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Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica

On-line version ISSN 1851-2372

Bol. Soc. Argent. Bot. vol.45 no.3-4 Córdoba July/Dec. 2010

 

ANATOMÍA Y MORFOLOGÍA

Anatomía y desarrollo del fruto en Piriqueta y Turnera (Turneraceae)

 

Ana Maria Gonzalez1

1 Instituto de Botánica del Nordeste. CC 209. Corrientes, Argentina. E-mail: anitama39@gmail.com

 


Resumen: En este estudio se analiza la anatomía, estructura y desarrollo de los frutos en 12 especies de Piriqueta y 30 especies de Turnera; con el objetivo de identificar la estructura involucrada en la dehiscencia y verificar la existencia de patrones en la organización del fruto entre las especies analizadas. El ovario es sincárpico, tricarpelar, unilocular con placentación parietal, presentando la misma estructura en todas las especies. Ambas epidermis carpelares son uniestratificadas y tienen estomas, el mesófilo es parenquimático con 3 haces dorsales y 3 marginales. Durante el desarrollo del fruto, la epidermis externa forma un epicarpo papiloso en las especies de Piriqueta. El mesocarpio deriva de los estratos medios del ovario, formando un estrato mecánico de braquiesclereidas. Estas esclereidas pueden organizarse como un cilindro continuo determinando frutos de superficie lisa o agruparse en nidos, unidos o no, determinando así frutos granulares, verrugosos, o tuberculados. Las cápsulas son loculicidas, con línea de dehiscencia formada por macroesclereidas dispuestas longitudinalmente en el fruto, paralelas al haz carpelar dorsal. Se concluye que los diferentes tipos de pericarpio son un rasgo post-fecundación, dado que la estructura del ovario es exactamente la misma en todas las especies analizadas. Se analiza la anatomía del fruto en relación al esquema taxonómico actualizado.

Palabras clave: Anatomía; Estructura; Fruto; Ontogenia; Ovario; Piriqueta; Turnera.

Summary: Anatomy and development of fruits in Piriqueta and Turnera (Turneraceae). The aims of this work were to describe the morphology, anatomy and development of the fruits of 12 species of Piriqueta and 30 species of Turnera; to identify the structures related to the process of dehiscence of the capsule; and to verify the occurrence of standards carpological structure between the studied species. The ovary is 3-carpellar, syncarpous, unilocular with parietal placentation and has the same anatomical structure in all studied species. The outer and inner epidermises are single-layered with stomata; the ovarian mesophyll is composed by parenchyma, with three dorsal and three marginal vascular bundles. During the fruit development, the external epidermis develops a papillose epicarp in Piriqueta species. The mesocarp develops from the cells of the middle zone of the carpel. The mechanic stratum is formed by brachysclereids, developing from cells of the outer, median or inner layers of the ovarian mesophyll. Two main distributional patterns can be recognised: a mechanic stratum formed by continuous cylinder or clusters of brachysclereids. The first type determines smooth fruits, and the last form granular, verrucose, or tuberculate fruits. The capsules are loculicidal, with dehiscence lines characterized by the presence of macrosclereids, longitudinally dispose at the inner side of the carpellar dorsal bundle. We conclude that different types of pericarp are a post-fertilization feature, because the structure of the ovary is exactly the same in all species. We analyze the anatomy of the fruit in relation to the current taxonomic arrangement.

Key words: Anatomy; Fruit; Ontogeny; Ovary; Piriqueta; Structure; Turnera.


 

