Un patrón similar ha sido descripto en otras investigaciones que abordan la dieta de A. cunicularia(Montalvo y Tejerina 2010; Sánchez et al. 2008). Esta elevada batracofagia también ha sido observada en otras Strigiformes como la Lechuza de los Campanarios (Tytofurcata) (Fernández et al. 2009 y los trabajos allí citados;Hodara y Poggio 2016). La variabilidad estacional en la depredación que se registra en este trabajo (anuros verano-roedores invierno) podría vincularse principalmente con las horas de mayor actividad de la rapaz, la disponibilidad estacional de los recursos en el ambiente y con la relación costo-beneficio en la obtención de los mismos (Andrade et al. 2010; Bellocq 1988). En los meses cálidos los recursos más consumidos por el ave (anuros y artrópodos) corresponden a aquellos más abundantes. En la época invernal, el consumo importante de roedores también coincide con la mayor disponibilidad anual de los mismos y con una necesidad de mayor ingesta calórica por parte de las aves (Bellocq 1988; Bellocq y Kravetz 1983). En esta época del año los anfibios hibernan, reduciendo su metabolismo y disponibilidad, proceso que se revertiría en la temporada de primavera-verano, momento en que se reproducen y resultan más vulnerables (Romano et al. 2002).

La Lechucita de las Vizcacheras deposita regularmente desechos de su alimentación sobre extensas áreas del paisaje. La densidad de especímenes óseos que resultó de la suma de dos meses de depósito de egagrópilas fue de 2,075 ítems por m². La constante lluvia de huesos que genera la rapaz tiene alta potencialidad de superponerse con sitios arqueológicos localizados a cielo abierto, generando mezclas de materiales naturales y antrópicos.

El análisis de los restos óseos de anuros aquí presentado muestra una supervivencia media baja de elementos anatómicos tanto en restos ingeridos, como no ingeridos, con un promedio de abundancia relativa en torno al 37%. Esto difiere de lo registrado por Montalvo y Tejerina (2010) y Mignino (2021) con promedios aproximados de abundancia relativa de 50%. En general en estos casos, entre los restos derivados de egagrópilas,el postcráneo se encuentra mejor representado con un dominio de escápulas, húmeros, fémures y tibio-fíbulas.A partir de los resultados generados en este trabajo se infiere que A. cuniculariamuestra un característico patrón de consumo sobre los anuros, especialmente aquellos de la Familia Bufonidae. Al igual que lo observado en otros depredadores como el chimango (Milvago chimango) (^{Alcalde y Rosset 2004}) y el cuervo americano (Corvuscorax) (Olson 1989), la Lechucita de las Vizcacheras consume a los sapos desde la región ventral, ingiriendo vísceras, músculos y algunos huesos, dejando intacta la piel dorsal. Las patas delanteras y traseras generalmente son consumidas completas. En las carcasas de Rhinelladorbignyi estudiadas en nuestro trabajo se observó que elementos como cráneos, maxilares, mandíbulas,atlasy vértebras dorsales sobrevivieron adheridos a la piel. Por el contrario, la muestra de restos ingeridos evidenció alta frecuencia de miembros anteriores y posteriores y cintura pélvica (Figura 4b). La evasión de consumir toxinas presentes en la piel de Rhinelladorbignyi daría como resultado la supervivencia de los huesos vinculados a la región dorsal. Este sapo, al igual que otras especies de la Familia Bufonidae, posee una piel gruesa y rugosa, con numerosas glándulas secretoras de un moco acuoso y blanquecino irritante para los depredadores (Godoy et al. 2005; González 1998). Estas zootoxinas son producidas por las glándulas granulares de la cabeza, hombros y zonas dorso-laterales de la piel, además de las dos macroglándulas parótidas que se localizan en la región postorbital-supratimpánica(Godoy et al. 2005; Gwaltney-Brantet al. 2018).

