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Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica

versión On-line ISSN 1851-2372

Bol. Soc. Argent. Bot. v.44 n.3-4 Córdoba ago./dic. 2009

 

ANATOMÍA Y MORFOLOGÍA

Estudio comparativo del crecimiento y la ramificación de brotes anuales en dos especies de Nothofagus (Nothofagaceae) y en híbridos inter-específicos

 

Cristian Torres1, Javier Puntieri1 y Marina Stecconi 1

1 INIBIOMA: Centro Regional Universitario Bariloche-Universidad Nacional del Comahue y CONICET, Quintral 1250, 8400 Bariloche, Argentina. cristiantorres@crub.uncoma.edu.ar jpuntier@crub.uncoma.edu.ar, stecconi@crub.uncoma.edu.ar.

 


Resumen: Las ramas principales y secundarias se diferencian en mayor o menor medida según las especies, lo cual puede observarse en base al crecimiento primario de los brotes que las originan. En ejemplares de vivero juveniles-adultos de Nothofagus obliqua, N. nervosa e híbridos entre ambas especies, se compararon la dinámica de alargamiento, el tamaño y la morfología de dos brotes distales de ramas principales: uno que continúa el alargamiento de la rama principal y el otro que inicia una rama secundaria. En N. alpina y en híbridos, los dos brotes más distales se diferencian más que en N. obliqua. A pesar de la homogeneidad ambiental en el vivero y el origen geográfico común para los ejemplares de N. nervosa y los híbridos, hubieron diferencias fenológicas y morfológicas entre estas entidades. La duración y tasa de alargamiento y la longitud final de los brotes fueron altamente variables en cada entidad. Las variaciones entre entidades en la diferenciación de ejes podrían indicar diferencias en sus capacidades de uso del espacio circundante. La diferenciación entre ramas principales y secundarias se iniciaría en el estado de yema. La variación intra-específica fenológica y morfológica es útil para programas de selección artificial de individuos.

Palabras clave: Brote anual; Crecimiento primario; Diferenciación de ejes; Híbridos; Nothofagaceae; Nothofagus nervosa; Nothofagus obliqua.

Summary: Comparative study of annual shoot growth and branching in two species of Nothofagus (Nothofagaceae) and inter-specific hybrids. Main and secondary branches are more or less differentiated according to the species and this could be observed during the primary growth of the shoots that produce them. In young-adult trees of Nothofagus obliqua, N. nervosa and hybrids between them growing in a common garden, growth dynamics, size and morphology were compared between two distal shoots produced by main branches: one of these shoots continued the extension of the main branch whereas the other initiated a secondary branch. The two distal shoots differed from each other more notably in N. nervosa and in the hybrids than in N. obliqua. Despite the environmental homogeneities at the nursery and the common geographic origin of the individuals of N. nervosa and the hybrids, there were phenological and morphological differences of these entities. Growth duration and rate and final shoot length were largely variable within each entity. The variation between entities regarding axis differentiation could indicate differences in their capacities to use the surrounding space. The differentiation between main and secondary branches would start at the bud stage. Intra-specific phenological and morphological variation could be useful in artificial selection programs.

Key words: Annual shoot; Primary growth; Axis differentiation; Hybrids; Nothofagaceae; Nothofagus nervosa; Nothofagus obliqua.


 