INTRODUCCIÓN

Turneraceae en una familia principalmente tropical y subtropical que cuenta con diez géneros. El género Turnera L. es el más numeroso, con cerca de 100 especies americanas y dos africanas. Urban (1883) dividió al género Turnera en nueve series. Arbo (2008) en la revisión de la serie Leiocarpae propone dos nuevas series: Conciliatae Arbo y Sessilifoliae Arbo. Piriqueta Aubl. es el segundo género en número de especies, está constituido por dos secciones: Piriqueta con 41 especies americanas y Africana Arbo, con una sola especie africana (Arbo, 1995). Las diferencias entre ambos géneros radican básicamente en la presencia de corona en las flores, tricomas porrecto-estrellados y pedúnculo floral libre en Piriqueta, mientras que Turnera posee pelos simples y flores epifilas (Arbo, 1995).
El primer estudio anatómico de la familia fue la tesis realizada por Berger (1919), que describe la anatomía de tallo, pecíolo, hoja, fruto y semilla en 7 especies de Piriqueta y 17 de Turnera. Esta tesis tiene el inconveniente de que el autor no dispuso de determinaciones adecuadas del material (Arbo, com. pers.) y no menciona ejemplares testigo, por lo que es imposible constatar la información allí presentada. Además de las descripciones taxonómicas realizadas por Arbo (1987, 1995, 1997, 2000, 2005, 2006, 2008) en las que se incluyen detalles de la exomorfología del pericarpio, el estudio anatómico de los frutos ha recibido poca atención, a pesar de ser uno de los caracteres usados frecuentemente en la taxonomía de la familia, inclusive es usado para el nombre de la serie Leiocarpae del genero Turnera (Arbo, 2008). Entre los análisis anatómicos del fruto sólo se encuentran el realizado por Vijayaraghavan & Kaur (1966) en T. ulmifolia L. y las observaciones del indumento en los frutos de los géneros Piriqueta y Turnera (Gonzalez & Arbo, 2004). Estudios completos solo fueron realizados en las especies venezolanas de los géneros Piriqueta y Turnera (Gonzalez & Arbo, 2005). Un exhaustivo estudio de estos dos géneros fue realizado durante de la tesis doctoral (Gonzalez, 2000) y cuyos resultados son presentados en esta oportunidad.
Durante los estudios taxonómicos y anatómicos previos se observó que -si bien ambos géneros presentan cápsulas con dehiscencia loculicida- el diseño de la superficie de los frutos es variable entre las especies, pudiendo ser liso, granuloso, verrugoso a tuberculado y además al producirse la apertura, las valvas pueden o no recurvarse.
El presente trabajo tiene por objetivos: 1) contribuir al conocimiento detallado del gineceo y desarrollo del fruto de los dos géneros americanos más representativos por el número de especies: Piriqueta y Turnera, 2) relacionar la estructura anatómica con el diseño de la superficie del fruto y con el grado de curvatura alcanzado por las valvas durante la dehiscencia y 3) analizar su potencial como carácter taxonómico.

MATERIALES Y MÉTODO

El estudio incluyó 12 especies del género Piriqueta y 30 especies de Turnera. La lista de especies y su procedencia se indica en el anexo. Se trabajó con flores y frutos en distintos estadios de desarrollo, usando material proveniente de viajes de colección y mantenido bajo cultivo o conservado en FAA (alcohol 70º, formol, ác. acético, 90:5:5). Un escaso número de muestras se tomaron de ejemplares del herbario, los que fueron rehidratados y fijados en FAA. Se realizaron cortes transversales y longitudinales seriados de material incluido en parafina (Johansen, 1940), en espesores de 10-12 μm. Se efectuó doble coloración safranina - Astra blue (Luque et al., 1996); la determinación de lignina se llevó a cabo con floroglucina y la de taninos con FeSO4 (D´Amgrogio de Argüeso, 1986). Para las observaciones y dibujos se utilizó microscopio estereoscópico Leica MZ6 y microscopio óptico Leica DM LB2, equipados con tubo de dibujo y cámara fotográfica. Para los esquemas se utilizaron los signos convencionales de Metcalfe & Chalk (1950). Abreviaturas usadas en el texto: CT corte transversal, CL corte longitudinal, EM estrato mecánico.

RESULTADOS

El fruto en ambos géneros es una cápsula pluriseminada, ovoide a subesférica, procedente de un ovario tricarpelar, súpero a ligeramente semiínfero, con placentación parietal. La superficie de la cápsula presenta diseño variable entre las especies, pudiendo ser lisa (Fig. 1 A, B), granulosa a verrucosa (Fig. 1 C-J), o tuberculada (Fig. 1 K-L). Las valvas poseen indumento, formado por tricomas simples, estrellados, porrecto-estrellados y glandulares en la cara externa, siendo variable de acuerdo a las especies; la cara interna de las valvas es generalmente glabra. La dehiscencia es loculicida, produciéndose de manera basípeta, al producirse la apertura, las valvas pueden o no recurvarse.
Desarrollo Pre-fecundación: en todas las especies estudiadas, el desarrollo de la pared carpelar es semejante hasta el momento de la fecundación. En un estadio inicial, anterior a la aparición de los óvulos, la pared carpelar se halla compuesta por tejido parenquimático cubierto por epidermis adaxial y abaxial. El ovario está inervado por tres haces dorsales que alternan con tres haces marginales.
En el ovario maduro ambas epidermis son unistratas, tienen células cuadrangulares a rectangulares en CT, las divisiones celulares son predominantemente anticlinales (Fig. 2 A, H; 3 A). Ambas epidermis presentan numerosos estomas, en la epidermis interna son especialmente abundantes en la base y el ápice del lóculo. Los estomas son anomocíticos, no poseen cámaras subestomáticas o son muy pequeños.
El mesófilo de un ovario maduro se diferencia en tres estratos: dos parenquimáticos subepidérmicos y un estrato medio donde se alojan los haces carpelares. El estrato externo se halla constituido por 1 ó a veces 2 capas de células en P. racemosa (Fig. 2 A), P. cistoides, T. weddelliana, y las especies de la serie Leiocarpae (exceptuando el complejo T. sidoides); y de 2 a 4 capas en las restantes especies (Fig. 2 H; 3 A). Este estrato está formado por células parenquimáticas isodiamétricas, de paredes delgadas, se ubican dejando espacios intercelulares muy pequeños; una gran vacuola desplaza lateralmente al núcleo y poseen cloroplastos.
En el estrato medio la mayor parte de las células conservan las características meristemáticas; está formado por células pequeñas, con núcleos conspicuos que llegan a ocupar gran porcentaje del volumen celular, el citoplasma es denso, poseen vacuolas pequeñas y numerosas. Las células de este estrato están dividiéndose en diversos planos, por lo que el número de capas es variable dependiendo de la posición que ocupan las células. En esta zona se localizan los tres haces dorsales y los tres marginales, son colaterales, el xilema está formado por elementos traqueales predominantemente anillados. En las especies de Piriqueta el floema se halla rodeado externamente por un casquete de células taníferas (Fig. 2 A, H). Varios haces carpelares laterales recorren el mesófilo, también acompañados por células taníferas (Fig. 2 H).
El estrato interno está formado por 4-6 capas de células parenquimáticas, redondeadas o poligonales en CT, dejan espacios intercelulares muy pequeños entre sí y poseen drusas y granos de almidón. El número de capas de este estrato aumenta notablemente en las placentas, alojando a los haces placentarios, compuestos por numerosos haces vasculares de pequeño diámetro (Fig. 2 E, G).