El análisis tafonómico de los restos ingeridos muestra que esta estrigiforme produce modificaciones en gran parte de los restos. Entre los efectos digestivos predominan las superficies pulidas, el adelgazamiento y astillamientocon el consecuente colapso de la superficie ósea. Asimismo, se reconoció una elevada frecuencia de elementos fragmentados, en las que predominan las categorías 1-3. En general, las modificaciones son leves y moderadas en cuanto a acción digestiva y grado de rotura, sin alterar significativamente la supervivencia y el nivel de identificación de los restos. Estos resultados son similares a los obtenidos por otros autores (Montalvo yTejerina 2010), quienes observan que gran parte de los atributos tafonómicos se presentan en un grado leve en la mayoría de los casos analizados. En este caso las variables que se presentan con mayor intensidad son astillamiento y colapso. Un patrón similar es reportado por Mignino (2021) quien ubica a A.cunicularia en grados de fractura y digestión moderados. En este caso se aprecia la presencia de una elevada frecuencia de redondeamiento y astillamiento. De este modo, A.cunicularia genera un mayor grado de alteraciones en restos óseos de anuros que otras Strigiformes como T.furcatapara quien se registran porcentajes menores de fragmentación y corrosión gástrica (Quintana 2015; Mignino 2021). En concordancia,Pinto Llona y Andrews (1999) señalan que Tyto albagenera modificaciones mínimas sobre los huesos de anfibios, en lo que respecta a digestión y fractura. En este sentido, gran parte de los restos ingeridos por este predador se encuentran completos y no presentan, o lo hacen en un grado leve, alteraciones por digestión (Pinto Llona y Andrews 1999).

Conclusión

La Lechucita de las Vizcacheras es una especie estrigiformegeneralista y estacionalmente oportunista, que incluye en su dieta amplia diversidad de vertebrados. En el caso estudiado se observó que los roedores fueron las principales presas durante los meses de invierno, mientras que los anuros fueron los más frecuentes en la temporada estival. Las variaciones estacionales y geográficas de su dieta demuestran su gran plasticidad en la captación de recursos (Andrade et al. 2010; Bóet al. 2007;Torres-Contreras et al. 1994).La depredación de anuros porA. cuniculariaestá condicionada por la época del año y la disponibilidad de este anfibio en el ambiente.Esto conlleva la necesidad de profundizar los trabajos que contemplen muestreos anuales y que involucren diferentes entornos ambientales, que en suma brindaran una mejor caracterización de la variabilidad en la dieta de este depredador.

Los análisis de los restos de anfibios contenidos en las egagrópilas de A. cunicularia indican grados de alteraciones leves a moderadas en lo que respecta a digestión y fractura, con altos porcentajes de pulido, adelgazamiento,astillamiento y colapso. Esto avala las observaciones previas que ubican a este depredador como un modificador moderado (Gómez 2007; Mignino 2021; Montalvo y Fernández 2019; Montalvo y Tejerina 2010). El análisis del resto de la muestra obtenida permitirá confirmar con mayor precisión las tendencias propuestas en este trabajo.

A través del depósito de las presas esta estrigiforme contribuye significativamente a la “lluvia natural” (sensu Borrero 1989) de pequeños vertebrados en lugares abiertos de la región Pampeana, particularmente en aquellas áreas vinculadas a sus nidos. Esta amplia deposición de huesos en el paisaje tiene alta potencialidad de superponerse con sitios arqueológicos localizados a cielo abierto, generando mezclas de materiales naturales y antrópicos que es necesario discernir. La caracterización métrica del tamaño de las egagrópilas y las alteraciones tafonómicas sufridas por los restos ingeridos y restos presa de anuros que se describen contribuirá a identificar el rol de A. cunicularia en el depósito de pequeños vertebrados en contextos arqueológicos.

Agradecimientos:La investigación fue subsidiada por los proyectos PICT 2017-1969 y 2018-686. Contamos con el apoyo institucional del Instituto INCUAPA-CONICET y de la FACSO-UNICEN. A Leandro Alcalde por colaborar en la determinación de las especies de anuros. A Ulyses Pardiñas, Leandro Alcalde y Claudia Montalvo por facilitarnos biblio grafía. A Claudia Montalvo por los comentarios realizados. A María Clara Álvarez por la traducción del resumen. A dos evaluadores anónimos por su sugerencias que contribuyeron a mejorar el manuscritoy a Mercedes Mariano por facilitarnos la cámara fotográfica para utilizar durante los trabajos de campo.