INTRODUCCIÓN

El estudio del crecimiento primario y sus variaciones permite avizorar las potencialidades y limitaciones del crecimiento de las plantas (e.g. Damgaard et al., 2002). Las comparaciones del crecimiento primario entre entidades botánicas emparentadas contribuyen a una mejor comprensión de sus diferencias arquitecturales y su evolución, además de abrir posibilidades de selección artificial de aquellas entidades arquitecturalmente más aptas para determinados propósitos. Pero hasta el momentoel análisis comparativo del crecimiento primario se ha aplicado en pocas ocasiones (e.g. Costes & Guédon, 1997; Snowball, 1997; Laurie & Terouanne, 1998; Puntieri et al., 1998; Sabatier et al., 1998; Sabatier & Barthélémy, 1999; Stecconi et al., 2000).
Una de las dificultades en el estudio comparativo del crecimiento primario entre especies resulta en discriminar las variaciones endógenas que exhibe cada especie (entre y dentro de las fases ontogenéticas) de las variaciones inducidas por factores exógenos que afectan el crecimiento primario (Barthélémy & Caraglio, 2007). Lasvariaciones intra- e inter-específicas en la modalidadde crecimiento primario inciden significativamenteen la arquitectura global de las plantas (Barthélémyet al., 1997; Barthélémy & Caraglio, 2007).
Nothofagus (Nothofagaceae) es un género de especies arbóreas de los bosques templados del hemisferio sur de gran importancia económica, ecológica y evolutiva (Jones, 1986; Hill, 1992;Veblen et al., 1996; Takhtajan, 1997). Pese a la abundancia de estudios ecológicos sobre las especiesde Nothofagus de Sudamérica (ver Donoso, 2006 y sus referencias), pocas veces se ha evaluado su crecimiento primario (Puntieri et al., 1998; Stecconi et al., 2000). Estudios recientes han permitido establecer criterios de identificación de las fases ontogenéticas de desarrollo de varias especies de Nothofagus y las categorías de ejes que integran su arquitectura (como son el tronco, las ramas principales, las ramas secundarias y las ramas cortas; e.g. Barthélémy et al., 1999; Stecconi, 2006). Asimismo, en cada categoría de ejes se han podido identificar marcadores morfológicos que delimitan los brotes anuales (en adelante llamados brotes; Barthélémy et al., 1999; Puntieri et al., 2007).
En los Nothofagus, así como en otras especies arbóreas, el crecimiento diferencial de las distintas categorías de ejes condiciona la arquitectura de la copa. Las ramas principales crecen horizontalmente a partir del tronco y determinan el volumen y la forma de la copa (Barthélémy et al., 1999; Fig. 1 A). En individuos juveniles y adultos de Nothofagus, las ramas principales se componen comúnmente de brotes largos. El ápice de cada brote de una rama principal suele morir al finalizar el alargamiento del brote, en cuyo caso el crecimiento de la rama al año siguiente continúa a partir de una de las yemas más distales del último brote. Las ramas secundarias derivan de yemas axilares distales de cada brote de las ramas principales, ocupando los espacios entre éstas (Barthélémy et al., 1999; Puntieri et al., 2003). La diferencia de tamaño que se establece entre cada rama principal y sus ramas secundarias determina la forma de ocupación del espacio de la copa del árbol (Fig. 1 A; Puntieri et al., 2003). El grado de diferenciación puede variar entre entidades genéticamente cercanas (Grosfeld, 2002). Esto determinaría parte de las diferencias arquitecturales observadas entre especies emparentadas de Nothofagus. El presente estudio pretende determinar, para dos especies de Nothofagus y ejemplares híbridos entre ellas: (a) en qué medida la diferenciación entre una rama principal y una secundaria se establece al inicio del desarrollo de esta última, (b) si tal diferenciación se refleja en parámetros del crecimiento primario de ambos tipos de ramas y (c) si existen variaciones en la expresiónde esa diferenciación entre ejemplares de la misma especie, entre especies emparentadas y entre éstas y los híbridos que resultan de su cruzamiento.

MATERIALES Y ÉTODO

Especies en estudio

Nothofagus nervosa (Phil.) Krasser (=N. alpina (Poepp. et Endl.) Oerst.) y Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst., conocidos comúnmente como raulí y roble pellín respectivamente, son dos especies caducifolias nativas de Argentina y Chile. Nothofagus nervosa se distribuye entre 39º y 41º S en un rango de altitud de 100 a 1200 m s.n.m., mientras que N. obliqua habita entre 33º y 41º 30' S desde niveles cercanos al mar hasta 2000 m s.n.m. (Gallo et al., 2000, 2004; Donoso et al., 2004). Ambas especies se encuentran entre las de mayor potencialidad como árboles forestales de zonas templado-frías, debido a su rápido crecimiento, la buena calidad de su madera y su resistencia a la contaminación (Lebedeff, 1942; Stewart, 1979; Destremau, 1988; Deans et al., 1992). Su explotación forestal en Argentina y Chile se limita a la extracción de madera de poblaciones naturales, las que se encuentran seriamente amenazadas (Loewe et al., 1998a,b). Varios estudios revelaron la existenciade híbridos naturales entre estas dos especies (Stewart, 1979; Donoso et al., 1990; Gallo et al., 1997; Gallo et al., 2000), con buenas perspectivas forestales (Gallo et al., 1997; Crego, 1999).