Desarrollo Post-fecundación: luego de la polinización el perianto y los estambres se marchitan y la flor enrolla sus pétalos.
El exocarpo se origina a partir de la epidermis externa del ovario (sensu stricto), cuyas células aumentan de volumen; en Piriqueta las paredes externas se presentan irregularmente convexas iniciando la diferenciación de una papila en cada célula, el núcleo es desplazado hacia la cara tangencial interna por una gran vacuola (Fig. 2 B, C, I-J). En Turnera las células epidérmicas son grandes y elípticas en CT, la pared externa es convexa (Fig. 3 B). Es frecuente el depósito de sustancias tánicas. Debido al aumento de tamaño de las células epidérmicas -predominantemente en dirección radial- los estomas son elevados y las cámaras subestomáticas quedan limitadas por las células de la epidermis y las del estrato subepidérmico (Fig. 2 J; 3 B). Toda la epidermis se halla recubierta de una cutícula lisa.
La epidermis interna o endocarpio (sensu stricto) y la capa parenquimática subyacente no sufren divisiones que acompañen el aumento de tamaño del fruto (Fig. 2 B, I; 3 B), las células se alargan tangencialmente y presentan sus paredes tangenciales levemente engrosadas, presentan campos primarios de puntuación de gran diámetro entre sí y con la capa de mesófilo adyacente. Los estomas de esta epidermis no poseen cámaras subestomáticas.
Durante los diversos estadios en el desarrollo del fruto, la pared carpelar no cambia sustancialmente el número de capas, pero se produce la diferenciación de un estrato mecánico (en adelante, EM), cuyo origen, posición en el mesocarpio y grado de desarrollo difiere entre las especies estudiadas. El mesocarpio de un fruto joven está formado por un estrato externo e interno parenquimáticos y una zona meristemática media donde están incluidos los haces carpelares. En todas las especies analizadas se forma un EM constituido por braquiesclereidas; el origen de este EM, su distribución y posición en el mesocarpio es variable entre las especies.
Tipos de pericarpio y distribución taxonómica (Fig. 4).
Frutos lisos (tipos 1-3).
Este diseño se forma por la presencia un estrato continuo de braquiesclereidas en el mesocarpio, que recorre todo el contorno del fruto, inclusive entre floema y xilema de los haces marginales (Fig. 2 C, J). Esta capa sólo se interrumpe en los haces dorsales (Fig. 2 D). Se encontraron tres variantes de fruto liso, dependiendo del origen y la posición del estrato mecánico:
Fruto tipo 1. EM interno y medio: El estrato externo del mesocarpio permanece parenquimático. Las braquiesclereidas se diferencian a partir de los estratos interno y medio del mesocarpio. Los hacecillos laterales quedan por fuera del EM. Se lo encontró en P. nanuzae, donde el exocarpo es notablemente papiloso, el ápice de cada papila tiene la pared gruesa, el indumento posee pelos glandulares setiformes y simples. Turnera annularis y T. weddelliana poseen cápsulas glabras, las células del exocarpo presentan contenido tanífero pero no forman papilas.
Fruto tipo 2. EM medio: El exocarpo forma una papila en cada célula, muy prominentes en el fruto maduro. El estrato externo del mesocarpio forma una capa cristalífera, de células parenquimáticas con cristales prismáticos y drusas. El estrato de braquiesclereidas se origina a partir del estrato medio del mesocarpio. Las esclereidas que lindan con el cristalífero también poseen cristales. El estrato interno del mesocarpio no sufre mayores modificaciones, sólo hay aumento del tamaño celular y aparición de granos de almidón. Los haces vasculares laterales son externos al EM. Este tipo de anatomía se observa en P. racemosa, que posee frutos subglobosos. También caracteriza a los frutos de P. cistoides, que se diferencian por sus cápsulas subesféricas a elipsoidales.
Fruto tipo 3. EM externo: la capa de braquiesclereidas se forma a partir del estrato externo del mesocarpio. Los haces vasculares, inclusive los laterales, corren por dentro del EM. Caracteriza a especies de la serie Leiocarpae de Turnera, a excepción de las subespecies del complejo T. sidoides.
Cuando se produce la dehiscencia en las especies de fruto liso las valvas se abren sin recurvarse.
Frutos granulosos, verrucosos y tuberculados (tipos 4-7) se encontraron varios tipos anatómicos.
Fruto tipo 4. EM interno, con nidos unidos: El mesocarpio maduro tiene la particularidad de poseer sólo dos estratos: un estrato parenquimático externo y el EM interno, contiguo con el endocarpio. Este EM está formado por nidos de braquiesclereidas unidos entre sí por braquiesclereidas internas. Durante el desarrollo de este tipo de fruto las primeras braquiesclereidas se forman en grupos o nidos aislados, formados a partir del estrato medio del mesocarpio; posteriormente se diferencian nuevas braquiesclereidas a partir del estrato interno del mesocarpio, las que conectan los nidos entre sí y llegan hasta el endocarpio. Los numerosos hacecillos laterales quedan intercalados entre los nidos, hacia el lado exterior de los mismos. Exo- y endocarpio son taníferos, en el primero las células poseen diferentes alturas, se disponen radialmente. Esta estructura de pericarpio se encontró en Turnera chamaedryfolia,T. caatingana (Serie Papilliferae) y T. acuta, que poseen frutos ligeramente tuberculados.