Población de estudio

Para el presente estudio se utilizó una población mixta de N. nervosa, N. obliqua e híbridos entre estas especies presente en el vivero de la Unidad de Genética Forestal de la EEA Bariloche del INTA, ubicado a unos 5 km al este del centro de la ciudad de San Carlos de Bariloche (41º 07' 15'' S, 71º 15'06'' W; 770 m s.n.m.). Los árboles se encuentran en una superficie de 3000 m2, separados entre sí por lo menos por 3 m, bajo riego controlado. Los individuos de N. nervosa e híbridos derivaron de semillas del mismo año obtenidas en un bosque de N. nervosa de la zona del Lago Lácar, Parque Nacional Lanín. Los individuos híbridos fueron identificados mediante la utilización de marcadores génicos isoenzimáticos (Gallo et al., 1997). Estas plantas fueron mantenidas en el mismo vivero desde el inicio de su desarrollo. Los ejemplares de N. obliqua fueron adquiridos en un vivero comercial de San Carlos de Bariloche en 1996, cuando tenían alrededor de cinco años de edad, y mantenidos desde ese momento en el vivero del INTA. Al momento de realizado este estudio, se estima que los ejemplares de N. obliqua tenían alrededor de 17 años y los de N. nervosa e híbridos 12 años de edad. Por ese entonces, los árboles de las tres entidades se encontraban en una fase de desarrollo juvenil a juvenil-adulta (siguiendo criterios de Barthélémy et al., 1999). Algunos de los ejemplares desarrollaron sus primeros brotes florales en el período 2005-2006 (J. Puntieri, observación personal).

Recolección de datos

Durante agosto de 2006, con anterioridad a la apertura de las yemas, se seleccionaron ocho ejemplares de N. obliqua, 18 de N. nervosa y siete ejemplares híbridos entre estas dos especies. Los individuos utilizados tenían, en promedio, 7,3 m dealtura y 15,5 cm de diámetro basal (Fig. 1 A). La cantidad de individuos utilizados de cada entidad dependió de la disponibilidad de ejemplares en el vivero. De cada individuo se eligieron cuatro ramas principales bajas derivadas del tronco a 2-3 m de altura desde el nivel del suelo. Debido a la presencia de una barrera de pinos en la margen este de la parcela y su posible efecto sobre el desarrollo de los brotes, se eligieron dos ramas con orientación este y dos con orientación oeste. De cada rama principal se seleccionó el brote más distal, cuyo alargamiento tuvo lugar en la estación de crecimiento 2005-2006; denominado en adelante "brote portador". De cada brote portador se marcaron las dos yemas más distales (Fig. 1 B). Los brotes seleccionados presentaban muerte de ápice luego de su alargamiento, por lo cual todas las yemas marcadas eran de origen axilar. A fin de diferenciar claramente ambas yemas axilares marcadas, la más distal de ellas será denominada "yema terminal" y la restante"yema lateral". En correspondencia, los brotes derivados de las mismas serán denominados "brote terminal" y "brote lateral", respectivamente.

Fig1
Fig. 1.
Esquema de (A) un ejemplar modelo utilizado en el estudio donde se indica una rama principal (RP) y una rama secundaria (RS) y de (B) un brote portador y sus yemas en las posiciones "lateral" y "terminal".

Entre septiembre de 2006 y marzo de 2007 se realizaron observaciones sucesivas semanales hasta el mes de diciembre y quincenales posteriormente. Se registró el momento de apertura de las yemas, la longitud acumulada y el momento de finalizacióndel alargamiento de cada brote. Se consideró el momento de apertura de las yemas y de inicio del alargamiento a la fecha a partir de la cual la separación de los catafilos y de las estípulas de los nomofilos proximales permitía visualizar el tallo del brote en crecimiento. Dado que el tallo en crecimiento no es visible por métodos no destructivos catafilos. La longitud y el diámetro fueron medidos con calibre digital con 0,1 mm de precisión. Aquellos brotes que sufrieron algún tipo de daño durante su crecimiento (mayormente debido ainsectos) fueron descartados del estudio. Aquellos brotes de N. obliqua que desarrollaron flores durante su alargamiento también fueron excluidos del estudio por el posible efecto de la floración en la dinámica de alargamiento y el tamaño de los brotes.