Fruto tipo 5. EM medio, con nidos unidos. Este tipo de pericarpio también posee nidos de braquiesclereidas que se unen por su cara interna, sin embargo los estratos externo e interno del mesocarpio permanecen parenquimáticos, sin esclerificar. Tiene pocos haces laterales entre los nidos. Como en el tipo 4, las braquiesclereidas se originan en nidos a partir del estrato medio del carpelo y luego se produce la adición de nuevas esclereidas. Las especies de la serie Turnera, las subespecies del complejo T. sidoides y las restantes especies de Piriqueta presentan frutos con la superficie externa granulosa o verrugosa. En T. sidoides las células que rodean a la base de los pelos simples son más altas y forman un rodete, la mayoría de las cuales poseen vacuolas tánicas. En todas estas especies de Turnera el exocarpo tiene células cuadrangulares a rectangulares, con la pared externa lisa a ligeramente convexa. En P. carnea, P. ochroleuca y P. taubatensis el exocarpo es levemente papiloso y en P. densifora, P.morongii y P. sidifolia las papilas son muy notables. En P. morongii los nidos de braquiesclereidas no son muy evidentes en el fruto maduro, debido a que forma ondas amplias que se evidencian sólo cuando el fruto madura y las capas parenquimáticas se deshidratan. T. diffusa pose frutos verrucosos a tuberculados, el pericarpio posee nidos de braquiesclereidas unidos hacia el interior, pero separados por amplias áreas parenquimáticas.
Al producirse la dehiscencia en los frutos con nidos unidos hacia el interior (tipo 4 y 5), las valvas se curvan hacia afuera.
Fruto tipo 6. EM medio e interno, sin nidos: T. hebepetala y T. capitatae tienen frutos rugosos a verrucosos. Casi todo el mesocarpio está ocupado por un estrato de varias capas de esclereidas, ligeramente rectangulares o alargadas, radialmente dispuestas; el engrosamiento de las paredes se produce en todas la células al mismo tiempo, no se forman nidos. Las capas externas del mesocarpio son parenquimáticas. Solo la presencia de abundantes haces laterales interrumpe la continuidad del EM, formando una superficie ondulada hacia la cara externa. Las valvas se abren sin curvarse hacia afuera.
Fruto tipo 7. Nidos de esclereidas aislados: se observa en T. steyermarkii, T. brasiliensis y T. blanchetiana, que poseen frutos verrugosos o tuberculados. Los nidos de braquiesclereidas son elipsoidales, dispuestos radialmente y separados por áreas parenquimáticas comprimidas radialmente, zona donde se ubican los haces vasculares. Durante la dehiscencia, al producirse la deshidratación del parénquima entre los nidos, las valvas se abren recurvándose levemente.
Mecanismo de dehiscencia:
En todos los tipos de pericarpio, cada haz carpelar dorsal queda rodeado por braquiesclereidas del EM a ambos lados, en tanto que las células del mesocarpio que rodean internamente al haz se diferencian en macroesclereidas. Estas células presentan contorno circular a poligonales en CT y son alargadas longitudinalmente, ubicándose paralelas al recorrido del haz vascular (Fig. 3 C, F) y llegan inclusive hasta la epidermis interna. Hacia el exterior del haz hay parénquima o un casquete de células taníferas (Fig. 2 C, J, t; 3 C). En algunas especies se forma un pequeño surco por el que se inicia la dehiscencia del fruto (Fig. 2 J; 3 C). Hacia el exterior de los haces marginales no existe el surco, como tampoco se diferencian macroesclereidas del lado interno (Fig. 2 E, G; 3 E).
Cuando el fruto está maduro, el exocarpo y el estrato parenquimático externo se deshidratan y sus células se comprimen, quedando así en evidencia la superficie de la capa de esclereidas: la misma es lisa cuando el estrato mecánico es continuo, y ondulada en el caso de la presencia de nidos. Si los nidos están conectados entre sí hacia la cara interna, el fruto es granuloso o verrucoso; cuando los nidos son de mayor altura y permanecen separados el fruto es tuberculado. Esta característica se repite tanto en la naturaleza como en los ejemplares herborizados.
La dehiscencia del fruto se produce externamente a lo largo del hacecillo dorsal, por ruptura de las células de paredes más delgadas de exo- y mesocarpio: parenquimáticas del estrato externo, casquete tanífero y floema del hacecillo dorsal; esto se ve facilitado por la presencia del surco. La dehiscencia ocurre desde el ápice hacia la base del fruto, ayudada por la presión de las semillas maduras.
Es el único tipo de fruto que no tiene macroesclereidas por dentro de los haces dorsales es el tipo 7, la dehiscencia se produce por ruptura del haz dorsal, ocasionada probablemente por la tensión provocada al deshidratarse el abundante parénquima entre los nidos.


Fig. 1.
Cápsulas y detalles del pericarpio en Piriqueta y Turnera. A-B: P. racemosa, fruto liso; C-D: P. sidifolia, fruto granuloso; E-F: T. sidoides subsp. pinnatifida, fruto verrucoso; G-H: T. weddelliana, fruto verrucoso; IJ: T. chamaedryfolia, fruto granuloso; K-L: T. brasiliensis, cápsula tuberculada.


Fig. 2.
Desarrollo del fruto en Piriqueta. A-E: P. racemosa, A: ovario, B: fruto joven, C: fruto maduro; D-E: esquemas de CT de pericarpio a la altura del haz dorsal y marginal-placentario respectivamente; F-J: P. morongii, F-G: esquemas de CT de pericarpio a la altura del haz dorsal y marginal-placentario respectivamente; H: ovario, I: fruto joven, J: fruto maduro. Abreviaturas: e: epidermis externa, i: epidermis interna, hl: haz lateral del carpelo, ms: macroesclereidas, p: papila, ps: pelo simple, s: braquiesclereidas, se: estrato externo, sm: estrato medio, si: estrato interno, st: base de un pelo estipitado, t: sustancias tánicas


Fig. 3.
Desarrollo del fruto en Turnera joelii. A: ovario, B: fruto joven, C: fruto maduro; D-E: esquemas de CT de pericarpio a la altura del haz dorsal y marginal-placentario respectivamente; F: CL del pericarpio a la altura del haz dorsal. Abreviaturas: e: epidermis externa, en: endocarpio, ex: exocarpo, hl: haz lateral del carpelo, i: epidermis interna, ms: macroesclereidas, p: papila, ps: pelo simple, r: receptáculo, s: braquiesclereidas, se: estrato externo, sm: estrato medio, si: estrato interno, x: xilema.