Análisis de Datos

A partir de los datos de longitud acumulada, para cada brote se diagramó la curva de alargamiento y se calculó la tasa semanal de alargamiento relativo (TSR) según la fórmula:{[log (L2) - log (L1)] / (t2 - t1)} * 7donde L2 y L1 son las longitudes medidas en los días t2 y t1, respectivamente, contados a partir del día de inicio del alargamiento.
Al valor máximo de la TSR durante el período de alargamiento de cada brote se lo denominó tasa semanal de alargamiento relativo máxima (TSRM). Se calculó el cociente entre la TSRM y la sumatoria de las TSR a lo largo del período de alargamiento de cada brote. Este cociente, denominado tasa máxima relativa (TMR), indica la relevancia de la TSRM en el alargamiento total de un brote. Para cada brote se calcularon las relaciones: longitud / diámetro, longitud / número de nomofilos y diámetro / número de nomofilos. A fin de estimar y comparar entre especies el grado de diferenciación entre los brotes terminal y lateral al final del alargamiento, se calcularon los siguientes cocientes para cada brote portador: (1) número de nudos del brote terminal / número de nudos del brote lateral y (2) número de nomofilos del brote terminal /número de nomofilos del brote lateral.
Entre los brotes laterales y terminales de cadaentidad y entre brotes de posiciones equivalentes de N. nervosa e híbridos se compararon: (1) momento de inicio del alargamiento, (2) momento de finalización del alargamiento, (3) duración del alargamiento, (4) TSRM, (5) TMR, (6) longitud final, (7) diámetro basal, (8) número de nudos y las relaciones (9) longitud / diámetro, (10) longitud / número de nomofilos y (11) diámetro / número de nomofilos. Se utilizó análisis de variancia (ANDEVA) y pruebas F de Fisher para las variables 3, 4 y 6 a 11, que cumplieron con los supuestos de normalidad y homogeneidad de variancias (pruebas gráficas y cociente media / variancia; Sokal & Rohlf, 1981). En estos análisis se utilizó la posición del brote (lateral o terminal) como factor principal, la orientación de las ramas (este u oeste) como bloque y el individuo como factor aleatorio. En los casos en que el efecto del bloque no fue significativo, el mismo fue excluido del diseño. Las mismas variables se compararon entre las entidades N. nervosa e híbridos mediante ANDEVA incluyendo la entidad y la posición del brote como factores fijos. Las variables 1, 2 y 5 presentaron distribuciones notablemente desviadas de la normalidad o presentaron heterogeneidad de variancias, por lo cual las comparaciones referidas a esas variables se realizaron mediante pruebas no paramétricas de Kolmogorov-Smirnov (K-S; Siegel & Castellan, 1989). La fecha de inicio del alargamiento fue comparada entre brotes de N. nervosa e híbridos, incluyendo los brotes de las dos posiciones consideradas. Nothofagus obliqua no fue incluido en las comparaciones entre entidades debido a la mayor edad de los ejemplares de esta especie. Las comparaciones de proporciones se realizaron mediante pruebas de Chi2. Para todas las pruebas estadísticas se adoptó el nivel de significación del 5%.

RESULTADOS

Período de alargamiento

La apertura de la mayoría de las yemas se registró entre el 25 de septiembre y el 19 de octubre de 2006 para N. obliqua e híbridos, y entre el 2 deoctubre y el 21 de noviembre para N. nervosa (Fig.2). Para ninguna de las entidades se observaron diferencias significativas en el momento de inicio del alargamiento entre brotes laterales y terminales. Los brotes de N. nervosa tienden a iniciar el alargamiento significativamente más tarde que los de los híbridos (prueba de K-S; Fig. 2).
Para N. obliqua, la finalización del alargamiento ocurrió entre principios de octubre y fines de enero; no se registraron diferencias significativas entre brotes laterales y terminales en el momento de finalización ni en la duración del alargamiento (Fig.2, Tabla 1). En los híbridos y en N. nervosa los brotes de posición terminal finalizaron su alargamiento, en general, más tarde que los brotes laterales (prueba de K-S; Fig. 2). La finalización del alargamiento de la mayor parte de los brotes laterales se registró entre principios de octubre y mediados de noviembre para los híbridos y entre mediados de octubre y fines de noviembre para N. nervosa. Los brotes terminales de ambas entidades finalizaron el alargamiento entre mediados de octubre y fines de febrero (Fig. 2). La duración del alargamiento fue significativamente mayor en los brotes terminales que en los laterales tanto para los híbridos como para N. nervosa (Tabla 1). Para brotes en posición equivalente no se registraron diferencias significativas entre N. nervosa e híbridos en cuanto a la duración del alargamiento (F=2,2; p=0,14).

Fig2
Fig. 2
. Distribuciones de frecuencias de los momentos de inicio y finalización del alargamiento para brotes laterales y terminales de las tres entidades en estudio.

Tabla 1. Promedio y coeficiente de variación (CV) de variables de crecimiento y morfología de brotes laterales y terminales de Nothofagus obliqua, nervosa N. e híbridos entre estas especies. TSRM= tasa semanal relativa máxima de alargamiento. Para cada variable y entidad se muestran losresultados de las comparaciones (prueba F de Fisher y probabilidad de error, p) entre los brotes de posición lateral y terminal. *** p<0,001, ** p<0,01, ns p>0,05.

Dinámica de alargamiento

En las tres entidades, todas las curvas de alargamiento presentaron un máximo próximo al inicio del alargamiento, seguido de una disminución. Se observó una notable variación en las curvas de alargamiento de los brotes, las cuales se sintetizaron en tres patrones (Fig. 3): (1) el alargamiento ocurrió en una semana, (2) el alargamiento transcurrió en más de una semana con tendencia a la disminución en la tasa de alargamiento solo al final del mismo y (3) el alargamiento se prolongó por más de una semana y se registró un período de baja tasa de alargamiento entre dos períodos de alta tasa de alargamiento. E nel primer patrón de alargamiento, el crecimiento desde el momento de la brotación fue bajo en relación al tamaño del primordio del brote en la yema. Este patrón fue mayoritario entre los brotes laterales de las tres entidades (Tabla 2). La mayoría de los brotes de posición terminal presentaron el segundo patrón de alargamiento. El tercer patrón de alargamiento se registró para una proporción muy baja de brotes de las tres entidades. Al comparar las proporciones de brotes con los patrones 1 y 2, las diferencias entre las posiciones lateral y terminal fueron significativas en N. nervosa e híbridos, no así en N. obliqua (los brotes con el patrón 3 no se incluyeron en el análisis debido a su bajo número; Tabla 2). Los ejemplares de N. nervosa y los híbridos presentaron similares proporciones de brotes con los patrones 1 y 2 tanto para la posición lateral (Chi2=0,08, p=0,78) como para la posición terminal (Chi2=0,00, p=0,98).

Tabla 2. Distribución de los patrones de alargamiento de brotes de Nothofagus obliqua, N. nervosa e híbridos entre estas especies. Patrón 1: una semanade alargamiento; patrón 2: más de una semana de alargamiento sin interrupción; patrón 3: dos picos de alargamiento separados por un período de bajatasa de alargamiento. Se indican los números (Nº) y porcentajes (%) de brotes con cada patrón por posición del brote (lateral y terminal) y entidad. Losresultados de las comparaciones entre las distribuciones de los brotes laterales y terminales con los patrones 1 y 2 para cada entidad (prueba de Chi2, ¯ 2) se indican en la última fila. *** p<0,001, ns p>0,05.
Tabla2

Fig3
Fig. 3.
Ejemplos de los tres patrones de curvas de alargamiento observados en las tres entidades en estudio.

En N. obliqua no se registraron diferencias significativas entre las TSRM medias de brotes laterales y terminales (Tabla 1). En híbridos y en N. nervosa los brotes terminales mostraron valores medios de la TSRM significativamente mayores que los laterales (Tabla 1). Para brotes de posiciones equivalentes no se registraron diferencias significativas entre híbridos y N. nervosa (F=0,9; p=0,34). Las distribuciones de frecuencias de la TMR de brotes laterales y terminales no difirieron significativamente en N. obliqua (prueba de K-S; Fig. 4). En el caso de los híbridos y de N. nervosa, los brotes laterales presentaron valores altos de la TMR más frecuentemente que los brotes terminales (prueba de K-S; Fig. 4).

Fig4
Fig. 4
. Distribución de frecuencias de la tasa máxima relativa (TMR) para brotes laterales y terminales de las tres entidades en estudio.

Morfología de los brotes

En N. obliqua no hubo diferencias significativasentre brotes laterales y terminales en cuanto a la longitud, el diámetro, el número de nudos y las relaciones longitud / diámetro, longitud / número de nomofilos y diámetro / número de nomofilos (Tabla1). En el caso de los híbridos y N. nervosa, los brotes terminales presentaron significativamente mayores longitud, diámetro y número de nudos y mayores relaciones longitud / diámetro y longitud /número de nomofilos que los laterales; la relación diámetro / número de nomofilos fue mayor para los brotes laterales que para los terminales (Tabla 1). Para posiciones equivalentes, los brotes de N. nervosa presentaron mayores diámetros (F=4,6; p=0,03) y mayores relaciones longitud / número de nomofilos (F=6,3; p=0,01) y diámetro / número de nomofilos (F=5,8; p=0,02) que los de los híbridos. No se detectaron diferencias significativas entre estas entidades en la longitud (F=0,6; p=0,46), el número de nudos (F<0,1; p=0,96) y la relación longitud / diámetro (F=0,9; p=0,35).
La relación entre el número de nomofilos del brote terminal y del lateral de cada brote portador fue notablemente mayor en N. nervosa e híbridos que en N. obliqua (Fig. 5). Comparativamente con esta relación, para las tres entidades, la relación entre los números denudos de los brotes terminal y lateral del mismoportador fue más baja y menos variable (Fig. 5).