Fig. 4.
Esquemas de los diferentes tipos de pericarpios en CT, se representa la zona correspondiente al haz dorsal y la porción que incluye a los haces marginal y placentario. Abreviaturas: cd: haz carpelar dorsal, cl: haz carpelar lateral, cm: haz carpelar marginal, cr: estrato cristalífero, hp: haz placentario.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Takhtajan (1991) analizó la evolución de los distintos tipos de frutos y considera a la cápsula como el más primitivo de los frutos secos sincárpicos; de los tres tipos posibles de dehiscencia reconoce a la loculicida, presente en Turneraceae, como la más evolucionada.
Todas las especies analizadas presentan en el ovario la misma organización histológica, la única particularidad destacable es la existencia de estomas en la cavidad ovárica, si bien éste no es un carácter usual, su presencia ya fue registrada en diversas familias: Ericaceae, Icacinaceae, Liliaceae, Papaveraceae y Resedaceae (Jernstedt & Clark, 1979; Potgieter & van Wyk, 1994; Roth, 1977).
Turnera y Piriqueta presentan dos tipos básicos de epicarpio: liso y rugoso. La uniformidad en la anatomía del ovario y el estudio del desarrollo de los frutos permitió establecer que las variantes del diseño externo del pericarpio resultan de la distribución de las braquiesclereidas del estrato mecánico y su combinación con el tejido parenquimático del mesocarpio y el epicarpo de paredes delgadas. Los frutos lisos se caracterizan por tener la capa de braquiesclereidas continua alrededor de todo el fruto. En los frutos rugosos, las braquiesclereidas varían en su distribución: 1) en grupos o nidos unidos mediante esclereidas -de desarrollo ulterior- formadas hacia el interior del pericarpio, 2) en nidos independientes, separados por áreas de parénquima, y 3) estrato continuo de braquiesclereidas - no organizadas en nidos- cuya superficie externa es ondulada por la presencia de numerosos haces vasculares. En el fruto maduro, los tejidos del epicarpo y mesocarpio externo que recubren el estrato mecánico se deshidratan y se asientan sobre el mismo; la altura, número y tamaño de las crestas es lo que determina la superficie granulosa, verrucosa a tuberculada.
La dehiscencia desde el ápice hacia la base del fruto concuerda con la mayoría de las cápsulas analizadas por Fahn (1978). La dehiscencia se produce de manera paralela a los haces dorsales, la zona de dehiscencia queda constituida por: 1) células de paredes muy delgadas: el floema de los haces carpelares dorsales y el parénquima subepidérmico, y 2) esclereidas dispuestas en dos planos (braquiesclereidas y macroesclereidas longitudinalmente dispuestas). La única diferencia anatómica entre la zona de dehiscencia y el área de los haces marginales es la presencia de macroesclereidas. Evidentemente la presencia de braquiesclereidas y macroesclereidas dispuestas en dos planos alrededor de los haces dorsales provoca tensiones en distintas direcciones, siendo este fenómeno lo que ocasiona la dehiscencia del fruto, siguiendo los haces dorsales. La presencia o no un surco externo es otro carácter anatómico que ayuda a la apertura de la cápsula, sin embargo por sí mismo no provoca la dehiscencia, considerando que existen especies que carecen del mismo, como lo son todas aquellas que tienen frutos lisos.
Roth (1977) fue una de las primeras autoras en reconocer que la estructura histológica del pericarpio, con la distribución de tejidos duros y blandos, tiene más influencia en el tipo de dehiscencia que el esqueleto vascular. Al analizar la estructura del pericarpio en las cápsulas -sensu lato-, describe como generalidad la presencia de una línea de dehiscencia (o línea de debilidad estructural) preformada y una capa esclerosada en esta zona con células dispuestas radial y longitudinalmente. Esta combinación de capas no-lignificadas y la diferencia de tensiones establecidas con los estratos lignificados, fue postulado en numerosos trabajos realizados en la especie modelo Arabidopsis (Ferrandiz, 2002; Ferrandiz et al., 1999; Meakin & Roberts, 1990; Spence et al., 1996) como la causa principal del proceso de dehiscencia. La estructura encontrada en las diversas cápsulas de Turnera y Piriqueta avala esta hipótesis.
Otra característica morfológica de los frutos es la forma y grado de la curvatura de las valvas durante la dehiscencia, cualidad que responde a la estructura anatómica. En los frutos lisos las valvas son ovadas y no se curvan, esto se debe a que la superficie externa del EM es plana y no altera su forma cuando se produce la deshidratación del epicarpo y del parénquima que recubre el EM. En los frutos rugosos las valvas se abren y se curvan sobre sí mismas: en frutos tipo 4 y 5 esto se debe a que el EM es continuo pero con la superficie externa ondulada, debido a la presencia de nidos y áreas parenquimáticas intercaladas; en el fruto tipo 6 los nidos están aislados y en el tipo 7 -a pesar de no formarse nidos hay numerosas zonas parenquimáticas con haces laterales que interrumpen la continuidad del EM. La torsión de las valvas de los frutos rugosos se produce por la compresión lateral sufrida por la deshidratación de los tejidos parenquimáticos.
En ambos tipos de frutos -lisos y rugosos- se encontraron variantes que dependen del origen del EM y su posición final en el pericarpio. Estas variantes se encuentran asociadas a las diversas especies, lo cual se aprecia en la Tabla1.