Fig5
Fig. 5.
Relación entre el brote lateral y terminal de cada brote portador en cuanto al número de nudos y al número de nomofilos.

En las comparaciones con ANDEVA entre brotes de distintas posiciones, el efecto del individuo sólo fue significativo para la relación diámetro / númerode nomofilos, en el caso de los híbridos, y para laTSRM y la relación longitud / diámetro, en el caso de N. nervosa.

DISCUSIÓN

Patrón de alargamiento y tamaño de los brotes enfunción de su posición

Para los ejemplares estudiados de N. obliqua, N. nervosa y los híbridos entre estas entidades, las dosyemas más distales de un mismo brote portador nodifirieron en el momento de inicio de la brotación. Se ha demostrado en Cedrus atlantica que el iniciodel alargamiento no difiere incluso entre brotesderivados de ejes de distinta categoría (Sabatier & Barthélémy, 1999). En N. nervosa y en los híbridosde esta entidad con N. obliqua, los brotes terminales se alargaron, en promedio, alrededor de tres semanas más que los laterales. Además, en las entidades recién mencionadas, los brotes terminales presentaron una mayor tasa de alargamiento máxima que los laterales, mientras que en estos últimos el crecimiento se concentró en un período de tiempo más corto (mayor TMR). Estas diferencias en la dinámica de alargamiento de los brotes laterales y terminales se traducen en diferencias en el tamaño final de los brotes, es decir en su longitud, diámetro y número de nudos. Nothofagus obliqua mostró tendencias similares a las obtenidas para las otras entidades aunque las diferencias en el crecimiento y tamaño entre brotes terminales y laterales fueron menores. El incremento acrópeto de tamaño de los brotes derivados de un mismo portador caracteriza a la ramificación de diversas especies leñosas, entre ellas las de Nothofagus (Hallé et al., 1978; Puntieri et al., 2003). Por lo menos en lo que respecta a los dos brotes más distales derivados de una rama principal, en N. nervosa y en los híbridos de esta especie con N. obliqua, dicho gradiente resulta de variaciones en la duración y velocidad de alargamiento de los brotes según su posición.
Se encuentra evidencia de que los brotes laterales y terminales comenzarían a diferenciarse desde el estado de yema. Esto se deduce en base a que, en N. nervosa y en los híbridos, los brotes lateral y terminalde un mismo portador difieren respecto al número de nomofilos más que respecto al número de nudostotales (es decir la suma de catafilos y nomofilos).Esto indica que parte de la diferencia entre ambosbrotes se debe al desarrollo o no de un primordio delámina en nudos proximales durante la diferenciaciónde las yemas. Como se observó en un estudio anteriorsobre plántulas de N. nervosa (Puntieri et al., 2007), se diferencian más catafilos en los brotes proximales que en los distales derivados del mismo brote portador, lo cual compensa, al menos parcialmente, el menor número de nomofilos de los brotes proximales respecto de los distales. De manera que la diferenciación entre los dos brotes más distales derivados de una misma rama principal se iniciaría en el momento de formación de las yemas a partir de los meristemas axilares correspondientes, es decir, un año antes del alargamiento de los brotes (Puntieri et al., 2000; Souza et al., 2000).
Por otra parte, en N. nervosa y en los híbridos, se encontraron diferencias entre brotes laterales y terminales respecto de su forma. Los brotes terminales resultaron más delgados en relación a su longitud y a su número de nudos y presentaron entrenudos más largos que los laterales. Otros estudios han observado variaciones similares en estas relaciones según el tamaño de los brotes (Costes et al., 1992; Costes & Guédon, 1997; Nicolini, 1998; Puntieri et al., 2003), pero en ninguno de estos casos para brotes tan próximos entre sí sobre un mismo portador. Estas diferencias implicarían que el mayor desarrollo en longitud y en número de nudos de los brotes terminales (posiblemente asociado a neoformación), no estaría acompañado de un incremento de iguales proporciones en el desarrollo radial de los brotes. Asimismo, la mayor longitud de los brotes terminales respecto de los laterales deriva, no sólode una mayor cantidad de nudos, sino también de un mayor desarrollo de los entrenudos.