En estudios previos realizados en Piriqueta y Turnera se pudo apreciar una serie de caracteres anatómicos que presentan estrecha relación con la taxonomía de las especies (Gonzalez, 1996, 1998, 2001; Gonzalez & Arbo, 2004, 2005; Gonzalez & Ocantos, 2006). En diversas especies o grupos de especies de ambos géneros estudiados, se encontró que el tipo de anatomía de los frutos está correlacionada con la presencia de otros caracteres morfológicos.
En el género Piriqueta cabe señalar tres especies con frutos lisos: P. racemosa y P. cistoides son especies que además comparten la presencia de pelos glandulares microcapitados en órganos vegetativos (Gonzalez & Arbo, 2004) y coléteres estándar (Gonzalez, 1998). La tercera especie con frutos lisos es P. nanuzae, y si bien todas las especies de Piriqueta presentan nectarios florales en el tubo del perianto, P. nanuzae es la única en la que el tejido nectarífero se extiende por casi toda la cara interna del tubo periántico (Gonzalez, 2001) y además carece de coléteres (Gonzalez, 1998). Berger (1919) analizó los frutos de P. racemosa y P. cistoides, pero su descripción concuerda con mis observaciones de un fruto inmaduro, este autor no observó la presencia de la capa cristalífera que caracteriza a estas especies. Las restantes especies de Piriqueta comparten un pericarpio rugoso y se caracterizan por la presencia de tricomas glandulares setiformes (Arbo, 1995) y coléteres lacrimiformes (Gonzalez, 1998).
En el género Turnera, las especies de la serie Leiocarpae poseen frutos lisos, sólo se destaca el complejo T. sidoides, cuyas subespecies presentan frutos rugosos. En estudios previos el complejo T. sidoides ya ha mostrado caracteres únicos, diferentes a los de la serie, p. Ej.: tricomas eglandulares pluricelulares, coléteres sésiles, semillas crestadas, entre otros caracteres (Arbo, 2008; Gonzalez, 2000).
T. weddelliana presenta frutos lisos y es la única especie de su serie que tiene tricomas glandulares, también del tipo microcapitado (Gonzalez & Arbo, 2004). Las restantes especies de Turnera estudiadas aquí, presentan variantes de frutos rugosos. Las especies de la serie Turnera analizadas en la presente contribución poseen las mismas características encontradas en T. ulmifolia, descriptas por Berger (1919) y Vijayaraghavan & Kaur (1966), siendo hasta ahora la única especie del género en la que fue estudiado el pericarpio.
Arbo (1986 y 1995) propuso una secuencia evolutiva para los dos géneros aquí estudiados y llegó a la conclusión que el fruto liso es un carácter derivado o especializado en el género Piriqueta. Analizando la distribución de los tipos de frutos y la estructura anatómica de la que derivan, podríamos considerar este tipo de epicarpo como menos evolucionado en una probable secuencia morfológica que involucre a ambos géneros. Se concluye que en los géneros Piriqueta y Turnera, los datos carpológicos son de gran valor taxonómico, especialmente en el primer género, donde permiten la separación en grupos de especies.

ANEXO: lista de especies estudiadas.

Los ejemplares testigo de las especies utilizadas se encuentran en el herbario del Instituto de Botánica del Nordeste (CTES), Corrientes, ARGENTINA. Abreviaturas: * material fijado en FAA; # mantenido bajo cultivo; W ejemplar de herbario rehidratado.




AGRADECIMIENTOS

A la Dra. Maria Mercedes Arbo por las determinaciones del material y a Liliana Gomez por los dibujos de la figura 1. Este trabajo es parte de la tesis doctoral presentada en la Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales de la Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Para su realización se contó con los subsidios: CONICET (PIP 112-200801-01457) y Secretaría General de Ciencia y Técnica de la Universidad Nacional del Nordeste (PI 98-2006).

BIBLIOGRAFÍA

1. ARBO, M. M. 1986. Paraguay, centro importante de especiación en las Turneráceas. En: Spichiger R & Bocquet G, eds. Notulae ad floram paraquaiensem 6. Candollea 41: 211-218.         [ Links ]

2. ARBO, M. M. 1987. Turneraceae, Flora del Paraguay. Editada por Conservatoire et Jardin Botaniques de Genève & Missouri Botanical Garden.         [ Links ]

3. ARBO, M. M. 1995. Turneraceae. Parte I. Piriqueta. Flora Neotrópica. Monograph 67.         [ Links ]

4. ARBO, M. M. 1997. Estudios sistemáticos en Turnera (Turneraceae). I. Series Salicifoliae y Stenodictyae. Bonplandia 9: 151-208.         [ Links ]

5. ARBO, M. M. 2000. Estudios sistemáticos en Turnera (Turneraceae). II. Series Annulares, Capitatae, Microphyllae y Papilliferae. Bonplandia 10: 1-82.         [ Links ]

6. ARBO, M. M. 2005. Estudios sistemáticos en Turnera (Turneraceae). III. Series Anomalae y Turnera. Bonplandia 14: 115-318.         [ Links ]

7. ARBO, M. M. 2006. Turneraceae. Flora de Grão Mogol, Minas Gerais, Brasil. Bol. Bot. Univ. São Paulo 24: 123-129.         [ Links ]

8. ARBO, M. M. 2008. Estudios sistemáticos en Turnera (Turneraceae). IV. Series Leiocarpae, Conciliatae y Sessilifoliae. Bonplandia 17: 107-334.         [ Links ]

9. BERGER, M. G. 1919. Etude organographique, anatomique et pharmacologique des Turnéracées. Thése. Lille.         [ Links ]

10. D'AMBROGIO DE ARGÜESO, A. 1986. Manual de técnicas en histología vegetal. Ed. Hemisferio Sur.         [ Links ]

11. FAHN, A. 1978. Anatomía vegetal. H. Blume ediciones. Madrid. 1ª ed. española.         [ Links ]

12. FERRANDIZ, C. 2002. Regulation of fruit dehiscence in Arabidopsis. J. Exp. Bot. 53 (377): 2031-2038.         [ Links ]

13. FERRANDIZ, C.; S. PELAZ & M. F. YANOFSKY. 1999. Control of carpel and fruit development in Arabidopsis. Annu. Rev. Biochem. 68: 321-354.         [ Links ]

14. GONZALEZ A. M. 1996. Nectarios extraflorales en Turnera. Serie Canaligerae y Leiocarpae. Bonplandia 9 (1-2): 129-143.         [ Links ]

15. GONZALEZ, A. M. 1998. Colleters in Turnera and Piriqueta (Turneraceae). Bot. J. Linn. Soc. 128: 215-228.         [ Links ]

16. GONZALEZ, A. M. 2000. Estudios Anatómicos en los géneros Piriqueta y Turnera (Turneraceae). Tesis doctoral. Universidad Nacional de Córdoba.         [ Links ]

17. GONZALEZ A. M. 2001. Nectarios y Vascularización Floral en especies de Piriqueta y Turnera (Turneraceae). Bol. Soc. Argent. Bot. 36 (1-2):47-68.         [ Links ]

18. GONZALEZ A. M. & M. M. ARBO. 2004. Trichome complement of Turnera and Piriqueta (Turneraceae). Bot. J. Linn. Soc. 144(1): 85-97.         [ Links ]

19. GONZALEZ A. M. & M. M. ARBO. 2005. Anatomía de algunas especies de Turneráceas. Acta Bot. Venez. 28(2): 369-394.         [ Links ]

20. GONZALEZ A. M. & M. N. OCANTOS. 2006. Nectarios extraflorales en Piriqueta y Turnera (Turneraceae). Bol. Soc. Argent. Bot. 41 (3-4): 269-284.         [ Links ]

21. JERNSTEDT J. A. & C. CLARK. 1979. Stomata on the fruits and seeds of Eschscholzia (Papaveraceae). Amer. J. Bot. 66 (5): 586-590.         [ Links ]

22. JOHANSEN, D. A. 1940. Plant Microtechnique. McGraw-Hill Book Co., New York.         [ Links ]

23. LUQUE, R.; H. C. SOUSA & J. E. KRAUS. 1996. Métodos de coloração de Roeser (1972) - modificado - e Kropp (1972) visando a substituição do azul de astra por azul de alcião 8 GS ou 8 GX. Acta Bot. Brasil. 10(2): 199-212.         [ Links ]

24. MEAKIN, P. & J. ROBERTS. 1990. Dehiscence of fruit in oilseed rape. II. The role of cell wall degrading enzymes. J. Exp. Bot. 41:1003-1011.         [ Links ]

25. METCALFE, C. R. & L. CHALK. 1950. Anatomy of the Dicotyledons, Oxford, Clarendon Press.         [ Links ]

26. POTGIETER M.J. & A. E. VAN WYK. 1994. Fruit structure of the genus Pyrenacantha Hook. (Icacinaceae) in southern Africa. Bot. Bull. Acad. Sin. 35: 105-113.         [ Links ]

27. ROTH, I. 1977. Fruits of Angiosperms. Handbuch der Pflanzenanatomie, Gebrüder Borntraeger, Berlin. Band X (1).         [ Links ]

28. SPENCE, J.; Y. VERCHER; P. GATES & N. HARRIS. 1996. "Pod shatter" in Arabidopsis thaliana, Brassica napus and B. juncea. J. Microscopy 181: 195-203.         [ Links ]

29. TAKHTAJAN, A. 1991. Evolutionary trends in flowering plants. Columbia University Press, New York.         [ Links ]

30. VIJAYARAGHAVAN, M. R. & D. KAUR. 1966. Morphology and embryology of Turnera ulmifolia L. and affinities of the family Turneraceae. Phytomorphology 16(4): 539-553.         [ Links ]

31. URBAN, I. 1883. Monographie der familie der Turneraceen. Jahrb. Königl. Bot. Gart. Berlin, 2: 1-155.         [ Links ]

Recibido 15 de marzo de 2010
Aceptado el 8 de octubre de 2010.

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