Diferencias entre entidades en el crecimiento de los brotes

El período de alargamiento de los brotes de las tres entidades transcurrió principalmente entre finesde septiembre y mediados de octubre, prolongándose, en los brotes más largos, hasta enero y febrero. Los brotes de N. nervosa comenzaron su alargamiento alrededor de dos semanas más tardeque los de N. obliqua y una semana más tarde que los de los híbridos. Dadas las homogeneidades ambiental y ontogenética y el parentesco entre los ejemplares de N. nervosa y los híbridos (que provenían de semillas recolectadas de la misma población en el mismo año), la diferencia en el tiempo de brotación entre estas dos entidades resulta de particular interés: el tiempo de brotación se encontraría entre las diferencias biológicamente significativas entre las dos entidades. Dado que la brotación temprana podría tener consecuencias negativas en zonas con mayor incidencia de he ladas tardías en primavera, este resultado debería tenerse presente para determinar las áreas de implantación de cada una de estas entidades.
El período de finalización del alargamiento fue muy variable en las tres entidades estudiadas. Para brotes de posiciones equivalentes, la duración del alargamiento no fue significativamente diferente entre N. nervosa y los híbridos. En un estudio anterior se compararon los ejemplares de N. nervosa y los híbridos incluidos en el presenteestudio en cuanto a su crecimiento primarioestacional en una fase de desarrollo más temprana (Crego, 1999). En dicho estudio se concluyó que los brotes de los ejemplares híbridos tienden a finalizar el alargamiento más tarde que los de N. nervosa. Esos resultados no se corroboraron en este trabajo, lo cual podría deberse a que las mediciones se realizaron en diferentes tipos de ejes (el tronco en el trabajo citado y las ramas principales en el presente estudio) y en diferentes momentos cronológicos y ontogenéticos de esos ejemplares. A lo largo de la ontogenia, podrían ocurrir diferencias en el patrón de crecimiento de los brotes (VonWühlisch & Muhs, 1986 en Barthélémy et al., 1997).
Entre las variables descriptoras de los brotes incluidas en el presente estudio, aquellas que permiten distinguir a los ejemplares de N. nervosa de los híbridos se relacionan con la fenología de crecimiento y la morfología de los brotes. Concretamente, el inicio del alargamiento fue más tardío en N. nervosa y la longitud de los entrenudos, la relación diámetro / número de nomofilos y, marginalmente, el diámetro de los brotes fueron mayores para N. nervosa que para los híbridos. Las diferencias en las relaciones nombradas anteriormente podrían vincularse al funcionamientoy demanda de agua y minerales por parte de las hojas, lo cual debería analizarse mediante estudios anatómicos y fisiológicos (ver Reich et al., 1998).
Al comparar las tres entidades, se destaca el menor grado de diferenciación entre brotes laterales y terminales (con referencia a la dinámica de alargamiento y el tamaño y forma de los brotes) en N. obliqua que en las otras dos entidades. Los brotes de N. obliqua se asemejaron en longitud, diámetro y período de alargamiento a los brotes de menor tamaño (laterales) de N. nervosa e híbridos, y fueron intermedios entre los brotes terminales y laterales de dichas entidades en la tasa de alargamiento máxima. Sin embargo, brotes de las tres entidades en igual posición (lateral o terminal) se asemejaron en cuanto al número de nudos. Las conclusiones que pueden extraerse a partir del presente estudio en cuanto a la comparación entre las tres entidades deben tomarse con cautela debido a que los ejemplares de N. obliqua tenían edad algo mayor que los de N. nervosa e híbridos. La edad de los ejes de los árboles afecta las características de crecimiento de sus brotes (Kirongo & Mason,2004). No obstante, las diferencias entre N. obliquay las otras dos entidades podrían reflejar distintos grados de diferenciación entre las ramas principales y las secundarias que determinarían modalidades de captura de luz contrastantes. La mayor tolerancia a la sombra de N. nervosa en comparación con N. obliqua (Donoso, 2006) podría, en parte, relacionarse con la pronta diferenciación de sus ejes. Algunos ejes tendrían una alta asignación de recursos al crecimiento longitudinal, especializados en la exploración del espacio circundante (las ramas principales), y otros tendrían un bajo desarrollo longitudinal en beneficio del desarrollo foliar, especializados en la captura de luz al interior de la copa (las ramas secundarias).

Variaciones en el patrón de alargamiento de losbrotes

Este trabajo muestra las variaciones en el patrón de alargamiento y el tamaño de los brotes ubicados en posiciones arquitecturalmente equivalentes de árboles juveniles-adultos de N. nervosa, N. obliquae híbridos entre estas especies desarrollados bajo condiciones ambientales semejantes. Tales variaciones se relacionaron con: (a) el período de alargamiento de los brotes, (b) su tasa de alargamiento máxima, (c) la ocurrencia o no de un segundo pico en la tasa de alargamiento y (d) la relevancia de la tasa de alargamiento máxima respecto de la suma de las tasas de alargamiento (TMR).
A nivel intra-específico, el período de apertura de las yemas fue relativamente homogéneo, mientras que la duración del alargamiento resultó muy variable. La homogeneidad en el inicio del alargamiento estacional de los brotes ya se ha mencionado para otras especies leñosas (Kramer & Kozlowski, 1960; Mitchell, 1965), incluso dentro del género Nothofagus (Puntieri et al., 1998; Crego,1999; Stecconi et al., 2000) y tendría componentes genéticos, ontogenéticos y ambientales (Kozlowski, 1964; Howe et al., 2000; Borchert et al., 2005). El momento de detención del alargamiento fue notablemente más variable que el inicio del mismo. Los brotes con un segundo pico en la tasa de alargamiento se registraron en árboles diferentes (datos no mostrados). Tales brotes nunca presentaron un período de reposo de más de 15 días entre las dos fases de alta tasa de alargamiento. Este patrón de alargamiento se asemeja al de los brotes policíclicos de otras especies. En estos casos se produce la detención del alargamiento con formación de una yema entre dos picos de alargamiento de un mismo brote anual, lo cual posteriormente se evidencia por la presencia de porciones del tallo con entrenudos muy cortos (Thiébaut et al., 1981;Thiébaut & Puech, 1984; Cabanettes et al., 1995; Drénou, 1995; Guérard, 1996; Nicolini, 1996; Collet et al., 1997). Al contrario, en los brotes de las tres entidades aquí estudiadas no se observó la formación de yemas entre fases de alta tasa de alargamiento y sólo se observaron entrenudos apenas más cortos que los demás en la porción de cada brote correspondiente a la fase con tasa de alargamiento baja o nula. Los brotes más vigorososde N. dombeyi también pueden presentar dos picosde alargamiento sin formación de yema entre ambos y el segundo pico correspondería al alargamiento de órganos neoformados (Puntieri et al., 1998, 2000). Algo semejante ocurriría en las entidades estudiadas aquí ya que, para N. nervosa, se demostró la existencia de neoformación en brotes largos (Guédon et al., 2006; Puntieri et al., 2007). La fracción que representa la tasa de alargamiento máxima sobre la suma de las tasas de alargamiento (TMR) disminuye a medida que el alargamiento se prolonga más allá del momento en que ocurre la tasa de alargamiento máxima. Es decir que la expresión de un segundo pico de alargamiento no dependería de un valor elevado de la tasa de alargamiento máxima sino de la prolongación del período de alargamiento.
Con respecto al tamaño final de los brotes, enlas tres entidades y para brotes de posicione sequivalentes se observó mayor variación en la longitud de los brotes que en el diámetro y el número de nudos de los brotes. Para N. nervosa e híbridos, además del mayor grado de diferenciación entre ejes que en N. obliqua, se evidenció mayorvariación en tal diferenciación (Fig. 5).

CONCLUSIONES

En N. nervosa y en los híbridos, la diferenciación entre ramas principales y ramas secundarias se establece desde el inicio del desarrollo de las ramas secundarias. El mayor vigor de las ramas de posición distal con respecto a sus vecinas más proximales (sobre el mismo brote portador) involucra el alargamiento más rápido y prolongado y la producción de mayor número de nomofilos. Tanto N. nervosa como los híbridos muestran una importante inversión en el crecimiento longitudinal de las ramas principales, lo que determinaría una amplia extensión lateral de la copa. En N. obliqua la diferenciación entre las ramas principales y las ramas secundarias es menos evidente. A pesar de que en el presente trabajo se mantuvo una elevada homogeneidad ambiental y ontogenética, el crecimiento y la morfología de los brotes presentan altos niveles de variación dentro de cada entidad. Por esto, las especies estudiadas y sus híbridos representan un buen material para desarrollar programas de selección artificial de individuos con fines forestales.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Leonardo Gallo y al grupo de Genética Forestal del INTA Bariloche por el espacio brindado; a Nora Baccalá por su ayuda en los análisis estadísticos; a Paula Marchelli, Estela Raffaele, Cecilia Ezcurra y Gregório Ceccantini por sus valiosos comentarios; a Andre Fassi, María Eugenia Sosa, Carolina Soto y Marina Gerea por sus aportes en el trabajo de campo. El proyecto en el cual se ha enmarcado este trabajo ha sido apoyado por la Secretaría de Investigación de la Universidad Nacional del Comahue, Bariloche (UNC B 116) y el INTA (PNFOR4232).

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Recibido el 9 de diciembre de 2008
Aceptado el 2 de septiembre de 2009.

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